DIVERSIDAD DE HELMINTOS PARÁSITOS DE PECES DULCEACUÍCOLAS EN DOS CUENCAS HIDROLÓGICAS DE MÉXICO: LOS HELMINTOS Y LA HIPÓTESIS DEL MÉXICO BETADIVERSO

Rogelio Aguilar-Aguilar y Guillermo Salgado-Maldonado

Rogelio Aguilar-Aguilar. Doctor en Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). Profesor, UNAM, México. Dirección: Laboratorio de Helmintología, Instituto de Biología, UNAM. Apartado Postal 70-153, 04510, México, D. F., México. e-mail: raguilar@ibiologia.unam.mx

Guillermo Salgado-Maldonado. Doctor en Ciencias, UNAM, México. Profesor Investigador, UNAM, México.

Resumen

Se analizó la diversidad de helmintos parásitos de peces dulceacuícolas en distintas unidades geográficas dentro de dos de las cuencas hidrológicas más importantes de México, río Lerma y río Papaloapan, con la finalidad de establecer la tasa de recambio entre unidades y determinar cómo contribuye la diversidad de cada región a la hipótesis del México betadiverso. A cada cuenca hidrológica se le sobrepuso una gradilla de 0,5×0,5º y se tomaron en cuenta aquellos cuadros en los que existe al menos una localidad con registro de helmintos de peces. Con base en riqueza de especies en cada cuadro, se calculó la diversidad beta de la cuenca hidrológica utilizando la formula β= S_γ/S_α. Adicionalmente se calculó un índice de complementariedad para determinar cuán disímiles son entre sí los cuadros de cada cuenca y cuán diferentes son las cuencas entre sí en cuanto a su composición de especies. El total de especies de helmintos parásitos de las cuencas analizadas resultó contenido en nueve cuadros, cinco localizados en la cuenca del Papaloapan y cuatro en la del río Lerma. De manera similar a algunos estudios dirigidos a establecer áreas de conservación, las áreas complementarias obtenidas pueden ser consideradas como relevantes debido a que en éstos cuadros existen localidades que mantienen una calidad ambiental suficiente para que en ellas puedan completarse los ciclos de vida complejos de la mayor parte de los helmintos seleccionados para este estudio.

Diversity of freshwater fishES parasitic helminths in two Mexican hydrological basins: helminths and the hypothesis of the betadiverse Mexico

Summary

A diversity analysis of helminth parasites of freshwater fishes in different geographic units from two of the most important Mexican hydrological basins, Río Lerma and Río Papaloapan, was undertaken in order to establish the rate of change in species diversity among these geographic units, and to detect the contribution of each region to the hypothesis of betadiverse Mexico. A grid cell of 0.5×0.5º was superimposed on each hydrological basin. Only those grid squares with at least one record of helminth parasites of freshwater fishes were included. Based on the species richness for grid square, beta diversity was calculated according to the formula β= S_γ/S_α. In addition, a complementarity analysis was applied in order to establish the differences between grid squares and also between hydrological basins, in relation to species composition. The total of helminth species was included in nine grid squares, five located in the Papaloapan basin and four in the Lerma basin. The complementarity areas obtained can be considered as relevant for conservation because in these grid squares are located some localities with adequate environmental conditions that permit the development of the complex life cycles of most of the organisms selected for this work

DIVERSIDADE DE HELMINTOS PARASITAS DE PEIXES DULCIAQÜÍCOLAS EM DUAS BACIAS HIDROLÓGICAS DO MÉXICO: OS HELMINTOS E A HIPÓTESE DO MÉXICO BETADIVERSO

