ESTUDIOS SOBRE LA BIOLOGÍA Y ECOLOGÍA DE Ceriodaphnia cornuta SARS: UNA REVISIÓN

Mariela J. Villalobos y Ernesto J. González

Mariela J. Villalobos L. Licenciada en Biología, Universidad del Zulia, Venezuela. Estudiante del Doctorado en Ecología, Universidad Central de Venezuela (UCV). Becaria del Fondo Nacional de Ciencia y Tecnología (FONACIT), Laboratorio de Limnología, Instituto de Biología Experimental (IBE), UCV. Dirección: UCV-IBE, Apartado 47114, Los Chaguaramos, Caracas 1041, Venezuela. e-mail: titavillaluz@yahoo.com

Ernesto J. González R. Doctor en Ciencias, Mención Ecología, UCV, Venezuela. Profesor, UCV, Venezuela. e-mail: ergonza@reacciun.ve

Resumen

Ceriodaphnia cornuta Sars es uno de los tres cladóceros más abundantes en los cuerpos de aguas tropicales y el único perteneciente a la Familia Daphniidae. Este crustáceo está adaptado a tolerar bajas concentraciones de oxígeno y altas variaciones de temperatura, características que le permiten distribuirse ampliamente y estar presente en una gran variedad de cuerpos de agua dulce. En cuanto a su alimentación, C. cornuta es selectiva hacia las diatomeas y las algas verdes; puede sostener altas tasas de crecimiento bajo escasez de partículas alimenticias de buena calidad o en presencia de alimento de baja calidad nutricional, pudiendo, en algunos casos, consumir cianobacterias. C. cornuta tiene un desarrollo embrionario corto, rápidas tasas de crecimiento juvenil y una madurez sexual temprana; es de baja fecundidad y larga longevidad. La depredación por peces y por el invertebrado Chaoborus sp. es una de las interacciones interespecíficas más estudiadas en este crustáceo, encontrándose que los depredadores pueden afectar su abundancia y distribución en el ambiente. C. cornuta puede experimentar una serie de respuestas inducidas como mecanismos de defensa, destacándose el polimorfismo, los cambios en algunos parámetros de biohistoria y la migración vertical. Todos estos aspectos ayudan a justificar su importancia como organismo clave para el entendimiento de la dinámica de los cuerpos de agua dulce tropicales y de la transferencia energética en estos ambientes.

Studies on the biology and ecology of Ceriodaphnia cornuta Sars: A review

Summary

Ceriodaphnia cornuta Sars is one out of three most abundant cladocerans in tropical freshwaters, and the only one belonging to the Daphniidae family. This crustacean can tolerate low concentrations of dissolved oxygen and high temperature variations, two features that allow it to be widely distributed in the tropical freshwaters. Concerning feeding habits, C. cornuta prefers diatoms and green algae. This cladoceran maintains high growth rates under good-quality food conditions as well as in low-quality ones, consuming, in the last case, blue green algae. C. cornuta shows a short embryonary development, high growing rates of juveniles and early sexual maturity; it has low fecundity and high longevity. Predation by fish and Chaoborus sp. is an interspecific interaction that has inspired very extensive studies about this crustacean. These studies have shown important effects of predation on its abundance and distribution in freshwaters. C. cornuta may show a series of defense mechanisms as a response to predators, among which polymorphism, changes in some life-history parameters and vertical migration are well documented. All of these aspects justify the importance of C. cornuta as a key organism to obtain a better understanding of dynamics and energy transfer in tropical freshwaters.

