Variaciones temporales en cantidad de semillas en el suelo y en lluvia de semillas en un gradiente bosque-sabana en la gran sabana, Venezuela

Saúl Flores y Nelda Dezzeo

Saúl Flores. Técnico Superior, Colegio Universitario Alonso Gamero, Coro, Venezuela. Técnico Asociado a la Investigación, Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas (IVIC). Dirección: Centro de Ecología, IVIC, Apartado 21827, Caracas 1020-A, Venezuela. e-mail: sflores@ivic.ve

Nelda Dezzeo. Ingeniera Forestal, Universidad de Los Andes (Venezuela). Doctor en Ciencias Forestales, Universidad de Göttingen (Alemania). Investigadora, IVIC. Dirección: Centro de Ecología, IVIC, Apartado 21827, Caracas 1020-A, Venezuela. e-mail:ndzzeo@ivic.ve

Resumen

La variación estacional de semillas en el suelo y la lluvia de semillas fueron estudiadas a lo largo de un gradiente bosque-sabana conformado por bosque primario (1: bosque maduro), bosque ligeramente afectado por el fuego (2: bosque secundario), bosque fuertemente afectado por el fuego (3: matorral) y sabana abierta (4), en la Gran Sabana, Venezuela. La cantidad de semillas en el suelo fue evaluada colectando 10 muestras del estrato orgánico o de los primeros 10cm del suelo con una cuadrata de 20×20cm, durante los periodos lluvioso y seco. La lluvia de semillas fue evaluada colectando quincenalmente las semillas caídas en 10 trampas de 90×40cm. Durante el periodo seco la cantidad de semillas en el suelo de la sabana fue menor (P<0,05) que en aquel de 1, 2 y 3. Durante el periodo lluvioso, la cantidad de semillas en el suelo del bosque secundario fue mayor (P<0,05) que en 1, 3 y 4. La lluvia de semillas en el bosque maduro fue baja y variable, sin máximos definidos. El bosque secundario mostró una lluvia de semillas ligeramente mayor que la del bosque maduro, con máximo en octubre y sin producción entre noviembre y enero. En el matorral la lluvia de semillas fue alta, con máximos en marzo y mayo, lo que puede estar relacionado con el carácter pionero de las especies de esa comunidad. La lluvia de semillas en la sabana fue ligeramente mayor que en 1 y 2, con máximo en febrero. En todos los tipos de vegetación se observó heterogeneidad espacial en el número de semillas en suelo y en la lluvia anual de semillas, lo cual pareciera estar relacionado con los arreglos de las especies dentro de cada comunidad y con las diferencias en sus periodos reproductivos. Las perturbaciones parecieran acelerar los procesos de producción y germinación de semillas en los suelos de la Gran Sabana.

Summary

Seasonal variation in the total soil seed quantity and in seed rain were studied along a forest-savanna gradient consisting of primary forest (1: mature forest), forest slightly affected by fire (2: secondary forest), forest strongly affected by fire (3: matorral), and open savanna (4), at the Gran Sabana, Venezuela. Seed soil quantity was determined by collecting 10 samples of the organic surface layer or of the first 10cm of mineral soil with a 20×20cm steel frame in both dry and wet seasons. Seed rain through the year was examined by collecting every two weeks the seeds that fell into 10 trays 90×40cm each. During the dry season the soil seed number was lower (P<0.05) in the savanna than in 1, 2 and 3. During the wet season it was higher (P<0.05) in the secondary forest than in the 1, 3 and 4. Seed rain in the primary forest was low and variable, with no well defined production peaks. In the secondary forest the seed rain was slightly higher than in the mature forest, showed a clear peak in October and no production between November and January. In the matorral the seed rain was high and showed well defined production peaks in March and May; this can be associated with the presence of pioneer species in this community. In the savanna the seed rain was slightly higher than in the 1 and 2, with a production peak in February. Spatial heterogeneity in the soil seed quantity and in seed rain was observed in all vegetation types, which may be associated with the distribution of species within each community, and with differences in the reproductive periods of these species. Disturbances seem to accelerate the seed production and the germination processes in the soils of the Gran Sabana.

