Simpatría de triatominos (Reduviidae) y escorpiones (Buthidae) en Cocos nucifera y Acrocomia aculeata (Aracaceae) de Anzoátegui, Venezuela

1 Departamento de Parasitología y Microbiología, Escuela de Ciencias de la Salud, Universidad de Oriente (UDO), Núcleo de Anzoátegui, Barcelona, Venezuela.

RESUMEN

El hallazgo de Rhodnius prolixus y Triatoma maculata (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae) con Rhopalurus laticauda (Scorpiones, Buthidae) en palmas permitió ampliar los conocimientos sobre la ecología de estos artrópodos. Para ello se estudió la presencia de ambos artrópodos en Cocos nucifera – palma de coco (n = 14) y Acrocomia aculeata – palma corozo (n = 14), de peridomicilios del municipio Bolívar, noreste del estado Anzoátegui, Venezuela. Se contabilizó, en 28 palmeras, un total de 114 ejemplares de R. laticauda, 223 de T. maculata (con 62,8% de infección con Trypanosoma cruzi) y 328 de R. prolixus (con 88,1% de infección con T. cruzi). Los resultados demostraron simpatría de ambos grupos zoológicos en los ecotopos estudiados, con mayor abundancia de T. maculata y R. prolixus en C. nucifera (P = 0,00001) y de R. laticauda en A. aculeata (P = 0,006). La presencia de triatominos infectados con T. cruzi en C. nucifera en el noreste de Anzoátegui, es de significación epidemiológica por la estrecha relación de esta palma con el hábitat antrópico, a lo cual se suma el papel similar para A. aculeata como palma de menor uso en la vivienda rural campesina. Correspondido con la simpatría de estos artrópodos, es posible que R. laticauda pueda actuar como depredador sobre los triatominos.

Palabras clave: Triatominos, escorpiones, simpatría, Rhopalurus laticauda.

SUMMARY

Key words: Triatomine, scorpions, sympatry, Rhopalurus laticauda.

Este trabajo es un tributo en vida a José Vicente Scorza, Servio Urdaneta-Morales y Mercedes Quiroga y a la memoria del Profesor Manuel Ángel González-Sponga (†); grandes maestros de la entomología médica y parasitología venezolana.

Los triatominos (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae), vectores de Trypanosoma (Schizotrypanum) cruzi (Kinetoplastida, Trypanosomatidae), están representados en el continente americano por 137 especies (Galvão et al., 2003). De ellas, en Venezuela están presentes 22, de las cuales ocho Rhodnius prolixus, R. pictipes, Triatoma maculata, T. rubrofasciata, Panstrongylus geniculatus, Psammolestes arthuri, Eratyrus cuspidatus y Eratyrus mucronatus se han encontrado en el estado Anzoátegui (Carcavallo et al., 1978; Morocoima et al., 2010a,b) y, más recientemente, P. rufotuberculatus (datos no publicados). Entre los taxa de mayor importancia epidemiológica, en el país, se encuentran R. prolixus, T. maculata y P. geniculatus. Estos se hallan distribuidos en todo el territorio nacional, en una franja altitudinal de 0 a 3.000 msnm. Rhodnius prolixus ha sido considerado el vector primario de la enfermedad de Chagas por su elevada incidencia, alta domiciliación, capacidad reproductiva, hábitos alimentarios, amplia dispersión territorial y frecuente positividad a T. cruzi (Pifano, 1960, 1973; Aché, 1993; Aché & Matos, 2001; Añez et al., 2003; Feliciangeli et al., 2004; OPS, 2006; Briceño-León, 2009; Feliciangeli, 2009).

Los triatominos, en el Neotrópico, utilizan alrededor de doce ecotopos como nichos naturales (Barretto, 1979) de ellos, las palmeras (Aracaceae) son los más estudiados. Destacan Attalea humboldtiana, conocida como "palma de agua"; Copernicia tectorum, "palma llanera"; A. aculeata o Acrocomia sclerocarpa, "palma corozo" y Mauritia minor, "palma moriche"; todas ampliamente dispersas en Venezuela, Colombia y Centroamérica (Barretto, 1979). Recientemente, Morocoima et al. (2010a), para el estado Anzoátegui, describieron a Cocos nucifera como ecotopo de importancia epidemiológica para los triatominos involucrados en el ciclo de transmisión de la enfermedad de Chagas.

El Orden Scorpiones, basado en análisis filogenéticos, propuestos por Prendini & Wheeler (2005), está organizado en 18 familias, agrupando más de 1.500 especies. La familia Buthidae posee la más amplia distribución geográfica en el mundo y contiene los taxa de mayor importancia clínica y epidemiológica (Borges, 1996; De Sousa et al., 2000; Borges & De Sousa, 2006; Chippaux & Alagón, 2008; Chippaux & Goyffon, 2008; De Sousa & Borges, 2009; Borges et al., 2010a). Dentro de los bútidos existen, en Centro y Suramérica, varias especies del género Tityus cuyos venenos contienen neurotoxinas capaces de provocar en humanos cuadros clínicos de escorpionismo severo incluyendo la muerte, con altas tasas de morbimortalidad en Brasil, Colombia, Panamá y Venezuela (Borges, 1996; Lourenço et al., 1996; De Sousa et al., 2000; Borges & De Sousa, 2006; Chippaux, 2008; Coronado et al., 2008; Gómez et al., 2010).

