Comparación en el tracto digestivo superior entre los hallazgos endoscópicos y la biopsia en pacientes con síndrome de inmunodeficiencia adquirida (sida) con más de 200 células cd4 y menos de 200 células cd4.

Dres. Fernández Saturnino*, Lecuna Vicente*, Ruiz Maria Elena*.

* Hospital Universitario de Caracas. Universidad Central de Venezuela.

Para cualquier información o separata contactar a el: Dr. Saturnino Fernández. Hospital Universitario de Caracas. Universidad Central de Venezuela. E-mail: saturninofernandez@cantv.net

RESUMEN

El aparato digestivo es uno de los sistemas más frecuentemente comprometidos en la enfermedad por HIV, y prácticamente la totalidad de los pacientes padecen, alteraciones del tracto digestivo en algún momento de la evolución de la enfermedad.

El objetivo de este estudio fue identificar las lesiones en el esófago, estómago, duodeno hasta la segunda porción en los pacientes con SIDA que presentaban CD4 mayor de 200 células/ml y compararlo con los que presentaban CD4 menos de 200 células/ml, a través de la endoscopia y correlacionar los resultados con la histología mediante biopsias del esófago, estómago y duodeno hasta la segunda porción.

Materiales y Métodos: Se evaluaron en forma prospectiva y longitudinal desde noviembre de 2000 hasta agosto de 2003, un total de 57 pacientes distribuidos en 43 (74.50%) masculinos y 14 (25,50%) femeninos.

Criterios de inclusión: Síntomas o signos de enfermedad gastrointestinal del tracto superior; Tener diagnóstico de SIDA; Tener historia en el Hospital Universitario y mantenerse en control en el mismo; Autorización para el estudio y de tomar biopsias; No rechazar la Endoscopia Digestiva superior.

Criterios de exclusión: Antecedente de enfermedad gastrointestinal superior o inferior conocida; Insuficiencia respiratoria; Abdomen agudo quirúrgico; Traumatismo abdominal reciente; Laparotomía reciente; Falta de colaboración; Pacientes terminales que no toleren procedimientos endoscópicos.

Resultados y Conclusiones:

1. zAl comparar los pacientes con SIDA <200 células CD4/ ml con los pacientes con >200 células CD4/ml encontramos diferencias estadísticamente significativas entre los dos grupos en el esófago con respecto a los hallazgos endoscópicos y de biopsia, por lo que se recomienda realizar biopsias esofágicas en los pacientes con SIDA y CD4 menos de 200 células/ml.

2.Los hallazgos más frecuentes en esófago de los pacientes tanto menores de 200 células CD4/ml y >200 células CD4/ml son compatible con reflujo gastroesofágico.

3.La patología más frecuente encontrada en los pacientes con <200 células CD4/ml fue la candidiasis, igual a lo reportado en la literatura.

4.La patología más frecuente encontrada en los pacientes con >200 células CD4/ml fue la esofagitis grado A y B de acuerdo a la clasificación de Los Ángeles.

5.El hallazgo endoscópico más frecuente en estómago en los pacientes con CD4<200 células /ml y CD4>200 células/mm3 fue gastropatía erosiva y el resultado de las biopsias fueron gastritis crónica activa, sin encontrarse diferencia estadísticamente significativas.

6.El hallazgo endoscópico más frecuente en duodeno en los pacientes con CD4<200 células/ml y CD4>200 células/ml fue duodenitis erosiva leve en ambos grupos y en la biopsia duodenitis crónica, no encontrándose diferencia estadísticamente significativa.

7.En el duodeno de dos pacientes con <200 células CD4/ml se encontró la enfermedad de Whipple a pesar del aspecto endoscópico de la mucosa normal en uno de ellos y en el otro duodenitis leve. Esto nos permite proponer que en los pacientes con menos de 200 células CD4/ml se debe tomar biopsias independientemente del aspecto endoscópico.

SUMMARY

The digestive tract is one of the systems more frequently affected in patients with AIDS; practically all of these patients suffer alterations of the digestive tract at some point during their disease.

The objective of this study was to identify the injuries in the esophagus, stomach and duodenum reaching its second portion, in patients with AIDS who presented/displayed greater than 200 CD4 cells per mililiter,and to compare it with those patients that presented/displayed less than 200 CD4 cells per mililiter, performing an upper endoscopy and correlating the results with the histopathology findings by means of biopsies of the esophagus, stomach and duodenum. Methods: a total of 57 patients were evaluated in a prospective and longitudinal mode from November of 2000 to August of 2003, distributed in 43 male patients (74, 50%) and 14 female (25.50%).

Inclusion criteria: Symptoms or signs of gastrointestinal disease of the upper GI tract; To have a diagnosis of AIDS; To have a history at the University Hospital and to stay in control at our institution; Consent for the study and to obtain biopsies; Not rejecting the upper GI endoscopy.

Results and Conclusions:

1.When comparing patients with AIDS <200 CD4/ mililiter cells with patients with >200 CD4/mililiter cells we found statistically significant differences between both groups in the esophagus with respect to endoscopic findings and biopsies, for this reason we recommend routine esophageal biopsies in patients with AIDS and CD4 less than 200 cellsmililiter

2.The most frequent findings in esophagus in both groups of patients,with less than 200 CD4/mililiter cells and >200 CD4/mililiter cells are compatible with gastroesophageal reflux.

3.The most frequent pathology found in patients with <200 CD4/mililiter cells was candidiasis, as reported in Literature.

4.The most frequent pathology found in patients with >200 CD4/mililiter cells was esophagitis A and B according to Los Angeles's classification.

5.The most frequent endoscopic finding at the stomach in the patients with <200 CD4 cells/mililiter and >200 CD4 cellsmm3 was erosive gastropathy and the biopsies were compatible with active chronic gastritis, with no statistically significant difference.

6.The most frequent endoscopic finding at the duodenum in the patients with <200 CD4 cellsmililiter and >200 CD4 cellsmililiter was mild erosive duodenitis in both groups and at biopsy, chronic duodenitis, not existing a statistically significant difference.

7.At the duodenum in two patients with <200 CD4 cells /mililiter we found Whipple´s disease despite the endoscopic aspect of the mucosa which was normal in one of them and with a mild duodenitis in the other. This allow us to propose that in patients with less than 200 CD4 cells /mililiter biopsies must be routenely taken independently from the endoscopic aspect of the mucosa.

Fecha de Recepción Sep. 2006- Fecha de Revisión Ene. 2007- Fecha de Aprobación. Feb. 2007

INTRODUCCIÓN

La endoscopia tiene un papel importante en el manejo del paciente con el síndrome de inmunodeficiencia adquirida (SIDA), porque ayuda a documentar procesos oportunistas o tumorales y es necesaria para establecer un diagnóstico definitivo. A medida que progresa la inmunodeficiencia la endoscopia se convierte en una herramienta más importante, debido al aumento de infecciones oportunistas.

La endoscopia tiene indicaciones absolutas en los pacientes con SIDA y síntomas esofágicos refractarios a terapia empírica con antimicóticos, biopsia de duodeno en pacientes con diarrea crónica severa, y en pacientes con sangrado gastrointestinal. En los pacientes con nauseas y vómitos o dolor abdominal inespecífico, la indicación de endoscopia es cuestionada (1,2).