Estudos sobre a biologia e ecologia de Ceriodaphnia cornuta Sars: Uma revisão

Resumo

Ceriodaphnia cornuta Sars é um dos três cladóceros mais abundantes nas águas doces tropicais e, dentre estes, é o único que pertence à Família Daphniidae. Este crustáceo está adaptado para tolerar baixas concentrações de oxigênio dissolvido e altas variações de temperatura, características que permitem sua ampla distribuição nas regiões tropicais. C. cornuta pode estar presente em uma grande variedade de corpos de água. Quanto à alimentação, C. cornuta prefere diatomáceas e algas verdes, sendo capaz de manter altas taxas de crescimento sob condições de escassez de alimento de boa qualidade, ou na presença de alimento com qualidade nutricional baixa, chegando até, em determinados casos, consumir cianobactérias. C. cornuta apresenta um desenvolvimento embrionário curto, rápidas taxas de crescimento dos estágios juvenis e alcança rápidamente a maturidade sexual, tendo fecundidade baixa e longevidade grande. A predação por peixes e pelo invertebrado Chaoborus sp. é uma das interações interespecíficas mais estudadas neste crustáceo, e tem sido constatado que esta predação pode afetar sua abundância e distribuição nos ambientes aquáticos. C. cornuta pode gerar uma série de respostas como mecanismos de defesa diante da predação, destacando-se o polimorfismo, as mudanças em alguns parâmetros da história de vida e a migração vertical. Todos esses aspectos permitem justificar a importância de C. cornuta como organismo-chave para o melhor entendimento da dinâmica das águas doces tropicais e da transferência energética nestes ambientes.

Palabras Clave / Ambiente / Ceriodaphnia cornuta / Cladóceros / Limnología /

Recibido: 18/08/2005. Modificado: 13/12/2005. Aceptado: 11/04/2006.

Los cladóceros representan un grupo clave en la comunidad planctónica de los lagos, en lo que respecta a la transferencia de energía a lo largo de la trama trófica. Al ser estos crustáceos casi exclusivamente consumidores de algas y de detritus, son capaces de afectar el desarrollo del fitoplancton en los sistemas naturales y, al mismo tiempo, son las presas favoritas de depredadores vertebrados e invertebrados (De Bernardi y Peters, 1987).

Daphnia, uno de los géneros más representativos de los cladóceros, es considerado en la actualidad como un organismo modelo, ya que ha sido utilizado en una gran cantidad de estudios en diferentes niveles de las investigaciones biológicas (De Bernardi y Peters, 1987). Sin embargo, Daphnia frecuentemente forma parte del plancton de la zona limnética en las regiones templadas, siendo rara su ocurrencia en los cuerpos de agua tropicales (Fernando et al., 1987), lo que reduce la posibilidad de extrapolar los resultados obtenidos de los estudios con este organismo a los cuerpos de agua dulce tropicales.

En los cuerpos de agua dulce del trópico, son tres los cladóceros limnéticos que se consideran de amplia distribución y abundancia: Moina micrura, Diaphanosoma excisum y Ceriodaphnia cornuta (Fernando, 1980; 1984). De éstas, sólo C. cornuta pertenece a la Familia Daphniidae.

C. cornuta presenta una amplia distribución geográfica, ya que abarca las regiones tropicales de todo el mundo, además de encontrarse presente en una amplia variedad de ambientes (Jeje, 1989; Korinek, 2002) con distintos estados tróficos (Sampaio et al., 2002).

Debido a la importancia que puede revestir este organismo en el funcionamiento de los cuerpos de agua tropicales, C. cornuta fue una de las seis especies de cladóceros que los especialistas presentes en el Simposio de Zooplancton Tropical realizado en Brasil en 1980, recomendaron darle más atención, sobre todo en Suramérica y Asia (Dumont y Tundisi, 1984).

El objetivo de este trabajo fue recopilar la información referida a la distribución y ecología de las poblaciones de C. cornuta como punto de partida para crear un banco de datos para los cuerpos de agua tropicales. Esta información permitirá efectuar comparaciones con otras especies del género Daphnia que son abundantes en los ambientes acuáticos de clima templado.

Descripción de C. cornuta y Problemas Asociados con su Taxonomía

Ceriodaphnia cornuta (Figura 1) se caracteriza por poseer un cuerpo redondeado y pequeño. La cabeza es estrecha y alargada, con o sin cuerno frontal. El ojo compuesto es pequeño y el ocelo es puntiforme. Las primeras antenas, o anténulas, son pequeñas y presentan poca movilidad. El borde dorsal de las valvas es ligeramente convexo y su ángulo superior forma una hendidura conocida como seno cervical, que separa claramente la cabeza del cuerpo. Las valvas poseen campos hexagonales visibles y terminan en una espina poco pronunciada. El post-abdomen se angosta ligeramente hacia su extremo distal y posee en el borde anal de 6 a 8 espinas, ligeramente dobladas, cuyo tamaño disminuye en sentido dorsal. La garra terminal es lisa. La longitud de la hembra es variable y puede oscilar entre 0,35 y 0,6mm (Infante, 1980).