En el marco del proyecto de vigilancia epidemiológica de la enfermedad de Chagas, que lleva el Centro de Medicina Tropical de Oriente de la Escuela de Ciencias de la Salud de la Universidad de Oriente, Núcleo de Anzoátegui, se hallaron accidentalmente los hemípteros R. prolixus y T. maculata (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae) en simpatría con R. laticauda (Scorpiones, Buthidae) en dos palmas de C. nucifera (Aracaceae) en la localidad rural de El Eneal I y posteriormente en A. aculeata del caserío Paraminal. Como resultado, este trabajo permitió verificar la simpatría y, en lo posible, ampliar los conocimientos sobre la ecología de estos artrópodos, especialmente aquellos conceptos con potencial implicación epidemiológica en cuanto a los triatominos debido a la estrecha relación de estas palmas, y en particular de C. nucifera muy cercana al hábitat antrópico.

Las palmas de C. nucifera fueron evaluadas en las comunidades rurales de El Eneal I, El Eneal II, Guaipalomo (10º 07’ 03,32’’ N, 64º 36’ 55’’ W, 32 m de altitud), Valle del Neverí (10º 05’ 31’’ N, 64º 37’ 59’ W, 10 m altitud) y Pica del Neverí (10º 05’ 33,46’’ N, 64º 37’ 30’’ W, 14 m altitud), parroquia Naricual, municipio Bolívar, noreste del estado Anzoátegui, Venezuela. Estas localidades se caracterizan por estar ubicadas en un bioma de Bosque Seco Tropical de litoral, cerca del nivel del mar con humedad proveniente de la montaña. Los rangos de temperatura se mantuvieron para la época de estudio entre 25 y 29ºC, precipitación media anual de 500 a 600 mm3 y 75 a 85% de humedad relativa (MARNR, 1980). Fueron seleccionadas aquellas palmeras que se hallaban en un radio de 1 a 20 m de distancia de viviendas, permanentemente habitadas, construidas con techos de zinc, paredes de bloques, tablas o bahareque y pisos de cemento o tierra.

Las palmas de A. aculeata se ubicaron en las localidades de El Bambú (10º 05’ 33,46’’ N, 64º 37’ 30’’ W, 200 m altitud), Paraminal (10º 00’ 68’’ N, 64º 32’ 61’’ W, 444 m altitud), La Maravilla (10º 01’ 49’’ N, 68º 37’ 16’’ W, 222 m altitud) y Monte Cristo, Bergantín (10º 01’ 76’’ N, 64º 21’ 59’’ W, 313 m altitud), parroquia Bergantín, municipio Bolívar. El clima corresponde con el Bosque Seco Tropical no litoral, cercano a montañas, con temperaturas promedio de 25,2°C, humedad relativa de 85,6% y precipitación media anual de 800 mm3 (MARNR, 1980). En estas comunidades se seleccionaron palmeras ubicadas a una distancia no mayor de 500 m de viviendas habitadas.

Las plantas seleccionadas (n = 28, C. nucifera = 14 y A. aculeata = 14), previa obtención del consentimiento informado por parte de los habitantes, fueron disecadas y examinadas siguiendo la metodología de Gamboa (1963). Para ello, se revisaron exhaustivamente las axilas de las hojas verdes y secas, los residuos húmedos, la malla interfoliar y las brácteas. Por captura manual se recolectaron los triatominos adultos (huevos y todos sus estadios evolutivos) y escorpiones en cada palmera. Los arácnidos se dividieron en dos categorías: (a) los observados y capturados y (b) los observados sin lograr su captura definitiva. Todos los ejemplares de artrópodos capturados se colocaron en envases debidamente etiquetados con el número de registro para cada planta, caserío muestreado y fecha de captura (los escorpiones fueron ubicados en frascos individualizados). Los triatominos se trasladaron al Laboratorio de Entomología del Centro de Medicina Tropical de Oriente, Escuela de Ciencias de la Salud, Núcleo de Anzoátegui, Universidad de Oriente, donde el contenido del intestino posterior de cada ejemplar capturado fue examinado mediante disección y observado en solución salina isotónica (0,85% m/v) al microscopio óptico (400X) para la búsqueda de flagelados compatibles morfológicamente con T. cruzi y posteriormente comprobados por técnicas parasitológicas. Para el caso de los triatominos capturados en C. nucifera la infección por T. cruzi fue objeto de otro trabajo (Morocoima et al., 2010a). Los escorpiones fueron conducidos al Laboratorio de Toxinología del Grupo de Investigación en Toxinología Aplicada y Animales Venenosos, Escuela de Ciencias de la Salud, Núcleo de Anzoátegui, Universidad de Oriente, para su cuantificación definitiva y posterior identificación taxonómica utilizando un microscopio estereoscópico Leica (modelo S6E). Para identificar los triatominos se siguió la clave de Lent y Wygodzinsky (1979) y las referencias de González-Sponga (1996), Manzanilla et al. (2002) y Manzanilla & De Sousa (2003) para los escorpiones.