La endoscopia en el tracto gastrointestinal superior con biopsia es la regla de oro para el diagnóstico de infección esofágica, gástrica y duodenal en los pacientes con VIH. Las infecciones oportunistas tienen una amplia variedad de apariencia endoscópica. El examen histopatológico de las biopsias permite un diagnóstico específico y diferenciar las infecciones de las neoplasias. En pacientes con infección avanzada se deben realizar múltiples biopsias, incluyendo áreas de mucosa aparentemente normal, por cuanto podrían establecer el diagnóstico. Además de una tinción rutinaria con hematoxilina-eosina (H y E), tinciones especiales tales como la de Warthin-Starry y Ziehl-Neelsen, así como técnicas de inmunohistoquímica, son útiles para identificar patógenos específicos (3,40). A pesar de estas estrategias, en muchos pacientes con SIDA y síntomas gastrointestinales no se demuestra causa alguna. En pacientes con VIH y enfermedad gastroduodenal se llevó a cabo endoscopia superior con biopsia y el diagnóstico se hizo solamente en 25 (42%) de 59 y en 12 (46%) de 26 pacientes (15,41).

La apariencia endoscópica de la infección gástrica por Citomegalovirus (CMV) es muy variable e incluye mucosa normal, úlceras profundas o superficiales, mucosa eritematosa o masas antrales (19,42).

En el CMV los cambios histológicos están distribuidos en parches, por lo que la biopsia de la úlcera tiene una sensibilidad de solo el 13 % (22,40), por lo que se recomienda al menos 8 a 10 biopsias de cada lesión sospechosa y repetir la endoscópia con biopsias en pacientes con SIDA cuando no se pueda demostrar y sea altamente sospechoso de tener CMV (10, 40,43).

El diagnóstico de Criptosporidiasis gástrica depende de la demostración del parásito dentro de la superficie de las células epiteliales del estómago (26). La apariencia endoscópica de la mucosa es variable. En un estudio de 16 pacientes con Criptosporidiasis gástrica, los hallazgos incluyeron: hiperemia (8 pacientes), edema (4 pacientes), atrofia (1 paciente), sangrado (1 paciente), pólipos (1 paciente), y mucosa de apariencia normal (5 pacientes). (25). El examen histológico de la mucosa infectada demostró células epiteliales reactivas con infiltrado de neutrófilos, aunque también es común la inflamación crónica con linfocitos, histiocitos y eosinófilos (26). Los hallazgos endoscópicos y la biopsia están limitados al antro y como la infiltración parasitaria puede ser en parches, se recomienda tomar múltiples biopsias al azar (25).

La toxoplasmosis gástrica ha sido descrita con diferentes hallazgos endoscópicos, incluyendo edema de la mucosa, inflamación y ulcera, así como lesiones purpúricas y umbilicadas (17). El diagnóstico se hace con biopsia. En la infección aguda se encuentran trofozoitos intracelulares en forma de lágrimas en las células epiteliales y estromales (27).

Al igual que la toxoplasmosis, la leishmaniasis visceral produce lesiones endoscópicas inespecíficas. Aunque el procedimiento diagnóstico más sensible para el diagnóstico es la tinción del aspirado de médula ósea, debe demostrarse en la biopsia gástrica para establecer el diagnóstico (4,28).

Los pacientes con SIDA e infección gástrica bacteriana, incluyendo aquellas causadas por H. pylori, tienen la mismos cambios endoscópicos que aquellos encontrados en personas VIH negativas con infección similar (5,33). La gastritis crónica activa se ve más frecuentemente con características histológicas tales como disminución del tamaño de las glándulas y aplanamiento de las foveolas y del epitelio superficial (34).

Como resultado de la disminución de la inmunidad celular, los pacientes VIH positivos, pueden tener poco número de linfocitos y células plasmáticas en la lamina propia (34). Los patógenos bacterianos específicos podrían ser cultivados del aspirado gástrico. La infección por H. pylori puede ser diagnosticada por la prueba de la ureasa, prueba del aliento, serología, cultivo, o con tinciones como Giemsa modificado y especiales como la de Warthin-Starry (3, 29,34).

Se ha sugerido que las pruebas serológicas para H. pylori pueden ser menos sensibles en el SIDA avanzado, sin embargo otros han encontrado que la serología puede ser altamente segura (5, 11,12).

En MAIC, se pueden encontrar hallazgos endoscópicos inespecíficos tales como edema de la mucosa, eritematosa, friabilidad y erosiones así como nódulos blancos finos (44). Histológicamente la infección por MAIC puede recordar la enfermedad de Whipple. Los organismos se encuentran libres y dentro de los macrófagos de la lámina propia que son positivos con la tinción para el ácido periódico de Schiff (36,44). Los pacientes con MAIC son frecuentemente bacterémicos y la sensibilidad de los cultivos de sangre ha sido reportados tan alto como del 85% al 98%, las biopsias pueden enviarse para cultivo y confirmar el compromiso gastrointestinal (35,36).

La gastritis flegmonosa tiene una apariencia endoscópica de úlceras profundas cubiertas por un exudado fibrinopurulento. Los hallazgos microscópicos incluyen mucosa hemorrágica congestiva y trombosis en los vasos submucosos (38).

OBJETIVOS

El objetivo fue identificar las lesiones en el esófago, estómago, duodeno hasta la segunda porción en los pacientes con SIDA que presentaban CD4 mayor de 200 células/ml y compararlo con los que presentaban CD4 menos de 200 células/ml, a través de la endoscopia y correlacionar los resultados con la histología mediante biopsias del esófago, estómago y duodeno hasta la segunda porción.

HIPÓTESIS

Se planteó como la hipótesis nula: "No existe diferencias entre los pacientes con SIDA que presentan CD4 más de 200 células/ml y aquellos con CD4 menos de 200 células/ml. X1=X2."

MATERIALES Y MÉTODOS.

Se evaluaron en forma prospectiva y longitudinal desde noviembre de 2000 hasta agosto de 2003, un total de 89 pacientes de los cuales se excluyeron 32, por no cumplir con los criterios de inclusión. Del total evaluado cumplieron con los criterios 57 pacientes distribuidos en 43 (74.50%) masculinos y 14 (25,50%) femeninos, quienes presentaban SIDA con síntomas o signos gastrointestinales superiores y que cumplieron con los siguientes criterios de inclusión.

Criterios de inclusión:

1.Síntomas o signos de enfermedad gastrointestinal del tracto digestivo superior.

2.Tener diagnóstico de SIDA.

3.Tener historia en el Hospital Universitario y mantenerse en control en el mismo.

4.Consentimiento para el estudio y de tomar biopsias. (Se solicitó consentimiento informado. Anexo formato.)

5.Aceptar la realización de la Endoscopia Digestiva superior.

Criterios de exclusión:

1.Antecedente de enfermedad gastrointestinal superior o inferior conocida.

2.Insuficiencia cardiaca o respiratoria

3.Abdomen agudo quirúrgico.

4.Traumatismo abdominal reciente.

5.Laparotomía reciente.

6.Falta de colaboración

7.Pacientes terminales que no toleren procedimientos endoscópicos.

A todos los pacientes se les realizó historia clínica (interrogatorio y examen físico) en el servicio, y se realizó endoscopia digestiva superior con videoendoscopio marca Fujinon modelo EV-200 en la unidad de endoscopia del Servicio de Gastroenterología del Hospital Universitario de Caracas. Los pacientes tuvieron un ayuno de al menos seis horas antes de la endoscopia.

Los cambios endoscópicos fueron analizados de acuerdo a los siguientes parámetros:

1.Para esófago se utilizó la clasificación de los Ángeles, (45) para esofagitis por reflujo.

2.Para estómago la Nomenclatura de endoscopia Digestiva (46).

3.Para lesiones elevadas Yamada (46,47) y para lesiones ulceradas Sakita (46, 48).

4.En duodeno la duodenitis fue evaluada de acuerdo a la clasificación de Blanquist (46,49).

Se tomaron biopsias de la siguiente forma: dos en esófago distal o de las alteraciones encontradas. En estómago en cuerpo, antro, ángulo y fundus una biopsia de cada uno o en las lesiones encontradas. En duodeno en cara anterior, posterior de bulbo y segunda porción o donde se encontrara alguna anormalidad.