Esta especie fue inicialmente descrita por Sars en 1885 (Berner, 1985) con el nombre de Ceriodaphnia cornuta. Posteriormente, Richard en 1894 (Infante, 1980) describió otra especie con el nombre de C. rigaudi. Estas especies tenían en común la proyección del rostro, mientras que sólo C. cornuta presenta estructuras espinosas como un proceso cefálico (cuerno), espinas en el pliegue del fórnix y una proyección postero-dorsal (espina caudal; Berner, 1985).

Berner (1985) señaló que Sars en 1901 y Jenkin en 1934 argumentaron que las dos especies poseían formas variables y, en 1905, Daday (Infante, 1980) señaló por primera vez la posibilidad de que fuera la misma especie. En 1956, Rzóska (Infante, 1980; Berner, 1985) sostuvo que ambas formas correspondían a una continuación de la misma especie y consideró a C. rigaudi como un sinónimo de C. cornuta.

Entre las evidencias que ofreció Zaret (1969), por las que se debía considerar a C. cornuta y C. rigaudi como una única especie se encontraban: 1) la común co-ocurrencia de C. cornuta con cuernos y sin cuernos en muchos lagos tropicales y neotropicales, 2) una variación contínua en el desarrollo del cuerno entre las dos formas en las poblaciones naturales, 3) patrones de distribución vertical idénticos en los dos morfotipos, y 4) el precedente histórico de otras especies dentro de la Familia Daphniidae que consisten en dos formas morfológicamente distintas. Posteriormente, Zaret (1972a) afirmó que C. cornuta y C. rigaudi pueden ser consideradas taxonómicamente como una especie dimórfica que posee características biológicas de un sistema de dos especies.

Berner (1982) siguió estimulando la controversia al reseñar la existencia de la especie C. cf. cornuta, la cual carece totalmente de rostro. Esta autora incluye en el denominado "complejo Ceriodaphnia cornuta" a las especies C. cornuta, C. rigaudi y C. cf. cornuta. Los criterios utilizados para esta separación se basan en la abundancia y la extensión de los vellos que presentan los organismos en toda la superficie del caparazón, así como las diferentes formas reticulares que exhiben las valvas de las hembras con efipios (Berner, 1985).

La incertidumbre generada en torno a la identidad taxonómica de C. cornuta ha contribuido a que algunos investigadores sustituyan a C. rigaudi por C. cornuta (Rzóska, 1956). Otros hacen referencia a "C. cornuta cornuta" o "C. cornuta típica" como el morfotipo que fue identificado por Sars y "C. cornuta rigaudi" como el morfotipo identificado por Richard (López y Bello, 1993; Espíndola et al., 2000; Crispim y Watanabe, 2001; Sampaio et al., 2002), mientras que algunos las siguen denominando como especies separadas (Arcifa, 1984; Gophen, 1984; Jeje, 1989; Kizito et al., 1993; Nandini y Rao, 1993). Recientemente, Elías-Gutiérrez et al. (2001) y Sampaio et al. (2002) han adoptado el criterio de Berner, al denominar "complejo Ceriodaphnia cornuta" cuando las especies C. cornuta, C. rigaudi y C. cf. cornuta se presentan simultáneamente en el ambiente. Así, algunos autores sostienen el criterio que hay indicios para considerar que aquellas poblaciones provenientes de diferentes lugares del mundo identificadas como C. cornuta (o C. rigaudi) podrían ser agrupadas en diferentes especies.

En las siguientes secciones de esta revisión se hará referencia al nombre de la especie, respetando el criterio de los autores en los artículos originales donde identifican a este cladócero como Ceriodaphnia cornuta, aunque se reconoce que, probablemente, algunos de ellos no hacen la debida distinción de los caracteres morfológicos de los organismos estudiados.