Resumo

Analisou-se a diversidade de helmintos parasitas de peixes dulciaqüícolas em distintas unidades geográficas dentro de duas das bacias hidrológicas mais importantes do México, do rio Lerma e do rio Papaloapan, com a finalidade de estabelecer a taxa de recâmbio entre unidades e determinar como contribui a diversidade de cada região à hipótese do México betadiverso. A cada bacia hidrológica se sobrepôs uma grade de 0,5×0,5º e levou-se em consideração aqueles quadros em que existe ao menos uma localidade com registro de helmintos de peixes. Com base em riqueza de espécies em cada quadro, se calculou a diversidade beta da bacia hidrológica utilizando a formula β= S_γ/S_α. Adicionalmente se calculou um índice de complementariedade para determinar quão dissímiles são entre si os quadros de cada bacia e quão diferentes são as bacias entre si, quanto a sua composição de espécies. O total de espécies de helmintos parasitas das bacias analisadas resultou contido en nove quadros, cinco localizados na bacia do Papaloapan e quatro na do rio Lerma. De maneira similar a alguns estudos dirigidos a estabelecer áreas de conservação, as áreas complementárias obtidas podem ser consideradas como relevantes devido a que em estes quadros existem localidades que mantêm uma qualidade ambiental suficiente para que nelas possam completar-se os ciclos de vida complexos da maior parte dos helmintos selecionados para este estudo.

PALABRAS CLAVE: Diversidad / Helmintos Parásitos / Peces Dulceacuícolas / Río Lerma / Río Papaloapan /

Recibido: 03/10/2005. Modificado: 24/04/2006. Aceptado: 06/05/2006.

Los estudios cuantitativos de la biodiversidad se han centrado en la búsqueda de parámetros para caracterizarla como una propiedad emergente de las comunidades ecológicas (Moreno, 2001). Las comunidades no están aisladas en un entorno neutro, de forma que cada unidad geográfica puede contener un número variable de comunidades. Se han desarrollado diferentes enfoques para estudiar los cambios de la biodiversidad con respecto a la estructura de cada región, entre los que se encuentra aquel que distingue entre diversidades alfa, beta y gamma (Whittaker, 1972). La diversidad alfa trata sobre la diversidad dentro de las comunidades (Moreno, 2001), en tanto que la diversidad beta se encarga de la diversidad entre hábitats, es decir, del grado de reemplazamiento de especies o cambio biótico a través de gradientes ambientales (Whittaker, 1972; Magurran, 1988) o unidades geográficas (Moreno, 2001). La diversidad gamma es la riqueza en especies de un conjunto de comunidades que integran una unidad geográfica, que resulta como consecuencia de la diversidad alfa de las comunidades individuales y del grado de diferenciación entre ellas (diversidad beta; Whittaker, 1972).

La diversidad beta es un componente que debe ser tomado en cuenta en términos de conservación biológica (Halffter, 1998; Rodríguez et al., 2003), debido a que existe una relación inversa entre la diversidad beta de una región y las áreas de distribución de las especies dentro de ésta (Harrison et al., 1992), de forma que si en una región las especies presentan en promedio un área de distribución pequeña, los sitios difieren en cuanto a la composición de especies, es decir, la diversidad beta es alta. Si, por el contrario, las especies tienen un área de distribución amplia, los sitios se parecen más entre sí en términos de la composición de especies y la diversidad beta es baja (Arita y León Paniagua, 1993; Rodríguez et al., 2003). Aunque no se ha demostrado matemática o empíricamente (Rodríguez et al., 2003), las áreas con alta diversidad beta presentan cierto grado de complementariedad, concepto que se refiere al grado de disimilitud entre pares de áreas (Colwell y Coddington, 1994; Halffter, 1998; Moreno, 2001).

Recientemente se ha argumentado que México es un país betadiverso (Arita, 1993; Rodríguez et al., 2003). Esta hipótesis postula que la gran diversidad biológica de México, en particular de mamíferos, resulta probablemente de una diversidad alfa moderada y una diversidad beta alta, como resultado de la heterogeneidad de ambientes existentes (Arita, 1993; Arita y León-Paniagua, 1993; Arita y Rodríguez, 2001; Rodríguez et al., 2003). La heterogeneidad en la diversidad biológica de México se ha documentado para diferentes taxones (Espinosa et al., 1998; Fa y Morales, 1998; Flores-Villela, 1998; De la Vega-Salazar, 2003). Ciertas localidades o regiones contribuyen en mayor medida a la diversidad general del país, asociado a su nivel de endemismos o a una elevada riqueza específica. Al parecer, estos factores también son determinantes para explicar la distribución y diversidad de los helmintos que parasitan peces dulceacuícolas (Salgado-Maldonado et al., 2001b). Se presume que la distribución de los helmintos también pudiese reflejar la diversidad beta de México. En el presente estudio se utilizan datos de helmintos parásitos de los peces de dos de las cuencas hidrológicas más importantes de México, la del río Lerma y la del río Papaloapan (Figura 1), con afinidades neárticas y neotropicales, respectivamente (Aguilar-Aguilar et al., 2003, 2005), con el objetivo de determinar la contribución de cada cuenca a la diversidad general de México, mediante una relación entre las diversidades alfa y gamma, para determinar la tasa de recambio de especies de helmintos entre cada serie de localidades, o diversidad beta.