Resumo

A variação estacional de sementes no solo e na chuva de sementes foi estudada ao longo de um gradiente bosque-savana conformado por bosque primário (1: bosque maduro), bosque ligeiramente afetado pelo fogo (2: bosque secundário), bosque fortemente afetado pelo fogo (3: matagal) e savana aberta (4), na "Gran Sabana", Venezuela. A quantidade de sementes no solo foi avaliada recolhendo 10 amostras do extrato orgânico ou dos primeiros 10cm do solo com uma pequena escavação de 20×20cm, durante os períodos chuvoso e seco. A chuva de sementes foi avaliada recolhendo quinzenalmente as sementes caídas em 10 armadilhas de 90×40cm. Durante o período seco a quantidade de sementes no solo da savana foi menor (P<0,05) que naquele de 1, 2 e 3. Durante o período chuvoso, a quantidade de sementes no solo do bosque secundário foi maior (P<0,05) que em 1, 3 e 4. A chuva de sementes no bosque maduro foi baixa e variável, sem máximos definidos. O bosque secundário mostrou uma chuva de sementes ligeiramente maior que a do bosque maduro, com máximo em outubro e sem produção entre novembro e janeiro. No matagal a chuva de sementes foi alta, com máximos em março e maio, o que pode estar relacionado com o caráter pioneiro das espécies dessa comunidade. A chuva de sementes na savana foi ligeiramente maior que em 1 e 2, com máximo em fevereiro. Em todos os tipos de vegetação observou-se heterogeneidade espacial no número de sementes em solo e na chuva anual de sementes, o qual parecera estar relacionado com os arranjos das espécies dentro de cada comunidade e com as diferenças em seus períodos reprodutivos. As perturbações pareceram acelerar os processos de produção e germinação de sementes nos solos da "Gran Sabana".

PALABRAS CLAVE / Gran Sabana / Lluvia de Semillas / Producción de Semillas / Semillas en el Suelo /

Recibido: 20/01/2004. Modificado: 24/03/2004 y 13/12/2004. Aceptado: 16/12/2004.

Introducción

La producción, dispersión y germinación de semillas constituyen elementos claves en el esclarecimiento de los patrones de distribución y abundancia de las especies (Dalling, 2002) y juegan un papel importante en el mantenimiento de la diversidad genética de las poblaciones y comunidades (Thompson y Grine, 1983). La acumulación de semillas en el suelo o banco de semillas se ha considerado como una consecuencia de la latencia o retrasos en la germinación (Dalling, 2002) y es parcialmente responsable de los cambios dinámicos que pueden ocurrir durante el desarrollo de la vegetación (Lund, 1997). El banco de semillas es una de las principales fuentes de reclutamiento de nuevos individuos en las fases iniciales de la sucesión secundaria (Garwood, 1983; Young et al., 1987; Butler y Chazdon, 1998) y aún cuando está dominado por especies de estados sucesionales tempranos, representa también la principal fuente de repoblamiento arbóreo en la sucesión tardía (Guevara y Gómez-Pompa, 1972).

La cantidad de semillas que cae temporalmente en un sitio determinado (producción o lluvia de semillas) ha sido considerada una fuente importante de propágulos para la regeneración de bosques, más importante incluso que el propio banco de semillas, sobre todo en áreas que han sido sometidas a perturbaciones constantes (Aide et al., 1995). Las perturbaciones afectan la estructura y composición florística de los bosques y por lo tanto modifican en mayor o menor grado la dinámica de semillas, afectando los procesos de regeneración de los bosques. En la Gran Sabana existe un proceso de transformación de bosque a sabana (sabanización), y el elemento detonador de ese proceso es el fuego. Se ha sugerido que el proceso de sabanización en la región es un proceso intrínseco, relacionado con condiciones químicas limitantes de los suelos, que causan baja estabilidad y resiliencia en la vegetación, incrementando su vulnerabilidad ante los incendios de vegetación (Fölster, 1986; Dezzeo, 1990).