Entre enero de 2006 y septiembre de 2008 se evaluaron 28 plantas (14 de C. nucifera y 14 de A. aculeata) de la familia Arecaceae. En ambas especies vegetales se capturaron tres especies de artrópodos, una de escorpión (R. laticauda: Scorpiones, Buthidae) y dos de hemípteros (R. prolixus y T. maculata: Hemiptera, Reduvidae, Triatominae). Adicionalmente, en las palmeras evaluadas se observaron individuos pertenecientes a la clase Insecta ubicados en los órdenes Diptera (moscas), Orthoptera (grillos), Dictyoptera (cucarachas), Lepidoptera (mariposas), Hymenoptera (abejas, avispas y hormigas), Coleoptera (escarabajos) y depredadores del orden Hemiptera; además de Chilopoda (centípedos) y Diplopoda (milpiés). En algunas palmas de coco se observaron mamíferos de los ordenes Chiroptera (murciélagos) y Didelphidomorphia (Didelphis spp.) y un ejemplar de la clase Reptilia, suborden Serpentes (Culebridae: Leptodeira spp.).

En catorce palmas de C. nucifera (altura promedio = 18,2 m) se hallaron 46 ejemplares de R. laticauda (44 capturados y 2 observados) y 386 triatominos (242 R. prolixus y 144 T. maculata). En una publicación previa reportamos que 97,9% de los adultos de R. prolixus y 70,1% de los adultos de T. maculata capturados, resultaron positivos a T. cruzi, agente etiológico de la enfermedad de Chagas (Morocoima et al., 2010a). En A. aculeata (altura promedio = 10,8 m) se encontraron 68 R. laticauda (43 capturados y 25 observados) y 165 hemípteros (86 R. prolixus y 79 T. maculata) (Tabla I). El 60,5% de R. prolixus y el 49,4% de T. maculata presentaron infección natural por T. cruzi (datos no tabulados).

Aunque fue mayor el número de los arácnidos refugiados en A. aculeata (n = 68), el resultado final, relacionado con el total de escorpiones capturados, fue similar para ambas palmeras (C. nucifera = 44, A. aculeata = 43) (Tabla I), debido a la cantidad de escorpiones que no fueron capturados por su rapidez de desplazamiento y a la gran cantidad de espinas, de hasta 10 cm de longitud, que recubren el tronco de esta palmera, dificultando la captura de estos artrópodos.

El número de huevos de triatominos (viables (v) y no viables (nv)) fue de 869 (v = 422, nv = 447), de los cuales 728 (v = 346, nv =382) se encontraron en C. nucifera y 141 (v = 76, nv = 65) en A. aculeata (datos no tabulados).

La palmera con mayor infestación por R. laticauda fue una planta de A. aculeata (7,3 Rhopalurus/palma) ubicada en la localidad de Paraminal, en tanto que C. nucifera representó el ecotopo más infestado con triatominos, con predominio de R. prolixus (38,6 ejemplares/palma) y en menor proporción con T. maculata (24,6 ejemplares/palma), en la población rural de Pica de Neverí (Tabla II).

En la Tabla III, se presentan los índices de infestación de R. laticauda, R. prolixus y T. maculata en las dos especies de palma. La proporción de escorpiones localizados en A. aculeata (68/114) fue significativamente mayor (P = 0,006) que en C. nucifera (46/114), mientras que el cocotero fue el ecotopo predominante (P = 0,00001) para los triatominos (R. prolixus = 242/328 y T. maculata = 144/223) en contraste con A. aculeata (R. prolixus = 86/328 y T. maculata = 79/223). Al comparar ambos triatominos habitando en palmas de coco, la proporción de R. prolixus (242/328) fue significativamente mayor (P = 0,00001) que la de T. maculata (144/223), en Acrocomia aculeata fue similar (R. prolixus = 86/328 y T. maculata = 79/223, P > 0,05).

El menor valor de dispersión (57% de las plantas de coco evaluadas) fue exhibido para R. laticauda (IDi = 8/14 = 0,57) en contraste con 79% obtenido para R. prolixus (11/14) y T. maculata (11/14). En A. aculeata todos los índices fueron iguales (IDi: R. laticauda = 12/14, R. prolixus = 12/14 y T. maculata = 12/14) (Tabla III).

El IIR y el IIA de R. laticauda fue respectivamente de 5,75 escorpiones/palma de coco infestada y de 3,29 escorpiones/palma del total de cocoteros evaluados, inferiores a los obtenidos en A. aculeata (IIR = 5,67; IIA = 4,86). Los mayores registros fueron para R. prolixus (IIR = 22,00; IIA = 17,29) y en segunda instancia para T. maculata (IIR = 13,09; IIA = 10,29) en C. nucifera. Aunque la dispersión de las dos especies de triatominos fue mayor en A. aculeata, C. nucifera exhibió mayor densidad de infestación por estos hemípteros (Tabla III).

