Distribución de moluscos (Gastropoda) de importancia médica en Venezuela

María Eugenia Grillet^1*, Fabiola Del Ventura¹, Oscar Noya^2,3, Belkisyolé Alarcón de Noya⁴ & Jean-Pierre Pointier^5*

¹ Laboratorio de Biología de Vectores y Parásitos, Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela. Caracas, Venezuela maria.grillet@ciens.ucv.ve

² Sección de Biohelmintiasis, Instituto de Medicina Tropical, Facultad de Medicina, Universidad Central de Venezuela. Caracas, Venezuela.

³ Centro para Estudios Sobre Malaria, Servicio Autónomo Instituto de Altos Estudios "Dr. Arnoldo Gabaldon" e Instituto Nacional de Higiene "Rafael Rangel", Ministerio del Poder Popular para la Salud, Caracas, Venezuela.

⁴ Sección de Inmunología, Instituto de Medicina Tropical, Facultad de Medicina, Universidad Central de Venezuela. Caracas, Venezuela.

⁵ PSL Research University: EPHE-UPVD-CNRS USR 3278 CRIOBE, Université de Perpignan , Francia. *Autores de correspondencia: pointier@univ-perp.fr;

RESUMEN

El presente trabajo describe la distribución geográfica actual de las principales especies de caracoles de agua dulce incriminadas como hospedadoras intermediarias de Schistosoma mansoni (4 especies de Biomphalaria), Fasciola hepatica (4 especies de Galba y Pseudosuccinea columella) y Paragonimus sp. (Aroapyrgus vivens) en Venezuela. Adicionalmente, se discute el status epidemiológico así como el hábitat de ocurrencia de cada una de estas especies, a fin de brindar información base para la vigilancia, manejo y control de los hospedadores intermediarios que participan en los ciclos vitales de los agentes causales de la esquistosomiasis, fascioliasis y paragonimiasis, que constituyen enfermedades desatendidas actualmente en Venezuela.

Palabras clave: Moluscos, agua dulce, distribución, hospedadores, esquistosomiasis, fascioliasis, paragonimiasis, Venezuela.

Distribution of freshwater mollusks (Gastropoda) of medical importance in Venezuela

SUMMARY

This study describes the current distribution patterns of the main species of freshwater mollusks incriminated as intermediate hosts of Schistosoma mansoni (Biomphalaria, 4 species), Fasciola hepatica (Galba, 4 species and Pseudosuccinea columella), and Paragonimus sp. (Aroapyrgus vivens) in Venezuela. Additionally, the epidemiological status and the main aquatic habitats of each species are discussed in order to bring basic information to help the surveillance and control of these neglected tropical diseases in Venezuela.

Key words: Mollusks, freshwater, distribution, hosts, esquistosomiasis, fasciolosis, paragonimiasis, helmintiasis, Venezuela.

Recibido el 01/07/2016   Aceptado el 24/11/2016

INTRODUCCIÓN

Los moluscos constituyen el grupo animal de mayor diversidad después de los artrópodos con un total de 82.000 especies descritas hasta el momento (Bouchet & Strong, 2010). La clase Gastropoda es la más importante dentro de este grupo con unas 50.000 especies y con representantes en los ambientes marinos, dulceacuícolas y terrestres. Entre las familias acuáticas, los gastrópodos de agua dulce son un grupo conspicuo, de amplia distribución geográfica y con una riqueza que alcanza las 4.000 especies (Strong et al., 2008). Ecológica y evolutivamente son organismos exitosos debido a la diversidad de estrategias de historias de vida que presentan, entre las que se cuentan la reproducción partenogenética, el hermafroditismo y la auto-fertilización, lo que los hace dispersarse a lo largo de un gradiente de heterogeneidad de hábitats. De hecho, este grupo ha colonizado todos los ecosistemas acuáticos (lóticos y lénticos), sean estos permanentes o temporales, pequeños (lagunas o quebradas) o grandes (lagos y ríos), naturales o hechos por el hombre, tales como represas, estanques y canales de irrigación, entre otros (Dillon, 2000). Su muy limitada capacidad de dispersión contrasta con los numerosos reportes de invasiones y expansiones geográficas masivas observadas con algunas especies (Pointier, 1999), indicando que la estrategia de dispersión a gran escala es realizada vía mecanismos pasivos tales como la dispersión por agentes "vectores" naturales (ejemplo, aves acuáticas) y/o antropogénicos (ejemplo, comercio de plantas acuáticas). En el campo de la salud pública, los caracoles de agua dulce han recibido particular atención debido a que son los hospedadores intermediarios de una variedad de parásitos de animales (ganado) y humanos, entre los cuales se destacan los trematodos Schistosoma mansoni, Fasciola hepatica y Paragonimus sp., especies de parásitos presentes en Venezuela (Pointier, 2015).

