Consideraciones taxonómicas y biológicas sobre edwardsiana froggatti (baker), la chicharrita amarilla del manzano (hemiptera-auchenorrhyncha- cicadellidae)

María Inés Catalano, Susana L. Paradell y Ana M. Marino de Remes Lenicov

María Inés Catalano. Licenciada en Biología y Becaria CONICET, Universidad Nacional de La Plata (UNLP), Argentina. Dirección: División Entomología, Facultad de Ciencias Naturales y Museo, UNLP. Paseo del Bosque s/n (1900). La Plata, Buenos Aires, Argentina. e-mail: icatalano@fcnym.unlp.edu.ar

Susana L. Paradell. Doctora en Ciencias Naturales, UNLP, Argentina. Investigadora CIC, Facultad de Ciencias Naturales (FCN) y Museo, UNLP, Argentina.

Ana M. Marino de Remes Lenicov. Doctora en Ciencias Naturales, UNLP, Argentina. Investigadora CONICET, FCN y Museo, UNLP, Argentina.

RESUMEN

Edwardsiana froggatti (Baker, 1925) es una especie ampliamente distribuida que causa severos perjuicios en zonas frutícolas. En la presente contribución, sobre la base de materiales provenientes de las principales zonas productoras de manzanos de la Argentina, se redescriben los caracteres morfológicos y se consideran nuevos elementos diagnósticos de ambos sexos. Se incluye información complementaria acerca de antecedentes taxonómicos, distribución geográfica, datos biológicos y enemigos naturales.

Biological and taxonomic considerations on edwardsiana froggatti (baker), the apple yellow leafhopper (hemiptera-auchenorrhyncha-cicadellidae)

SUMMARY

Edwardsiana froggatti (Baker, 1925) is a widely distributed species that causes severe damage in fruit growing areas. In this contribution, based on materials from the major apple-producing areas of Argentina, its morphological characteristics are re-described and new diagnostic elements of both sexes are considered. Additional information on taxonomic history, geographic distribution, biological data and natural enemies is also included.

Considerações biológicas e taxonômicas sobre edwardsiana froggatti (baker), a maçã amarela cigarrinha (hemiptera-auchenorrhyncha-cicadellidae)

RESUMO

Edwardsiana froggatti (Baker, 1925) é uma espécie amplamente distribuída, que causam graves prejuízos em fruticultura áreas. Nesta contribuição, com base em materiais das principais zonas de produção da maçã na Argentina, foi re-descritas os caracteres morfológicos e inclui elementos novos diagnósticos de ambos os sexos. Acrescenta também obter informações adicionais sobre a história taxonômica, distribuição geográfica, dados biológicos e inimigos naturais.

PALABRAS CLAVE / Argentina / Bionomía / Edwardsiana froggatti / Manzanos / Typhlocybinae /

Recibido 26/02/2008. Modificado: 01/06/2009. Aceptado: 03/06/2009.

Introducción

El género Edwardsiana (Zachvatkin, 1929) con 37 especies descritas desde las regiones paleártica, holártica, australiana y neotropical, solo se halla representado en Sudamérica por Edwardsiana froggatti (Baker, 1925) (Metcalf, 1968; Oman et al., 1990). A partir de la década de 1940 se menciona a esta especie ocasionando perjuicios en zonas frutícolas de la Argentina (Christensen, 1940; Torres, 1946), particularmente a plantaciones de manzanos (Pyrus malus L.), ciruelos (Prunus domestica L.), perales (Pyrus communis L.) y olmos (Ulmus L.). Se encuentra ampliamente distribuida en Australia (Froggatt, 1918), Tasmania, Nueva Zelanda, Europa y EEUU (Christian, 1953), en Chile (Linnavuori, 1954) y en el centro y sur de la Argentina, en Mendoza, Neuquén, Río Negro y Buenos Aires (Christensen, 1940; Torres, 1946).

