"Identificación de la micobiota del filoplano del cacaotero (Theobroma cacao L.), en el municipio Carraciolo Parra Olmedo, estado Mérida, Venezuela"

"Cocoa plant (Theobroma cacao L.)" Phylloplane Mycobiota identification, at the Carraciolo Parra Olmedo municipality, Merida state, Venezuela"

L.M. Urdaneta G. y A.E. Delgado A.

Facultad de Agronomía. Departamento Fitosanitario. Universidad del Zulia. Apartado 526. Maracaibo ZU 4005. Venezuela.
Autor para correspondencia e-mail: lurdaneta@luz.edu.ve,  urdane@cantv.net; liliaurdaneta@hotmail.com; lisbeth_delgado@hotmail.com

Resumen

El estado Mérida es el mayor productor de cacao en la zona occidental, aunque con rendimientos que representan el 50% del promedio mundial, debido al predominio de plantaciones viejas e improductivas que por mucho tiempo no han recibido el manejo agronómico que el cultivo requiere. Por la ausencia de manejo fitosanitario en las plantaciones se presentan diversas enfermedades que afectan el follaje, flores, frutos y raíces, y ante esta problemática se realizó la identificación de la micobiota del filoplano de las hojas del cacaotero con la finalidad de determinar la diversidad de hongos que están presentes en el follaje de este cultivo. Durante el período septiembre - noviembre del año 2002 se realizaron tres muestreos para cada una de las cinco fincas seleccionadas. Se recolectaron hojas sanas y secciones de estas hojas se colocaron durante 5-15 días en cámara húmeda en cajas de Petri con papel de filtro estéril y a temperatura ambiente promedio de 28ºC. De los análisis microscópicos de los diversos hongos aislados y con el uso de claves taxonómicas se logró identificar 48 hongos. Las especies más abundantes fueron Curvularia lunata (67-100%), Nigrospora sphaerica (53-100%) y Colletotrichum gloeosporioides (67-93%). Se confirma la presencia de los hongos Colletotrichum gloeosporioides, Lasiodiplodia theobromae, Moniliophthora roreri y Phytophthora spp. como agentes causales de enfermedades de importancia en la zona del sur del Lago de Maracaibo y la presencia de los hongos Penicillium sp. y Gliocladium sp. con posible potencial como biocontroladores.

Palabras clave: Micobiota, Theobroma cacao, filoplano.

Abstract

Merida state is the major cocoa producer in the western zone with yields that represent 50% of mean world due to the predominance of old and unproductive plantations that for a long time have not received the agricultural management that crop requires. Due to the absence of plant health management there are some diseases that affect the foliage, flowers, fruits and roots. The identification of cocoa leaves phylloplane mycobiota it was made with the purpose of establishing the fungi diversity that are present in the crop foliage. In period Sept Nov 2002 were accomplished three samplings for each of five farms selected. Healthy leaves and sections of these leaves were collected and placed by 5-15 days inside a moist chamber made with Petri dishes with sterilized filter paper and at mean temperature of 28 ºC. From the microscopically analysis of various isolated fungi and by using taxonomic keys it was possible to identify 48 fungi. The more abounding species were Curvularia lunata (67-100%), Nigrospora sphaerica (53-100%) and Colletotrichum gloesporioides (67-93%). It is confirm the Colletotrichum gloesporioides; Lasiodiplodia theobromae, Moniliophthora roreri and Phytophthora spp presence, as causal agents of important diseases in the Maracaibo Lake region, so the Penicillium sp. and Gliocladium sp fungi acting as possible bio controllers.

Key words: Mycobiota, Theobroma cacao, phylloplane.

Recibido el 13-10-2004 l Aceptado el 5-5-2006

Introducción

El cacao o cacaotero (Theobroma cacao L.) es una de las plantas de mayor cultivo y valor comercial en las regiones tropicales del mundo, por ser su fruto base de procesamiento industrial para la obtención de diversos productos de confitería, bebidas frías y calientes, y de grasas para la industria de los cosméticos y de la medicina (5).