Actualmente se cuenta con una base de datos que pone de manifiesto la diversidad de helmintos parásitos de peces dulceacuícolas de México (Salgado-Maldonado, 2006), habiéndose publicado inventarios de los helmintos de peces de diversos sistemas hidrológicos (Salgado-Maldonado et al., 2001a, b; 2004a, b; 2005a, b; Aguilar-Aguilar et al., 2004; Salgado-Maldonado, 2006). Los datos indican que algunas comunidades de parásitos son pobres, como las de peces del río Lerma en el centro de México, en tanto que otras son más ricas, como las del río Papaloapan en el área tropical de la vertiente del Golfo de México. Los datos taxonómicos y de distribución de los helmintos parásitos de peces dulceacuícolas mexicanos ha permitido la reciente generación de tratamientos integrales desde el punto de vista biogeográfico (Aguilar-Aguilar et al., 2003, 2005), y permiten también generar información que puede ser interpretada desde el ámbito de la biodiversidad y confrontada con la generada para otros grupos taxonómicos con el propósito de reconocer los distintos patrones y procesos que expliquen la complejidad biológica de México.

La inclusión de taxones como los helmintos parásitos en el estudio de la biodiversidad tiene relevancia, y en conjunto con la información generada para otros taxones puede tener influencia en la toma de decisiones sobre posibles áreas a preservar, ya que los helmintos son excelentes indicadores de la calidad ambiental de un sitio determinado. Por lo general, los ciclos de vida de estos organismos son complejos y para completarlos requieren de uno o más hospederos intermediarios o definitivos, por lo que la presencia de helmintos en densidades adecuadas en peces en un cuerpo de agua dado, es un indicador indirecto de la existencia de otras especies, lo que denota la salud del ambiente. En sentido contrario, la presencia de especies introducidas de helmintos denota impacto antropogénico que puede poner en riesgo la salud ambiental (Salgado-Maldonado y Pineda-López, 2003).

Material y Métodos

En el análisis se incluyeron 104 taxones de helmintos (tremátodos, monogéneos, céstodos, nemátodos y acantocéfalos) parásitos de peces registrados para las cuencas de los ríos Lerma y Papaloapan. Estos sistemas hidrológicos están entre los más importantes y extensos del país, y se cuenta con listados helmintológicos de los peces que los habitan (Salgado-Maldonado et al., 2001b, 2005a). La cuenca del río Lerma es endorréica, se ubica en el centro de México, en los estados de México, Querétaro, Guanajuato, Michoacán y Jalisco; su fauna ictiológica y helmintológica denota afinidades neárticas (Aguilar-Aguilar et al., 2005). Por su parte, la cuenca del río Papaloapan desemboca en el Golfo de México y recorre parte del sureste mexicano, en los estados de Puebla, Oaxaca y Veracruz; sus peces y helmintos muestran afinidades neotropicales (Aguilar-Aguilar et al., 2003, 2005).

