Evaluación de la resistencia a la bacteriosis común de la caraota en familias F_2:4 de Phaseolus vulgaris L.

Evaluation of resistance to common bacterial blight of black bean in the family F_2:4 of Phaseolus vulgaris L.

Rossmary Castañeda¹*, Catalina Ramis² y Anna Maselli¹

¹ Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas. INIA Lara y Centro Nacional de Investigaciones Agropecuarias (CENIAP), respectivamente. Venezuela. ² Universidad Central de Venezuela. Facultad de Agronomía. Apdo. 4579, Maracay 2101A, estado Aragua. Correo electrónico: rossmarych@gmail.com*

RESUMEN

La caraota (Phaseolus vulgaris L.) representa uno de los alimentos básicos en la dieta del venezolano. La productividad se ve seriamente afectada por la bacteriosis común causada por Xanthomonas phaseoli. La incorporación de genes de resistencia, a través de programas de cruzamiento se presenta como una alternativa de control. Con el fin de evaluar la resistencia a la bacteriosis común, se estudiaron familias F_2:4 de caraota provenientes del cruce XAN-154 y MEM-0301013. Las plantas fueron inoculadas con heridas, utilizando un cojín de alfileres sobre las protófilas, con una cepa proveniente de Tucutunemo. Las variables evaluadas, tamaño de las manchas (mm) y porcentaje del área foliar afectada (% AFA), permitieron estudiar el avance de la enfermedad. Para el momento de máximo desarrollo de la enfermedad, 25 días después de inoculadas (DDI) las plantas, se determinó la distribución de la frecuencia en los distintos grados de la escala de reacción (1 al 9). Se realizó la prueba de bondad de ajuste (χ²), arrojando que la segregación observada correspondió a un gen mayor dominante en F₂. Se encontraron dos familias F_2:4 (16 y 36) completamente resistentes, el padre XAN-154 y el genotipo XAN-149 presentaron resistencia alta. La mayoría de las familias F_2:4 mostraron resistencia alta a moderada. La resistencia aportada por el progenitor XAN-154, pudiera utilizarse como fuente de resistencia monogénica en la conformación de otras poblaciones para mejoramiento genético. Se evidenció la presencia de poligenes a la resistencia, posiblemente aportados por ambos progenitores; estos genes menores pudieran aprovecharse en futuros programas de mejoramiento.

Palabras clave: Xanthomonas phaseoli, herencia, inoculación.

ABSTRACT

The black bean (Phaseolus vulgaris L.) is one of the staples in the venezuelan diet. Productivity is seriously affected by the common bacterial blight caused by Xanthomonas phaseoli. Incorporating resistance genes through breeding programs is presented as an alternative control. In order to evaluate the resistance to common bacterial blight, black beans families F_2:4 were studied, from crossing XAN-154 and MEM-0301013. The plants were inoculated with Tucutunemo strain, using the multiple needle method on protophylls. The variables evaluated, spot size (mm) and percentage of leaf area affected (% FAA) allowed us to study the disease advance. For the moment of maximum development of disease, 25 days after plants inoculation (DDI), the frequency distribution of the different degrees of reaction (scale from 1 to 9) was determined. The goodness of fit test (χ²) was performed, yielding that segregation observed corresponded to a single dominant gene in F₂. Two families F_2:4 (16 and 36) were found completely resistant, the father XAN-154 and genotype XAN-149 showed high resistance. Most families F_2:4 showed high to moderate resistance. The resistance provided by the parent XAN-154, could be used as a source of monogenic resistance for the conformation of other populations in genetic breeding. There was evidence of the presence of polygenes for resistance possibly provided by both parents; these genes of smaller effect, could be used in future breeding programs.

Key words: Xanthomonas phaseoli, inheritance, inoculation.