(P. geniculatus) ha sido documentada, indicando una posible adaptación al mismo que podría estar favorecida por la atracción que ejerce la luz artificial sobre los vectores desde nichos silvestres relativamente cercanos a las viviendas o bien por el impacto de la acción antrópica que incorpora elementos del paisaje a la vivienda rural y al peridomicilio (Feliciangeli et al., 2004; Añez et al., 2004; Morocoima et al., 2010a,b).

Aunque el estado Anzoátegui es considerado poco o nada endémico para la enfermedad de Chagas (Añez et al., 2004; MPPS, 2007), parte de los resultados de este trabajo soportan el ya citado valor epidemiológico de C. nucifera en el domicilio humano, con alta infestación de triatominos como fue registrado por Morocoima et al. (2010a). Los resultados aquí expuestos suman la necesidad de determinar también el valor de la palma corozo como potencial nicho ecológico de estos vectores que conjuntamente con la presencia de un caso agudo autóctono de mal de Chagas, la domiciliación de T. maculata en simpatría con R. prolixus en áreas rurales de la entidad y el hallazgo de dos nuevas especies de triatominos para el estado como Eratyrus mucronatus y Panstrongylus rufotuberculatus (datos no publicados), indican la necesidad de una nueva ubicación epidemiológica para esta región con relación a esta hemoparasitosis (Morocoima et al., 2008; Blohm et al., 2009; Morocoima et al., 2010b).

La asociación palmera/triatomino, como nicho altamente especializado en el cual se encuentran todos los estadios evolutivos de estos hemípteros hematófagos, y de especies de vertebrados que le sirven de fuente de alimento, registrados en la literatura como reservorios de T. cruzi (Herrera, 2010) y el elevado porcentaje de infección de los triatominos capturados infectados con T. cruzi, le conferiría a C. nucifera y ahora a A. aculeata importancia ecológica y epidemiológica, reforzando el papel de las palmeras como fuente proveedora de triatominos desde ambientes silvestres a los ecotopos artificiales humanos y como bioindicadores de riesgo para la enfermedad de Chagas, especialmente si se recuerda su estrecha relación con el humano y su vivienda (Morocoima et al., 2010a; Dias et al., 2011).

Con relación a los escorpiones, son escasos los trabajos en el género Rhopalurus estudiando su taxonomía, biogeografía, ecología e historia natural (Lourenço, 1986; Lourenço & Pinto-da-Rocha, 1997;

Manzanilla et al., 2002; Manzanilla & De Sousa, 2003; Sarmento et al., 2008). En Venezuela, según Rojas-Runjaic y Becerra-R (2008), se localizan dos especies del género: R. caribensis y R. laticauda. La primera como nuevo registro para el estado Zulia y la segunda como la especie de mayor dispersión territorial en Venezuela (Gonzaléz-Sponga, 1996; Manzanilla & De Sousa, 2003; Rodríguez-Torres et al., 2007) presentando, adicionalmente, el veneno de menor toxicidad de la escorpiofauna estudiada de la familia Buthidae de nuestro país (De Sousa et al., 2000).

La ecología e historia natural son aspectos poco conocidos en R. laticauda y en otras especies de nuestra escorpiofauna (Manzanilla & De Sousa, 2003). Sin embargo, Scorza (1954) informa que este taxón es típico del medio xerófilo venezolano con distribución desde el nivel del mar hasta los 556 metros de altitud y que puede localizarse dentro de los nidos del pájaro "güitío" o "cucarachero" (Phacellodomus rufrifons: Passeriformes, Furnariidae). Chávez & Yústiz (1978) lo consideran distintivo de las regiones xerófilas del estado Falcón, González-Sponga (1984) lo establece como un taxón que habita en áreas de sabana, bosques caducifolios y espinares entre los 0 y los 500 msnm y Rodríguez-Torres et al. (2007) como un artrópodo típico, del piso tropical, entre los 0 y 800 metros de altitud, en formaciones xerófilas, de sabana y bosques secos deciduos caducifolios de los llanos.

En este trabajo los ejemplares de R. laticauda se localizaron en el clima que corresponde con el Bosque Seco Tropical, lo cual indicaría su elevada plasticidad ecológica (Manzanilla & De Sousa, 2003). Nuevos elementos a la ecología de R. laticauda, en nuestro país, fueron aportados por Rodríguez-Torres et al. (2007), indicando su presencia en Caicaguana (municipio Hatillo, estado Miranda a 1200 msnm) como nueva localidad ubicada en el Piso Subtropical Templado (intertropical cálido de montaña entre 800 y los 1500 msnm, con temperaturas entre 18 y 23°C). Esta región se caracteriza por representar una selva mesotérmica de altura y, por lo tanto, supone un área geográfica exótica para la presencia de este arácnido. Los mismos autores señalaron como comportamiento interesante, en esa localidad, que R. laticauda posee hábitos gregarios.

antrópica en equipajes, cajas de zapatos y otros recipientes y, por lo tanto, transportados a distintos destinos, incluso a otros países, como lo sucedido en dos oportunidades con Tityus bahiensis (escorpión de Brasil) en Venezuela (Rodríguez-Acosta & Reyes-Lugo, 2004; De Sousa et al., 2008), reforzando la importancia del comportamiento de algunas especies de estos arácnidos como especies exóticas adaptables a nuevos hábitats e indicadores de intervención y antropización de los mismos (Lourenço et al., 1996; Gómez & Otero, 2007).