Distribución Geográfica de C. cornuta

C. cornuta es una de las pocas especies verdaderamente limnéticas del trópico (Fernando, 1980, 1984) y se reconoce como la única especie euritópica de la familia Daphniidae (Rajapaksa y Fernando, 1982), ya que es frecuente y abundante en distintos hábitats de agua dulce (Fernando, 1980, 1984; Korinek 2002).

Con frecuencia C. cornuta es considerada como una especie trópicopolita (Fernando, 1980), ya que su distribución contempla regiones entre 23ºN y 23ºS, que corresponden a las regiones tropicales en un ámbito transcontinental (Tabla I). Inclusive, la distribución de C. cornuta en el mundo parece extenderse aún más allá de los límites de los trópicos, ya que se ha encontrado más al sur de los 35º en Argentina y Paraguay (Garrido, 2002) y en Australia (Shiel et al., 1982), y más al norte de los 35º en India (Fernando y Kanduru, 1984) y en España (Armengol, 1980). Para Fernando et al. (1987) esta amplia distribución latitudinal le podría conferir a C. cornuta la denominación de especie euritérmica.

La extensa distribución que manifiesta C. cornuta en los subcontinentes asiáticos e indio (Fernando et al., 1990) y en el continente africano (Wodajo y Belay, 1984), puede ser una consecuencia de actividades dispersoras, tales como la transferencia de peces ornamentales, de peces para cultivo, y a través del intercambio de raíces de arroz. Por otro lado, Margalef (1983) considera a C. cornuta como una especie de los trópicos que en Europa ha invadido los nuevos ambientes construidos por el hombre (como los embalses), debido a su alta capacidad de dispersión.

Recursos Alimenticios y sus Efectos sobre C. cornuta

Fitoplancton

La información que se tiene sobre la dieta natural de C. cornuta se basa en los trabajos que han sido realizados mediante el análisis del contenido estomacal de este cladócero en 5 ambientes acuáticos venezolanos (Infante, 1978b; Carruyo, 1983; Coraspe, 1985; González, 2004; Hernández, 2005). En estos trabajos se aprecia una preferencia de C. cornuta por el consumo de diatomeas (Aulacoseira, Cyclotella, Navicula y Nitzschia) y algas verdes (Cosmarium, Golenkinia, Langerheimina, Monoraphidium, Oocystis, Pediastrum, Schroederia, Sphaerocystis y Tetraedron). Estos autores también reseñan el consumo de Peridinium (Pyrrhophyta) y Trachemomonas (Euglenophyta).

En la dieta de C. cornuta en los cuerpos de agua venezolanos, con frecuencia se encuentran cianobacterias (Infante, 1978b; Carruyo, 1983; Coraspe, 1985). Entre los géneros encontrados destacan Lyngbya, Microcystis, Chroococcus, Aphanocapsa y Synechocystis.

Otros organismos como fuentes de alimento

La importancia de otras fuentes de alimento en la dieta de C. cornuta ha sido reseñada pobremente en la literatura. Michael (1962) planteó la posibilidad de consumo de protozoarios flagelados y ciliados por parte de C. cornuta, mientras que González (1998) y Ferrão-Filho et al. (2003) ofrecen información sobre el posible aprovechamiento de partículas de tamaño pequeño, las cuales pueden incluir bacterias adheridas al detritus.

Impacto de los recursos alimenticios sobre C. cornuta

Las variaciones de la calidad y cantidad de los recursos pueden ser capaces de regular las poblaciones naturales de C. cornuta, y los mecanismos parecen estar relacionados con la toxicidad de las algas y la disminución de la calidad nutritiva de las mismas. Por ejemplo, Infante y Riehl (1984) y Sampaio et al. (2002) encontraron que C. cornuta, en presencia de baja concentración de filamentos de cianobacterias, mantiene alta densidad de población y alta tasa reproductiva. Sin embargo, bajo altas concentraciones de filamentos de las cianobacterias, C. cornuta disminuye su abundancia hasta desaparecer del cuerpo de agua, como ocurrió en el caso del Lago de Valencia en Venezuela (Infante y Rielh, 1984).