Recibido: 15/03/14 Aprobado: 09/07/15 Publicado: 07/12/16

INTRODUCCIÓN

La caraota (Phaseolus vulgaris L.), es una de las once especies que alimentan al mundo (Cruz, 2000). Se utiliza como alimento básico suministrando proteínas, calorías, vitaminas y sales minerales. Su producción abarca los cinco continentes, siendo América y África los mayores productores y consumidores de esta leguminosa (Cruz, 2000; Acosta-Gallegos et al., 2007; Rodríguez et al., 2009). Representa uno de los alimentos básicos en la dieta del venezolano y es la principal fuente de proteína vegetal (Mekbib, 2003; Mwale et al., 2008).

La productividad de este rubro en el país es baja, según el Segundo Informe Nacional sobre el Estado de los Recursos Fitogenéticos para la Agricultura y la Alimentación (Gutiérrez et al., 2008), los rendimientos han progresado desde 600 kg ha^-1 a principios de 1990, hasta 900 kg ha^-1 en 2006. Esta situación hace que la producción no satisfaga la demanda nacional, teniéndose que recurrir año tras año a la importación, con las consecuencias económicas y sociales que esto acarrea (Cruz, 2000).

La incidencia de enfermedades es uno de los factores que limita la producción del cultivo. En nuestro país la productividad de la caraota está seriamente afectada por la bacteriosis común originada por Xanthomonas phaseoli, siendo una de las principales causas de los bajos rendimientos de este cultivo, ya que reduce de 40 a 45% la producción de grano y afecta la calidad de la semilla (Cruz et al., 2001; Mutlu et al., 2008; Nunes et al., 2008).

La resistencia genética se presenta como la alternativa de control efectiva y ecológicamente sustentable, tomando en cuenta la baja eficiencia del control químico, así como el costo ambiental y económico (Zapata et al., 1985; Yu et al., 1998; Cruz et al., 2001; Santos et al., 2003; Cruz et al., 2004), especialmente cuando se combina con prácticas de cultivo que previenen el establecimiento de patógenos en el campo (Santos et al., 2003; Nunes et al., 2008).

Los programas de mejoramiento genético de caraota, enfatizan la identificación de germoplasma como fuente de resistencia a X. phaseoli (Yoshii, 1980; Ramírez et al., 1996; Miklas et al., 1999; Cruz et al., 2001). De esta manera, es necesario incorporar genes de resistencia a través de los programas de cruzamiento con genotipos portadores de la resistencia y genotipos de mejor comportamiento agronómico, para posterior selección de descendientes con características deseables de resistencia y producción.

Por lo anterior, en un programa de mejoramiento financiado por el proyecto BID-FONACIT II N° 26110 2004-000410, a través del sub-proyecto “Búsqueda de marcadores moleculares asociados a la resistencia a la bacteriosis común en caraota”, en el presente estudio se tuvo como objetivo evaluar la resistencia a la bacteriosis común de la caraota en familias avanzadas F_2:4 de caraota provenientes del cruce XAN-154 y MEM-0301013.

MATERIALES Y MÉTODOS

El ensayo se realizó en las instalaciones de la Unidad de Protección Vegetal del Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas (INIA), Maracay, estado Aragua.

Material vegetal. Se realizaron cruzamientos usando parentales resistentes a la enfermedad, originando nueve poblaciones. Las plantas F₂ obtenidas se sembraron en condiciones de umbráculo para el estudio de la herencia de la resistencia a X. phaseoli, inoculándose con una cepa de la bacteria colectada en los Valles de Tucutunemo, estado Aragua. Las plantas sobrevivientes se cosecharon individualmente, obteniéndose así las familias F_2:3. A partir de estas F_2:3 disponibles se obtuvieron las familias F_2:4 utilizadas.

Para el estudio se utilizaron 98 familias F_2:4 provenientes del cruce entre el progenitor resistente XAN-154 y el susceptible MEM-0301013 a la bacteria X. phaseoli. Se emplearon como testigos resistentes: XAN-154 y XAN-149, líneas avanzadas del Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT) procedentes del Banco de germoplasma de la Unidad de Recursos Fitogenéticos del Instituto de Genética, Facultad de Agronomía de la Universidad Central de Venezuela y como testigos susceptibles: MEM-0301013 y ‘Tacarigua’, procedentes del Banco de germoplasma del INIA-CENIAP.