Para evaluar las posibilidades de recuperación de los bosques perturbados en la Gran Sabana se requiere información acerca de la dinámica de semillas en áreas perturbadas y no perturbadas, aspecto sobre el cual no se han realizado estudios en la región. Tal información permitirá predecir con mayor certeza las tendencias de regeneración que se podrían esperar una vez que los bosques primarios de la región han sido afectados por incendios forestales. El objetivo de este estudio fue comparar la producción anual de semillas y las variaciones estacionales en la cantidad de semillas presentes en los suelos del bosque primario, y de bosques secundarios y sabanas afectados por el fuego, con la finalidad de evaluar en forma preliminar los cambios que se producen en esos procesos por efecto de las perturbaciones.

Área de Estudio

El área de estudio está ubicada en el sector norte de la Gran Sabana, Estado Bolívar, Venezuela, a una altitud de 1300msnm. Desde el punto de vista geológico, la región está constituida por areniscas cuarcititas del Grupo Roraima, un ensamblaje de formaciones precámbricas con edades radiométricas que varían entre 1600 y 1700 millones de años (Schubert et al., 1986). El clima ha sido clasificado como muy húmedo premontano, con precipitación media anual entre 2200 y 4000mm y temperatura media anual entre 17 y 24°C (Galán, 1984). A nivel regional, el periodo de sequía relativa ocurre entre enero y abril, y el periodo lluvioso entre mayo y diciembre, este último con una fase más húmeda entre mayo y agosto, y una fase menos húmeda entre septiembre y diciembre (Hernández, 1994).

Desde el punto de vista climático, la Gran Sabana debería estar cubierta por bosques siempreverdes, montanos y submontanos (Huber, 1995). Sin embargo, esos bosques se presentan predominantemente como fragmentos dispersos, limitados en extensión y rodeados por extensas sabanas graminosas (Dezzeo, 1994). Parece ser que el núcleo original de sabanas en la región era muy reducido, y que su expansión ha sido consecuencia del incremento del impacto humano después de la ocupación de la región por parte de los indígenas Pemón (Huber, 1990).

El sitio seleccionado para este estudio fue afectado por quemas no controladas en años anteriores al inicio de esta investigación. En ese sitio Dezzeo et al. (2004) delimitaron un área de aproximadamente 30ha cubierta por un gradiente de vegetación conformado por: 1) bosque primario no afectado por el fuego, dominado por Dimorphandra macrostachya Benth. y Euterpe sp. (bosque maduro); 2) bosque ligeramente afectado por el fuego, dominado por D. macrostachya y Euceraea nítida Martius (bosque secundario); 3) bosque fuertemente afectado por el fuego, dominado por especies sucesionales como Vismia guianensis (Aubl.) Choisy, Myrcia sp. y Clusia sp. (matorral); y 4) sabana abierta con árboles muy dispersos (sabana). Dezzeo et al. (2004) encontraron grandes diferencias en la densidad de árboles, el área basal y la riqueza de especies entre los tipos de vegetación del gradiente bosque-sabana, y concluyeron que esas diferencias no están relacionadas con las características de los suelos, sino que son consecuencia del impacto del fuego sobre la cobertura vegetal.

Los suelos presentan características similares a lo largo del gradiente de vegetación. Son suelos arenosos poco profundos (<50cm), con valores bajos de pH, deficiencias de P y cationes básicos, y con altas concentraciones de Al. La mayor diferencia entre los sitios está relacionada con la presencia de un mantillo orgánico sobre los suelos del bosque maduro y del bosque secundario, el cual no está presente en los suelos del matorral y la sabana (Dezzeo et al., 2004; Chacón y Dezzeo, 2004).

Métodos

La cantidad de semillas presentes en el suelo fue evaluada en la parcela de 0,1ha descrita por Dezzeo et al. (2004) en cada uno de los tipos de vegetación del gradiente bosque-sabana. Esas parcelas estaban ubicadas unas muy cercanas de las otras, en un área de aproximadamente 30ha. En cada parcela se colectaron 10 muestras al azar del mantillo orgánico (bosque maduro y bosque secundario) o de los primeros 10cm del suelo (matorral y sabana) con una cuadrata de 20×20cm, tanto en el periodo seco (marzo 1999) como en el lluvioso (junio 2000). Cada muestra colectada fue secada, pesada y tamizada para separar las semillas presentes, que fueron pesadas y contadas. Se consideraron solo las semillas con tamaño superior a 2mm de diámetro, debido a que no siempre se pudo diferenciar entre las semillas mas pequeñas (<2mm) y los restos de componentes orgánicos. No se hizo diferenciación entre semillas viables y semillas no viables, y por lo tanto los resultados se refieren al número total de semillas presentes en el suelo.