La producción de cacao en el país está distribuida en tres regiones principales: Central, Oriental y Occidental. De estas tres regiones la ultima es la que posee mayor potencial para la explotación de este cultivo, especialmente el Sur del Lago de Maracaibo que comprende parte de los estados Mérida, Táchira, Trujillo y Zulia, debido al tipo de cacao que allí se produce, denominado "cacao porcelana", considerado el mejor cacao del mundo por sus características varietales, las cuales contribuyen a que tenga una gran aceptación y demanda en el mercado internacional. Además, por la alta calidad que presenta, es utilizado para la mezcla con otros tipos de cacao de inferior calidad (33, 34).

Actualmente existen aproximadamente 65.000 ha sembradas de cacao y distribuidas en todo el país, con una producción promedio anual de 16 Tmlaño^-1 y con un rendimiento muy bajo, alrededor de los 200-250 kg.ha^-1 (5, 34).

Los rendimientos de la producción cacaotera de Venezuela representan el 50% del promedio mundial (5, 27). Esta baja producción se debe al predominio de plantaciones viejas e improductivas que por mucho tiempo no han recibido el manejo agronómico que el cultivo requiere, principalmente en lo referente a prácticas tales como: control fitosanitario, poda, fertilización, procesamiento, cosecha y comercialización (33, 34). Situación que se explica porque la producción de cacao en el Sur del Lago esta determinada principalmente por la falta de asistencia técnica y la falta de financiamiento a tasas de interés razonables para el productor (34).

Siendo el control fitosanitario una de las prácticas agronómicas desatendidas por los productores y estando dentro de éste la prevención, manejo y combate de las enfermedades, en el Sur del lago de Maracaibo se presentan diversas enfermedades que afectan el follaje, flores, frutos, raíces y que como consecuencia limitan la producción de las plantas.

Debido a la importancia de este cultivo en el Sur del Lago de Maracaibo y siendo el estado Mérida el mayor productor en la zona occidental: 3.000-3.500 ha (5), el presente trabajo tuvo como finalidad la realización de un reconocimiento o censo de la micobiota (diversidad de hongos) presentes en el filoplano de las hojas del cacaotero ya que, en esta zona se produce el crecimiento tanto de agentes biocontroladores como de los patógenos que requieran de un crecimiento epifítico antes de desencadenar una enfermedad. Esta zona varía en cuanto a cantidades de exudados y estabilidad ambiental, y por tanto, en su capacidad para hospedar organismos biocontroladores (1).

Materiales y métodos

Sitio de recolección de muestras: Las muestras de hojas se recolectaron en el municipio Caracciolo Parra Olmedo, ubicado en el sur del Lago de Maracaibo, estado Mérida, que tiene por capital el centro poblado de Tucaní y se divide políticamente en dos parroquias: Tucaní y Florencio Ramírez .

Características agroe-cológicas del municipio: Este municipio posee un clima cálido y húmedo. La temperatura varia muy poco a lo largo del año con una máxima media de 29,5ºC y una mínima media de 27,1ºC, con un promedio anual de 28,6ºC. La precipitación tiene un promedio anual de 1.969,6 mm; lo que permite clasificar a la zona como un bosque húmedo tropical. Los tipos de suelos predominantes son los entisoles de textura arenosa o franco arenosa de moderada fertilidad y con variación en el perfil de materia orgánica y los inceptisoles con problemas de inundaciones y pH de 6-6,5 (20). Actualmente este municipio cuenta con 1.500 ha cultivadas de cacao.

Fincas seleccionadas: Se seleccionaron al azar 5 fincas, las cuales para la fecha de los muestreos estaban siendo asistidas técnicamente por el programa CIARA Rentagro, estas fueron: El Pedregal, La Cabaña, La Fortuna, San Benito y Las Marías.

Número de muestreos: Se realizaron tres muestreos para cada una de las fincas seleccionadas, durante el período septiembre - noviembre de 2002.

Toma de muestras: Para cada uno de los muestreos realizados se hizo un recorrido al azar por cada una de las fincas y se seleccionaron 5 plantas, y se tomaron al azar 5 hojas por planta, las cuales no debían presentar síntomas visibles de enfermedades. Se seleccionaron hojas maduras ubicadas en el estrato medio de la planta y se colocaron en bolsas blancas plásticas previamente identificadas con el nombre de la finca y la fecha de recolección. Las bolsas fueron colocadas en una cava portátil para mantenerlas en condiciones de humedad durante el traslado desde las fincas hasta el laboratorio.