En relación con la tolerancia experimental del zooplancton al consumo de cianobacterias, varios autores como Infante y Riehl (1984), Nandini y Rao (1998) y Ferrão-Filho et al. (2000) han encontrado que, a diferencia de otros cladóceros tropicales, C. cornuta puede utilizar Microcystis sp. como alimento sin sufrir efectos adversos por su consumo. Según Ferrão-Filho et al. (2000), la resistencia a largos períodos de inanición, el tamaño pequeño y la baja tasa de crecimiento de C. cornuta, le confieren mayor resistencia a la presencia de Microcystis. Por otro lado, el tamaño pequeño puede disminuir la interferencia de los filamentos durante el proceso de filtración, lo que reduce la posibilidad de bloqueo por filamentos o por mucílago del aparato filtrador (Hayward y Gallup, 1976; Infante y Abella, 1985; Sampaio et al., 2002).

Desarrollo de C. cornuta

Como la mayoría de los cladóceros, C. cornuta pasa a través de una serie de estadios desde que sale de la cámara de incubación hasta su maduración. Después de esta etapa, Ceriodaphnia, como organismo iteroparo, se reproduce y crece, pasando por un número determinado de mudas hasta su muerte (Threlkeld, 1987).

Desarrollo del huevo

Murugan (1975) reportó 7 estadios embrionarios de C. cornuta desde la formación del huevo hasta la liberación del neonato. Adicionalmente, este mismo autor, así como Michael (1962) y Gras y Saint-Jean (1976), encontraron una relación inversa entre la temperatura y la duración del desarrollo embrionario y un efecto reducido de la calidad y cantidad del alimento. En una comparación realizada por Güntzel et al. (2003), en cuanto a la duración del desarrollo embrionario entre varias especies tropicales de la Familia Daphniidae (C. cornuta, Daphnia gessneri, D. ambigua, D. laevis, Simocephalus serralutus), C. cornuta experimentó el desarrollo embrionario más rápido.

Crecimiento juvenil

Al nacer, C. cornuta mide entre 0,25 y 0,27mm, lo cual representa entre 1/2 y 1/3 del tamaño máximo de los adultos a temperaturas entre 25 y 31ºC (Michael, 1962; Murugan, 1975; Khan, 1983; Kanaujia, 1988; Dehui, 1989). Esta relación de tamaño al nacer con respecto al tamaño máximo del adulto, es equivalente a la encontrada por Güntzel et al. (2003) en cladóceros tropicales.

El número de estadios juveniles encontrados en C. cornuta se encuentra entre 1 y 3 (Amarasinghe et al., 1997), que se puede considerar ligeramente bajo en comparación con el número de estadios en cladóceros de gran tamaño como Simocephalus acutirostratus (4), S. vetulus (3-4), Daphnia carinata (5), D. galeata mendotae (4) y D. magna (4-5; Kanaujia, 1988). En el desarrollo juvenil, el alimento parece jugar un papel importante, ya que como lo reseñaron Khan (1983) y Dehui (1989), el número de estadios juveniles puede incrementar cuando el alimento es limitante.

El crecimiento a partir del neonato es la fase de desarrollo más rápida en este organismo, con un crecimiento máximo en los estadios juveniles tempranos. Aunque los estadios juveniles corresponden a las etapas de crecimiento más rápidos en los dáfnidos, en C. cornuta la velocidad con la que es capaz de duplicar su tamaño parece ser inusual (Green, 1956).

Madurez sexual

En C. cornuta se observa que el número de huevos por hembra tiende a incrementarse gradualmente desde el estadio primíparo hasta un máximo ubicado en un estadio del segundo tercio de su desarrollo, para luego producirse una disminución gradual hasta el final del período reproductivo (Michael, 1962; Murugan, 1975; Kanaujia, 1988; Dehui, 1989; Amarasinghe et al., 1997).

Kanaujia (1980) encontró en C. cornuta mayor fecundidad a temperaturas más bajas. Este patrón igualmente se vio reflejado en la producción total de huevos durante el ciclo de vida de este organismo (Amarasinghe et al., 1997). El promedio de fecundidad de este cladócero se encuentra alrededor de 6 huevos por hembra (Michael, 1962; Kanaujia, 1980; Dehui, 1989), valor que resulta de bajo a moderado si se compara con otras especies dentro de la Familia Daphniidae, las cuales pueden llegar, en promedio, a 20 huevos por hembra en especies de mayor tamaño (Dehui, 1989).