La variación temporal en la caída de semillas o lluvia de semillas fue evaluada colocando al azar 10 trampas fijas de semillas en cada una de las parcelas de 0,1ha de la secuencia bosque-sabana. Las dimensiones de cada trampa fueron 90×40cm, por lo que el área total muestreada en cada tipo de vegetación fue 3,6m². Las trampas fueron elaboradas con malla plástica de 1mm² de apertura y colocadas a una altura de 100cm sobre el nivel del suelo en los bosques y el matorral, y a 20cm sobre el nivel del suelo en la sabana. En este último caso se seleccionó una altura de 20cm debido a que las plantas de la sabana presentaban una altura promedio superior a 20cm. Las semillas que cayeron dentro de cada trampa se colectaron quincenalmente durante un periodo de 14 meses, entre el 15/03/2000 y el 22/05/2001 (30 colecciones). Las semillas así colectadas fueron secadas, contadas y pesadas.

Debido a que la flora de los bosques de la región es poco conocida, no fue posible separar las semillas por especies o formas de vida, y solo en dos casos se pudo separar con certeza las semillas por especie. Los datos relacionados con la cantidad de semillas en el suelo por periodo de muestreo y tipo de vegetación se presentan como valores promedio por m² con sus respectivas desviaciones estándar. Los datos de la lluvia de semillas por tipo de vegetación se presentan como el número total de semillas caídas quincenalmente en las 10 trampas de colección en un área de 3,6m², y como promedios anuales (± desviación estándar). Debido a que los datos colectados no cumplieron con las premisas del análisis de varianza (ANOVA), aún aplicando varios tipos de transformaciones, se utilizó una prueba no paramétrica (Kruskal-Wallis) para establecer las diferencias en la cantidad de semillas presentes en los suelos de los diferentes tipos de vegetación estudiados.

Resultados y Discusión

Cantidad de semillas en el suelo

Durante el periodo seco el número promedio de semillas por m², tanto viables como no viables y con diámetro >2mm, fue similar entre el bosque maduro, el bosque secundario y el matorral (P>0,05), mientras que en la sabana el valor promedio de semillas en el suelo fue significativamente mas bajo (P<0,05) que el de los bosques mencionados (Tabla I). Durante el periodo lluvioso el número de semillas en el suelo fue similar en el bosque maduro, el matorral y la sabana (P>0,05), mientras que el bosque secundario presentó un valor promedio significativamente más alto (P<0,05; Tabla I). En la mayoría de los casos las semillas grandes mostraron daños visibles en ambos periodos, lo cual podría indicar una baja viabilidad de esas semillas. Las altas desviaciones estándar de los promedios es algo que podría estar relacionado con la variabilidad espacial en el arreglo de las especies dentro de un mismo tipo de vegetación y con las diferencias en los periodos reproductivos de esas especies.

Los bosques tropicales son muy heterogéneos desde el punto de vista florístico y estructural, y en distancias muy cortas manifiestan amplios cambios en la diversidad y el arreglo de las especies (Lawton, 1994; Phillips et al., 1994). La heterogeneidad espacial en la distribución de las semillas en el suelo parece ser común en zonas boscosas (Butler y Chazdon, 1998; Dalling, 2002) y no pareciera estar relacionado con la cantidad de área muestreada o el número de muestras colectadas. En un suelo bajo bosque en Brasil, Grombone-Guaratini y Rodrigues (2002) estudiaron el banco de semillas utilizando 84 muestras de suelo equivalentes a un área de 21m², y encontraron coeficientes de variación cercanos a 100%. De acuerdo con Nelson Ramírez (comunicación personal), la variabilidad espacial en la distribución de semillas en el suelo está relacionada no solo con la fenofase de producción de frutos maduros, sino también con la separación entre las trampas de colección y la fuente de semillas, ya que la mayoría de las especies tienen una dispersión de semillas leptocúrtica.

