ECOFISIOLOGÍA Y BOMBA BIOLÓGICA EN EL OCÉANO

Jesús M. Mercado

Jesús M. Mercado. Doctor en Biología, Universidad de Málaga, España. Investigador, Instituto Español de Oceanografía. Dirección: Centro Oceanográfico de Málaga, Instituto Español de Oceanografía. Puerto Pesquero s/n, Apdo. 285.29640, Fuengirola, Málaga, España. e-mail: jesus.mercado@ma.ieo.es

Resumen

A principios de la década de los 90, algunos autores propusieron que las plantas marinas podrían contribuir a amortiguar la acumulación de CO2 en la atmósfera incrementando sus tasas de fotosíntesis (hipótesis de la bomba biológica). Desde entonces, parte de la investigación biológica en el océano ha ido encaminada a la elaboración de modelos de flujo de carbono, que permitan describir cuantitativamente el intercambio de éste entre la atmósfera y el océano. Sin embargo, comparativamente se ha hecho muy poco esfuerzo experimental para determinar la respuesta del fitoplancton al enriquecimiento en CO2 . Del análisis de los pocos resultados experimentales disponibles se puede concluir: 1) En ausencia de otros factores que limiten la fotosíntesis, aproximadamente el 30% de las especies de algas responderían al incremento en la concentración de CO2 con un aumento de sus tasas de fotosíntesis. Sin embargo, este cambio apenas repercutiría en la tasa de crecimiento. 2) En la mayoría de las especies el aumento de las tasas de fotosíntesis sólo se produciría si el enriquecimiento en CO2 fuera acompañado de cambios en la disponibilidad de otros recursos necesarios para el crecimiento, tales como la luz o los nutrientes. 3) Las relaciones interespecíficas entre las poblaciones de algas y otras especies, podrían restar eficacia a la bomba biológica.

Summary

Some authors have suggested that the marine plants could act as a sink of atmospheric CO2 by increasing their photosynthetic rates (oceanic biological pump). Most of the research oriented to test this hypothesis has focused on the estimation of CO2 fluxes between atmosphere and ocean. In contrast, relatively little effort has been made to determine in the laboratory the response of marine plants to CO2 enrichment. Nevertheless, some conclusions can be drawn from the analysis of available experimental results: 1) About 30% of the species of algae would respond to a CO2 enriched environment by increasing their photosynthetic rates, provided they are not saturated by the actual CO2 concentration in seawater. However, this positive effect could be low in terms of growth. 2) In most species the increase in photosynthesis rates could be expected only if CO2 enrichment would be accompanied by the availability of other resources necessary for growth, such as irradiance and nutrients. 3) Interspecific relationships among species of algae and other organisms could decrease the efficiency of the oceanic biological pump.

Resumo

A principios da década dos 90, alguns autores propuseram que as plantas marinhas poderiam contribuir a amortecer a acumulação de CO2 na atmosfera incrementando suas taxas de fotossínteses (hipótese da bomba biológica). Desde então, parte da investigação biológica no oceano tem sido encaminhada a elaboração de modelos de fluxo de carbono, que permitam descrever quantitativamente o intercâmbio de este entre a atmosfera e o oceano. No entanto, comparativamente se tem feito muito pouco esforço experimental para determinar a resposta do fitoplâncton ao enriquecimento em CO2. Da análise dos poucos resultados experimentais disponíveis se pode concluir: 1) Na ausência de outros fatores que limitem a fotossíntese, aproximadamente o 30% das espécies de algas responderiam ao incremento na concentração de CO2 com um aumento de suas taxas de fotossíntese. No entanto, esta mudança apenas repercutiria na taxa de crescimento. 2) Na maioria das espécies o aumento das taxas de fotossíntese somente se produziria se o enriquecimento em CO2 fora acompanhado de mudanças na disponibilidade de outros recursos necessários para o crescimento, tais como a luz ou os nutrientes. 3) As relações inter específicas entre as povoações de algas e outras espécies, poderiam restar eficácia à bomba biológica.