La esquistosomiasis es una parasitosis causada por Schistosoma mansoni, patógeno proveniente de África y con distribución neotropical actual en Brasil, Suriname, Venezuela y varias islas del Caribe (Noya et al., 2015). Biomphalaria glabrata (Pulmonata, Familia Planorbidae) es la principal especie hospedadora de Schistosoma mansoni en el país (Alarcon de Noya et al., 1999); aunque B. prona y B. kuhniana (= B. straminea) pueden también estar involucradas en el ciclo de vida de Schistosoma mansoni como hospedadores secundarios (Balzan, 1988). Una cuarta especie reportada en Venezuela, B. havanensis, es considerada un hospedador potencial (Richards, 1963); sin embargo, pocos años después de su introducción en 1989 en un canal de Maracay, no ha podido ser nuevamente recolectada en esta localidad (Pointier et al., 2015a). La esquistosomiasis fue una parasitosis importante en el pasado reciente en Venezuela y actualmente solo se mantiene activa en pequeños focos de transmisión, siendo su foco principal el de la cuenca del Lago de Valencia. La fascioliasis ha producido un número de brotes humanos en la región andina en los últimos años (ver Alarcon de Noya et al., 2007a; Pointier et al., 2015b); sin embargo, se considera que esta parasitosis (una zoonosis) esta subestimada actualmente en Venezuela. Varios caracoles pulmonados de la familia Lymnaeidae están involucrados en la transmisión de Fasciola hepatica, entre los cuales destacan Galba truncatula y G. cubensis. Por su parte, la paragonimiasis humana es una infección parasitaria transmitida vía alimentos y causada por el trematodo pulmonar del género Paragonimus. El caracol Aroapyrgus vivens es uno de sus principales hospedadores intermediarios primarios, mientras que cangrejos y camarones de agua dulce constituyen los hospedadores intermediarios secundarios. En Venezuela, se han descrito dos focos humanos de esta infección, el primero de ellos en el estado Sucre (Alarcón de Noya et al., 1985), donde se reportó por primera vez la existencia de caracoles infectados del género Aorapyrgurs con cercarias de Paragonimus sp. Igualmente, en ese estudio, un cangrejo de agua dulce, Eudaniela garmani, también fue incriminado como hospedador intermediario, mientras que el rabipelado Didelphis marsupialis fue identificado como reservorio silvestre del parásito. Un segundo foco de paragonimiasis ha sido descubierto en la localidad de Agua Blanca, Upata, estado Bolívar (Pointier et al., 2015c).

Un reciente inventario publicado de caracoles de agua dulce en Venezuela reporta un total de 49 especies pertenecientes a 13 familias de moluscos, entre las cuales 10 son especies de importancia médica (Pointier, 2015). Sobre la base de ese estudio llevado a cabo durante 10 años, el objetivo del presente trabajo es mostrar la distribución geográfica actual en Venezuela de las principales especies de caracoles de agua dulce de conocido rol como hospedadores intermediarios de Schistosoma mansoni (3 especies de Biomphalaria), F. hepatica (4 especies pertenecientes a los géneros Galba y Pseudosuccinea) y Paragonimus sp. (Aroapyrgus vivens). Adicionalmente, aquí señalamos el status epidemiológico así como el hábitat de ocurrencia de cada una de estas especies, con el fin de aportar conocimientos claves que sirvan para la vigilancia, manejo y control de los hospedadores intermediarios que intervienen en la transmisión de estas enfermedades desatendidas actualmente en Venezuela.

METODOLOGÍA

Entre 2005 y 2015, un total de 663 localidades (cuerpos acuáticos) fueron visitadas y muestreadas a través de todo el país (incluyendo la Isla de Margarita) a fin de observar la presencia o no de poblaciones de caracoles de agua dulce (Fig. 1). Los hábitats acuáticos muestreados incluyeron ríos, quebradas, lagos, lagunas, pantanos herbáceos y de bosques, manantiales, canales naturales o de irrigación, drenajes naturales y artificiales, bordes de caminos y tanques artificiales, entre otros. En cada sitio, todos los individuos eran colectados de la vegetación (sumergida, emergente y/o flotante), bordes o fondo del cuerpo acuático usando un protocolo previamente estandarizado (Pointier, 2008). El muestreo siempre fue llevado a cabo por los mismos colectores (JPP, ONG) y durante la misma época del año. Aquí solo se reportan los sitios donde se encontraron las especies objeto del presente estudio. Para un conocimiento detallado del resultado del muestreo total en Venezuela, ver Pointier (2015).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Familia Planorbidae

Esta familia de gasterópodos pulmonados incluye 4 géneros en Venezuela (Biomphalaria, Drepanotrema, Helisoma y Gundlachia) con 12 especies. Algunas especies del género Biomphalaria están involucradas en la transmisión de la esquistosomiasis intestinal humana en el Neotrópico. En Venezuela, 5 especies de Biomphalaria han sido reportadas: B. glabrata, B. kuhniana (= B. straminea), B. prona, B. havanensis y B. schrammi (ver detalles en Pointier, 2015). Sin embargo B. havanensis parece ausente hoy de Venezuela y B. schrammi no transmite la esquistosomiasis.

Género Biomphalaria

Biomphalaria glabrata (Say, 1818). Planorbis glabratus, Say, 1818. J. Acad. Nat. Sci. Philadelphia, 1 (1-2): 276-284. Localidad tipo: Carolina del Sur, USA. Status en Venezuela: Especie nativa.