Preparación del inóculo. La cepa de X. phaseoli fue conservada en el Laboratorio de Protección Vegetal del INIA y multiplicada en medio sólido de agar nutritivo: 3 g de extracto de carne (Extract powder), 5 g de peptona, 8 g de cloruro de sodio y 18 g de agar en un litro de agua destilada; pH 5,8. De las colonias puras de X. phaseoli, se preparó una suspensión bacteriana con agua destilada estéril, de 24 horas de crecimiento. A partir de estas, se preparó una suspensión agregándole una gota de Tween 80, hasta llegar a una concentración de 10⁸ ufc.ml^-1, medida en el espectrofotómetro, a una lectura entre 0,2 y 0,3 D.O (rango aproximado para inoculaciones en bacterias), y 460 nm de longitud de onda (Schaad et al., 2001; Movil et al., 2005a; 2005b).

Método de inoculación. La inoculación se realizó en las hojas protófilas de las plantas 17 días después de la siembra, utilizando un cojín de alfileres con algodón impregnado de la suspensión bacteriana, haciendo una leve presión sobre las dos hojas ocasionándole heridas, para facilitar la entrada de la bacteria (López, 2003). Posteriormente, se aplicó la suspensión sobre la herida con un asperjador DeVilbiss, a fin de asegurar una buena presión de inóculo. Las plantas inoculadas se colocaron en cámara húmeda 90% HR y 25 a 32 °C, durante 48 h y consecutivamente se trasladaron a condiciones de umbráculo. Como control de la inoculación, se prepararon testigos positivos y negativos constituidos por tres plantas de cada uno de los genotipos Tacarigua, MEM-0301013, XAN-154 y XAN-149.

Diseño del experimento. La respuesta de las familias F_2:4 se evaluó mediante un diseño de bloques al azar con dos repeticiones. La unidad experimental estuvo comprendida por 1 planta. Se sembraron las familias F_2:4 y los testigos a razón de una semilla por bolsa negra de polietileno conteniendo 1 kg de tierra abonada previamente esterilizada.

Evaluación de la enfermedad. Se tomaron registros sobre el avance de los síntomas de la enfermedad, considerando las variables tamaño de las manchas presentes en milímetros (mm) y porcentaje del área foliar afectada (% AFA), desde el momento de la aparición de los síntomas, cada 4 días durante 16 días. Se midió el avance de la mancha en los puntos de inoculación sobre la hoja protófila de cada planta y se promediaron las dos medidas por planta. Con tales mediciones se pudo establecer gráficamente, la dinámica de avance de la enfermedad de cada genotipo (Movil et al., 2005a; 2005b), se estimó visualmente % AFA (Cuadro 1) con escala 1 a 9 según López (2003) y se procedió a asignar un grado de avance de la enfermedad.

Evaluación y análisis de la herencia de la resistencia. Se estudió la segregación de la resistencia, medida tanto en forma cuantitativa como cualitativa. Para el estudio de la herencia monogénica se verificó la herencia de la resistencia a X. phaseoli siguiendo el procedimiento de Ramis et al. (2007), considerando resistentes las plantas con una escala de reacción de 1 a 4, y susceptibles de 5 a 9.

La frecuencia obtenida para estos dos tipos de fenotipos se comparó con la frecuencia esperada para una segregación de un gen mayor en F₂, correspondiente a la segregación ¾ resistentes: ¼ susceptibles. Se realizó la prueba de bondad de ajuste (c²), donde se compararon las frecuencias observadas y esperadas para las categorías resistente y susceptible.