PALABRAS CLAVE / Bomba Biológica / CO2 / Fitoplancton / Fotosíntesis / Océano /

Recibido: 20/03/2001. Modificado: 16/07/2002. Aceptado: 02/08/2002

Actualmente la sociedad se halla inmersa en un proceso que se ha venido en llamar globalización, término que impregna todas las disciplinas sociales y que empieza a repercutir en la manera de proceder de muchas disciplinas científicas. Durante la última década, el paradigma científico de la globalización es quizás lo que se ha venido en llamar el cambio climático, que se ha traducido en Ecología en dos preguntas: 1) ¿cómo afecta el cambio climático a los ecosistemas? 2) ¿cómo actúan los ecosistemas en la amortiguación de dicho cambio? Ambas preguntas parten de un hecho que se supone consolidado, tal es, que se está produciendo un cambio en el clima del Planeta (ver Houghton, 1997 para una revisión). Se considera que el CO2 antrogénico es el principal responsable de esta alteración, debido a que potencia el denominado efecto invernadero. El informe presentado por el Panel Intergubernamental para el Cambio Climático (IPCC, 1996) mostraba que la cantidad de CO2 que se había acumulado efectivamente en la atmósfera era menor a la esperada considerando el volumen de emisiones de dicho gas producido hasta la fecha. Se sugirió que el desbalance era debido a que el componente vegetal de los ecosistemas había reaccionado al aumento del CO2 atmosférico incrementando sus tasas de fotosíntesis (Idso 1986; 1991). Parte del CO2 fijado biológicamente sería retenido en los ecosistemas en forma de carbono orgánico contenido en estructuras químicas lentamente degradables. En principio, el papel de sumidero del exceso de CO2 fue atribuido a la biota terrestre. Sin embargo, la constatación de que el océano pudo tener cierta trascendencia en el control del clima en el pasado (como mostraron Chappellaz et al., 1990) reforzó la hipótesis de que el mecanismo natural de reducción del CO2 atmosférico podría estar teniendo lugar también en el océano, donde las plantas marinas tomarían CO2, construyendo esqueletos carbonados que se irían depositando en el fondo oceánico (Sarmiento y Sundqvist, 1992). Se enunció así la hipótesis de la bomba biológica, según la cual el océano actúa como un sumidero del exceso de CO2 emitido por el hombre (Figura 1).

Figura 1. Representación esquemática del funcionamiento de la bomba biológica en el océano. La acumulación del CO2 en la atmósfera permitiría un incremento de su concentración en el agua de mar, lo que propiciaría un aumento de su incorporación fotosintética por el fitoplancton (producción primaria). Gran parte de la materia orgánica producida es remineralizada en la columna de agua. Sólo una pequeña fracción precipitaría hacia el sedimento, donde quedaría depositada en forma de materia orgánica particulada (MOP) durante varios centenares de años.

La hipótesis de la bomba biológica y la probable importancia del océano en la amortiguación del cambio climático, han suscitado interés que se ha traducido en proyectos transnacionales integrados en complejos programas multinacionales sobre cambio climático. La finalidad de la mayoría de estos proyectos es determinar el flujo de C entre la atmósfera y el océano, así como las tasas globales de transformación del CO2 en C orgánico y las de su deposición final en el fondo oceánico. Estos proyectos enfocan el estudio de la biología del océano desde una perspectiva dinámica (biogeoquímica), adoptando un punto de vista similar en cierta manera al de los oceanógrafos físicos, de larga tradición en la descripción del movimiento de las masas de agua y en la explicación de los procesos que conducen a la formación y desaparición de estructuras físicas en el mar. En general, este objetivo se ha abordado siguiendo dos estrategias. De una parte, los avances tecnológicos han permitido equipar los satélites con sensores remotos capaces de recoger información de la superficie del océano con gran resolución espacial y temporal, midiendo así la emisión de fluorescencia debida a la clorofila, variable que se puede utilizar como un índice de productividad primaria si se aplican los algoritmos apropiados. Por otro lado, algunos proyectos abordan la recolección y el análisis de muestras desde las áreas de estudio, a bordo de buques oceanográficos, con una duración y resolución temporal necesariamente limitada. Hay dos tendencias en cuanto al tipo de variables biológicas que se suelen estimar. 1) Algunos optan por determinar el valor de una propiedad estática del ecosistema que se pueda relacionar con las propiedades dinámicas que se pretenden describir (generalmente las tasas de producción primaria o mineralización). Así, a menudo se analiza la abundancia y composición elemental (contenido de C y N) de la materia orgánica particulada presente en la columna de agua (Takahashi et al., 2000). Recientemente, destacan los estudios basados en el análisis de la abundancia y el tamaño de los organismos que forman la comunidad. La distribución de los organismos en clases de tamaño permite obtener el espectro de tamaños. La hipótesis de partida es que la forma del espectro de tamaños (determinada por el predominio de células mayores o menores) está relacionada con el flujo de C en el ecosistema al condicionar la estructura de la red trófica pelágica. Esta aproximación ha experimentado un fuerte impulso desde hace unos años gracias al desarrollo de la citometría de flujo, que permite definir rápidamente la estructura de tamaños de la comunidad, haciendo comparable la resolución espacio-temporal del muestreo biológico a la del muestreo físico y químico (Legendre y Michaud, 1998). 2) En una aproximación más fisiológica, otros optan por determinar directamente el valor de variables dinámicas relacionadas con la bomba biológica. Generalmente se estiman las tasas de fotosíntesis y respiración mediante incubaciones de muestras naturales, lo que requiere de largo tiempo de experimentación, que disminuye considerablemente su resolución espacio-temporal.