Individuos de Biomphalaria glabrata fueron colectados en lagos, lagunas, represas, pantanos herbáceos, canales, quebradas y ríos muestreados de los estados Aragua, Carabobo, Miranda, Lara, Trujillo, Portuguesa, Yaracuy y Monagas (Fig. 2a, Apéndice I). En Venezuela, B. glabrata, fue reportada por primera vez por von Martens (1873) con el nombre de Planorbis guadeloupensis, mientras que Iturbe & González (1917) identificaron a este caracol como el hospedador intermediario de Schistosoma mansoni. Posteriormente, Scott (1940) reportó su presencia en el norte del país en las localidades de Caracas, los Teques, La Victoria, Lago de Valencia, de Cura, San Casimiro, la Guaira y Ocumare de la Costa. Actualmente está especie es común en la cuenca del Lago de Valencia, en los estados Carabobo y Aragua, donde se observan los focos activos de transmisión de esquistosomiasis de las localidades de Belén y Tiara (Pointier et al., 2015a). Igualmente se colectó en Chabasquén (Portuguesa) y varias localidades de Lara, sitios de transmisión activos de la esquistosomiasis en la década de los años 80 (Alarcón de Noya et al., 1999). Biomphalaria glabrata también se encuentra en el valle de Caripe (Monagas), aunque en esta zona no se la ha encontrado infectada con Schistosoma mansoni. Es importante mencionar los cambios poblacionales que ha sufrido esta especie en los últimos cincuenta años, sobre todo en la región nor-central del país. En la década de los años 60, varios ríos del litoral central albergaban grandes poblaciones de B. glabrata y consecuentemente, ésta era el área por excelencia de transmisión de la esquistosomiasis en el país. Debido a esto, una intensa campaña de control químico sobre este molusco fue implementada durante ese período incidiendo negativamente sobre sus poblaciones. Sin embargo, a inicios de 1980, se observó la reactivación de un importante foco de esquistosomiasis en el río San Julián, donde se llevaron a cabo nuevas y sucesivas aplicaciones de molusquicidas sobre la población de B. glabrata (Alarcón de Noya et al. 1987). Paralelamente, para 1975, se habían reportado por primera vez en el país en los ríos Naiguatá, Anare y Los Caracas a las especies exóticas (invasoras) de la familia Thiaridae, Tarebia granifera y Melanoides tuberculata. De hecho, para los años 80 y principio de los años 90 estas especies ya habían colonizado la mayoría de los ríos del litoral central y eran las poblaciones dominantes por su abundancia (Pointier et al., 1994). En el año 2000, una población de B. glabrata fue reportada en la localidad de Chuao (Mavárez et al., 2002); sin embargo, después de esto no hemos observado a esta especie en esta región. La distribución actual, restringida, "parchosa" y focal que muestra B. glabrata (Fig. 2a), junto a la ocurrencia más amplia en todo el norte del país de poblaciones estables y densas de T. granifera y M. tuberculata (ver Pointier, 2015a) nos llevan a conjeturar que estas dos últimas especies invasoras han desplazado competitivamente a B. glabrata. Esta hipótesis está siendo actualmente evaluada por nuestro grupo, aunque no descartamos que factores antropogénicos adicionalmente sean responsables de la disminución significativa de B. glabrata en la región centro-norte de Venezuela (para una completa discusión, ver Pointier et al., 2015a).

Biomphalaria prona (Martens 1873). Planorbis pronus Martens, 1873. Die Binnenmollusk Venezuela´s 198-199. Localidad tipo: Lago de Valencia, Venezuela. Status en Venezuela: Especie endémica.

Ejemplares de Biomphalaria prona fueron encontrados en todos los ambientes lóticos y lénticos muestreados (excepto en los Morichales) y en la mayoría de la geografía venezolana excluyendo los estados Amazonas, Bolívar y Delta Amacuro (Fig. 2a, Apéndice I). Por mucho tiempo esta especie fue considerada endémica del Lago de Valencia (Hubendick, 1961); sin embargo, una posterior reclasificación taxonómica de poblaciones previamente identificadas como B. havanensis fuera de la región del Lago (Paraense et al., 1992) han ampliado su distribución (ver Fig. 2a) a todo el país, encontrándose desde el occidente (Mérida) hasta el oriente (Sucre). Recientemente, la especie B. edisoni en Colombia fue redefinida genéticamente como parte de un grupo monofilético junto a B. prona (Estrada et al., 2006). La hipótesis actual es que B. prona forma parte de un complejo de especies adaptadas a diferentes hábitats que van desde los lagos de baja altitud (ejemplo: Lago de Valencia) hasta los arroyos y estanques de zonas altas observados por ejemplo en la localidad de Urao en Mérida a una altitud de 1030 m. Las denominadas formas extra lacustres de B. prona han sido encontradas naturalmente infectadas con Schistosoma mansoni (C. Balzán, comunicación personal). De allí que debido a la amplia distribución de esta especie en el país, se requieren estudios epidemiológicos que aclaren su actual status como hospedadora de Schistosoma mansoni.

Biomphalaria havanensis (Pfeiffer 1839). Planorbis havanensis L. Pfeiffer, 1839. Arch. Naturgesch. Wiegmann, 1:354. Localidad tipo: Havana, Cuba. Status en Venezuela: Especie introducida.