Manzanilla & De Sousa (2003) indicaron, con relación a R. laticauda, lo siguiente: (1) En áreas no intervenidas por el hombre, los ejemplares fueron hallados debajo de rocas, de troncos de árboles caídos, dentro de la corteza parcialmente desprendida de árboles muertos que aún permanecían en pie o en el interior de troncos en proceso de descomposición. (2) En las áreas intervenidas, ocupadas por cultivos y ganadería, los escorpiones se refugiaron entre la corteza de los pilares de madera de las cercas y dentro o fuera de edificios para almacenamiento de alimentos (hábitat que nuestra experiencia indica es adecuado para los triatominos en las zonas de los llanos orientales de Venezuela). (3). En áreas urbanas se capturaron dentro o debajo de los materiales de construcción, en muebles, grietas de paredes, basura y escombros. Intradomiciliarmente, algunos fueron ubicados en el interior del calzado, en los pliegues de la ropa, en las camas, sobre las paredes y en los libreros, algunos provocando accidentes al contacto con los humanos (Borges, 1996; De Sousa et al., 2000). (4). En los ambientes xerófilos, los escorpiones fueron capturados en las bromelias, próximos a las fitotelmatas que se forman en la base de las hojas de estas plantas.

Se ha señalado como atributo de la historia natural de R. laticauda que ocupa el interior de la habitación humana, mayormente entre febrero y abril, en áreas de bosque seco tropical tanto de la zona litoral como de la no litoral en el pie de monte de la serranía del Turimiquire, en el nororiente del estado Anzoátegui, en algunas ocasiones provocando accidentes (De Sousa et al., 2000). Sin embargo, su picadura es de importancia médica menor debido a la baja toxicidad de su veneno (Borges, 1996; De Sousa et al., 2000; Rodríguez-Torres et al., 2007). La muerte o reacciones alérgicas severas atribuidas a R. laticauda nunca se han comprobado por fuentes verificables (Rodríguez-Torres et al., 2007); mientras

que varias especies del género Tityus se han reseñado como responsables de casos de escorpionismo grave en el país (Guinand et al., 2004; Borges & De Sousa, 2006; De Sousa et al., 2007; Borges et al. 2010b).

Con este trabajo, especialmente en el noreste del estado Anzoátegui, se asignan las palmas C. nucifera (del litoral cálido cerca del nivel del mar en el bosque seco tropical) y A. aculeata (del pie de monte no litoral del bosque seco tropical, con temperaturas ligeramente más bajas) como dos nuevos hábitats para R. laticauda en simpatría con triatominos hematófagos. Un caso similar, fue observado en una palma (Attalea osmantha) en la Llanada de Cangua, vía a San Juan de Las Galdonas (municipio Arismendi, Peninsula de Paria, estado Sucre) agrupando un individuo macho de T. nororientalis (Scorpiones, Buthidae) con R. prolixus (Ricardo González-Meneses, Universidad de Oriente, Núcleo de Bolívar, comunicación personal).

Los resultados demostraron existencia en simpatría de ambos grupos zoológicos en las palmeras estudiadas, siendo que C. nucifera con mayor abundancia de triatominos presentó menor número de escorpiones, en tanto que A. aculeata mostró un radio de proporción a favor de los escorpiones con relación a los triatominos, lo que hace necesario estudiar la interacción de competencia e inclusive de depredación entre ambos artrópodos, basados en procesos descritos como los de higrocleptofagia de los triatominos sobre insectos simpátricos (Añez et al., 1982) o bien la posibilidad que R. laticauda pudiese depredar sobre T. maculata y/o R. prolixus, como se ha reportado previamente para la araña Theridion rufipes (Araneae, Theridiidae) sobre R. prolixus (Barreto et al., 1987) y, posiblemente, para el escorpión brasileño T. serrulatus (Scorpiones, Buthidae) sobre Rhodnius neglectus (Diotaiuti & Dias, 1984). Sin embargo, ya en 1954, Scorza (1954) indicó que en los nidos del ave P. rufrifons el reduvideo hematófago Psammolestes arturi sirve de sustento a los ejemplares de R. laticauda que allí se encuentren.

1. Aché A. (1993). Programa de control de la enfermedad de Chagas en Venezuela. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 33: 11-22.        [ Links ]

2. Aché A. & Matos A. J. (2001). Interruption Chagas´disease transmition in Venezuela. Rev. Inst. Med. Trop. São Paulo. 43: 37-43.        [ Links ]

3. Añez N. (1982). Studies on Trypanosoma rangeli Tejera, 1920. III. Direct transmission of Trypanosoma rangeli between triatomine bugs. Ann. Trop. Med. Parasitol. 76: 641–647.        [ Links ]

4. Añez N., Crisante G., Rojas A., Díaz N., Añez-Rojas N., Carrasco H., et al. (2003). La cara oculta de la enfermedad de Chagas en Venezuela. Bol. Mal. Salud Amb. 43: 45-57.        [ Links ]

5. Añez N., Crisante G. & Rojas A. (2004). Update on Chagas disease in Venezuela. A review. Mem. Ins. Oswaldo Cruz. 99: 781-787.        [ Links ]