Edwardsiana froggatti fue descrita desde New South Wales y registrada bajo distintas nominaciones genéricas y específicas. La literatura taxonómica existente (Myers, 1921; McAtee, 1927; Christian, 1953) muestra la disparidad en la interpretación de los caracteres diagnósticos que ha conducido en muchos casos a identificaciones erróneas. Como consecuencia de la importancia económica que se le adjudica, ha sido objeto de numerosos estudios, en su mayoría referidos a los aspectos biológicos y prácticas de control (Noble, 1929; Evans, 1935, 1940; Jenkins, 1943; Charles, 1996).

Sobre la base de materiales provenientes de las principales zonas productoras de manzanos en Argentina (La Consulta y Tupungato, Mendoza y Allem, Río Negro) y a los efectos de facilitar su identificación, en este trabajo se destacan los caracteres morfológicos de ambos sexos y se incluyen, como nuevos elementos diagnósticos, las descripciones de los apodemas esternales I y II y el conectivo en el macho, así como el esternito VII y las valvas I y II en la hembra. Asimismo, se adiciona información complementaria acerca de sus enemigos naturales y los daños que produce.

Materiales y Métodos

Los especimenes fueron recibidos en consulta desde el Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA) La Consulta, Mendoza y Alto Valle, Río Negro, Argentina. Los insectos fueron capturados sobre plantas de manzano y conservados en alcohol 70º. Para realizar la determinación de los ejemplares, la genitalia se aclaró en KOH al 10% en caliente y se montaron siguiendo las técnicas tradicionales para microscopia óptica. Algunos ejemplares hembra se aclararon con Cloral. Las ilustraciones fueron realizadas con ayuda de un microscopio estereoscópico con cámara lúcida. La descripción específica del macho se realizó de acuerdo a la nomenclatura de Young (1952), Christian (1953) y Southern (1982), mientras que las estructuras genitales de la hembra responden a las nominaciones de Balduf (1934) y de Cunningham y Ross (1965). La lista sinonímica que se adjunta a continuación del epíteto específico representa los cambios de nomenclatura a nivel genérico y específico, y los que se refieren a nuevas combinaciones. Los especimenes estudiados han sido depositados en la Colección Entomológica del Museo de La Plata, Argentina.

Resultados

Género Edwardsiana Jasykov (Zachvatkin, 1929)

Typus: Cicada rosae Linnaeus

Consideraciones taxonómicas: El rasgo diagnóstico más relevante se observa en la genitalia del macho. El aedeagus presenta dos pares de procesos apicales no ramificados, o uno o ambos pares ramificados, ausencia de procesos atriales y el apodema aedeagal delgado, dos veces la longitud del tallo. Además se destaca, en la hembra, el contorno angular del esternito VIII (Christian, 1953).

Edwardsiana froggatti (Baker, 1925)

Typhlocyba crataegi (Dominique, 1902); no Typhlocyba crataegi (Douglas, 1876)

Empoasca australis (Froggatt, 1918)

Typhlocyba australis (Froggatt) (Myers, 1921); no Typhlocyba australis (Walsh, 1862)

Typhlocyba froggatti (Baker, 1925), nom. nov. para Typhlocyba australis (Froggatt)

Typhlocyba xanthippe (McAtee, 1926); sinonimizado por Dumbleton (1934)

Empoa (Typhlocyba) malini (DeLong, 1926); sinonimizado por McAtee (1927)

Typhlocyba ocyacanthae (Ribaut, 1931); sinonimizado por Dumbleton (1934)

Edwardsiana froggatti (Baker) (China, 1950)

Macho. Dimensiones: 3,5-3,75mm. Coloración amarilla a anaranjada-amarillenta.

Cabeza (Figuras 1, 2): Corona más angosta que el pronoto, margen anterior redondeado, ancho interocular 0,5 veces mayor que la longitud antero-posterior de la corona.

Ala anterior (Figura 3) con celdas apicales interna y externa cortas, no conteniendo el ápice del ala, segunda celda apical mucho mas ancha en el ápice que en la base, tercer celda apical peciolada; con áreas esfumadas en la mitad basal del clavus y ápices de las celdas apicales.