Cada cuenca fue delimitada utilizando el programa ArcView GIS 3.2a (ESRI, 2000), basado en el mapa de cuencas hidrológicas editado por la Comisión Nacional para el Conocimiento y uso de la Biodiversidad, México (CONABIO, 1998). A los mapas de cada cuenca se les sobrepuso una gradilla de 0,5×0,5º (Figura 1a, b). Para el análisis se consideró cada cuadro que incluyó por lo menos una localidad con registro helmintológico, el cual fue tomado como unidad de diversidad alfa (Rodríguez y Vázquez-Domínguez, 2003), en tanto que el total de taxones registrado en cada cuenca fue considerado como la diversidad gamma. Las unidades de diversidad gamma correspondieron al área total de cada cuenca, cuya extensión coincide aproximadamente con el área formada por un cuadro de 4×4º, que Rodríguez y Vázquez-Domínguez (2003) consideraron adecuado como unidad de diversidad gamma. La diversidad beta se midió usando la relación entre las diversidades gamma y alfa. En su formulación original (Whittaker, 1960), la diversidad beta se definió como β= S_γ/S_α, donde S_γ es el número de especies en la unidad geográfica de estudio y S_α es la diversidad promedio en las localidades que forman la unidad de estudio, de tal forma que la diversidad beta puede tomar valores desde 1.0, lo que indica que no hay recambio de especies, hasta un máximo teórico igual a S_γ (Rodríguez et al., 2003). Se han desarrollado distintas variantes del índice de Whittaker (1960, 1972), para distintos enfoques del análisis de la diversidad (Koleff et al., 2003). El trabajo de Garcillán y Ezcurra (2003) es un ejemplo de aplicación de una de estas variantes en biota de México. Sin embargo, en el presente trabajo se utilizó la formulación de Whittaker (1960) debido a que fue la utilizada para evaluar la contribución de los mamíferos terrestres a la diversidad de México (Rodríguez et al., 2003) y es la que ha sido utilizada más frecuentemente en ecología para estimar la diversidad beta (Clarke y Lidgard, 2000; Koleff et al., 2003).

Basándose en la composición taxonómica de cada unidad de diversidad alfa se determinó el número mínimo de cuadros de 0,5×0,5º necesarios para incluir la diversidad gamma total de cada cuenca. Adicionalmente se empleó el Índice de Complementariedad (IC) de Colwell y Coddington (1994) para calcular el valor de la diferencia respecto a la composición mantenida entre cada par de áreas dentro de cada cuenca mediante la fórmula

IC_AB= (a+b-2c)/(a+b-c)

donde a: número de especies en un área dada A, b: número de especies en un área dada B, y c: número de especies en común entre ambas áreas. El valor de complementariedad varía de 0 a 1, donde 0 indica que los sitios son idénticos respecto a su composición de especies, en tanto que 1 es la complementariedad total, donde ninguna especie es compartida entre las áreas. (Colwell y Coddington, 1994; Moreno, 2001; Álvarez-Mondragón y Morrone, 2004).

Resultados

Las localidades con registros helmintológicos estuvieron contenidas en 10 cuadros de 0,5×0,5º para cada cuenca y numerados del 1 al 10 en las figuras 1a y b. Los taxones de helmintos parásitos de peces registrados en cada cuadro se listan en la Tabla I.

Se observaron diferencias en los patrones de diversidad de los helmintos de peces entre las cuencas analizadas. La cuenca con mayor diversidad gamma fue la del Papaloapan (S_γ= 82), la que también mostró una diversidad alfa promedio mayor y un valor de diversidad beta considerablemente alto (Tabla II). A pesar de esta diversidad beta alta en la cuenca del río Papaloapan, la cantidad mínima de cuadros individuales que se requieren para tener representada toda la fauna helmintológica de los peces que la habitan es similar a la requerida en la cuenca del río Lerma (Tabla II, Figura 2).

El índice de complementariedad (IC) para cada combinación de áreas dentro de cada cuenca resultó relativamente alto (IC >0,5) para la mayor parte de las combinaciones (Tabla III). Ninguna combinación de áreas tuvo valor de IC= 0, es decir que ningún conjunto de especies se replicó totalmente en otro cuadro. Al comparar las dos cuencas se evidencian algunas diferencias importantes. En la cuenca del río Lerma nueve combinaciones resultaron con un IC >0,9 (cuatro áreas tuvieron IC= 1). En tanto que en la cuenca del río Papaloapan se detectaron 25 combinaciones con IC >0,9 (más del doble que en la del río Lerma) y de estas, 12 tuvieron un IC= 1, lo cual indica que una buena cantidad de áreas son total o casi totalmente complementarias.