Sobre la duración de los estadios adultos, se ha encontrado que a partir de la madurez sexual, la duración de cada estadio incrementa (Michael, 1962; Murugan, 1975; Kanujia, 1980, 1988; Dehui, 1989). Esta tendencia es similar a la de otros cladóceros como D. pulex, D. magna, D. longispina, D. lumholtzi, D. carinata y Simocephalus vetulus provenientes de aguas templadas y tropicales (Kanujia, 1988). Con respecto al papel de la temperatura, Amarasinghe et al. (1997) reportaron una disminución de la duración de los estadios con el incremento de esta variable, mientras que el alimento pareció tener poca influencia en la duración de los estadios adultos.

Asignación de recursos después de la madurez sexual

Al llegar a la madurez sexual, C. cornuta invierte su energía tanto para la producción de huevos como para el crecimiento, ya que con cada muda se produce un incremento del tamaño. Varios autores han registrado para C. cornuta una alta tasa de crecimiento entre la segunda y cuarta muda después de la madurez sexual, con los máximos registros en la fecundidad, luego de lo cual se observa una reducción del crecimiento sin que éste se llegue a detener (Murugan, 1975; Khan, 1983; Kanaujia, 1988; Dehui, 1989).

Bajo diferentes condiciones de alimentación, C. cornuta es capaz de retardar su maduración sexual y de acortar el número de estadios adultos bajo un régimen de alimentación deficiente, lo que se refleja en una disminución de la longevidad (Michael, 1962; Murugan y Sivaramakrishnan, 1976).

Interacciones Biológicas

Depredación por vertebrados

Uno de los primeros indicios del impacto de los peces sobre las poblaciones de C. cornuta fue suministrado por Zaret (1969), quien demostró la preferencia del pez Thyrinopsis chagresi por C. cornuta, especialmente por el morfotipo sin espinas. Posteriormente, este autor realizó varios trabajos donde resaltó el impacto del pez Melaniris chagresi sobre este mismo cladócero (Zaret, 1972a, b).

Zaret (1972a) y Mort y Kerfoot (1988) encontraron que los peces modifican la abundancia de los morfotipos de C. cornuta, alterando no sólo el resultado de la competencia entre ellos, sino también su distribución dentro de la misma población, debido a la intensidad y selectividad de la depredación.

Depredación por invertebrados

Smyly (1980), Coraspe (1985), Arcifa (2000) y López (2001) encontraron que C. cornuta forma parte de la dieta de las larvas de Chaoborus sp., particularmente de los estadios III y IV de este díptero. Según Smyly (1980) la preferencia y selección de C. cornuta como ítem alimenticio por parte de Chaoborus está relacionada con el comportamiento natatorio, la forma y el tamaño del cuerpo, lo que hace de C. cornuta una presa vulnerable en relación con otros cladóceros, como quedó demostrado en el trabajo realizado por Riessen et al. (1988).

López (2001) encontró en el embalse Socuy, Venezuela, que C. cornuta fue el organismo más consumido por las larvas del IV estadio de Chaoborus sp., estimando un consumo promedio 9 presas/larva x día. Estos resultados permitieron estimar una remoción de aproximadamente el 26% de la producción diaria de este cladócero.

Matsumura-Tundisi et al. (1990) evaluaron experimentalmente la depredación de dos especies de los copépodos ciclopoides Mesocyclops longisetus y M. kieferi, sobre C. cornuta. Los resultados revelaron que, frente a otras presas como el rotífero Brachionus calyciflorus, los depredadores evitaron el consumo de Ceriodaphnia. Si bien no se puede hablar de rechazo, las tasas de depredación encontradas fueron bajas. Por otro lado, aunque estos investigadores no estimaron las tasas de depredación, sí confirmaron la "calidad" de C. cornuta como alimento para M. thermocyclopoides, al obtener buenos valores reproductivos y de supervivencia en el desarrollo de este copépodo.