Ala posterior (Figura 4) con la 1V ramificada desde la 2V cerca de su longitud media; vena submarginal ausente en el ápice del ala, rama posterior de R fusionada con la porción apical de la M1+2.

Genitalia: Apodema abdominal esternal (1S) (Figuras 5, 5a) barra esternal se afina lateralmente, extremos redondeados, apodema dorsal más ancho en su parte media, de contorno oval con dos proyecciones laterales angostas con ápice agudo, apodemas laterales tenues acompañando el contorno del apodema dorsal; apodema abdominal esternal (2S) alcanza el segmento VI en forma de dos lenguas largas, delgadas y divergentes, redondeadas en el ápice.

Pygofer (Figuras 6, 7) en aspecto lateral, con margen postero-dorsal excavado con una corta proyección y un grupo de ocho macrosetas por debajo de ésta; el margen posterior inclinado ventrocaudalmente, ángulo ventral formando un lóbulo redondeado; cuatro a cinco macrosetas paralelas dispuestas dorsalmente al ángulo basal externo de la placa subgenital, numerosas microsetas distribuidas irregularmente en el disco.

Placa subgenital (Figura 8) ancha en la base, mitad apical más angosta curvada dorsalmente, con una hilera de setas submarginales sobre el margen dorsal, pocas microsetas esparcidas lateralmente y una macroseta en el ángulo basal externo; ápice redondeado.

Estilo (Figura 9) estrecho, largo y divergente, tercio apical abruptamente curvado laterodorsalmente; margen externo con una hilera de setas, ápice agudo, orientado hacia abajo.

Conectivo (Figura 10) triangular; margen anterior emarginado con dos lóbulos laterales conspicuos y más esclerotizados.

Aedeagus (Figuras 6, 7, 11) preatrio desarrollado, 8 veces más largo que ancho dirigido dorsalmente, tallo tubular ligeramente angostado hacia el ápice, con un proceso mediano impar y dos pares de procesos bilaterales aguzados; el proceso mediano es digitiforme, curvado hacia abajo y con pequeños dentículos apicales; los procesos superiores son cortos y dirigidos dorsalmente; los procesos inferiores mas largos, dorsalmente cóncavos y dirigidos hacia adelante. Gonoporo apical ubicado entre los procesos apicales superiores. Apodema aedeagal en forma de barra delgada formando un ángulo de 45º con el preatrio.

Hembra. Dimensiones: 3,6-3,8mm. Coloración similar a la descrita para el macho.

Esternito VII (Figura 12) subcuadrangular, de contorno redondeado, margen posterior con una proyección mediana cónica bilobada escindida medialmente.

Genitalia: Pygofer (Figura 13) con un par de setas apicales dorso caudales, próximas al tubo anal, y 8 setas marginales ventro-caudales.

Base de las valvas I y II, en vista ventral (Figura 14) de forma cuadrangular, esclerotizadas y unidas en toda su extensión. No presenta extensión ramal.

Valvas II, quinto apical, seis veces más largas que anchas, ápice redondeado; denticulada sobre el margen dorsal; rama mayor (Figura 15) con 15-20 dientes prominentes, cada uno con 4 o 5 dentículos, ápice con dientes pequeños e incontables; rama menor (Figura 16) con dientes romos pequeños e incontables en el quinto apical.

Gonoporo enmarcado en una estructura esclerotizada de contorno bilobado (Figura 17) formada por dos semicírculos unidos en la parte media, fijada a las ramas internas de las valvas I y II.

Material estudiado. 3 machos y 5 hembras, s/ manzano, 13/3/04, Tupungato; 5 machos y 5 hembras La Consulta, Mendoza, Lanati col.; 3 machos y 6 hembras, s/manzano, 15/12/05, Allem, Río Negro, Fernández col.