Al comparar los resultados del periodo seco con los del lluvioso, se observa que el bosque maduro, el bosque secundario y el matorral no presentaron diferencias significativas (P>0,05) en el número promedio de semillas en el suelo entre un periodo y otro (Tabla I), mientras que el número de semillas en el suelo de la sabana fue significativamente mas alto (P>0,05) en el periodo lluvioso que en el seco. Al analizar los resultados de la lluvia de semillas (Figura 1b) se observan máximos de producción en la sabana durante el periodo seco, por lo que el alto valor de semillas presentes en el suelo de la sabana durante el periodo lluvioso pareciera ser el resultado de la acumulación de las semillas caídas en la época seca previa. Aún cuando la metodología empleada en este estudio pudo sobreestimar la cantidad de semillas en el suelo, los resultados son comparables con los reportados por Dalling et al. (1988) para bosques húmedos en Costa Rica.

Variación temporal en la lluvia de semillas

El ritmo en la lluvia anual de semillas varía entre los tipos de vegetación considerados. En el bosque maduro se observó una lluvia de semillas baja, fluctuante y sin máximos notorios ni tendencias bien definidas a lo largo del año (Figura 1a). Lo contrario ocurrió en el bosque secundario, donde se observó un máximo de producción bien definido en octubre y ninguna producción de noviembre a enero (Figura 1a), los meses con baja precipitación. El matorral presentó la mayor lluvia de semillas, la cual fue relativamente fluctuante a lo largo del año, con máximos notorios en marzo y mayo de 2001 (Figura 1b). El ritmo en la caída anual de semillas en la sabana fue contrastante con el ritmo de los bosques y el matorral, lo cual podría estar relacionado con el síndrome de dispersión de la mayoría de las gramíneas en las sabanas de la Gran Sabana, cuyas estructuras reproductivas son livianas y dispersadas por el viento (Ramírez et al., 2000). En la sabana se observó muy baja lluvia de semillas en casi todos los meses del año, y un máximo en febrero (Figura 1b), uno de los meses más secos del año.

Los valores promedio quincenales de la lluvia de semillas en cada tipo de vegetación mostraron altas desviaciones estándar, que en todos los casos superaron el valor de la media. El promedio anual de las semillas caídas en cada trampa también presentó altas desviaciones estándar (Tabla II), lo que es indicativo de una gran variabilidad espacial dentro de cada tipo de vegetación. La Figura 2 muestra las variaciones temporales en la caída de semillas de dos de las especies identificadas en los tipos de vegetación estudiados; Dimorphandra macrostachya, una especie con semillas grandes que florece durante el periodo seco, presenta el mayor número de semillas durante los meses lluviosos (mayo-agosto) mientras que Protium sp., una especie con semillas pequeñas que florece durante el periodo lluvioso, lo hace durante los meses más secos (diciembre-abril). Estos resultados, aunque preliminares, reflejan las diferencias fenológicas de esas especies, y parecieran indicar que ambas especies presentan estrategias reproductivas diferentes, lo cual es de gran importancia para los potenciales polinizadores.

El análisis del flujo de semillas en comunidades vegetales ha mostrado que la producción o lluvia de semillas es espacialmente heterogénea (Young et al., 1987; Augspurger y Franson, 1988) y que la distribución espacial de la lluvia de semillas depende del modo de dispersión y de la disponibilidad y eficiencia del agente dispersante (Grombone-Guaratini y Rodrigues, 2002). Si se considera que las semillas grandes tienden a ser dispersadas por vertebrados (Hladik y Miquel, 1990), mientras que las pequeñas pueden ser mas fácilmente dispersadas por el viento (Dalling, 2002), los resultados del flujo de semillas de D. macrostachya y Protium sp. coinciden con aquellos reportados por Frankie et al. (1974) y Grombone-Guaratini y Rodrigues (2002), quienes sugieren que las especies dispersadas por el viento son depositadas en las trampas principalmente en el periodo seco y al comienzo del periodo lluvioso, mientras que las especies dispersadas por animales se presentan en mayor número durante la estación lluviosa.