6. Barretto M. P. (1979). Epidemiología. pp. 89-151. En: Trypanosoma cruzi e Doença de Chagas. Eds. Brener Z., Andrade, Z. & Barral-Netto M. Guanabara Koogan, Rio de Janeiro, Brasil.        [ Links ]

7. Barretto M., Barreto P. & D'Alessandro A. (1987). Predation on Rhodnius prolixus (Hemiptera: Reduviidae) by the spider Theridion rufipes (Araneida: Theridiidae). J. Med. Entomol. 24: 115-116.        [ Links ]

8. Blohm L., Vallejo K., Barroyeta R., Chique J., Herrera L., Ferrer E., et al. (2009). Domiciliación, simpatría e indicadores de riesgo de transmisión del Trypanosoma cruzi por triatominos, Anzoátegui-Venezuela. Proceedings del Congreso FLAP, 22 al 24 de Octubre de 2009, La Asunción, Paraguay, pp. 331.        [ Links ]

9. Borges A. (1996). Escorpionismo en Venezuela. Acta Biol. Venez. 16: 65-75.         [ Links ]

10. Borges A., Arandia J., Colmenares-Árias Z., Vargas A. & Alfonso M. (2002). Caracterización epidemiológica y toxicológica del envenenamiento por Tityus zulianus (Scorpiones, Buthidae) en el estado Mérida, Venezuela. Rev. Fac. Med. (UCV). 25: 76-79.        [ Links ]

11. Borges A. & De Sousa L. (2006). Escorpionismo en Venezuela: Una aproximación molecular, inmunológica y epidemiológica para su estudio. Rev. Fac. Farm. (UCV). 69: 15-27.        [ Links ]

12. Borges A., Bermingham E., Herrera N., Alfonzo M. & Sanjur O. (2010a). Molecular systematics of the neotropical scorpion genus Tityus (Buthidae): The historical biogeography and venom antigenic diversity of toxic Venezuelan species. Toxicon. 55: 436-454.        [ Links ]

13. Borges A., Rojas-Runjaic F. J. M., Diez N., Faks J. G., Op den Camp H. & De Sousa L. (2010b). Envenomation by scorpion T. breweri in the Guayana Shild, Venezuela. Report of a case, efficacy and reactivity of antivenom and proposal for a toxinological partitioning of the Venezuelan scorpion fauna. Wild. Environ. Med. 21: 282-290.        [ Links ]

14. Briceño-León R. (2009). La enfermedad de Chagas en las Américas: una perspectiva de ecosalud. Cad. Saúde Pública. 25 (Suppl. 1): S71-S82.        [ Links ]

15. Carcavallo R., Tonn R., Ortega R., Betancourt P. & Carrasquero B. (1978). Notas sobre la biología, ecología y distribución geográfica de Rhodnius prolixus Stal, 1859 (Hemiptera: Reduviidae). Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 18: 175-198.        [ Links ]

16. Chávez A. & Yústiz E. (1978). Estado actual de la escorpiofauna larense. Bol. Téc. Informativo (UCLA). 3: 5-9.        [ Links ]

17. Chippaux J. P. (2008). Incidence et mortalité par animaux venimeux dans les pays tropicaux. Méd. Trop. 68: 334-339         [ Links ]

18. Chippaux J. P. & Alagón A. (2008). Envenimations et empoisonnements par les animaus venimeux ou vénéneux. VII: l´arachnidisme du Nouveau monde. Méd. Trop. 68: 215-221.        [ Links ]

19. Chippaux J. P. & Goyffon M. (2008). Epidemiology of scorpionism: A global appraisal. Acta Trop. 107: 71-79.        [ Links ]

20. Coronado L., Alvarado M. & Dutari J. (2008). Características clínicas y epidemiológicas del alacranismo. Periodo 2002-2007. Hospital del Niño, Panamá. Pediátr Panamá. 37: 36-46.         [ Links ]

21. De Sousa L. & Borges A. (2009). Escorpiones y escorpionismo en Venezuela. pp. 154-165. En: Enfoques y Temáticas en Entomología. Eds. Arrivillaga J., El Souki M. & Herrera B. Ediciones Astrodata, Caracas , Venezuela.         [ Links ]

22. De Sousa L., Parrilla-Alvarez P. & Quiroga, M. (2000). An epidemiological review of scorpion stings in Venezuela. The northeastern region. J. Venom. Anim. Toxins. 6: 127-165.        [ Links ]

23. De Sousa L., Vásquez D., Salazar D., Valecillos R., Vásquez D., Rojas M. et al. (2005). Mortalidad en humanos por envenenamientos causados por invertebrados y vertebrados en el estado Monagas, Venezuela. Invest. Clín. 46: 241-254.        [ Links ]

24. De Sousa L., Boadas J. C., Kiriakos D., Boadas J. A., Marcano J., Borges A. & De Los Rios M. (2007). Scorpionism due to Tityus neoespartanus (Scorpiones, Buthidae) on Margarita Island, northeastern Venezuela. Rev. Soc. Bras. Med. Trop. 40: 681-685.        [ Links ]