Consideraciones Acerca de sus Daños y Estacionalidad

El daño que ocasionan al alimentarse desde el mesófilo de las hojas consiste en un punteado clorótico con posterior amarillamiento, distorsión y caída temprana (Charles, 1996). El daño ocurre primero en las zonas más bajas y centrales de la planta, para luego dispersarse en el resto de la misma (Burnip et al., 1999). Los almácigos pueden perder todas sus hojas, con una consecuente reducción en el vigor. No se alimentan sobre la fruta; sin embargo, depositan excretas difíciles de remover que afectan la calidad comercial (Charles, 1996).

En las áreas productoras de la Argentina, Christensen (1940) y Torres (1946) observaron que las formas inmaduras se alimentaban sobre el envés de las hojas, provocando una decoloración característica y debilitamiento de las plantas jóvenes hasta provocar la muerte. Observaciones realizadas por Silvio Lanati del INTA La Consulta (Mendoza) muestran que en los cultivares de manzano implantados durante la campaña 2006-2007 se hallaban abundantes ninfas a partir de la época de brotación (septiembre-octubre) y de adultos en la época de fructificación (diciembre). Los daños, evidentes a partir de diciembre, consisten en puntos cloróticos en las hojas y manchas en los frutos en época de cosecha (mediados de febrero a abril). Los daños varían de acuerdo a los varietales, siendo el daño más evidente en Granny Smith. Daños de efecto similar fueron observados en olmo (com. pers. Silvio Lanati)

Enemigos Naturales

Solo son conocidos Anagrus sp. (Hymenoptera Mymaridae) como parasitoide de huevos (González, 1989; Prado, 1991; Artigas, 1994; Legner, 2000; Charlín, 2003) y Aphelopus typhlocybae Muesebeck (Hymenoptera, Dryinidae) como parasitoide de adultos (Dumbleton, 1937).

Consideraciones Taxonómicas

El nombre original para Edwardsiana froggatti fue Typhlocyba crataegi Dominique 1902, nombre preocupado por Typhlocyba crataegi Douglas, 1876. Froggatt en 1918 reemplaza T. crataegi Dominique por Empoasca australis Froggatt y en 1921 lo transfiere al género Typhlocyba. Esta nominación fue invalidada por Typhlocyba australis Walsh (1862), siendo Baker, en 1925, quien la nomina como Typhlocyba froggatti. Posteriormente China (1950) la incluye en el género Edwardsiana. Por lo expuesto, Typhlocyba crataegi Dominique, ahora Edwardsiana froggatti, es una identidad diferente de T. crataegi Douglas (com. pers. Murray Fletcher). Günthart (1971) y Nast (1972) propusieron la sinonimia entre Edwardsiana crataegi y E. froggatti considerando que las dos formas eran capaces de interfecundarse en el laboratorio. Knight (1976), Wise (1977), Day y Fletcher (1994) no aceptaron la sinonimia propuesta, al considerar que se ha tratado de un artefacto de laboratorio y fundamentan las respectivas identidades sobre la base de su componente genómico.

Si bien ambas especies son muy similares externamente, es posible diferenciarlas al examinar el aedeagus en el macho, particularmente la longitud relativa de los procesos aedeagales apicales. E. froggatti posee los procesos superiores mucho más cortos que los inferiores mientras que en E. crataegi ambos pares son aproximadamente de igual longitud (Gunthart, 1971; Figura 11). Existen también algunas consideraciones biogeográficas que fundamentan la identidad de E. frogatti (Murray Fletcher, comunicación personal).

AGRADECIMIENTOS

Las autoras agradecen a Silvio Lanati por la información brindada acerca del daño provocado por esta especie y el envío de ejemplares provenientes de monitoreos en la Estación Experimental INTA La Consulta (Mendoza), a Darío Fernández por el envío de materiales desde el INTA Alto Valle (Río Negro), a Murray Fletcher por sus invalorables consideraciones y sugerencias, y a la Comisión de Investigaciones Científicas de la Provincia de Buenos Aires, al Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas y a la Universidad Nacional de La Plata.

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