Ejemplares de Biomphalaria havanensis fueron detectados en un canal urbano aguas arriba, de la Avenida las Delicias, en la Ciudad de Maracay, estado Aragua, donde se han llevado a cabo muestreos regulares desde 1987. Esta especie se identificó como B. havanensis luego de las comparaciones morfológicas hechas entre los especímenes recolectados y el topotipo de la Habana, Cuba (Yong et al. 2001). Aunque en Venezuela fue reportada por primera vez por Hubendick (1961), subsecuentes estudios morfológicos, ecológicos y bioquímicos han determinado que la especie recolectada por ese autor en el Lago de Valencia corresponde a B. prona (Paraense et al., 1992). En 1989, individuos de B. havanensis aparecieron en el canal de la ciudad de Maracay y se estableció una población que mantuvo altas densidades en los tres años siguientes. Sin embargo, a principios de 1993, la población desapareció, y muestreos esporádicos realizados en los años 1996, 2000, 2006 y 2009 han confirmado este hecho, el cual sugiere una falla de invasión por parte de esta especie en este hábitat. La relevancia epidemiológica de B. havanensis se debe a que se ha demostrado experimentalmente que Schistosoma mansoni puede desarrollarse en esta especie (Richards, 1963), aunque pruebas de susceptibilidad realizadas con las poblaciones venezolanas de esta especie y de Schistosoma mansoni han resultado negativas (A. Thèron, datos no publicados). Recomendamos sin embargo la vigilancia de la potencial recolonización y emergencia de esta especie y su posible cambio de status epidemiológico en Venezuela.

Biomphalaria kuhniana (Clessin 1883). Planorbis kühnerianus Clessin, 1883. Syst. Conch. Cab. Nürnberg, 108-109. Localidad tipo: Suriname. Status en Venezuela: Especie nativa.

Especímenes de Biomphalaria kuhniana fueron recolectados en los estados Amazonas, Apure, Aragua, Bolívar, Carabobo, Delta Amacuro, Monagas, Sucre, Nueva Esparta, Miranda, Guárico, Cojedes, y Táchira (Fig. 2a, Apéndice I). Una gran diversidad de hábitats son colonizados por poblaciones de esta especie: lagos, represas, canales, quebradas, ríos, pantanos herbáceos, drenajes de carretera y morichales. En Venezuela, Baker (1930) la reportó por primera vez con el nombre de Planorbis kuhnianus a partir de ejemplares encontrados en quebradas y estanques de las localidades de Bejuma y Boquerón. Actualmente, como lo demuestra este estudio, podemos encontrarla tanto en un lago artificial o embalse como lo es el Guri (Bolívar) como en pequeñas quebradas y canales de la zona urbana de Puerto Ayacucho, en el estado Amazonas. Biomphalaria kuhniana siempre fue considerada como no susceptible a la infección de Schistosoma mansoni (Floch & Fuara, 1954); sin embargo, en 1980, se encontró naturalmente infectada con este parásito en Venezuela (C. Balzán, comunicación personal). En tal sentido, se recomienda la vigilancia epidemiológica de esta especie.

Familia Cochliopidae

Familia de caracoles con branquias y opérculo restringida a la región del nuevo mundo, que comprende caracoles de tamaño muy pequeño y que se desarrollan principalmente en pantanos herbáceos, lagunas, lagos, manantiales, ríos y quebradas. En Venezuela, sólo se reconocen actualmente dos especies nativas pertenecientes a dos géneros, Aroapyrgus y Pyrgophorus (Pointier, 2015).

Género Aroapyrgus

Aroapyrgus vivens (Baker 1930). Potamopyrgus ernesti viviens. H. B. Baker, 1930. Occ. Papa. Mus. Zool. Univ. Michigan, part 6: 33-35. Localidad tipo: Boquerón, Yaracuy (Venezuela). Status en Venezuela: Especie nativa.

Especímenes de Aroapyrgus vivens fueron colectados en pequeñas quebradas, ríos y manantiales de los estados Táchira, Bolívar, Carabobo, Sucre y Monagas (Fig. 2a, Apéndice I). El género Aroapyrgus está involucrado en la transmisión de la paragonimiasis en América Central y América del Sur, con tres especies incriminadas hasta el momento: Aroapyrgus allei, A. costaricensis y A. colombiensis (Vélez et al., 2002). En Venezuela, se han descrito dos focos humanos de paragonimiasis, el primero de ellos en el estado Sucre (Alarcón de Noya et al., 1985), y el segundo en Bolívar (Pointier, 2015). La confirmación de la presencia de A. vivens en estas dos zonas, así como su reporte en nuevas regiones (Táchira y Carabobo) nos deben alertar sobre el riesgo epidemiológico que puede presentar esta especie actualmente en Venezuela.

Familia Lymnaeidae

Son gasterópodos pulmonados de agua dulce, con tres clados definidos filogenéticamente de acuerdo a recientes estudios (Correa et al., 2010), y que reflejan los 3 orígenes geográficos (regiones de América, Indo-Pacifica y Europa-Asia) del grupo. Para Sudamérica, los géneros presentes son Galba, Hinkleyia y Pseudosuccinea. En Venezuela, están presentes el primer y el último género.

Género Galba

Galba cousini (Jousseaume 1887) Lymnaea cousini, Jousseaume, 1887. Bull. Soc. Zool. France, 12: 165-186. Localidad Tipo: Ecuador. Status en Venezuela: Especie nativa.