Análisis de laboratorio: Las hojas se llevaron al Laboratorio de Microbiología y Fitopatología de la Facultad de Agronomía, Universidad del Zulia y se conservaron refrigeradas a una temperatura de 15ºC mientras se procesaban. Posteriormente, se cortaron en secciones rectangulares de aproximadamente 4x4 cm, se colocaron en una caja de Petri estéril que contenía papel de filtro estéril humedecido con agua destilada esterilizada para crear una cámara húmeda y así facilitar y estimular la producción de estructuras reproductivas de los hongos (esporas, conidios, conidióforos, picnidios, peritecios, etc.) que permitieran la identificación taxonómica.

Es importante destacar que la presente investigación es solo un estudio preliminar y por lo tanto descriptivo, cuya finalidad fue inventariar todos los hongos presentes sobre el filoplano del cacaotero. Debido a esto sólo se realizaron 10 cámaras húmedas por cada una de las fincas: en 5 cámaras húmedas las secciones de hojas fueron colocadas con el haz hacia arriba y las otras 5 con el envés hacia arriba, usando para ello una hoja por cápsula.

Las cajas de Petri se identificaron según los datos de las bolsas, se incubaron a una temperatura de 25-28ºC, durante un lapso de 5-15 días, agregándoles agua destilada esterilizada cuando fuese necesario, para conservar la humedad. Siete días después de preparadas las cámaras se iniciaron las observaciones de la superficie de la hoja a través de un microscopio estereoscopio con un lente de 4x, en busca de alguna estructura reproductiva que permitiera su identificación, las observaciones se realizaron durante un lapso de 15 días.

Detectada alguna estructura, se realizaron montajes temporales de dos formas: 1) se presionó un trozo de cinta plástica adhesiva transparente de aproximadamente 5 cm de longitud sobre la superficie de la hoja, la cinta se colocó sobre la superficie de una lámina portaobjeto con una gota del colorante lactofenol o agua en el centro, 2) los cuerpos fructíferos presentes en las muestras (peritecios, picnidios, acérvulos, cleistotecios, sinemas, etc.) se tomaron con la ayuda de pinzas y/o agujas especiales para ello y se colocaron sobre una lámina portaobjeto que tenía en el centro una gota de agua o del colorante lactofenol; en ambos casos, la lámina se llevó al microscopio óptico binocular, para identificar el hongo presente usando como criterios: la forma, disposición, color, tipo y tamaño de los conidios, esporas, o cuerpo de fructificación presente. Las medidas de cada estructura se obtuvieron gracias a la escala micrométrica incorporada en uno de los lentes oculares del microscopio y se expresaron en mm (micrómetros) (40). Todos los hongos fueron fotografiados con una cámara incorporada al microscopio y usando el objetivo de 40X.

Registrada toda esta información, se procedió a la identificación taxonómica a nivel de género en primer lugar y hasta especie donde fuera posible, de los hongos presentes utilizando para ello diversas claves taxonómicas y bibliografía especializada de diferentes autores (2, 3, 4, 7, 8, 9, 10, 11, 12, 13, 14, 15, 17, 18, 22, 23, 24, 25, 26, 35, 36, 37, 39).

Resultados y discusión

Un total de 48 hongos fueron identificados de las muestras de follaje tomadas en las diferentes fincas cacaoteras ubicadas en el municipio Caracciolo Parra Olmedo, del estado Mérida (cuadro 1).

La especie Curvularia lunata fue la más abundante con un rango de frecuencia entre 67-100%, Nigrospora sphaerica se detectó con mayor frecuencia en las fincas El Pedregal (100%), La Cabaña (100%) y San Benito (97%) y Colletotrichum gloeosporioides (93%) fue la predominante en la finca La Cabaña (cuadro 1).

Las especies comunes para las 5 fincas fueron: Alternaria alternata, Chephalosporium acremonium, Colletotrichum gloeosporioides, Corynospora cassicola, Curvularia lunata, Dreschlera posae, Dwayabeeja sundara, Fusarium crokwellense, F. moniliforme, F. oxysporum, Lasiodiplodia theobromae, Moniliopthora roreri, Nectria brassicae (figura.1), Nigrospora sphaerica, Pestalotiopsis sp., Sporormiella minima, Tetraploa aristata (figura 2) y Verticillium sp. (cuadro 1).