Para el estudio de la herencia poligénica se realizó un análisis cuantitativo, con el fin de identificar posibles diferencias estadísticas entre genotipos. Se efectuó análisis de varianza para las variables tamaño de la mancha (mm) y % AFA al momento de máxima intensidad de la sintomatología, 25 días después de la inoculación (DDI). En las variables que presentaron diferencias significativas entre los genotipos, se realizó la prueba de medias de Duncan a un nivel de probabilidad del 5%.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Desarrollo de la enfermedad

A los 7 DDI se empezaron a evidenciar los síntomas característicos de la enfermedad “bacteriosis común de la caraota” resultados que coinciden con los reportados por Movil et al., 2005a; Salomón, 2002; Ramis et al., 2007; Lagarde et al., 2010. En la lámina foliar, a partir de los puntos de inoculación, se observó una mancha que aumentó de forma irregular, con la presencia de un halo amarillo creciendo hacia los márgenes de la hoja, que posteriormente se tornó de color café, ocasionando en algunos casos la caída de las hojas (Figura 1).

En la Figura 2 se presentan las tendencias observadas para el desarrollo de la enfermedad, medido por el tamaño de la mancha en mm (A) o por el % AFA (B). En general, se observaron plantas que durante todo el periodo de evaluación no presentaron síntomas (F16). Otro grupo de genotipos (F64 y F95) mostraron síntomas leves a partir de los 11 DDI, con manchas que no sobrepasaron los 12 mm y no afectaron más de 20% del área foliar, comportamiento que fue similar al del progenitor resistente XAN-154, y al genotipo XAN-149. Ambos grupos se pueden catalogar como resistentes según la escala de López (2003).

Otro grupo de familias F_2:4, demostraron un desarrollo inicial similar al grupo anterior; sin embargo, a partir de los 18 DDI el desarrollo de la enfermedad se incrementó llegando a afectar hasta un 60% del área foliar. Este comportamiento se evidenció en el progenitor susceptible MEM-0301013, la variedad comercial Tacarigua y las familias 100 y 103, considerándose susceptibles.

Herencia de la resistencia

Resistencia monogénica. Para el momento de máximo desarrollo de la enfermedad en el periodo de observación considerado (25 DDI), se determinó la distribución de la frecuencia de los distintos grados de la escala de reacción a X. phaseoli (López, 2003) demostrado en el Cuadro 2. Se evidenciaron dos familias completamente resistentes (16 y 36), el mayor número de familias (33), y el progenitor XAN-154 ubicado en la escala dos, equivalente a plantas de resistencia alta. Otro grupo de 26 familias, junto al testigo XAN-149, en escala tres equivalente a plantas de resistencia moderada.

Es importante señalar que ninguno de los genotipos evaluados mostró una reacción correspondiente a las escalas 8 y 9, que se interpretan como muy alta susceptibilidad y susceptibilidad severa, respectivamente. Teniendo en cuenta estos resultados, se puede afirmar que el cruce entre el padre XAN-154 y MEM-0301013 es un cruce promisorio, pues, su descendencia mostró una resistencia alta a moderada a la bacteria.

La variedad comercial Tacarigua mostró el mayor grado de susceptibilidad con escala de 6, que se interpreta como moderada susceptibilidad, este resultado coincide con el comportamiento de este cultivar en campo, y la imperiosa necesidad de ofertar a los productores de este rubro, nuevos y mejores cultivares, debido a la poca oferta de materiales en el mercado nacional.

A fin de verificar la herencia de la resistencia a X. phaseoli, es importante señalar que hasta el momento en que se realizó este trabajo, no se había efectuado una selección hacia plantas resistentes, por lo que se espera que la segregación de familias F_2:4 corresponda a la misma observada en la población F₂ evaluada por Ramis et al. (2007).

En el Cuadro 3 se presenta la prueba de bondad de ajuste (c²), donde se comparan las frecuencias observadas y esperadas para las categorías resistente y susceptible. El valor de c² total obtenido (3,06) es menor al valor tabulado c² para un grado de libertad (3,84), por lo que se puede afirmar que la segregación observada corresponde a la segregación de un gen mayor dominante en F₂, confirmando así los resultados obtenidos por Ramis et al. (2007), así como las evidencias demostradas por Silva et al., 1989; Cruz et al., 2004, quienes también encontraron resistencia a la bacteria controlada por genes mayores.