Individuos de esta especie fueron colectados sólo en las tierras altas del estado Mérida (Fig. 2b, Apéndice II), y asociados a varios hábitats tales como lagunas, lagos, canales, tanques artificiales y drenajes de carretera. En Venezuela, G. cousini fue reportada en 2003 en la laguna de Mucubají, Mérida (Pointier et al., 2004), y en 2006 y 2011 en el Paso El Cóndor (4040 m) y en Micarache (3594 m), respectivamente. Esta especie la hemos colectado en las lagunas Arsal (3571 m), las Verdes (4193 m) y Alto de las Cruces (4251 m), y en los arroyos Llano Grande (4000 m) y la Culata (4094 m). Debido a que habita principalmente las lagunas y pequeños arroyos ubicados desde los 3500 y alturas mayores a los 4000 m es muy posible que su distribución en Venezuela aún esté subestimada, por lo que se requiere de un esfuerzo de colecta mayor a todo lo largo del páramo venezolano a fin de estimar la importancia y distribución real de G. cousini, así como su papel en la transmisión de F. hepatica y otros tremátodos. Galba cousini ha sido encontrada infectada naturalmente por F. hepatica en Machachí, Ecuador (Villavicencio & Carvalho De Vasconcellos, 2005), y en Paipa (Velázquez, 2006) y Bucaramanga (N. Uribe, comunicación personal), Colombia. Por su parte, en Venezuela, en el 2011, G. cousini fue encontrada infectada de forma natural por un tremátodo desconocido en Micarache, estado Mérida y recientemente por F. hepatica en Llano Grande (datos no publicados).

Galba cubensis (Feiffer 1839) Limnaeus cubensis L. PFeiffer, 1839. Arch, Naturgesch Wiegmann, 1: 354. Localidad tipo: Cuba. Status en Venezuela: Especie nativa.

Galba cubensis fue recolectada en el norte del país (Sucre, Monagas, Miranda, Aragua, Carabobo, Yaracuy, Cojedes, Falcón, Portuguesa, Lara y Zulia) y en los Andes, en los estados Trujillo y Mérida (Fig. 2b, Apéndice II). Los hábitats donde se encontró a esta especie fueron canales, ríos, manantiales y drenajes de carretera. El reciente descubrimiento de varias especies crípticas dentro de algunos grupos sudamericanos de la familia Lymnaeidae, incluyendo G. cubensis, han cambiado considerablemente nuestro conocimiento sobre estos caracoles (Correa et al., 2011). Análisis taxonómicos moleculares del género Galba sugieren que Galba cubensis y G. neotropica son sinónimos de G. aviator (Correa et al., 2011). Estudios recientes con marcadores microsatelitales han confirmado que G. neotropica debería ser considerado como un sinónimo de G. cubensis (datos no publicados). En este artículo, consideramos a G. cubensis como una especie separada de las especies G. schirazensis y G. truncatula (ver Pointier, 2015, para una completa discusión). Debido a que en Venezuela G. cubensis ha sido incriminada como el principal hospedador intermediario de fascioliasis (Lutz, 1928; Morales & Pino, 1992), se considera de vital importancia llevar a cabo estudios taxonómicos y epidemiológicos en el país que actualicen el estatus de G. cubensis y su diferenciación o no de G. schirazensis y G. truncatula, todas especies presentes en Venezuela.

Galba truncatula (Müller 1774). Buccinum truncatulum O. F. Müller, 1774. Verm. Hist., 2: 130. Localidad tipo: Thangelsted, Turingia, Alemania. Status en Venezuela: Especie introducida.

Individuos de esta especie fueron recolectados en lagunas, quebradas, abrevaderos, estanques y zanjas a las orillas de la carretera de los estados Trujillo, Mérida y Táchira (Fig. 2b, Apéndice II). Sólo se los observó en hábitats montañosos por encima de los 1000 metros, tales como la localidad de la Puerta (1909 m) o el Paso El Cóndor (3988 m), en Trujillo y Mérida, respectivamente. Galba truncatula es una especie invasora reciente (últimas décadas) de la Cordillera de los Andes en Venezuela, Bolivia, Perú, Chile y Argentina (Jabbour-Zahab et al., 1997; Meunier et al., 2001, Issia et al., 2008, Pointier et al., 2009, Bargues et al., 2012).

Galba schirazensis (Küster 1862). Lymnaea schirazensis, Küster, 1862. Martini & Chemnitz, Syst. Conchylien-Cabinet, Bauer & Raspe, Nürnberg, 1-17. Localidad Tipo: Shiras, Persia, Irán. Status en Venezuela: Especie introducida.

Individuos de Galba schirazensis sólo fueron recolectados en los estados de Mérida, Trujillo y Portuguesa (Fig. 2b, Apéndice II), entre los 1179 m (ejemplo: área Zea) y 2667 m (ejemplo: Los Nevados), en arroyos, embalses y bebederos. Debido a que morfológicamente (específicamente, la anatomía del sistema reproductivo) Galba schirazensis es muy similar a G. cubensis y G. truncatula, sólo estudios genéticos permiten discriminar el status taxonómico de las poblaciones merideñas de Galba.

Género Pseudosuccinea

Pseudosuccinea columella (Say 1817). Lymnaea columella Say, 1817. J. Acad. Nat. Sci. Philadelphia 1: 13 -18. Localidad tipo: Philadelphia, USA. Status en Venezuela: Especie introducida.