Las especies que presentaron la menor frecuencia de aparición fueron Ascochyta sp. (10%) en la finca la Cabaña, Camarosporium sp. (3%) (figura 3) en Las Marías, Chaetomium globosum (3%), Saccobulus citrinus (3%) y Trichodelistchia munkii (3%) en San Benito y finalmente, Paracercospora fijiensis (3%), Periconia digitata (7%) y Pyrenophora sp. (10%) en La Cabaña (cuadro 1).

Taxonómicamente los hongos se encuentran distribuidos de la siguiente manera: 39 se ubican en la División Ascomycota, hongos mitospóricos (cuadro 2), 10 en la División Ascomycota, clases Discomycetes, Pyrenomycetes y Loculoascomycetes (cuadro 3), y 1 en el Reino Chromista, División Oomycota (cuadro 4).

Cuadro 1. Frecuencia de la micobiota del filoplano del cocootero (Theobroma cacao L.) del estado Mérida, Venezuela.

Table 1. Cocoa plant (Theobroma cacao L.) phylloplane mycobiota frequency at 5 farms of Merida state, Venezuela.
 

1: Finca "La Fortuna" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida
2: Finca "El Pedregal" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida
3: Finca "San Benito" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida
4: Finca "La Cañada" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida
5: Finca "Las Marías" Municipio Carraciolo Parra Olmedo. Mérida

Figura 1. Nectria brassicae. Ascóspora. 40X.

Figure 1. Nectria brassicae. Ascospore. 40X.

Figura 2. Tetraploa aristata. Conidio. 40X.

Figure 2. Tetraploa aristata. Conidio. 40X.

Figura 3. Camarosporium sp. Conidios. 40X.

Cuadro 2. Hongos mitospóricos de la división ascomycota identificados en el filoplano del cocootero (Theobroma cacao L.) en cinco fincadel estado Mérida.

Table 2. Mitosporic fungi of Ascomycota phylum identified in the cocoa plant (Theobroma cacao L.) phylloplane at 5 farms of Merida state, Venezuela.
 

Cuadro 3. Hongos de la división ascomycota identificados en el filoplano del cocootero (Theobroma cacao L.) en cinco fincadel estado Mérida.

Table 3. Ascomycota phylum fungi identified in the cocoa plant (Theobroma cacao L.) phylloplane at 5 farms of Merida state, Venezuela.
 

Cuadro 4. Hongos del reino Chromista, división Oomycota identificados en el filoplano del cocootero (Theobroma cacao L.) en cinco fincadel estado Mérida.

Table 4. Chromista kingdom fungi. Oomycota phylum. identified in the cocoa plant (Theobroma cacao L.) phylloplane at 5 farms of Merida state, Venezuela.
 

Al relacionar individualmente algunos de estos organismos con el cultivo de cacao se determinó que siete de ellos han sido reportados como agentes causales de enfermedades en las plantaciones de cacaotero de Venezuela y otras zonas productoras del mundo, estos son:

1. Lasiodiplodia theobromae: que ocasiona la muerte regresiva de la planta. Es importante destacar, que este patógeno se encuentra ampliamente distribuido en el sur del Lago de Maracaibo afectando a diversos cultivos como lo son: mango, aguacate, guanábana, cítricos, guayaba y parchita (5, 6, 16, 19, 30, 34).

2. Moniliophthora roreri: ocasionando la moniliasis o mancha ceniza del fruto. Enfermedad presente sólo en el Sur del Lago de Maracaibo, pero reportada en otras zonas productoras del mundo (5, 6, 16, 21, 28, 30, 31, 32, 34, 38).

3. Colletotrichum gloeosporioides: agente causal de la antracnosis, enfermedad que afecta a numerosos cultivos en Venezuela y el mundo afectando a hojas, flores, tallos y frutos (5, 6, 16, 28, 30, 34). Además este resultó ser uno de los hongos que presentó mayor frecuencia de aparición en todas las fincas muestreadas debido a que es polífago y de distribución cosmopolita.

4. Phytophthora spp. (figura 4): diferentes especies de este falso hongo han sido reportadas ocasionando varias enfermedades en el cacaotero como lo son la mancha de agua del fruto y el cáncer del tronco (P. megasperma) y la pudrición parda del fruto (P. palmivora) (5, 6, 16, 28, 30, 34, 38).