25. De Sousa L., Borges A., Manzanilla J., Biondi I. & Avellaneda E. (2008). Second record of Tityus bahiensis from Venezuela: Epidemiological implications. J. Venom. Anim. Toxins incl. Trop. Dis. 14: 170-177.        [ Links ]

26. Dias F., Paula A., Belisário C., Lorenzo MG., Bezerra C., Harry M. & Diotaiuti L. (2011). Influence of the palm tree species on the variability of Rhodnius nasutus Stål, 1859 (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae). Infect. Genet. Evol. 11: 869-877.         [ Links ]

27. Diotaiuti L. & Dias F. (1984). Ocorréncia e biologia do Rhodnius neglectus Lent, 1954 em macaubeiras da periferia do Belo Horizonte, Minas Gerais. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 79: 293-301.        [ Links ]

28. Feliciangeli M. D. (2009). Control de la Enfermedad de Chagas en Venezuela. Logros pasados y retos presentes. Interciencia. 34: 393-399.        [ Links ]

29. Feliciangeli M. D., Carrasco H., Patterson J. S., Suárez B., Martínez C. & Medina M. (2004). Mixed domestic infestation by Rhodnius prolixus Stal, 1859 and Panstrongylus geniculatus Latreille, 1811, vector incrimination, and seroprevalence for Trypanosoma cruzi among inhabitants in El Guamito, Lara State, Venezuela. Am. J. Trop. Med. Hyg. 71: 501-505.        [ Links ]

30. Galvão C., Carcavallo R., Rocha D. S. & Jurberg J. (2003). A checklist of the current valid species of the subfamily Triatominae Jeannel, 1919 (Hemiptera: Reduviidae) and their geographical distribution, with nomenclatural and taxonomic notes. Zootaxa. 202: 1-36.        [ Links ]

31. Gamboa J. (1963). Comprobación de Rhodnius prolixus extradoméstico en Venezuela. Gaceta Méd. Caracas. 71: 205-219.        [ Links ]

32. Gómez J. & Otero R. (2007). Ecoepidemiología de los escorpiones de importancia médica en Colombia. Rev. Fac. Nac. Salud Pública. 25: 50-60.        [ Links ]

33. Gómez J., Quintana J., Arbeláez P., Fernández J., Silva J., Barona J., Gutiérrez J., Díaz A. & Otero R. (2010). Picaduras por escorpión Tityus asthenes en Mutatá, Colombia: aspectos epidemiológicos, clínicos y toxinológicos. Biomédica. 30: 126-139.        [ Links ]

34. González-Sponga M. A. (1984). Escorpiones de Venezuela. Cuadernos Lagoven, Ed. Cromotip, Caracas, Venezuela.         [ Links ]

35. González-Sponga M. A. (1996). Guía para identificar escorpiones de Venezuela. Cuadernos Lagoven, Ed. Arte, Caracas, Venezuela.        [ Links ]

36. Guinand A., Cortes H., D´Suze G., Díaz P., Sevcik C., González-Sponga M. & Eduarte G. (2004). Escorpionismo del género Tityus en la sierra falconiana y su correlación con la liberación de mediadores inflamatorios y enzimas cardíacas. Gaceta Méd. Caracas. 112: 131-138.        [ Links ]

37. Herrera L. (2010). Una revisión sobre reservorios de Trypanosoma (Schizotrypanum) cruzi (Chagas, 1909), agente etiológico de la enfermedad de Chagas. Bol. Mal. Salud Amb. 50: 3-15.         [ Links ]

38. Lent H. & Wygodzinsky P. (1979). Revision of the triatominae (Hemiptera, Reduviidae), and their significance as vector of Chagas´ disease. Bull. Am. Mus. Nat. Hist. 163: 123-520.        [ Links ]

39. Lourenço W. (1986). Biogéographie et phylogenie des scorpions du genre Rhopalurus (Scorpiones, Buthidae). Mem. Soc. Roy. Belge d´Entomol. 33: 129-137.        [ Links ]

40. Lourenço W. & Pinto-da-Rocha R. (1997). A reappraisal of the geographic distribution of the genus Rhopalurus Thorell (Scorpiones: Buthidae) and description of two new species. Biogeographica. 73: 181-191.         [ Links ]

41. Lourenço W.., Cloudsley-Thompson J., Cuéllar O., Von Eickstedt V., Barraviera B. & Knox M. (1996). The evolution of scorpionism in Brazil in recent years. J. Venom. Anim. Toxins. 2: 121-134.         [ Links ]

42. Manzanilla J. & De Sousa L. (2003). Ecología y distribución de Rhopalurus laticauda Thorell, 1876 (Scorpiones: Buthidae) en Venezuela. Saber. 15: 3-14.        [ Links ]

43. Manzanilla J., De Sousa L., Quiroga M., López H. & Parrilla-Alvarez P. (2002). Morfología externa de Rhopalurus laticauda (Scorpiones: Buthidae). Saber. 14: 94-102.         [ Links ]

44. MARNR (Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales Renovables). (1980). Atlas de Venezuela. Dirección General de Información e Investigación del Ambiente. Dirección de Cartografía Nacional, 331 pp. Caracas, Venezuela.        [ Links ]