Individuos correspondientes a esta especie fueron colectados en Mérida, Miranda, Guárico, Distrito Capital, Carabobo y Lara (Fig. 2b, Apéndice II), y encontrados en la mayoría de los hábitats lénticos y lóticos muestreados, excepto en morichales, lagos y pantanos herbáceos. Pseudosuccinea columella fue reportada en Venezuela por primera vez por Malek & Chrosciechowski (1964). Es una especie susceptible a la infección de F. hepatica y su papel como huésped intermediario eficiente de este parásito ha sido demostrado en Brasil (Oliveira et al., 2002), Argentina (Prepelitchi et al., 2003) y Cuba (Gutiérrez et al., 2011). En Cuba, varias poblaciones naturalmente resistentes al parásito han sido descubiertas, al igual que evidencias de diferencias fenotípicas y genéticas entre las poblaciones resistentes y susceptibles a la infección con F. hepatica (Gutierrez et al., 2003a,b). Los caracoles susceptibles tienen una concha más redondeada en comparación a los caracoles resistentes, así como patrones de pigmentación diferencial en el manto. En Venezuela se han descubierto sólo las formas de caracoles susceptibles, pero el papel de estas poblaciones en la transmisión de F. hepatica es actualmente desconocido.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a las siguientes instituciones, amigos y colegas por su ayuda durante este trabajo: Al Dr. Carlos Alvarado, "Viceministro del Ministerio del Poder Popular para la Salud" quien proporcionó el vehículo 4x4 para el trabajo de muestreo de campo llevado a cabo entre los años 2007 a 2015; Dr. André Théron del CNRS, Ecologie et Evolution des Interactions, UMR 5244, Université de Perpignan, Perpignan, Francia, quien participó en algunos de los muestreos de este estudio; Dra. Carolina González de la Cátedra de Parasitología de la Escuela de Bioanálisis, Facultad de Farmacia de la Universidad de los Andes, Mérida, Venezuela; Insp. Alexis Guevara, "Endemias Rurales de la Dirección General de Salud Ambiental del Ministerio del Poder Popular para la Salud"; Insp. Cristóbal Florentini, Endemias Rurales de la Dirección General de Salud Ambiental del Ministerio del Poder Popular para la Salud (MPPS); Ing. Carlos Balzán (†) jefe de División de Esquistosomiasis, Endemias Rurales de la Dirección General de Salud Ambiental del Ministerio del Poder Popular para la Salud; El TSU. Domingo Artigas (†) técnico del Centro para Estudios sobre la Malaria, del Servicio Autónomo Instituto de Altos Estudios "Dr. Arnoldo Gabaldón" (IAE), ente adscrito al MPPS; el Grupo de Investigación en Esquistosomiasis de Venezuela (GIE) (Ítalo Mario Césari Renzo Nino Incani, Carlos Balzán); El Dr. Ken Mott (†), Jefe del Programa de Control de la esquistosomiasis de la Organización Mundial de la Salud W.H.O; El PCP y el programa ECOS-Nord-FONACIT, así como de la Embajada de Francia en Caracas; al personal de las Secciones de Biohelmintiasis e Inmunología del Instituto de Medicina Tropical, quienes cubrieron las ausencias de los autores de este trabajo durante los muestreos de campo; Al Vicerrectorado Académico de la Universidad Central de Venezuela (UCV); a Juan Vicente Hernández Villena, laboratorio de Biología de Vectores y Parásitos del IZET-UCV por el apoyo con la elaboración de los mapas y finalmente, al IAE/MPPS, Venezuela.

REFERENCIAS

1. Alarcón de Noya B., Noya O., Torres J. & Botto C. (1985). A field study of paragonomiasis in Venezuela. Am. J. Trop. Med. Hyg. 34: 766-769.         [ Links ]

2. Alarcón de Noya B., Noya O., Urbáez R. & Rísquez J. (1987). Reactivación del foco bilharziano de Caraballeda. 1980-83. Bol. Malariol. San. Amb. 27(1-4): 86-93.         [ Links ]

3. Alarcón de Noya B., Balzan C., Arteaga C., Cesari I.M. & Noya O. (1999). The last fifteen years of schistosomiasis in Venezuela. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 94: 139-146.         [ Links ]

4. Alarcón de Noya B., Rojas E., Colmenares C., Morales C., Contreras R., Valero S. K., Hernandez D., Briceño S., Scorza J. V. & Noya O. (2007). Brote familiar de fascioliasis en Venezuela. Bol. Malariol. Sal. Amb. 47: 47-54.         [ Links ]

5. Balzan C. (1988). Programa de lucha contra la esquistosomiasis en Venezuela. Dirección General Sectorial de Malariología y Saneamiento Ambiental. Dirección de Endemias Rurales, Maracay, Venezuela. 436 p.         [ Links ]

6. Bargues M. D., Artigas P., Khoubane M., Ortiz P., Naquira C. & Mas-Coma S. (2012). Molecular characterization of Galba truncatula, Lymanea neotropica and L. schirazensis from Cajamarca, Peru and their potential role in the transmission of human and animal fascioliasis. Parasit. Vectors. 5: 174.         [ Links ]

7. Boray J. C., Fraser G. C., Williams J. D. & Wilson J. M. (1985). The occurrence of the snail Lymnaea columella on grazing areas in New South Whales and studies on its susceptibility to Fasciola hepatica. Aust. Vect. J. 62: 4-6.         [ Links ]

8. Bouchet P. & Strong E. E. (2010). Historical name-bearing types in marine molluscs: an impediment to biodiversity studies? pp. 63-74. In: Polaszek A., ed. Systema Naturae 250: The Linnean Ark. CRC Press, London, 276 p.         [ Links ]