En la Figura 2 se observa que en los sitios mas perturbados (matorral y sabana) no se encontraron semillas de D. Macrostachya y Protium sp., que son especies abundantes en el bosque maduro y en el bosque secundario (Dezzeo et al., 2004). Se ha indicado que en áreas sometidas a deforestación intensa, la restricción espacial que enfrenta la diseminación de semillas constituye una barrera importante contra la sucesión. En pastizales localizados a unos 20m del bosque más cercano, Aide y Cavalier (1994) detectaron una dispersión de semillas prácticamente nula. Asimismo, Holl (1999) concluyó que la sucesión en un pastizal abandonado estaba limitada por el bajo número de semillas que lograba ingresar al pastizal. Del total de semillas producidas en cada tipo de vegetación estudiado, el porcentaje correspondiente a semillas de D. Macrostachya fue 12% en el bosque maduro, 34% en el bosque secundario, 0,54% en el matorral y 0% en la sabana, lo que indica que el flujo de esas semillas esta severamente limitado hacia la sabana y que los mecanismos de dispersión de esa especie parecieran estar restringidos a los bosques.

El total de semillas caídas entre marzo de 2000 y mayo 2001 en un área de 3,6m² (Tabla II) alcanzó 278 en el bosque maduro, 301 en el bosque secundario, 2231 en el matorral y 440 en la sabana. El alto número de semillas en el matorral, la mayoría de las cuales fueron muy pequeñas, puede estar asociado con el carácter pionero de las especies presentes en esa comunidad. Se ha sugerido que para asegurar una dispersión exitosa, las especies pioneras tienden a producir mas semillas por individuo (Smith y Fretwell, 1974) y a presentar semillas más pequeñas que las especies tolerantes a la sombra (Hewitt, 1998).

Al igual que el número de semillas, el peso seco promedio de las semillas según fecha de colección mostró gran variabilidad en todos los tipos de vegetación estudiados. Al considerar el peso promedio de todas las semillas colectadas durante el periodo de muestreo, se observa también una gran heterogeneidad. Ese peso promedio fue 0,209 ±0,31g para el bosque maduro, 0,489 ±0,59g para el bosque secundario, 0,359 ±0,45g para el matorral y 0,016 ±0,002g para la sabana. En la Tabla II se observa que en un año se acumularon más semillas en la sabana que en el bosque maduro y en el bosque secundario. Sin embargo, el peso promedio de las semillas colectadas en la sabana fue muy bajo en comparación con el de las semillas en el bosque maduro y en el bosque secundario, lo cual esta relacionado con las diferencias en las formas de vida predominantes en esas comunidades. Rockwood (1985) y Kelly (1995) observaron incrementos en el peso promedio de las semillas al pasar de formas de vida herbáceas a formas de vida arbustivas y de formas de vida arbustivas a formas de vida arbóreas.

De acuerdo con los resultados anteriores, el número de semillas en el suelo no varía considerablemente con el cambio desde el bosque maduro hacia los bosques perturbados (bosque secundario y matorral), pero disminuye significativamente hacia la sabana, particularmente en el periodo seco. Por el contrario, la lluvia anual de semillas aumenta desde el bosque maduro hacia los bosques perturbados y la sabana. En vista de que los ecosistemas mas afectados por las perturbaciones (matorral y sabana) producen mas semillas que aquellos no afectados (bosque maduro) o poco afectados (bosque secundario), y considerando que la cantidad de semillas en el suelo de los ecosistemas más perturbados es inferior que la de los no perturbados o poco perturbados, se concluye que las perturbaciones parecen acelerar los procesos de producción y germinación de semillas en la Gran Sabana. Estos son resultados preliminares y requieren ser ampliados considerando la capacidad de germinación de las semillas y su subsiguiente desarrollo, que son aspectos de gran importancia en la regeneración natural de bosques degradados y han sido muy poco estudiados en la Gran Sabana.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a la CVG-Autoridad Gran Sabana y al personal de la Estación Científica de Parupa por su apoyo durante la realización de este trabajo, a Nelson Ramírez por sus valiosos comentarios, y a Venancio Sucre y Francisco Pérez por su colaboración durante los trabajos de campo. Este trabajo es una contribución al proyecto "Interacciones Atmósfera-Biosfera en La Gran Sabana, Parque Nacional Canaima", financiado por FONACIT (G-98001124).

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