De esta manera, se reafirma la resistencia aportada por el progenitor XAN-154, que pudiera utilizarse como fuente de resistencia monogénica en la conformación de otras poblaciones para el mejoramiento genético.

Resistencia poligénica. Se observaron diferencias significativas entre genotipos para la variable tamaño de la mancha (mm), asimismo, diferencias altamente significativas para % AFA. Los coeficientes de variación estuvieron entre 46,56 y 52,08% (Cuadro 4).

El Cuadro 5 muestra el resultado correspondiente a la prueba de medias (DUNCAN) para la variable del tamaño de la mancha (mm) de testigos y familias F_2:4 de caraota; se evidencia la ausencia de una clara definición de grupos, sino por el contrario, un cambio gradual. La familia 87 y la variedad comercial Tacarigua con los valores mayores de media que corresponden a un tamaño de mancha superior, y por tanto, una reacción susceptible con medias de 51,5 y 49 mm, el padre MEM-0301013 también se ubicó entre los genotipos susceptibles con media de 38,5 mm.

Las familias 16 y 36 no presentaron ningún síntoma con medias de 0,0 mm con una reacción completamente resistente; según Borges (1987), la familia 3 con una media de 1,5 mm representa una reacción resistente. Las 34 familias F_2:4 fueron superiores al padre XAN-154 catalogado como resistente y la mayoría de las familias F_2:4 presentaron resistencia alta a moderada.

La prueba de medias para la variable % AFA de testigos y familias F_2:4 de caraota (Cuadro 6); muestra que la mayoría de las familias F_2:4 formó grupos con medias entre 1 y 12,5% incluyendo el padre XAN-154 y testigo XAN-149, que corresponden a una resistencia alta. Las familias 16 y 36 con medias de 0,0% para una resistencia completa. La variedad comercial Tacarigua con media de 51,3% con moderada susceptibilidad. Otro grupo estuvo constituido por las familias 38, 47 y el padre MEM-0301013, con medias de 80; 73,5 y 71,3%, respectivamente, siendo susceptibles.

Estos resultados evidencian la presencia de poligenes para la resistencia a la bacteria X. phaseoli de la población evaluada de caraota, y posiblemente aportados por ambos progenitores; estos genes menores pudieran aprovecharse en futuros programas de mejoramiento. Resultados similares fueron obtenidos por Lagarde et al. (2010) quienes encontraron que el carácter de resistencia viene dado por la presencia de un gen mayor de resistencia más un conjunto de poligenes de efecto menor, cuando evaluaron plantas F3 de caraota provenientes del cruce de una variedad local MEM-030114 y la línea 8.

El hecho de encontrar evidencias de la presencia de un gen mayor de resistencia, así como un conjunto de poligenes de efecto menor, no son contradictorios. Por el contrario, coincide con las observaciones más recientes de la herencia de las características cuantitativas, a través del enfoque de QTLs (Quantitative Trait Locis), según el cual se espera que las distintas regiones del genoma que controlan el carácter cuantitativo tengan un aporte diferencial, mostrando regiones o locis con un mayor o menor valor del porcentaje de la variación fenotípica medida (Honma, 1956; Valladares et al., 1983; Arnaud et al., 1994; Ariyarathne et al., 1995; Rodríguez et al., 1991; Tar´an et al., 2001; Singh and Muñoz., 1999; Borges, 1987).

Para definir la importancia del aporte de cada QTL es indispensable realizar el estudio molecular pertinente, con una alta densidad de marcadores polimórficos.

CONCLUSIONES

Se encontraron dos familias F_2:4 identificadas como 16 y 36 completamente resistentes, mientras que el padre XAN-154 y el testigo XAN-149 presentaron resistencia alta. En general, la mayoría de las familias F_2:4 mostraron resistencia alta a moderada.

La segregación observada corresponde a un gen mayor dominante en F₂, donde la resistencia aportada por el progenitor XAN-154, pudiera utilizarse como fuente de resistencia monogénica en la conformación de otras poblaciones para el mejoramiento genético.

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