45. Mazzei de Dávila C., Parra M., Fuenmayor A., Salgar N., González Z. & Dávila D. (1997). Scorpion envenomation in Mérida, Venezuela. Toxicon. 35: 1459-1462.        [ Links ]

46. Mazzei de Dávila C., Dávila D., Donis J., Arata-Bellabarba G., Villarreal V. & Barboza L. (2002). Sympathetic nervous system activation, antivenin administration and cardiovascular manifestations of scorpion envenomation. Toxicon. 40: 1339-1346.        [ Links ]

47. Mejias-R R., Yánez C., Árias R., Mejias-R R., de Árias Z. & Luna J. (2007). Ocurrencia de escorpionismo en los distritos sanitarios del estado Mérida. Invest. Clín. 48: 147-153.         [ Links ]

48. Morocoima A., Tineo-Brito E., Ferrer E., Herrera L. & Núñez M. (2008). Enfermedad de Chagas en el estado Anzoátegui, Venezuela: registro de un caso agudo y caracterización parasicológica y molecular del aislado. Bol. Mal. Salud Amb. 48: 121-126.         [ Links ]

49. Morocoima A., Chique D., Zavala-Jaspe R., Díaz-Bello Z., Ferrer E., Urdaneta-Morales S. et al. (2010a). Commercial coconut palm as an natural ecotope of Chagas disease vector in north-eastern Venezuela. J. Vector Borne Dis. 47: 76-84.         [ Links ]

50. Morocoima A., Chique J., Herrera L. & Urdaneta-Morales S. (2010b). Eratyrus mucronatus (Satl, 1859) (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae): primer registro para el estado Anzoátegui (Venezuela). Bol. Mal. Salud Amb. 50: 307-310.         [ Links ]

51. Mota J., Ghersy de Nieto M., Bastardo M., Rodríguez J., Duque L. & Freytez L. (1994). Emponzoñamiento escorpiónico: clínica y laboratorio usando antivenina. Bol. Hosp. Niños Caracas. 30: 35–40.        [ Links ]

52. MPPS (Ministerio del Poder Popular para la Salud). (2007). Guía para el diagnóstico, manejo y tratamiento de la enfermedad de Chagas en fase aguda a nivel de los establecimientos de salud. 1ª Ed. Caracas, Venezuela.         [ Links ]

53. OPS/OMS (2006). Análisis preliminar de la situación de salud de Venezuela. http://www.ops-oms.org.ve/site/Venezuela/ven-sit-salud-nuevo.htm. Consultado: el 29 mayo 2006.        [ Links ]

54. Pifano F. (1960). Algunos aspectos de la enfermedad de Chagas en Venezuela. Arch. Venez. Med. Trop. Parasit. Med. 3: 73-99.        [ Links ]

55. Pifano F. (1973). La epidemiología de la enfermedad de Chagas en Venezuela. Arch. Venez. Med. Trop. Parasitol. Med. 5: 171-184.        [ Links ]

56. Prendini L. & Wheeler W. (2005). Scorpion higher phylogeny and classification, taxonomic anarchy, and standards for peer review in online publishing. Cladistics. 21: 446-494.        [ Links ]

57. Reyes-Lugo M. & Rodríguez-Acosta A. (2001). Scorpion envenoming by Tityus discrepans Pocock, 1897 in the northern coastal region of Venezuela. Rev. Cient. (Maracaibo). 11: 412-417.        [ Links ]

58. Rodríguez-Acosta A. & Reyes-Lugo M. (2004). Hallazgo de Tityus bahiensis (Perty, 1834) (Scorpiones: Buthidae) en Venezuela. Entomotropica. 19: 107-108.         [ Links ]

59. Rodríguez-Torres G., Navarrete L. & Rodríguez-Acosta A. (2007). Sobre el hallazgo del alacrán Rhopalurus laticauda (Thorell, 1876) en una inusitada área geográfica. Arch. Venez. Med. Trop. 5: 70-82.         [ Links ]

60. Rojas-Runjaic F. J. M. & De Sousa L. (2007). Catálogo de los escorpiones de Venezuela (Arachnida: Scorpiones). Bol. SEA. 40: 281-307.        [ Links ]

61. Rojas-Runjaic F. J. M. & Becerra-R A. (2008). Diversidad y distribución de la escorpiofauna del estado Zulia, Venezuela. Bol. Centro Inv. Biol. 42: 461-477.        [ Links ]

62. Sarmento S., de Souza A., Meiado M. & de Albuquerque C. (2008). Notes on the life history traits of Rhopalurus rochai (Scorpiones, Buthidae) under different feeding regimes. J. Arachnol. 35: 476-479.        [ Links ]

63. Scorza J. V. (1954). Sistemática, distribución geográfica y observaciones ecológicas de algunos alacranes encontrados en Venezuela. Mem. Soc. Cien. Nat. "La Salle". 14: 179-214.        [ Links ]

64. Wolff M., Castillo D., Uribe J. & Arboleda J. (2001). Tripanosomiasis americana: determinación de riesgo epidemiológico de transmisión en el municipio de Amalfi, Antioquia. Iatreia. 14: 111-121.         [ Links ]