5. Nectria sp.: fue reportado en 1.973 ocasionando necrosis de la base del tronco y raíces en plantaciones cacaoteras en Venezuela, y N. ochroleuca fue reportada en el cultivo de cacao, pero en la presente in vestigación fue identificada la especie Nectria brassicae por las dimensiones de sus ascosporas (16, 19).

Figura 4. Phytophthora sp. 1) Zoosporangióforo. 2) Zoosporangio. 40X.

Figure 4. Phytophthora sp. 1) Zoosporangioforo. 2) Zoosporangio. 40X.

Es importante destacar que los hongos Cylindrocladium sp. y Gliocladium sp. detectados también sobre las hojas del cacaotero corresponden al estado anamórfico del género Nectria, siendo Gliocladium roseum el anamórfico de N. ochroleuca (3, 19). Diversas especies de este género G. virens, G. roseum y G. catenulatum en otros países son formuladas comercialmente para el biocombate de diversos hongos causantes de enfermedades en cultivos de interés agronómico (1).

6. Se encontraron además tres especies de Fusarium: F. crookwellense, F. moniliforme y F. oxysporum. Un diagnóstico fitopatológico reporta a este hongo Fusarium spp. en plantaciones de cacao del estado Mérida y Zulia. Es importante destacar que Fusarium es el estado anamórfico de Calonectria rigidiuscula, hongo que causa la enfermedad conocida como agallas o bubas del cacao en el Sur del Lago de Maracaibo (5, 6, 16, 19, 28, 30).

7. En relación con Rhizoctonia solani, ésta especie ha sido reportada por diversos investigadores ocasionando muerte de plántulas en semilleros, afectando las raíces de las plantas adultas y provocando quemazón foliar (6, 16).

El hongo Penicillium sp., encontrado en el filoplano del cacaotero se ha caracterizado por causar enfermedades pos-cosecha en un gran numero de cultivos y en el año 1999, fue aislado de muestras de frutos enfermos, hojas, ramas y cáscaras de mazorcas de cacao en descomposición como agente antagónico a los patógenos de este cultivo (29). Este hongo fue detectado en las fincas La Fortuna, El Pedregal y La Cabaña.

Alternaria alternata y Curvularia lunata son hongos cosmopolitas que se encuentran presentes en las regiones tropicales ocasionando lesiones foliares en una amplia diversidad de cultivos. Alternaria sp. en 1994 es reportada ocasionando necrosis marginal de las hojas del cacao y Curvularia sp. en 1979 es reportada ocasionando infecciones en el follaje en la etapa de semilleros (6, 19). Curvularia lunata resultó ser la especie más abundante en una de las cinco fincas muestreadas debido también a su distribución cosmopolita y su capacidad de parasitar a una gran variedad de plantas.

En 1979 fue detectada ocasionando lesiones foliares en semilleros el hongo Pestalotia sp. y en ésta investigación se reporta Pestalotiopsis sp. (6).

Es importante destacar que la gran mayoría de las fincas cacaoteras del Sur del Lago de Maracaibo se encuentran asociadas con el cultivo de las musáceas (plátano, cambur, topocho), tanto a escala comercial como a pequeña escala (alimentación familiar). Esta asociación puede explicar la existencia sobre el follaje del cacaotero de un grupo de hongos fitopatógenos para el cultivo del plátano, pero que no han sido reportados como patógenos del cacao, donde el viento juega un papel importante como factor diseminador número uno de los conidios y/o esporas; estos hongos son:

Paracercospora fijiensis y Pseudocercospora musae, agentes causales de la sigatoka negra y amarilla en el plátano, respectivamente. Otras investigaciones han reportado varias especies del género Cercospora presentes en plantaciones de cacao del estado Mérida y Zulia; este hongo ocasiona lesiones foliares en innumerables cultivos (16, 28, 35).

Nigrospora sphaerica ha sido reportada causando pudriciones de los dedos del fruto del plátano y Verticillium theobromae, causa la enfermedad punta de cigarro, que también afecta los dedos del fruto (35). Nigrospora sphaerica a pesar de no haber sido reportada como patógena del cacaotero es la especie mas común en tres de las cinco fincas muestreadas.