Dificultades en el estudio biológico del océano

Aunque la mayoría de los datos generados están todavía en evaluación, del examen de algunos de los ya publicados, resulta evidente que hasta ahora los resultados obtenidos son insuficientes para concluir si el océano (o ciertas áreas del mismo) actúan efectivamente secuestrando el CO2 atmosférico. Se argumenta que la respuesta ha de venir con el tiempo, siendo cuestión de recopilar y almacenar el número suficiente de datos. Sin embargo, la experiencia acumulada estos años ha puesto de manifiesto la limitación del planteamiento experimental seguido. Uno de los problemas principales para la elaboración de modelos a partir de los datos publicados es la alta variabilidad asociada a estos valores (Gattuso et al. 1998). Más allá de los problemas metodológicos, esta alta variabilidad puede tener un doble origen. De un lado, la heterogénea distribución de los ecosistemas marinos, que responde a los cambios en las variables físico-químicas del medio. Algunos de estos cambios se manifiestan en escalas de días, en zonas que abarcan apenas unos centenares de metros, pero que pueden albergar manchas extremadamente ricas en fitoplancton (Garcon et al., 2001). De otra parte, la variabilidad puede atribuirse a la existencia de ritmos y fluctuaciones internas en el ecosistema. Así, por ejemplo, son numerosos los trabajos de laboratorio y de campo que han descrito cambios diarios en las tasas de fotosíntesis, crecimiento y actividad enzimática de los productores primarios (Prézelin, 1992). Es probable que en otros casos los cambios no respondan a ningún patrón temporal definido, resultando simplemente de la propia dinámica del ecosistema. Cómo diseñar los muestreos para abordar el estudio de esta variabilidad de origen exógeno y endógeno es a menudo un problema difícil de resolver (Garcon et al., 2001). Aunque quizás lo más grave sea que la mayoría de los modelos de flujo de C en el océano obvian esta variabilidad al estar basados en datos medios. Se puede afirmar que, como propone Sponberg (1999), no desarrollan tratamientos adecuados de la varianza. El problema se agudiza dado que el esfuerzo de muestreo se suele concentrar sobre ciertas áreas oceánicas (Burton, 1993), con lo cual la extrapolación de los flujos medios a otras áreas puede producir valores muy alejados de los flujos reales. Las limitaciones del uso de la media en modelos de simulación ecológica fue puesta de manifiesto por diferentes autores a finales de los 70 (Zeigler, 1976; Gadner et al., 1982). Como demuestra numéricamente Nicolis (1994) basado en cálculos inspirados en la teoría del caos, la varianza es más sensible a los cambios que la media y, por tanto, es un mejor descriptor de los mismos.