El valor de IC tomando las dos cuencas como áreas fue de 0,854, lo que sugiere una composición taxonómica diferente y complementaria entre ambas cuencas, si bien existen algunas especies en común.

Discusión

En el presente estudio se describen los patrones espaciales y de diversidad de helmintos parásitos de peces de dos cuencas hidrológicas de México y se sugiere que el componente beta de la diversidad es un elemento importante, que contribuye a una alta diversidad de helmintos en los peces dulceacuícolas mexicanos. El análisis de datos apoya la hipótesis de que México es un país betadiverso (Arita, 1993, 1997; Rodríguez et al., 2003), sugerida originalmente a partir del estudio de los patrones de distribución de las especies de mamíferos del territorio mexicano. Aun cuando es complicado hacer una comparación adecuada con mamíferos y helmintos es evidente, sin embargo, que en ambos taxones existe un recambio de especies importante de localidad en localidad, que resulta en una diferencia de taxones notable de región en región y que explica en parte la gran diversidad de especies registrada en México.

La mayor parte de los cuadros analizados en cada cuenca no muestra una diversidad alfa (riqueza) alta, lo que ocasiona que la diversidad alfa promedio de cada cuenca no sea particularmente elevada. Sin embargo, los altos valores de diversidad gamma de las cuencas, sobre todo la del río Papaloapan, suponen una elevada tasa de recambio (diversidad beta) por cuadro, tal como se observa en los valores obtenidos en este estudio, de forma similar a lo descrito para los mamíferos terrestres mexicanos (Arita y León Paniagua, 1993, Rodríguez et al., 2003).

Las localidades con registros helmintológicos en cada cuenca se concentran respectivamente en 10 cuadros de 0,5×0,5º; sin embargo, prácticamente la mitad de éstos mostró una riqueza baja, inferior a 10 especies. Esta pobreza de especies podría asociarse en algunos casos con muestreo insuficiente, ya que los registros helmintológicos se basan en una serie limitada de hospederos (i.e. cuadros 2, 4 y 6 en cuenca Lerma; cuadros 5 y 7 en cuenca Papaloapan). Sin embargo, los resultados obtenidos en el estudio no deberían variar notablemente al incrementarse los muestreos en estas localidades, pues aunque la información sobre los helmintos parásitos de los peces de cada cuenca es incompleta, ella describe adecuadamente la composición de especies de cada región, a excepción de los cuadros donde se ubican el Lago de Chapala y la presa Temascal (cuadro 5 en ambas cuencas), en donde habitan peces que generalmente no se encuentran en el resto de las localidades de cada sistema hidrológico. En algunos casos el bajo número de especies no es un artefacto de muestreo, sino un reflejo del número reducido de especies de hospederos que habitan esas localidades (i.e. cuadros 4, 6 y 9 de cuenca Papaloapan), con lo que se puede observar que el alto valor de diversidad beta y la contribución de esta diversidad a la hipótesis del México betadiverso es aplicable particularmente a algunas regiones dentro de cada cuenca. El valor observado de diversidad beta es elevado en comparación a los estudios realizados en mamíferos, donde la diversidad beta entre distintas localidades de México, utilizando la misma formulación que en este trabajo fluctuó alrededor de 2,0 teniendo un máximo de 2,65 (Rodríguez et al., 2003).