Sarma et al. (2004) estudiaron el efecto del oligoqueto Aelosoma sp. sobre dos especies de Ceriodaphnia. Estos investigadores señalaron una disminución en el crecimiento poblacional de C. cornuta frente a este anélido. En este sentido, es interesante resaltar que los gusanos utilizados fueron capaces de penetrar en el interior del cuerpo de los cladóceros y de desplazarse hacia la cámara de incubación donde se alimentaron de los tejidos blandos que se encuentran en la zona.

Otras interacciones

López et al. (1998) encontraron epibiosis por el protozoario ciliado Epistilis sp. y la diatomea pennada Synedra sp. sobre C. cornuta en el embalse Socuy, en Venezuela. Así mismo, registraron bajos niveles de infección y preferencia de los epibiontes por el caparazón, la cabeza y alrededor de la base de las segundas antenas.

Nandini y Rao (1993) encontraron que, bajo condiciones experimentales, el rotífero Brachionus rubens puede competir de forma directa con C. cornuta, debido a su mayor eficiencia en la captura y consumo de partículas alimenticias. Como consecuencia, se produce una reducción de la tasa de crecimiento de C. cornuta y es desplazada competitivamente por el rotífero.

Robertson (1981) realizó un estudio para evaluar la coexistencia congenérica entre C. cornuta y C. reticulata en el embalse Curuá-Una, Brasil, y puso en evidencia la existencia de tres mecanismos de segregación que permitieron el desarrollo de estas dos especies en el mismo cuerpo de agua: 1) separación espacial, en que las dos especies mostraron diferencias en su distribución vertical, con C. cornuta ubicada superficialmente y C. reticulata concentrada en capas más profundas de la columna de agua; 2) separación temporal, en las que cada especie presentó los picos de abundancia en épocas diferentes; y 3) diferencias en los tamaños corporales, con C. cornuta entre 0,34 y 0,43mm y C. reticulata entre 0,47 y 0,64mm, lo que pudo representar diferencias en el tamaño de las partículas consumidas. Adicionalmente, este mismo autor consideró que la coexistencia de C. cornuta y C. reticulata no es tan rara, ya que ha sido reseñada previamente por otros autores en África del Este, Uganda y Brasil.

Respuestas Antidepredadoras Inducidas en C. cornuta

Cambios morfológicos

Uno de los cambios más resaltantes de C. cornuta frente a la depredación lo constituye la manifestación de polimorfismo (Zaret, 1969, 1972a, b), es decir, la presencia de varios morfotipos de C. cornuta que se encuentran distribuidas en el mismo sistema acuático, tanto temporal como espacialmente.

Zaret (1969) encontró que una de las características morfológicas más resaltantes y divergentes entre dos morfotipos de C. cornuta (con espinas y sin espinas) lo constituía el tamaño del ojo compuesto. C. cornuta con espinas, en presencia de depredadores visuales como los peces, presentó una reducción de alrededor del 80% del tamaño del ojo, lo que hacía a este morfotipo menos conspicuo en comparación con C. cornuta sin espinas. Esta diferencia le confería una ventaja al morfotipo con tamaño de ojo pequeño, al ser una presa más difícil de detectar y así, reducir la probabilidad de ser depredada.

Cambios en la biohistoria

Los dos morfotipos de C. cornuta presentaron también diferencias en sus biohistorias. El morfotipo con espinas mostró tiempos generacionales más largos, menor fecundidad, menor promedio de vida, menor viabilidad (Zaret, 1972a) y mayor tiempo de desarrollo embrionario (Mort y Kerfoot, 1988), en comparación con el morfotipo sin espinas. Adicionalmente, Zaret (1972a) observó que el tamaño de los neonatos de la forma con espinas fue ligeramente mayor que los de la forma sin espinas. Este desarrollo se correspondería con una estrategia orientada a la obtención de un tamaño mayor más rápido y a la probabilidad de que los neonatos más grandes alcancen la madurez más temprano.