9. Correa A. C., Escobar J. S., Durand P., Renaud P., David P., Jarne P., Pointier J. P. & Hurtrez-Boussès S. (2010). Bridging gaps in the molecular phylogeny of the Lymnaeidae (Gastropoda: Pulmonata) vectors of fascioliasis. BMC Evol. Biol. 10: 381.         [ Links ]

10. Correa A. C., Escobar J. S., Noya O., Velásquez L. E., González-Ramírez C., Hurtez-Boussès S. & Pointier J. P. (2011). Morphological and molecular characterization of Neotropic Lymnaeidae (Gastropoda, Lymnaeoidea), vectors of fasciolosis. Infect. Genet. Evol. 11: 1978-1988.         [ Links ]

11. Dillon R. T. (2000). The ecology of freshwater molluscs. Cambridge University Press 509 p.         [ Links ]

12. Estrada V. E., Velásquez L. E., Caldeira L. R., Bejarano E. E., Rojas W. & Carvalho O. S. (2006). Phylogenetics of South American Biomphalaria and description of a new species (Gastropoda: Planorbidae). J. Moll. Stud. 72: 221-228.         [ Links ]

13. Floch H. & Fauran P. (1954a). Essais infructueux d’infection expérimentale de Tropicorbis kühnianus (Clessin) en Guyane française. Bull. Soc. Pathol. Exot. 47: 452-459.         [ Links ]

14. Floch H. & Fauran P. (1954b). Bilharziose intestinale et Tropicorbis kühnianus (Clessin) en Guyane française. Arch Inst Pasteur Guyane Française, 15: 1-7.         [ Links ]

15. Gutiérrez A., Pointier J. P., Yong M., Sanchez J. & Théron A. (2003a). Evidence of phenotypic differences between resistant and susceptible isolates of Pseudosuccinea columella (Gastropoda: Lymnaeidae) to Fasciola hepatica. Parasitol. Res. 90: 129-134.         [ Links ]

16. Gutiérrez A., Pointier J. P., Fraga J., Jobet E., Modat A., Perez R. T., Yong M., Sanchez J., Loker E. S. & Theron A. (2003b). Fasciola hepatica: Identification of molecular markers for resistance and susceptible Pseudosuccinea columella snail hosts. Exp. Parasitol. 105: 211-218.         [ Links ]

17. Guitiérrez A., Vásquez A. A., Hevia Y., Sánchez J., Correa A. C., Hurtrez-Bousses S., Pointier J. P. & Théron A. (2011). First report of larval stages of Fasciola hepatica in a wild population of Pseudosuccinea columella from Cuba and the Caribbean. J. Helminthol. 85: 109-111.         [ Links ]

18. Hubendick B. (1961). Studies on Venezuelan Planorbidae. Kung Vetenskaps och Vitterhets – Samhalles Handlinger 8: 1-50.         [ Links ]

19. Issia L., Pietrokovsky S.M., Kleiman F., Carmanchahi P. & Wisnivesky-Colli C. (2008). Galba truncatula Muller 1774 (Pulmonata: Lymnaeidae) in Argentina: presence of natural infection by Fasciola hepatica (Linnaeus, 1758) (Trematoda: Digenea). Veliger. 50: 185-189.         [ Links ]

20. Iturbe J. & González E. (1917). The intermediate host of Schistosoma mansoni in Venezuela. Natural Academia de Medicina Caracas: 1-7.         [ Links ]

21. Jabbour-Zahab R., Pointier J. P., Jourdane J., Jarne P., Oviedo J., Bargues M. D., et al. (1997). Phylogeography and genetic divergence of some lymnaeid snails, intermediate hosts of human and animal fascioliasis with special reference to lymnaeids from the Bolivian Altiplano. Acta Trop. 64: 191-203.         [ Links ]

22. Lutz A. (1928). Estudios de zoología y parasitología venezolanas. Reimpreso, Universidad Central de Venezuela, Caracas, Venezuela, 1: 195 p.         [ Links ]

23. Malek E. A. & Chrosciechowski P. (1964). Lymnaea (Pseudosuccinea) columella from Venezuela and notes on the distribution of Pseudosuccinea. Nautilus 78: 54-56.         [ Links ]

24. Martens E. Von (1873). Die Binnenmollusken Venezuela´s. Ferd Dümmler's Verlag, Berlin, 228 p.         [ Links ]

25. Mavárez J., Amarista M., Pointier J.P. & Jarne P. (2002). Fine-scale population structure and dispersal in Biomphalaria glabrata, the intermediate snail host of Schistosoma mansoni in Venezuela. Mol. Ecol. 11: 879-889.         [ Links ]

26. Meunier C., Tirard C., Hurtrez-Bousses S., Durand P., Bargues M. D., Mas-Comas S., et al. (2001). Lack of Molluscan host diversity and the transmission of an emerging parasitic disease in Bolivia. Mol Ecol. 10: 1333-1340.         [ Links ]

27. Morales G. & Pino L. (1992). Fasciola hepatica: aspectos eco-epidemiológicos de interés para el desarollo de estrategias de control. pp. 301-329. En: Stagnaro G. (ed.). Ganaderia mestiza de doble propósito. Astro Data, Maracaibo, Venezuela.         [ Links ]