Todas las endoscopias fueron realizadas en el servicio y las muestras estudiadas en el Instituto de Anatomopatológico de la Universidad Central de Venezuela (UCV). Las biopsias fueron analizadas por el mismo patólogo con experiencia en patología del tubo digestivo, se tiñeron con hematoxilinaeosina como coloración de rutina y se realizaron coloraciones adicionales en caso de ser necesarias.

ANÁLISIS ESTADÍSTICO

El análisis estadístico se realizó aplicando medidas de tendencia central como el promedio y de dispersión la desviación estándar. Como prueba de significancia estadística se utilizó la prueba de Chi cuadrado con una p<0,05.

El resultado del número de biopsias se sumó y se dividió entre el número total de ítems y se calculó el porcentaje en cada grupo, en vista que existe más de un diagnóstico por muestra tomada.

RESULTADOS

Se evaluaron 57 pacientes; treinta y tres (33) pacientes con CD4<200 células/ml, veinte y siete (81,82 %) masculinos y seis (18,18 %) femeninos. El promedio de CD4 en los menores de 200 células/ml fue de 42,6 + 6,52/ml. En los veinte y siete (27) pacientes con CD4>200 células/ml se encontró 18 (75,00%) masculinos y 6 (25,00%) femeninos. El promedio de CD4 en los mayores de 200 células fue de 381+ 19.5/ml. El promedio de edades en los hombres fue de 33,78 + 5,7 años; en las mujeres fue de 39,00 + 6,25 años. El tiempo promedio de diagnóstico de SIDA fue en los hombres de 3,23 + 1,9 años, rango entre 1 y 12 años. En las mujeres fue de 2,60 + 1,60 años, rango entre 1 y 6 años. En los pacientes que presentaban valores por debajo de 200 células CD4 el promedio de edad fue de 42,6 + 6,52. En los pacientes con valores por encima de 200 células CD4 el promedio fue de 381+ 19,5. En 14 (32%) de los pacientes masculino fueron: homosexuales, 14 (32,55%); bisexuales, 10 (23,25%); heterosexual promiscuo 11 (25,58%), heterosexual no promiscuo 6 (13,95%) y drogadictos 2 (4,65%). En el grupo de mujeres 10 (75%) fueron heterosexual no promiscuo y 4 (25%) heterosexual promiscuo. Ver tabla I.

RESULTADOS EN ESÓFAGO

Entre los hallazgos endoscópicos en esófago de los 33 pacientes con CD4 menor de 200 células/ml, fueron: hallazgos normales en 14 (23,26%), seguido de candidiasis en ocho (24,24%); úlceras esofágicas en siete (21,21%), esofagitis grado A, B, C, uno cada uno con 3,03 %. Hubo un solo caso de Sarcoma de Kaposi (3,03%). Ver Tabla II.

En los 14 (42,42%) pacientes donde se encontró en la endoscopia el esófago normal, los hallazgos de la biopsia reportaron más de una patología, estas fueron: acantosis 11 (20,75%), papilomatosis 11(20,75%) e hiperplasia de la basal 10 (18,87%), como hallazgos de reflujo estuvo representando 10 (18,87%), seguido de VPH con 6 (11,32%), luego Citomegalovirus 2 (3,77 %) y normal en 2 (3,77%). Ver Tabla III.

Al analizar las biopsias de esófago en pacientes con CD4 menos de 200 células/ml, los hallazgos más frecuentes fueron: acantosis 24 (20,87%), Hiperplasia de la basal 21 (18,26%), papilomatosis 21 (18,26%), reflujo 18 (15,65%), VPH 8 (6,96%), esofagitis aguda por Cándida 6 (5,21%), esofagitis aguda por Citomegalovirus 4 (3,48%), las biopsias no fueron concluyente en 3 (2,61%), normal en 2 (1,74%), esofagitis aguda por herpes 2 (1,74%), esofagitis aguda ulcerada uno (0,87%). Se encontró más de un diagnóstico en el resultado de las biopsias. Tabla II.

En los 24 pacientes con CD4 mayor de 200 células/ml, se encontró en el análisis de las biopsias esofágicas que: 10 (41,66 %) fueron normales, seguido por esofagitis grado B en 6 (25%); esofagitis grado A en 4 (16,66 %); úlceras esofágicas en 2 (8,33 %), esofagitis grado C en 1 (4,16%). En un caso (4,16%) se encontró várices esofágicas grado II. Tabla IV

En los 10 (41,66%) pacientes con hallazgos normales en la endoscopia, fueron: acantosis 6 (21,43%), papilomatosis en 6 (21,43); hiperplasia de la capa basal en 6 (21,43%); reflujo en 6 (21,43%), normal en 4 (14,28%). Tabla V.

En los pacientes con CD4 mayor de 200 células/ml los resultados de la biopsia fueron acantosis 15 (22,06%), papilomatosis en 15 (22,06%); reflujo en 13 (19,12%); hiperplasia de la capa basal 13 (13,24%), luego esofagitis aguda en 7 (10,29%), hallazgos normales en 4 (5,88%), Virus del papiloma humano en 3 (4,41%); en el paciente con várices esofágicas (1,47%), no se tomó biopsia por el riesgo de sangrado Tabla IV.

Se encontraron diferencias estadísticamente significativa al comparar los hallazgos endoscópicos y biopsias de esófago en los pacientes con menos de 200 células CD4 y más de 200 células CD4 con una P<0,05 (p=0,003).

Al comparar los hallazgos endoscópicos normales en esófago con los resultados de la biopsia entre los pacientes con CD4 menor de 200 células/ml y mayor de 200, se observó diferencias estadísticamente significativa con una p< 0,05 (p=0,002) Tabla IV.

RESULTADOS EN ESTÓMAGO

En los 33 pacientes con contaje de CD4 menor de 200 células/ml los hallazgos endocópicos en estómago fueron: gastropatía erosiva en 11 (33,33%), seguidos de hallazgos normales en 10 (30,30%), gastropatía nodular: en 4 (12,12%), hernia hiatal: en 4 (12,12 %), compresión extrínseca uno (3,03 %); tumor polipoideo de fundus uno (3,03 %); gastropatía congestiva uno (3,03 %) y Sarcoma de Kaposi uno (3,03%).

El total de biopsias fue sumado y calculado el porcentaje sobre el número total entre cada ítem. En este grupo fueron: gastritis crónica activa 32 (42,67 %); Cúmulos linfoides; 12 (16,00%); Helicobacter pylori 7 (9,33 %); edema y congestión del corion interglandular 7 (9,33%); Metaplasma intestinal incompleta 7 (9,33%); carditis 4 (5,33%); Citomegalovirus 4 (5,33%); Cryptosporidium 1 (1,33%); Sarcoma de Kaposi uno (1,33%). Tabla VI.

En los 10 (30,30%) pacientes con endoscopia gástrica normal y contaje de CD4<200 células/mL, se encontró gastritis crónica activa en 10 (40%); metaplasia intestinal incompleta en 3 (12%); cúmulos linfoides en 3 (12,00%); Helicobacter pylori en 3 (12%), tejido linfoide asociado a la mucosa en 1 (4,00%); edema del corion en 2 (8%); Citomegalovirus en 2 (8%) y carditis 1 (4%). Tabla VII.