Otra limitación de la aproximación utilizada, algo más formal, es que la hipótesis de la bomba biológica no es contrastable experimentalmente si se plantea a escala global, dado que es imposible manipular experimentalmente el objeto de estudio, esto es, el océano. De hecho, una seria crítica a los proyectos de investigación mencionados es que no han suscitado un auge de la experimentación con ecosistemas marinos sino más bien han impuesto una línea de trabajo basada en la descripción y recopilación de datos. La mayoría de los modelos o predicciones que se realizan sólo se contrastan con los propios datos que los originan.

Aproximación Experimental a la Hipótesis de la Bomba Biológica

Seguramente la parte más olvidada en los proyectos internacionales que enfocan el estudio biológico del océano haya sido la experimentación en laboratorio. En este sentido, existe incluso la tendencia a menospreciar esta aproximación por considerarse poco realista, esto es, bastante alejada de la compleja realidad del océano. Sin embargo, aunque la intención sea sólo descriptiva, todas las aproximaciones mencionadas en el anterior apartado requieren de una forma u otra el apoyo del conocimiento adquirido en el laboratorio sobre la ecofisiología de los organismos marinos. Así por ejemplo, los algoritmos que se usan para transformar los valores de fluorescencia de la clorofila medidos por los satélites en valores reales de producción primaria, requieren índices fisiológicos obtenidos en laboratorio (Sakshaug et al., 1991). Esta situación de escasa experimentación contrasta con la investigación en el medio terrestre, donde son abundantes los trabajos experimentales encaminados a determinar el efecto del incremento del CO2 sobre estas poblaciones (ver Bowes, 1993 para una revisión; y www.co2science.org). Los experimentos, realizados en condiciones controladas, han demostrado ser útiles para contrastar los modelos obtenidos a partir de los datos reales. El objetivo de este artículo es demostrar que ésta es también una herramienta adecuada para contrastar la hipótesis de la bomba biológica en el océano, si bien hasta ahora su uso ha sido muy escaso.

¿Está la fotosíntesis en el mar limitada por la concentración de CO2 actual?