Ambas cuencas muestran una complementariedad similar en cuanto al número de cuadros requerido para representar la totalidad de su diversidad. En la cuenca del río Lerma, con 7 cuadros individuales se representa el total de la fauna helmintológica de sus peces. Sin embargo, algunas de las especies exclusivas de ciertos cuadros son especies que utilizan a los peces como hospederos intermediarios y que generalmente tienen una amplia distribución. En efecto, las larvas de céstodo Paradilepis urceus (cuadro 3, Tabla I), P. caballeroi, Valipora mutabilis (cuadro 1, Tabla I), y la larva de nemátodo Falcaustra sp. (cuadro 10, Tabla I) son especies que se encuentran comúnmente en otras regiones de México y del mundo (Moravec, 1998; Scholz y Salgado-Maldonado, 2001), y es muy probable que en un futuro se las encuentre parasitando a peces de localidades incluidas en otros cuadros dentro de la cuenca. De esta forma, puede decirse que realmente existen 4 cuadros complementarios en la cuenca del río Lerma (cuadros 2, 4, 5 y 7). El cuadro 7 es el de mayor diversidad alfa dentro de la cuenca, y al igual que los cuadros 4 y 2 incluye especies que hasta el momento se han registrado solo en ese sistema hidrológico. Para tener representada la totalidad de helmintos de peces de la cuenca del río Papaloapan es necesario considerar 5 cuadros (cuadros 1, 2, 3, 4, y 5). Al igual que en la cuenca del río Lerma, en los cuadros referidos se pueden encontrar algunos registros de especies en estadíos larvarios; sin embargo, una buena parte de los registros exclusivos de cada cuadro en la cuenca del Papaloapan corresponde a helmintos adultos que hasta la fecha se han considerado de distribución restringida a esta cuenca, o bien compartida con otras cuencas tropicales de México relacionadas biogeográficamente con el Papaloapan (Aguilar-Aguilar et al., 2003).

Los resultados muestran que la complementariedad en la cuenca del Papaloapan es alta y que se requiere la mitad de las unidades de estudio para representar la diversidad gamma. Esta diferencia en comparación con la cuenca del Lerma puede confirmar lo sugerido por Halffter (1998) en el sentido de que la complementariedad alta parece no ocurrir en condiciones templadas, pero sí en las tropicales.

El análisis de cuadros complementarios ha sido utilizado previamente para proponer áreas de conservación en México, basándose principalmente en la distribución de mamíferos (Rodríguez et al., 2003). En estos trabajos se pone de manifiesto la importancia de la diversidad beta y del alto recambio de especies entre localidades. Los resultados obtenidos en el presente estudio coinciden con esta idea, pues resulta evidente que en cada cuenca analizada existen localidades (cuadros) habitadas por un conjunto de especies que no se replica totalmente en otro, y que para tener representada la totalidad de especies es necesario considerar cada uno de estos sitios. En este sentido, el empleo del sistema de gradilla permitió ubicar con precisión los sitios relevantes en diversidad de helmintos de peces, lo que a su vez permite calcular objetivamente el tamaño de área ocupada por los taxones en cuestión (Luna et al., 2004).

El presente trabajo demuestra que si bien las comunidades de helmintos de peces dulceacuícolas de México no exhiben gran diversidad, el recambio de especies entre cuerpos de agua sí es considerable, de forma que la diversidad beta es un componente importante de la diversidad general de México.

Esta conclusión es similar a la obtenida para mamíferos (Rodríguez et al., 2003) y permite vislumbrar la importancia de estos estudios en términos de elección de áreas a conservar. Por lo general, en estudios que integran la diversidad biológica de alguna región o país es evidente la ausencia de taxones como los helmintos parásitos, razón por la que se considera de gran dificultad el proponer áreas de conservación basándose en estos taxones, poco conocidos y poco carismáticos. Sin embargo, repetidas veces se ha discutido el considerar las características del medio como criterio para seleccionar áreas de conservación (Bonn y Gaston, 2005). Los helmintos parásitos son excelentes indicadores de la calidad ambiental, ya que presentan ciclos de vida complejos, con uno o más hospederos intermediarios, que solo pueden ser completados bajo ciertas condiciones. Los sitios que presentan riqueza de especies de helmintos evidencian una calidad ambiental aceptable, que permite la existencia de hospederos intermediarios y definitivos en densidades poblacionales adecuadas y que no están tan deteriorados como para impedir que los ciclos biológicos se completen. Los resultados indican que en las cuencas analizadas existen cuerpos de agua con estas características que deberían ser considerados para conservación y que albergan, además de taxones endémicos de helmintos, una buena diversidad de otros taxones más conspicuos como invertebrados acuáticos, peces o anfibios.

Agradecimientos

Los autores agradecen a R. Griselda Moreno-Navarrete y Raúl Contreras-Medina por su revisión y comentarios. El trabajo contó con el apoyo del subsidio SEP-2004-CO1-47339/A1 del CONACYT a GSM. RAA contó con el apoyo de la beca de doctorado número 138534 del CONACYT.

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