El hallazgo de la endoscopia gástrica en este grupo con CD4>200 células/ ml fue: normal en 10 (41,57%), luego gastropatía erosiva en 9 (37,50%); úlceras gástricas tipo Forrest III en 4 (16,67%); gastropatía hipertensiva en 1 (4,17%). Las biopsias en este grupo reportaron: gastritis crónica activa en 20 (33,33%); Helicobacter pylori en 16 (26,67%); cúmulos linfoides en 14 (23,33%); metaplasia intestinal incompleta 6 (10,00%); tejido linfoide asociado a la mucosa en 2 (3,33%). Tabla VIII

En los 10 pacientes con hallazgos endoscópicos normales en el grupo de CD4>200 células/ml, el resultado de la biopsia fue: gastritis crónica activa en 10 (43,48%); cúmulos linfoides en 7 (30,43 %); Helicobacter pylori en 6 (26,09 %). Al comparar los dos grupos con endoscopia normal el valor de p fue 0,304, no hubo diferencias estadísticamente significativas. Tabla IX

En el grupo de endoscopias y biopsias gástricas, entre los pacientes con CD4<200 células/ml y el grupo de CD4>200 células/ml, no hubo diferencias estadísticamente significativas, p>0,05.

RESULTADOS EN DUODENO

Los hallazgos endoscópicos en los pacientes con CD4<200 células/ml en duodeno fueron los siguientes: Normal en 12 (36,36%); Duodenitis erosiva leve en 10 (30,30%) Duodenitis severa en 5 (15,15 %); Duodenitis erosiva hemorrágica en 4 (12,12%); Duodenitis erosiva congestiva en 2 (6,06%).

El total de biopsias fueron sumadas y calculado el porcentaje sobre el número total entre cada ítem; los hallazgos encontrados fueron: duodenitis crónica reagudizada en 25 (44,64%); edema del corion interglandular en 14 (25,00%); atrofia de vellosidades en 4 (7,14%); edema y eosinofilia en 3 (5,36%); Enfermedad de Whipple en 2 (3,57%); Strongyloides sp, Isospora belli, Cryptosporidium, Citomegalovirus, Microsporidium, Giardias y hemosiderosis cada uno fue reportado en 1 (1,79%). Ver Tabla X.

En los 12 pacientes con endoscopia normal en el grupo de CD4 <200células/ml, los hallazgos fueron: duodenitis crónica reagudizada en 9 (42,86%); edema del corion interglandular en 3 (14,29%); inflamación crónica reagudizada en 2 (9,52%); Giardias en 2 (9,52%); eosinofilia 1 (4,76%), atrofia de vellosidades 1 (4,76%), enfermedad de Whipple 1 (4,76%), Histoplasmosis y normal 1 (4,76%) en cada una. Tabla XI.

Los hallazgos endoscópicos en duodeno en los pacientes con CD4>200 células/mm3 fueron: normal en 12 (50%); Duodenitis leve en 8 (33,33%); Duodenitis severa en 4 (16,67%). Los Hallazgos de la biopsia fueron: Edema del corion interglandular en 13 (33,33%); Duodenitis crónica en 12 (30,77%); Atrofia parcial de vellosidades en 5 (12,82%); Giardiasis en 4 (10,26%); Normal en 4 (10,26%); Citomegalovirus en uno (2,56%). Tabla XII.

En los 12 pacientes con endoscopia de duodeno normal, los hallazgos de las biopsias fueron: Duodenitis crónica reagudizada 9 (45%); Edema del corion interglandular en 8 (40%); Normal en 2 (10%) y Giardiasis en uno (50%). Tabla XIII.

Al comparar los grupos de hallazgos endoscópicos normales en los dos grupos, no hubo diferencias estadísticamente significativa en duodeno, con una p=0,896.

Al comparar el grupo de paciente con CD4<200 células/ml y el grupo de CD4>200/ml, no hubo diferencia significativa en duodeno, con una p=0,90

DISCUSIÓN

La endoscopia en el tracto gastrointestinal superior con biopsia es el patrón ideal para el diagnóstico de infección en el tracto digestivo por VIH (3). Las infecciones oportunistas presentan una amplia variedad en la apariencia endoscópica y el examen histopatológico de las biopsias permite un diagnóstico específico y permite diferenciar las infecciones de las neoplasias. En pacientes con infección avanzada la toma de múltiples biopsias puede establecer el diagnóstico, incluyendo áreas de mucosa aparentemente normal.

Además de una tinción rutinaria con hematoxilina-eosina (H y E), las tinciones especiales tales como la de Warthin-Starry y Ziehl-Nielsen, así como técnicas de inmunohistoquímica, son útiles para identificar patógenos específicos (3,40).

La infección esofágica es infrecuente en la población general. Cuando aparecen patógenos tipo Cándida o virus Herpes simplex, es debido a un defecto de base en la inmunidad del huésped. La infección esofágica es causa significativa de morbilidad en pacientes con alteraciones de la inmunidad, tales como los pacientes que toman inmunosupresores, los diabéticos y por el Virus de Inmunodeficiencia Humana (VIH). La infección con VIH es un factor de riesgo para la infección esofágica adquirida (50,51).

En los pacientes analizados en el trabajo encontramos que en la patología esofágica diagnosticada por endoscopia más frecuente en los pacientes que presentaban CD4 menor de 200 células/ml, fue la candidiasis en un 24,24 %, seguida de úlceras esofágicas con un 21,22%. Esto coincide con lo reportado en la literatura; donde la esofagitis por Candida es una de las infecciones oportunistas más frecuentes, responsable del 50 al 80% de los síntomas esofágicos en estos pacientes; 93% es por Candida albicans y el 7 % restante para otros grupos de Candida. Constituye una enfermedad marcadora de etapa en SIDA. Su presencia en pacientes que no ingieren esteroides, ni inmunosupresores, ni son diabéticos, ni tienen otro estado de inmunosupresión obliga a pensar en infección por VIH (8,52).

Sin embargo al analizar las biopsias en éste trabajo los hallazgos más resaltantes fueron acantosis 24 (20,87%), hiperplasia de la capa basal 21 (18,26%), papilomatosis 21 (18,26%) y enfermedad de reflujo 18 (15,65%). Se encontraron hallazgos aislados y en conjunto para criterios histológicos de reflujo. El reflujo ha sido reportado en otros estudios en un 11,26% (52).

Podemos reconocer que en este estudio es mayor la frecuencia de reflujo, pero no sus manifestaciones clínicas. El dolor torácico en los pacientes con SIDA, tiene un amplio espectro de diagnóstico diferencial, que incluye enfermedad coronaria, enfermedad de reflujo por esofagitis micótica y dolor de origen músculo esquelético (53).

Al comparar los pacientes con CD4<200 células/ml con el grupo con CD4>200células/ml se encontró diferencias estadísticamente significativas con una p<0,05, por lo que se puede inferir, que al realizar la endoscopia en los pacientes que presentan menos de 200 células/ml CD4, se debe tomar biopsias. Si comparamos los hallazgos histológicos en los pacientes con endoscopia normal, estos son similares en cuanto a los hallazgos de reflujo, acantosis, papilomatosis e hiperplasia de la membrana basal. En lo referente al diagnóstico de otras alteraciones en el grupo de CD4<200 células/ml, se encontró virus del papiloma humano en 6 (11,32%), Citomegalovirus en 2 (3,77%), Candidiasis en 1 (1,89%), lo cual está acorde con lo reportado en la literatura (54).

En pacientes con contaje de CD4>200 células/ml es menos frecuente encontrar infecciones oportunistas, mientras que en los pacientes con CD4<100 células/ml, la probabilidad de infecciones oportunistas aumenta. La esofagitis por CMV, úlcera esofágica idiopática y por VHS ocurre casi exclusivamente cuando la inmunodeficiencia es severa (CD4<50 células/ml) (54,55).

Algunos autores proponen que en ausencia de lesiones macroscópicas en la endoscopia, la biopsia esofágica raramente produce hallazgos histológicos y recomiendan no realizarla (56,57).

Sin embargo, en nuestro trabajo encontramos que en los 14 (42,42%) pacientes con CD4<200 células/ml, con endoscopia normal, los hallazgos de biopsia reportaron reflujo en 10 (18,87%) y el VPH en 6 (11,32%), lo cual indica que muchos de estos pacientes a los cuales se les diagnostica endoscopia normal, pueden tener reflujo, VPH, por lo que concluye que debe tomarse biopsia en esófago a todos los pacientes con CD4 <200células/ml.