Bajo un punto de vista puramente teórico, el hipotético aumento de la productividad del océano debido al incremento de CO2 sólo es posible si las tasas de fijación biológica del mismo (fotosíntesis) aumentan como respuesta a dicho cambio. El principal paso enzimático de la fotosíntesis es llevado a cabo por la ribulosa bifosfato carboxila-oxigenasa (Rubisco, la enzima más abundante en la naturaleza), capaz de transformar el CO2 (C inorgánico) en azúcares (C orgánico) utilizados para el crecimiento y mantenimiento de las plantas. Dado que el CO2 puede atravesar fácilmente las membranas celulares por difusión, sus tasas de fijación biológica están limitadas sólo por la actividad de esa enzima. Así pues, es de esperar que el aumento de la concentración de CO2 en el medio externo, consecuencia de su aumento en la atmósfera, sólo se traduzca en un aumento de las tasas de fotosíntesis si la concentración actual del mismo es insuficiente para saturar la Rubisco. Por tanto, la primera hipótesis que habría que contrastar es si están o no saturadas las tasas de carboxilación de la Rubisco de los vegetales marinos por la concentración de CO2 actual. Dado que se han descrito los parámetros cinéticos de la enzima en algunas especies, una primera aproximación teórica consiste en comparar la concentración de CO2 realmente disponible en el medio con aquella necesaria para saturarla. En el agua de mar, la concentración de CO2 es 10-15µM, mientras que la constante de semisaturación para el CO2 de la Rubisco oscila entre 25 y 40µM (Jordan y Ogren, 1981; Read y Tabita, 1994), muy superior a la concentración disponible en el medio. Esto hace pensar que las tasas de fijación de carbono podrían estar limitadas por el CO2. Experimentalmente, la forma más sencilla de contrastar esta hipótesis es encerrar la planta en una cámara de incubación y determinar el efecto sobre la fotosíntesis que resulta al cambiar artificialmente la concentración de CO2. Casi todos los experimentos de este tipo se han realizado con cultivos de laboratorio bajo un enfoque fisiológico, tendente a describir los mecanismos implicados en la incorporación fotosintética del C. Raven y Johnston (1991) señalaron en un trabajo de revisión que de las 18 especies de fitoplancton marino estudiadas hasta entonces, la mayoría tenían sus tasas de fotosíntesis saturadas a la concentración de CO2 del agua de mar. Esta aparente contradicción se atribuye a que estas especies han desarrollado mecanismos que les permiten incrementar la concentración de CO2 en el cloroplasto, donde se aloja la enzima. Estos mecanismos de concentración de carbono están basados en la mayoría de los casos en la presencia de sistemas enzimáticos y transportadores de membrana que posibilitan el uso de bicarbonato externo, que se encuentra a una concentración unas 200 veces mayor que el CO2, y su almacenamiento en el interior celular (Figura 2). Entre esos sistemas enzimáticos destaca la anhidrasa carbónica, presente en todas las algas hasta ahora examinadas. En los últimos años, el conocimiento de los mecanismos de utilización de HCO3- se ha ampliado a otras especies de fitoplancton marino (Nimer et al., 1997), confirmando que es una propiedad extendida entre las cianobacterias y algas. Así pues, considerando los resultados descritos, el efecto positivo del aumento de la concentración de CO2 sobre las tasas de fotosíntesis se podría limitar a un pequeño porcentaje de especies. No obstante, una seria crítica a estos estudios es que se basan en poblaciones aisladas procedentes de colecciones de algas, y sus características pueden diferir considerablemente respecto a las de las poblaciones naturales. Hasta la fecha, sólo Tortell et al. (2000) presentan datos de experimentos utilizando poblaciones naturales, siendo su conclusión que las tasas de fotosíntesis de las comunidades fitoplanctónicas (dominadas en este caso por diatomeas, uno de los grupos de microalgas más abundantes) estuvieron efectivamente saturadas a la concentración de CO2 actual y no respondieron por tanto a su incremento. En contraste con los estudios experimentales llevados a cabo con fitoplancton, la mayoría de los trabajos equivalentes en macroalgas están basados en la utilización de ejemplares procedentes de poblaciones naturales. Aunque se estima que la aportación de estas comunidades costeras a la producción primaria oceánica es tan solo del 12%, frente al 40% atribuido al fitoplancton (Raven, 1991), los mecanismos fisiológicos que les permiten usar HCO3- externo son básicamente los mismos que los presentes en el fitoplancton, por lo que los resultados se pueden considerar también representativos de éste. Basándose en experimentos similares, se ha demostrado que el grado de saturación de la fotosíntesis por el CO2 varía ampliamente de unas algas a otras, desde especies cuya fotosíntesis está totalmente saturada a la concentración actual a otras que podrían incrementar potencialmente sus tasas de fotosíntesis hasta 3 veces (Mercado et al., 1998a) en caso de duplicarse la concentración de CO2 (desde 15µM hasta 35µM, valor previsto para la mitad del presente siglo). La explicación de esta afinidad diferente por el CO2 es, por un lado, que algunas algas no tienen capacidad para usar HCO3- y, por otro, que entre las usuarias del mismo, el grado de activación de los mecanismos fisiológicos implicados es muy diferente (Surif y Raven, 1990). Existe una alta diversidad de eficiencias, probablemente reflejo de la diversidad de mecanismos de utilización de HCO3- y CO2 presentes entre los diferentes grupos (Mercado et al., 1998a; Axelsson et al., 1991). En general, las especies con capacidad de utilizar el HCO3- están ya saturadas por el CO2. Según la bibliografía disponible, este grupo representa cerca de 70% de las especies de macroalgas estudiadas (Surif y Raven, 1990; Giordano y Maberly, 1989; Mercado et al., 1998a). El resto podrían potencialmente aumentar sus tasas de fijación de carbono debido al aumento del CO2 atmosférico.

Figura 2. Esquema de un alga marina mostrando los posibles mecanismos que permiten el uso del carbono inorgánico externo (CO2+HCO3-) durante la fotosíntesis. 1: Entrada difusiva de CO2. 2: Mecanismo basado en la presencia de anhidrasa carbónica (AC), enzima presente en diferentes compartimentos celulares que permite la transformación del HCO3- externo en CO2. Nótese que el CO2 entra en el interior celular finalmente por difusión. La AC crea un gradiente favorable de CO2, que permite sostener un flujo fotosintético unas 200 veces mayor al que se produciría si el alga sólo pudiera utilizar el CO2 externo. 3: Bomba de bicarbonato (B) presente sólo en algunas especies, que permite la entrada de bicarbonato en contra de gradiente.