28. Noya O., Katz N., Pointier J. P., Théron A., Alarcón de Noya B. (2015). Schistosomiasis in America. pp: 12-43. In: Franco-Paredes C. & Santos-Preciado J. I. (eds.). Neglected Tropical Diseases -Latin America and the Caribbean. Springer-Verlag Wien.         [ Links ]

29. Oliveira S., Fuji T., Filha E. & Martins A. (2002). Ocorrencia de Lymnaea columella Say, 1817 infectada naturalmente por Fasciola hepatica (Linnaeus, 1758), no vale do Ribeira, Saõ Paulo. Arq. Inst. Biol. (Sao Paulo). 69: 29-37.         [ Links ]

30. Paraense W. L., Pointier J. P., Delay B., Pernot A. F., Incani R. N., Balzan C. & Chrosciechowski P. (1992). Biomphalaria prona (Gastropoda: Planorbidae): morphological and biochemical study. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 87: 171-179.         [ Links ]

31. Pointier J. P. (1999). Invading freshwater Gastropoda: some conflicting aspects for public health. Malacologia. 41: 403-411.         [ Links ]

32. Pointier J. P. (2008). Guide to the freshwater molluscs of the Lesser Antilles. Conch books, Hackenheim, 128 p.         [ Links ]

33. Pointier J. P. (2015). Freshwater mollusks of Venezuela and their medical and veterinary importance. Conch Books, Germany. 220p.         [ Links ]

34. Pointier J. P. & David P. (2004). Biological control of Biomphalaria glabrata, the intermediate host of schistosomes by Marisa cornuarietis. Biol. Contrl. 29: 81-89.         [ Links ]

35. Pointier J. P., Incani R. N., Balzan C., Chroschiechowski P. & Prypchan S. (1994). Invasion of the rivers of the littoral central region of Venezuela by Melanoides tuberculata (Mollusca, Prosobranchia, Thiaridae) and the absence of Biomphalaria glabrata, snail host of Schistosoma mansoni. Nautilus. 107: 124-128.         [ Links ]

36. Pointier J. P., Noya O., Alarcón de Noya & Théron A. (2009). Distribution of Lymnaeidae (Mollusca: Pulmonata) intermediate hosts of Fasciola hepatica in Venezuela. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 104: 790-796.         [ Links ]

37. Pointier J.P., Noya O., Alarcón de Noya & Thèron A (2015a). Schistosomiasis in Venezuela. 127-130 pp. In: Pointier J. P. (ed.). Freshwater mollusks of Venezuela and their medical and veterinary importance. Conch Books, Germany. 220p.         [ Links ]

38. Pointier J. P., Gonzalez C., Noya O. & Alarcón de Noya B. (2015b). Human fascioliasis in Venezuela. 99-101 pp. In: Pointier J. P (ed.). Freshwater mollusks of Venezuela and their medical and veterinary importance. Conch Books edition, Germany. 220p.         [ Links ]

39. Pointier J. P., Noya O. & Alarcón de Noya B. (2015c). The human paragonimiasis in Venezuela. 92-92 pp. In: Pointier J. P. (ed.). Freshwater mollusks of Venezuela and their medical and veterinary importance. Conch Books edition, Germany. 220p.         [ Links ]

40. Prepelitchi L., Kleimann F., Pietrovsky S. M., Moriena R. A., Racioppi O., Alvarez J. & Wisnivesky-Colli C. (2003). First report of Lymnaea columella Say, 1817 (Pulmonata: Lymnaeidae) naturally infected with Fasciola hepatica (Linnaeus, 1758) (Trematoda: Digenea) in Argentina. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 98: 889-891.         [ Links ]

41. Richards C. S. (1963). Infectivity of Shistosoma mansoni for Puerto Rico mollusks, including a new potential intermediate hosts. Am. J. Trop. Med. Hyg. 12: 26-33.         [ Links ]

42. Scott J. A. (1940). Venezuelan snails of the genus Australorbis. Proc. Acad. Nat. Sci. Philadelphia. 54: 1-13.         [ Links ]

43. Strong E., Gargominy O., Ponder W. F. & Bouchet P. (2008). Global diversity of gastropods (Gastropoda; Mollusca) in freshwater. Hydrobiologia. 595: 149-166.         [ Links ]

44. Velásquez L. E. (2006). Synonymy between Lymnaea bogotensis Pilsbry, 1935 and Lymnaea cousini Jousseaume, 1887 (Gastropoda: Lymnaeidae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 101 (7): 795-700.         [ Links ]

45. Vélez I. D., Velásquez L. E., Hurtado M. I., Vélez M. I., Ortega J. H., et al. (2002). Paragonimosis una investigación multidisciplinaria en salud, biología y cultura en Colombia. Yuluka Medicina Editorial Universidad de Antioquia, 61 p.         [ Links ]

46. Villavicencio A. & Carvalho de Vasconcelos M. (2005). First report of Lymnaea cousini Jousseaume, 1887 naturally infected with Fasciola hepatica (Linnaeus, 1758) (Trematoda: Digenea) in Machachi, Ecuador. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 100: 735-737.         [ Links ]

47. Yong M., Gutiérrez A., Perera G., Durand P. & Pointier J. P. (2001). The Biomphalaria havanensis complex (Gastropoda: Planorbidae) in Cuba: a morphological and genetic study. J. Moll. Stud. 67: 103-111.         [ Links ]

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