En Venezuela, Camacho y colaboradores plantean las úlceras esofágicas (10%) como primer hallazgo en sus pacientes, seguidos por candidiasis esofágica (7%) y pseudodivertículo esofágico (3%), y como hallazgo de anatomía patológica úlceras por reflujo (7%) y esofagitis por Candida (3%) (80).

En Venezuela, el trabajo de Hernández se encontró como causa principal de afectación gastrointestinal la Cándida en 37 %, siendo la localización esofágica aislada solo en un 2%. Al compararlo con este trabajo coincidimos, ya que encontramos un 1,89 %. Dos casos de Sarcoma de Kaposi fueron encontrados en el trabajo de Hernández y uno en el nuestro, lo cual denota la baja frecuencia de esta patología (81). En el trabajo de Hernández, no se hace distinción del número de CD4 (81).

La literatura reporta como patógeno más frecuente el CMV, afectando el estómago y con una presentación variable. La gastritis no es una forma común de la infección. En la apariencia endoscópica demuestra erosiones con eritema a su alrededor, ubicada cerca de la unión esofagogástrica o píloro y el sangrado es poco común (58).

En este trabajo solo encontramos cuatro (5,33%) pacientes compatibles con CMV. El hallazgo endoscópico más frecuente fue la gastropatía erosiva en 11 (33,33%), seguido por hallazgos normales. En los hallazgos de biopsias se encontró la gastritis crónica activa en 32 (42,67%), cúmulos linfoides en 12 (16%), Helicobacter pylori en 7 (9,33%). La gastritis causada por Helicobacter pylori ha sido documentada, pero su incidencia fue más baja en pacientes infectados con el VIH que en los pacientes no infectados(5,10,11,12,33,34,59).

Las posibles explicaciones para este fenómeno incluyen el uso de antibióticos, hipoclorhidria, respuesta inflamatoria mucosal inadecuada, y resultados falsos negativos serológicos de H pylori, causados por hipogammaglobulinemia (10, 60,61).

En este trabajo la presencia de Helicobacter pylori, fue pequeña y cuando se comparan los hallazgos entre los pacientes con CD4<200células/ml y con CD4>200/ml, no encontramos diferencia estadísticamente significativa. Sin embargo el número de biopsias que demostró la presencia del H pylori en el grupo con CD4>200/ml fue de 16 (26,67%), comparado con el grupo de CD4<200/ml, que fue de 7 (9,33%). Con esto podemos estimar que es probable que los pacientes con mayor inmunosupresión tienen menos incidencia de H pylori. En un trabajo reportado en Italia por Cacciarelli y colaboradores encontraron que la prevalencia de H pylori en pacientes VIH positivo con un contaje de CD4<200/ml fue significativamente menor que en los pacientes VIH negativos (62). En Venezuela Camacho reportó previamente un 23% de H pylori en los pacientes estudiados, seguido de gastritis crónica activa (17%) y Cryptosporidium (3%) (80).

En los pacientes con CD4<200células/ml con hallazgos en la endoscopia normal, encontramos en la biopsia como principal reporte gastritis crónica activa 10 (40%). Igual resultado se obtuvo en los pacientes con CD4>200 células/ml. Al comparar con la literatura encontramos que el hallazgo patológico más frecuente fue gastritis crónica antral, con características de gastritis por reflujo biliar. En esto no hay diferencia en nuestro estudio ni en el número de CD4, excepto que no fue reportado el reflujo biliar en nuestros hallazgos (63).

En los pacientes con CD4<200 células/ml se encontró un caso de Cryptosporidium, en los pacientes con CD4>200 células/ml no se reportó ningún caso. La literatura reporta el Cryptosporidium afectando predominantemente el antro y se asocia con vómitos recurrentes (58). Los hallazgos endoscópicos incluyen edema mucosal leve, gastritis antral severa, edema mucosal severo difuso y múltiples erosiones. En otras ocasiones la mucosa estaba cubierta con placas blanquecinas y exudado (64).

En los pacientes con CD4<200 células/ml se encontró un solo caso de Sarcoma de Kaposi. La presentación clínica de Sarcoma de Kaposi es variable, los pacientes pueden estar completamente asintomáticos, con dolor abdominal leve a severo dolor epigástrico. También puede presentarse con nauseas, vómitos o hematemesis. La incidencia de Sarcoma de Kaposi gástrico en pacientes con igual enfermedad de piel, es desconocida (58, 65,66).

Se encontró en los pacientes con CD4<200 células/ml y en los CD4>200células/ml metaplasia intestinal incompleta, pero sin diferencia estadísticamente significativa. A partir del reconocimiento de estas variedades de metaplasia intestinal empezó a demostrarse una estrecha asociación entre la metaplasia intestinal incompleta, colónica, tipo IIb o III y el adenocarcinoma gástrico de tipo intestinal y este hallazgo en las biopsias endoscópicas comenzó a ser propuesto como un importante factor para definir el seguimiento de pacientes con mayor riesgo para el desarrollo de este tipo de carcinoma. Actualmente, se acepta que los diferentes tipos de metaplasia coexisten y pueden evolucionar secuencialmente en un largo lapso de tiempo a los tipo II y III a partir del tipo I el cual también puede revertir (67). La incidencia de la metaplasia intestinal en biopsias gástricas estudiadas por diversas causas ha sido entre 23 y 25%, siendo la de tipo completo más frecuente con 66% que la de tipo incompleto con 34% (68). La presencia de cúmulos linfoides per se, no es una condición que represente problemas. Puede estar en asociación con Helicobacter pylori. Sin embargo este diagnóstico anatomopatológico no es usual.

En los pacientes con CD4<200 células/ml en duodeno, el hallazgo endoscópico más frecuente fue duodenitis severa en 5 (15,15%), seguido de duodenitis erosiva hemorrágica en 4 (12,12%). Mönkemüller y colaboradores (69), estudiaron 57 pacientes con SIDA a 56, de los cuales se realizó biopsia duodenal y a 42 aspirado duodenal. Encontraron la etiología en solamente 15 (26%) de los pacientes. En un paciente se encontró Complejo Mycobacterium Avium y Microsporidium. El Cryptosporidium fue identificado en seis. Concluyeron que la endoscopia digestiva superior con biopsia duodenal y aspirado en diarrea en pacientes con SIDA, el diagnóstico fue hecho en pocos pacientes. Los patógenos se identificaron solo en el 26%, entre ellos Cryptosporidium y Microsporidium. No recomiendan el uso rutinario de aspirado duodenal. La utilidad de la endoscopia digestiva superior en la diarrea asociada al SIDA puede ayudar a optimizar la terapéutica (69). En nuestro estudio se pudo identificar patógenos tales como Strongyloides, Isospora belli, Criptosporidium, Citomegalovirus, Microsporidium y Giardiasis en el resultado de la biopsia, cada una en un especimen y en dos pacientes encontramos enfermedad de Whipple. Lo más frecuente reportado en la literatura es el Citomegalovirus (70).

A pesar que estos pacientes están más predispuestos a este tipo de infecciones lo predominante en nuestro estudio fue el hallazgo microscópico de duodenitis crónica reagudizada, sin demostrar que la alteración era por un patógeno específico.