Efecto del incremento de CO2 sobre el crecimiento

Se puede argumentar que la aproximación experimental presentada es excesivamente simplista. Los resultados comentados están basados en datos de experimentos que apenas duran unas horas. El suministro continuado de CO2 a mayor concentración que la actual podría tener efectos diferentes sobre las tasas de fotosíntesis y el metabolismo celular a medio o corto plazo que no pueden ser detectados por experimentos cortos de incubación. En esta línea argumental, algunos autores han llevado a cabo cultivos en alto CO2 de varias especies de cianobacterias y microalgas (ver Pierce y Omata, 1988 y Badger y Price, 1994) así como de macroalgas (Björk et al., 1993; Johnston y Raven, 1990; García-Sánchez et al., 1994; Mercado et al., 1997; Andría et al., 1999; Gordillo et al., 2001). La técnica del cultivo en alto CO2 fue utilizada inicialmente con plantas terrestres (Bowes, 1993). La aplicación de alto CO2 en el medio acuático se realiza burbujeando el cultivo con aire enriquecido en CO2, siendo la concentración de CO2 en el medio de cultivo proporcional a su presión parcial en el aire. Sin embargo, la transferencia efectiva de CO2 del aire al medio depende también del pH y del volumen total de aire inoculado, variables que raramente se controlan en los experimentos. Por otro lado, las concentraciones de CO2 que se suelen aplicar son poco realistas (hasta unas 1000 veces la actual), y el número de especies analizadas y su representatividad en el medio natural es aún limitado. Por todo ello, los resultados de estos experimentos podrían ser poco representativos del océano medio. No obstante, la principal conclusión general que se puede extraer es que un aumento de la concentración de CO2 aplicado durante varios días conduce a una represión de los mecanismos de utilización de HCO3-, lo que se traduce en una reducción de la afinidad por éste (Kaplan y Reinhold, 1999). Sin embargo, en algunas especies estos cambios no conllevaron cambios en la tasa de fotosíntesis. Por el contrario, en algunas macroalgas ocurrió una disminución significativa de la misma, lo que se tradujo en una reducción considerable del crecimiento (Björk et al., 1993; Andría et al., 1999; Mercado et al., 1997). La respuesta fue por tanto paradójica, o contraria, a la predicha por la hipótesis de la bomba biológica (incremento esperado de la producción). Pero quizás, más allá de esta consideración, la conclusión más interesante de estos experimentos es que, aun en ausencia de efectos apreciables sobre las tasas de fotosíntesis, las características fisiológicas de las cianobacterias y algas sometidas a los tratamientos cambiaron considerablemente. Algunos cambios afectaron al contenido de pigmentos (Eley, 1971; García-Sánchez et al., 1994), proteínas solubles y Rubisco (Mercado et al., 1999), y composición media celular de C y N (Gordillo et al., 2001). Los mecanismos de incorporación de otros nutrientes como nitrato también se vieron afectados en algunos casos (Mercado et al., 1999; Gordillo et al., 2001).

Acercando algo más la realidad

Es probable que el incremento de la concentración de CO2 en el océano vaya acompañado de un aumento de la temperatura (IPCC, 1996). En zonas costeras se vaticinan además cambios en la transparencia del agua y en la concentración de algunos nutrientes (esto último debido a procesos contaminantes no relacionados con el cambio climático). Por otro lado, según lo mostrado en el apartado anterior, el crecimiento en alto CO2 produce cambios inesperados en mecanismos fisiológicos no ligados directamente a su fijación fotosintética, aunque sí al uso de otros recursos como los nutrientes. Esto hace pensar que la aclimatación de las algas marinas a un ambiente enriquecido en CO2 podría ser contrarrestada o intensificada si se acompaña de cambios en la disponibilidad de otros recursos necesarios para el crecimiento. Se hace preciso plantear experimentos en que se determinen el efecto interactivo de cambios en otras variables ambientales, además del CO2.