Cambios conductuales

En la columna de agua, la abundancia de las poblaciones de C. cornuta puede experimentar variaciones, con una mayor densidad en el estrato profundo durante el día y en el más superficial durante la noche (Zaret y Suffern, 1976; Mort y Kerfoot, 1988; López, 2001). Tales patrones son esperados en el zooplancton con capacidad de migración para evitar a los depredadores visuales, los cuales se alimentan en aguas superficiales durante el día (Zaret y Suffern, 1976; Mort y Kerfoot, 1988). Sin embargo, Zaret (1969) y Mort y Kerfoot (1988) no encontraron diferencias importantes en los patrones de migración entre los dos morfotipos de este cladócero.

Consideraciones Finales

La información del ciclo de vida de C. cornuta permite afirmar que es un cladócero que, a partir de su nacimiento, invierte rápidamente la energía disponible en su madurez reproductiva y que experimenta tasas reproductivas bajas, lo que le confiere características poco ventajosas desde el punto de vista competitivo. Sin embargo, la baja fecundidad de esta especie podría ser compensada con su longevidad, ya que en condiciones de buena disponibilidad de alimento y altas temperaturas, puede sostener su producción de huevos durante largos períodos de tiempo (Kanaujia, 1980, 1988).

La baja tasa reproductiva de C. cornuta parece estar compensada por: 1) su tolerancia a las bajas concentraciones de oxígeno y a grandes intervalos de temperatura (Matsumura-Tundisi et al., 1984), lo cual es ventajoso para colonizar nichos poco explotados por otros cladóceros, y 2) su supervivencia en cuerpos de agua con poco alimento de buena calidad o en ambientes con alimento de mala calidad (Ferrão-Filho et al., 2000). Estas características le permiten a C. cornuta vivir en zonas segregadas para otros cladóceros, como por ejemplo el metalimnion (Matsumura-Tundisi et al., 1984; Coraspe, 1985), donde enfrenta una menor calidad de alimento, así como una menor temperatura. Así mismo, su permanencia en aguas profundas puede reducir su detección visual y, de esta forma, evitar el consumo por los peces, así como reducir el tiempo de contacto con las poblaciones migrantes de depredadores como las larvas de Chaoborus sp. Además, C. cornuta manifiesta cambios fenotípicos que le permiten, frente a fuertes presiones de los depredadores, evitar extinguirse como presa (Tollrian y Dodson, 1999).

En presencia de grandes cladóceros con altas tasas reproductivas y de filtración, C. cornuta probablemente pueda ser desplazada competitivamente (Fernando y Kanduru, 1984). Sin embargo, debido a su tamaño pequeño, este cladócero tiene la capacidad de alimentarse de partículas pequeñas (Fileto, 2001), por lo que al quedar reducida la disponibilidad de partículas de mayor tamaño para otros cladóceros grandes, las poblaciones de éstos declinan y C. cornuta incrementa su abundancia (Sanders et al., 1994).

Debido a que C. cornuta parece poder alimentarse eficientemente tanto de fitoplancton como de bacterias y detritus, esta especie se encuentra capacitada para vivir tanto en ambientes oligotróficos (Ferrão-Filho et al., 2000), como hipereutróficos (González et al., 2002). Por esta razón, C. cornuta no sería un buen bioindicador del estado trófico de los cuerpos de agua (Sampaio et al., 2002).

Finalmente, resultaría necesario no sólo que se hicieran comparaciones con otras especies del género en cada una de las características biológicas y ecológicas analizadas a fin de poner de relieve los aspectos distintivos de C. cornuta, sino también aclarar que los calificativos de especie euritópica, trópicopolita o euritérmica, aplicados por algunos autores a esta especie (Fernando, 1980; Rajapaksa y Fernando, 1982; Fernando, 1984; Fernando et al., 1987) pudieran no ser adecuados. Para ello, el análisis cuidadoso de la morfología y el uso de técnicas moleculares, así como la realización de experimentos de tipo ecológico o estudios genéticos, deberán contribuir a esclarecer si las formas que parecen ser variantes fenotípicas son realmente o no especies claramente definibles.

AGRADECIMIENTOS

Los autores expresan su agradecimiento a Carlos López por la sugerencia del desarrollo del tema y por facilitar parte del material bibliográfico, y a Christina Wyss de C. Branco y a Diego Rodríguez por la revisión del resumen en portugués e inglés, respectivamente.

REFERENCIAS

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