Encontramos en la biopsia duodenal dos pacientes con hallazgos compatibles con enfermedad de Whipple (EW). Esta enfermedad ha sido demostrada en pacientes inmunocompetentes, pero no se encontró en la literatura revisada evidencia de la asociación entre SIDA y EW. La EW es una rara enfermedad sistémica que afecta preferentemente al tracto gastrointestinal, causada por la infección de una bacteria, la Tropheryma whippelii, descrita recientemente (72). Afecta al tracto gastrointestinal preferentemente, y en especial al intestino delgado. Predomina en varones (87%) entre los 30-40 años, sin factores de riesgo ocupacionales. El estudio histológico es el método estándar para el diagnóstico de EW, siendo la característica principal la presencia de macrófagos con inclusiones intracelulares y PAS positivo, en la lámina propia del intestino delgado (72,73). El mejor método diagnóstico es la biopsia duodenal o yeyunal, ya que el intestino proximal está afectado en la inmensa mayoría de los casos. La histología es típica: expansión de la lámina propia por gran cantidad de histiocitos espumosos, con abundante material granular PAS positivo y resistente a la diastasa, que corresponde a bacterias parcialmente degradadas. El infiltrado distorsiona las vellosidades, que muestran espacios vacíos que corresponden a grasa y linfangiectasias. El diagnóstico diferencial principal en el duodeno, se plantea con la infección por CMAI en el SIDA, que clínica e histológicamente es muy parecida (''pseudo - Whipple''). Se utiliza la tinción de Ziehl Nielsen, que es negativa en los pacientes con Whipple (74,75). Desde el punto de vista patológico debemos hacer las siguientes acotaciones, la literatura menciona que la biopsia duodenal muestra macrófagos distendidos llenos de microorganismos que son los BAAR por debajo del epitelio, en la presencia de mala absorción y baja de peso importante. La infección por Mycobacterium Avium Intracelular, la puede semejar una enfermedad de Whipple (73). Sin embargo en nuestro trabajo se encontró que se trataba de la enfermedad de Whipple.

La biopsia de mucosa intestinal puede obtenerse del duodeno mediante endoscopia o con la cápsula de Crosby (77). La mucosa duodenal presenta un aspecto pálido o amarillento, aterciopelado, a veces con erosiones. Con el microscopio óptico se observa infiltración de la lámina propia por macrófagos que contienen gránulos PAS-positivos, hallazgo sugestivo, pero no diagnóstico, que distorsiona la arquitectura vellositaria normal y produce vellosidades engrosadas. Este infiltrado no se asocia a ninguna reacción celular habitual en los procesos inflamatorios y puede observarse también en diversos órganos, como corazón, ganglios linfáticos, pulmón, hígado, tejido sinovial y cerebro. Los linfáticos de la submucosa están engrosados y pueden verse gotas extracelulares de grasa en la lámina propia (77). Mediante la microscopía de alta resolución o microscopía electrónica se observan multitud de bacilos grampositivos libres en la lámina propia y en el interior de los macrófagos, en las células epiteliales, en los leucocitos porlimorfonucleares, en plasmocitos y en células endoteliales de linfáticos y capilares (70,71). La microscopía electrónica es especialmente importante en el seguimiento del tratamiento, puesto que los macrófagos PAS-positivos persisten durante años, pero si el tratamiento es efectivo desaparecen los bacilos. El hallazgo de macrófagos PAS-positivos en mucosa de colon y recto es frecuente, y no sirve para el diagnóstico si no se confirma la existencia de bacilos.

Los pacientes afectados por SIDA pueden sufrir infección por MAIC que cursa con diarrea, pérdida de peso y presencia de infiltración por macrófagos PAS-positivos similares a los de la EW en la lámina propia. El diagnóstico diferencial se realiza con la tinción ácido-alcohol resistente en las biopsias, que tiñen los CMAI. Además el CMAI puede cultivarse y la imagen en microscopio electrónico es característica. También, los pacientes con SIDA infectados por Rhodococcus equii pueden presentar macrófagos PAS-positivos con cocobacilos grampositivos en biopsia pulmonar (70, 72, 71, 73,75).

Otros procesos que pueden cursar con macrófagos PAS-positivos en la lámina propia intestinal son la histoplasmosis sistémica, en los cuales los macrófagos contienen el Histoplasma capsulatum y la macroglobulinemia, pero ambos tienen una histología característica (76,77).

En los pacientes infectados con el VIH con diarrea crónica inexplicable, la endoscopia superior con biopsia del intestino delgado y aspirado se realiza en busca de patógenos. Bini y colaboradores encontraron que la endoscopia superior con biopsia del intestino delgado y aspirado identificó patógenos en el 27,8 % de los individuos VIH con diarrea crónica inexplicable. En los pacientes la biopsia yeyunal tomada por enteroscopia fue superior a la obtenida desde el duodeno. El aspirado del intestino tuvo poco valor en la diarrea crónica relacionado al VIH (78,79).

Otro diagnóstico diferencial para el MAIC es la EW donde la patología muestra vacuolas grasas e infiltración neutrofílica, estos hallazgos ausente en los casos de MAIC.

En el duodeno, no se encontró diferencias estadísticamente significativas entre el grupo de pacientes con >200 CD4/mm3 y <200 CD4/mm3, sin embargo los hallazgos son interesantes, ya que se encontraron dos casos de Enfermedad de Whipple, lo cual no ha sido reportado previamente en pacientes SIDA.

RESUMEN Y CONCLUSIONES

1.Al comparar los pacientes con SIDA <200 células CD4/ ml con los pacientes con >200 células CD4/ml encontramos diferencias estadísticamente significativas entre los dos grupos en el esófago con respecto a los hallazgos endoscópicos y de biopsia, por lo que se recomienda realizar biopsias esofágicas en los pacientes con SIDA y CD4 menos de 200 células/ml.

2.Los hallazgos más frecuentes en esófago de los pacientes tanto menores de 200 células CD4/ml y >200 células CD4/ml son compatible con reflujo gastroesofágico.

3.La patología más frecuente encontrada en los pacientes con <200 células CD4/ml fue la candidiasis, igual a lo reportado en la literatura.

4.La patología más frecuente encontrada en los pacientes con >200 células CD4/ml fue la esofagitis grado A y B de acuerdo a la clasificación de Los Ángeles.

5.El hallazgo endoscópico más frecuente en estómago en los pacientes con CD4<200 células /ml y CD4>200 células/mm3 fue gastropatía erosiva y el resultado de las biopsias fueron gastritis crónica activa, sin encontrarse diferencia estadísticamente significativas.

6.El hallazgo endoscópico más frecuente en duodeno en los pacientes con CD4<200 células/ml y CD4>200 células/ml fue duodenitis erosiva leve en ambos grupos y en la biopsia duodenitis crónica, no encontrándose diferencia estadísticamente significativa.

7.En el duodeno de dos pacientes con <200 células CD4/ml se encontró la enfermedad de Whipple a pesar del aspecto endoscópico de la mucosa normal en uno de ellos y en el otro duodenitis leve. Esto nos permite proponer que en los pacientes con menos de 200 células CD4/ml se debe tomar biopsias independientemente del aspecto endoscópico.

REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS

1. Monkemuller-K Wilcox. Diagnosis of esophageal ulcers in acquired immunodeficiency syndrome. Semin Gastrointest Dis 1999;10(3): 85-92.        [ Links ]

2. Wilcox C. Role of endoscopy in the investigation of upper gastrointestinal symptoms in HIV-infected patients. Can J Gastroenterol 1999; 13(4):305-310.        [ Links ]

3. Chan M, Friedman S. Gastritis and abdominal pain in HIV-infected patients. In: Blaser MJ, Smith PD, Ravdin JI, et al, eds. Infections of the Gastrointestinal Tract. New York: Raven Press Ltd; 1995:471-482.        [ Links ]

4. Laguna F, Garcia-Samaniego J, Soriano V, et al. Gastrointestinal leishmaniasis in human immunodeficiency virusinfected patients: report of five cases and review. Clin Infect Dis. 1994; 19:48-53.         [ Links ]

5. Vaira D, Miglioli M, Menegatti M. Helicobacter pylori status, endoscopic findings, and serology in HIV-1-positive patients. Dig Dis Sci. 1995; 40:1622-1626.         [ Links ]

6. Francis N, Boylston A, Roberts A. Cytomegalovirus infection in gastrointestinal tracts of patients infected with HIV-1 or AIDS. J Clin Pathol. 1989; 42:1055-1064.        [ Links ]

7. Gelb A, Miller S. AIDS and Gastroenterology. Am J Gastroenterol. 1986; 81:619-622.         [ Links ]

8. Borum M, Mintz M. Esophageal infections in AIDS. Infect Med. 1998; 15:314-322.         [ Links ]

9. Jacobson MA, Mills J. Serious cytomegalovirus disease in the acquired immunodeficiency syndrome (AIDS). Ann Intern Med. 1988; 108:585-594.         [ Links ]

10. Varsky C, Correa M, Sarmiento N, et al. Prevalence and etiology of gastroduodenal ulcer in HIV-positive patients: a comparative study of 497 symptomatic subjects evaluated by endoscopy. Am J Gastroenterol. 1998; 93:935-940.         [ Links ]

11. Nielsen H, Andersen LP. Serodiagnosis of Helicobacter pylori infection in patients with human immunodeficiency virus infection. APMIS. 1995; 103:689-692.         [ Links ]

12. Fabris P, Bozzola L, Benedetti P. H. pylori infection in HIV-positive patients: a serohistological study. Dig Dis Sci. 1997; 42:289-292.         [ Links ]

13. Wyatt S, Fishman E. The acute abdomen in individuals with AIDS. Radiol Clin North Am. 1994; 32:1023-1043.         [ Links ]

14. Chalasani N, Wilcox CM, Hunter HT. Endoscopic features of gastroduodenal cryptococcosis in AIDS. Gastrointest Endosc. 1997; 45:315-317.         [ Links ]

15. Rolston K, Rodriguez S. Upper gastrointestinal disease in human immunodeficiency virus-infected individuals. Arch Intern Med. 1992; 152:881-882.        [ Links ]

16. Falcone S, Murphy BJ, Weinfeld A. Gastric manifestations of AIDS: radiographic findings on upper gastrointestinal examination. Gastrointest Radiol. 1991; 16:95-98.         [ Links ]

17. Kofman E, Khorsandi A, Salin J. Gastric toxoplasmosis: case report and review of the literature. Am J Gastroenterol. 1996; 91:2436-2438.         [ Links ]

18. Chalasani N, Lazenby A, Wilcox M. Unusual endoscopic features of gastric and duodenal cryptosporidiosis in AIDS. Gastrointest Endosc. 1997; 45:525-527.         [ Links ]

19. Rich J, Crawford J, Kazanjian S. Discrete gastrointestinal mass lesions caused by cytomegalovirus in patients with AIDS: report of three cases and review. Clin Infect Dis. 1992; 15:609-614.         [ Links ]

20. Vachon G, Brown B, Kim C. CMV gastric ulcer as the presenting manifestation of AIDS. Am J Gastroenterol. 1995; 90:319-321.         [ Links ]

21. Culpepper-Morgan J, Kotler D, Scholes J. Evaluation of diagnostic criteria for mucosal cytomegalic inclusion disease in the acquired immune deficiency syndrome. Am J Gastroenterol. 1987; 82:1264-1270.         [ Links ]

22. Stoane J, Haller J, Orentlicher R. The gastrointestinal manifestations of pediatric AIDS. Radiol Clin North Am. 1996; 34:779-790.         [ Links ]

23. Iribarren J, Castiella A, Lobo C. AIDS-associated cryptosporidiosis with antral narrowing. J Clin Gastroenterol. 1997; 25:693-694.         [ Links ]

24. Forester G, Sidhom O, Nahass R. AIDS-associated cryptosporidiosis with gastric stricture and a therapeutic response to paromomycin. Am J Gastroenterol. 1994;89:1096-1098.        [ Links ]

25. Rossi P, Rivasi F, Codeluppi A. Gastric involvement in AIDS associated cryptosporidiosis. Gut. 1998;43:476-477.         [ Links ]

26. Lamadue JA, Manabe YC, Moore RD. A clinicopathologic analysis of AIDS-related cryptosporidiosis. AIDS. 1998; 12:2459-2466.         [ Links ]

27. Smart P, Weinfeld A, Thompson N. Toxoplasmosis of the stomach: a cause of antral narrowing. Radiology. 1990; 174:369-370.         [ Links ]

28.Coppola F, Recchia S, Ferrari A. Visceral leishmaniasis in AIDS with gastric involvement. Gastrointest Endosc. 1992; 38:76-78.        [ Links ]

29. Chave J, Thorens J, Frohlich F. Gastric and duodenal bacterial colonization in HIV-infected patients without gastrointestinal symptoms. Am J Gastroenterol. 1994; 89:2168-2171.        [ Links ]

30. Belitos P, Greenson J, Yardley J. Association of gastric hypoacidity with opportunistic enteric infections in patients with AIDS. J Infect Dis. 1992; 166:277-284.         [ Links ]

31. Lake-Bakaar G, Quadros E, Beidas S. Gastric secretory failure in patients with acquired immunodeficiency syndrome (AIDS). Ann Intern Med. 1988;109:502-504.        [ Links ]

32. Laine L. Acid secretion in human immunodeficiency virus infection. Gastroenterology. 1993; 105:298-299.         [ Links ]

33. Francis N, Logan R, Walker M. Campylobacter pylori in the upper gastrointestinal tract of patients with HIV-1 infection. J Clin Pathol. 1990;43:60-62.         [ Links ]

34. Marano B, Smith F, Bonanno C. Helicobacter pylori prevalence in acquired immunodeficiency syndrome. Am J Gastroenterol. 1993; 88:687-690.        [ Links ]

35. Horsburgh CR. Mycobacterium avium complex infection in acquired immunodeficiency syndrome. N Eng J Med. 1991; 324:1332-1338.        [ Links ]

36. Gray J, Rabeneck L. Atypical mycobacterial infection of the gastrointestinal tract in AIDS patients. Am J Gastroenterol. 1989; 84:1521-1524.         [ Links ]

37. Zazzo J, Troche G, Millat B. Phlegmonous gastritis associated with HIV-1 seroconversion: endoscopic and microscopic evaluation. Dig Dis Sci. 1992; 37:1454-1459.         [ Links ]

38. Mittleman R, Suarez R. Phlegmonous gastritis associated with the acquired immunodeficiency syndrome/pre-acquired immunodeficiency syndrome. Arch Pathol Lab Med. 1985; 109:765-767.         [ Links ]

39. Kasmin F, Reddy S, Mathur-Wagh U. Syphilitic gastritis in an HIV-infected individual. Am J Gastroenterol. 1992; 87:1820-1822.         [ Links ]

40. Goodgame R, Genta R, Estrada R, et al. Frequency of positive tests for cytomegalovirus in AIDS patients: endoscopic lesions compared with normal mucosa. Am J Gastroenterol. 1993; 88:338-343.         [ Links ]

41. Lim S, Lipman M, Squire S. Audit of endoscopic surveillance biopsy specimens in HIV positive patients with gastrointestinal symptoms. Gut. 1993;34:1429-1432.        [ Links ]

42. Blanshard C. Gastrointestinal manifestations of HIV infection. Hosp Med. 1999; 60:24-28.         [ Links ]

43. Wu G, Shintaku I, Chien K. A comparison of routine light microscopy, immunohistochemistry and in situ hybridization for the detection of cytomegalovirus in gastrointestinal biopsies. Am J Gastroenterol. 1989; 84:1517-1520.         [ Links ]

44. Smith P, Quinn T, Stober W, et al. Gastrointestinal infections in AIDS. Ann Intern Med. 1992; 116:63-77.         [ Links ]