Otros hongos patógenos que han sido reportados por otros investigadores como agentes causales de diversas lesiones foliares en los cultivos de musáceas son: Septonema sp.; (16), Phoma musae (35), Cladosporium musae (35).

Microsphaera extensa y Zygosporium oscheoides (figura 5), han sido reportados habitando en la hoja del plátano en condiciones no patógenas (19).

Tetraploa aristata ha sido reportado como parásito de varias especies de gramíneas y ciperáceas en Bolivia, Cuba, Jamaica, Panamá y Venezuela (18). Su presencia sobre el filoplano del cacaotero se puede explicar por la presencia de la maleza Cyperus sp. y diversos pastizales en el municipio donde también existen fincas ganaderas y/o agrosistemas con unidades de producción agrícola y ganadera. Esta situación también explica la presencia de los hongos Bipolaris buchloes, ipolaris micropa, Dreschlera dictyoides y Dreschlera poae que han sido señalados como causantes de lesiones foliares y pudriciones radiculares a las gramíneas (pastos y césped). En relación al hongo Pyrenophora sp., éste es el estado teleomórfico de Dreschlera (22, 37).

Figura 5. Zygosporium oscheoides. 1) Conidióforo. 2) Célula especial. 3) Células esporogénicas. 40X.

Figure 5. Zygosporium oscheoides. 1) Conidioforo. 2) Special cell. 3) Sporogenic cells. 40X.

Delitschia canina, Saccobolus citrinus, Sporormiella minima, Trichodelitschia munkii son hongos coprofílicos (4), siendo S. minima de distribución cosmopolita (19). Su presencia en el follaje del cacaotero podría ser explicada por la existencia en el municipio del río Chama, en cuyo cauce se vierten las aguas negras generadas por los habitantes de este municipio y municipios vecinos. En la época lluviosa, las aguas de este río inundan los suelos de las fincas cercanas depositando inóculos de estos hongos, los cuales son llevados por medio del viento hasta las hojas de las plantas. Así mismo, el excremento producido por el ganado vacuno, ya que la ganadería constituye la segunda actividad económica del municipio, también constituye una fuente de inóculo de los hongos antes mencionados (40).

Figura 6. Dendryphion vinosum. 1) Conidióforos. 2) Conidios. 40X.

Figure 6. Dendryphion vinosum. 1) Conidioforos. 2) Conidia. 40X.

Figura 7. Memnoniella echinata. 1) Conidióforo. 2) Fialides. 3) Conidios. 40X.

Figure 7. Memnoniella echinata. 1) Conidioforo. 2) Fialides. 3) Conidia. 40X.

Conclusiones

La población epifita del filoplano del cacao es muy abundante, detectándose 48 especies de hongos, de los cuales, unos 10 han sido reportados como fitopatógenos para este cultivo.

La gran mayoría de los hongos identificados taxonómicamente se ubican en la División Ascomycota, Clase Deuteromycetes, que en las regiones tropicales son los más abundantes.

La especies más abundantes fueron Curvularia lunata, Nigrospora sphaerica y Colletotrichum gloeosporioides.

La finca que presentó la menor diversidad de hongos fue El Pedregal.

Se confirma la presencia de los organismos fitopatógenos L. theobromae, M. roreri, C. gloeosporioides, P. palmivora y P. megasperma, como agentes causales de las principales enfermedades del cacaotero en el municipio Caracciolo Parra Olmedo, del estado Mérida.

Recomendaciones

Realizar reconocimientos de la micobiota del filoplano de las hojas del cultivo del cacaotero en otras zonas productoras, tanto a nivel regional como nacional, que permitan comparar resultados.

Evaluar el potencial de algunos de los hongos detectados como Penicillium sp. y Gliocladium sp. como posibles controladores biológicos de L. theobromae, M. roreri, C. gloeosporioides y Phytophthora spp., los cuales constituyen los agentes causales de las enfermedades más importantes del cultivo del cacaotero en el sur del Lago de Maracaibo.

Agradecimiento

Los autores desean expresar su agradecimiento al Consejo de Desarrollo Científico y Humanístico (CONDES) de la Universidad del Zulia por financiar el Proyecto. No. Cc-0132-02

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