45. DeVault K, Castell D. Updated guidelines for the diagnosis and treatment of gastroesophageal reflux disease The Practice Parameters Committee of American College of Gastroenterology. Am J Gastroenterol 1999; 94 (6): 1.434-1.442.         [ Links ]

46. Zdenek M. Terminology, definitions and diagnostic criteria in digestive endoscopy. 3ra eds, Madrid: Normed Verlag. 1994: 1-122.         [ Links ]

47. Yamada T, Ichikawa H. X-Ray diagnosis of elevated lesions of the stomach. Radiology 1974; 110: 79-8.         [ Links ]

48. Sakita Y. Endoscopy in the diagnosis of early ulcer cancer. Clin. Gastroenterol. 1973; 2: 345-60.         [ Links ]

49. Blanquist L, Hirata I, Slezak P, Ohshiba S. Duodenitis distinguishing features in a retrospective endoscopic and histological study. Hepatogastroenterology. 1994; 41(6):537-541.         [ Links ]

50. Dieterich D, Wilcox C. Practice Parameters Committee of the American College of Gastroenterology: Diagnosis and treatment of esophageal diseases associated with HIV infection. Am J Gastroenterol 1996; 91:2265-2269.         [ Links ]

51. Baehr P, McDonald G. Esophageal infections: Risk factors, presentation, diagnosis and treatment. Gastroenterology 1994; 106:509-532.        [ Links ]

52. Varsky C, Yahni V, Freire M, et al. Esophageal pathology in patients with the AIDS virus. Etiology and diagnosis Acta Gastroenterol Latinoam. 1991;21(2):67-83.         [ Links ]

53. Drake D, Burnett D. How significant is persistent chest pain in a young HIV-positive patient during acute inpatient rehabilitation? a case report. Arch Phys Med Rehabil. 2002;83(7):1031-2.         [ Links ]

54. Wilcox CM., Schwartz DA, Clark WS. Esopahageal ulceration in human immunodeficiency virus infeccion: Causes, response to therapy, and long-term outcome. Ann Intern Med 1995; 122: 143-149.        [ Links ]

55. Wilcox C. Approach to Esophageal disease in AIDS: A primer for the endoscopist. Tech Gast Endosc 2002; 4(2): 59-65.         [ Links ]

56. Bonacini M, Young T, Laine L. Histopathology of human immunodeficiency virus-associated esophageal disease. Am J Gastroenterol 1993; 88: 549.        [ Links ]

57. Bonacini M, Laine L. Esophageal disease in patients with AIDS diagnosis and treatment. Gastrointest Endosc Clin North Am 1998; 8(4): 811-823.         [ Links ]

58. Kotler D. Gastric disorders and nutritional management. Gastrointest Endosc Clin North Am 1998; 8(4): 825-840.        [ Links ]

59. Varra D, Miglioti M, Mengotti M, et al. Helicobacter pylori status, endoscopio findings, and serology in HIV-1 positive patients. Dig Dis Sci 1995;40:1622.         [ Links ]

60. Lake-Bakaar G, Elsakr M, Hagag N, et al. Changes in parietal cell structure and function in HIV disease. 1996; 41: 1398-1408.         [ Links ]

61. Blecker U, Keymolen K, Levy J, et al. Low prevalence of Helicobacter pylori in the acquired immunodeficiency síndrome. Am J Gastroenterol 1993; 88: 1294-1298.         [ Links ]

62. Cacciarelli A, Marano B, Gualtieri N, et al. Lower Helicobacter pylori infection and peptic ulcer disease prevalence in patients with AIDS and suppressed CD4 counts. Am J Gastroenterol 1996; 91:1783-1784.        [ Links ]

63. Stollman N, Rótterdam H, Kotler D. Gastric histopathology in AIDS. Gastroenterology 1992;102:701A.         [ Links ]

64. Irribarren J, Castiella A, Lobo C. AIDS-associated cryptosporidiosis with antral narrowing. A new case. J Clinical Gastroenterol 1997; 25: 693-694.         [ Links ]

65. Wang C, Schroeter A, Su W. Acquired immunodeficiency síndrome-related Kaposi's sarcoma. Mayo Clin Proc 1995; 70: 869-879.         [ Links ]

66. Mönkemüller K, Olmos M. Gastric disease in AIDS. Techniques in Gastrointestinal Endoscopy. 2002; 4(2): 66-70.         [ Links ]

67. Sivia F, Filipe MI, Pinho A. Variants of intestinal metaplasia in the evalution of chronic atrophic gastritis and gastric ulcer. A follow up study. Gut 1990; 31: 1097-1104.         [ Links ]

68. Filipe M, Barbatis C, Sandey A. Expression of intestinal mucin antigens in the gastric epithelium and its relationship with malignancy. Human Pathol 1988; 19: 19-26.         [ Links ]

69. Mönkemüller K, Call S, Lazenby A. Declining Bown J, Savides T, Mathews C, et al. Diagnostic yield of duodenal biopsy and aspirate in AIDS-associated diarrhea. Am J Gastroenterol. 1996; 91:2289-2292.         [ Links ]

70. Mandell G, Bennett J, Dolin R, eds. Principles and Practice of Infectious Diseases. 4th ed. New York: Churchill Livingstone; 1995; 2487-2492.         [ Links ]

71. Katz D, Taylor D. Parasitic infections of the gastrointestinal tract. Gastroenterol Clin North Am. 2001;30:797-815.         [ Links ]

72. Ruiz-Montes F, Puig-Ganau T, Rene-Espinet J, Rubio-Caballero M. Whipple's disease: review of the Spanish literature, comparison with the international literature and presentation of a new case. Rev Esp Enferm Apar Dig 1988 Dec; 74(6): 679-85.         [ Links ]

73. Azúa-Romeo J, Yus C, Alfaro J. Enfermedad de Whipple de manifestación exclusivamente intestinal. Presentación de un caso y actualización bibliográfica. Rev Esp Patol 2002; 35(1): 107-111.         [ Links ]

74. Dobbins WO III. The diagnosis of Whipple's disease. N Eng J Med 1995; 332: 390-391.         [ Links ]

75. Ramzan N, Loflus E Jr, Burgart L, Rooney M, Batts K, Wiesner R, Fredricks D, Relman D, Persing D. Diagnosis and monitoring of Whipple disease by polymerase chain reaction. Ann Intern Med 1997; 126(7): 520-527.         [ Links ]

76. Durand D, Lecomte C, Cathebras P, Rousset H, Godeau P, SNFMI Research Group on Whipple Disease. Whipple disease: clinical review of 52 cases. Medicine 1997; 76: 170-184.         [ Links ]

77. Raoult D, Birg ML, La Scola B, Fournier PE, Enea M, Lepidi H, et al. Cultivation of the bacillus of Whipple's disease. N Eng J Med 2000; 342: 620-625.         [ Links ]

78. Bini EJ, Weinshel EH, Gamagaris Z. Comparison of duodenal with jejunal biopsy and aspirate in chronic human immunodeficiency virus-related diarrhea. Am J Gastroenterol. 1998;93(10):1837-40.         [ Links ]

79. Cappellanes C, Hashiba K, Brasil H, D'Assunção M, et al. Role of upper gastrointestinal endoscopy with routine standardized endoscopic biopsy in AIDS. Digestive Endoscopy 2002; 14: 1443-1661.         [ Links ]

80. Camacho L, Valero B, Ascanio B. Manifestaciones gastrointestinales más frecuentes en pacientes con Virus de Inmunodeficiencia Humana. GEN 2003; 57: 139-146.         [ Links ]

81. Hernández D. La infección por el virus de inmunodeficiencia humana (VIH): Estudio descriptivo y experimental del compromiso de órganos y sistemas, infecciones y neoplasias. [Tesis Doctoral]. Caracas: Universidad Central de Venezuela; 2000.        [ Links ]