Debe notarse que la aproximación más comúnmente empleada para realizar los experimentos antes descritos implica usar luz saturante, condición bajo la cual el suministro de CO2 a la Rubisco suele determinar las tasas máximas de fotosíntesis. Sin embargo, la cantidad de luz recibida por las plantas acuáticas varía diaria y estacionalmente, así como entre unas y otras especies en función de su hábitat, por lo que a menudo es la luz lo que limita la cantidad de energía disponible para fijar CO2 y, por tanto, las tasas máximas de fotosíntesis. Giordano y Maberly (1989) mostraron que las macroalgas que viven en sombra suelen presentar tasas de fotosíntesis que no están saturadas a la concentración actual de CO2 cuando el experimento de enriquecimiento se realiza en condiciones de saturación de luz, lo que explican porque la actividad de los mecanismos de concentración de C es mucho menor en plantas adaptadas a sombra. Incluso, como Beardall (1991), Kubler y Raven (1995) y Mercado et al. (2000) demostraron, algunas especies pueden reprimir la actividad de estos mecanismos cuando se cultivan a baja intensidad de luz. Sin embargo, teniendo en cuenta la irradiación incidente en su hábitat, esta desactivación apenas repercute en sus tasas de fotosíntesis in situ (Mercado et al., 2001) puesto que las plantas de sombra alcanzan la saturación fotosintética por el CO2 a concentraciones menores que las plantas de sol. No obstante, los mismos autores demostraron que al aumentar tanto la intensidad de luz como la concentración de CO2, se produce un efecto interactivo que mejora la capacidad fotosintética de la especie de sombra a irradiaciones mayores que la de crecimiento. En este sentido, diversos autores han demostrado cambios en la eficiencia fotosintética del uso de la luz asociados al cultivo en alto CO2 (Badour e Irvine, 1992; Palmqvist et al., 1990; Mercado et al., 1999). Estos cambios fueron de alguna manera similares a los que se producen cuando una planta aclimatada a sombra se traspasa a condiciones de alta irradiación. Aunque no se esperan cambios de la luminosidad solar que aumenten la irradiación en los hábitat naturales, las plantas marinas están sometidas a grandes cambios en la intensidad lumínica durante el ciclo diario y estacional. El enriquecimiento en CO2 permitiría quizás a las plantas aclimatadas a sombra aumentar su rango de aprovechamiento de la luz, lo que podría alterar sus relaciones competitivas con otras especies. No obstante, los experimentos referidos están basados en especies en principio poco representativas del océano medio. En el caso de Badour e Irvine, 1992, y Palmqvist et al., 1990, la especie utilizada fue la microalga verde Chlamydomonas reinhardtii y en el caso de Mercado et al., 1999 fueron macroalgas rojas, por lo que mucho queda aún por hacer para dilucidar la interacción entre el uso de la luz y del CO2.

Riebesell et al. (1993) examinaron la posible interacción entre enriquecimiento por CO2 y cambio en la concentración de otros nutrientes necesarios para el crecimiento de las algas, esencialmente N y P. Demostraron que la concentración de CO2 actual podría efectivamente limitar las tasas de crecimiento de tres diatomeas marinas incluso aunque su fotosíntesis está ya saturada, debido a que el flujo de CO2 desde el medio hasta las proximidades de la célula en relación con los flujos difusivos de N y P es menor que el índice C/N/P celular. De acuerdo con los autores, no es tanto la concentración de CO2 como su disponibilidad en relación con los otros nutrientes lo que podría determinar el posible aumento de las tasas de crecimiento debido al enriquecimiento en CO2. Así, si el aumento de la concentración de CO2 fuera acompañado también de un aumento de la concentración de otros nutrientes, como el ocurrido en zonas costeras debido a la contaminación de origen terrestre, y además estos cambios condujeran a una disminución de la razón entre el CO2 disponible y la concentración de N y P, todas las especies de algas podrían contribuir a la bomba biológica con independencia de su afinidad por el CO2. Cabe destacar que esta interacción entre la incorporación de diferentes nutrientes y la disponibilidad de CO2 se ha descrito también a nivel fisiológico, como una respuesta de aclimatación de los mecanismos de incorporación de otros nutrientes. Así, Mercado et al. (2000) y Gordillo et al. (2001) señalan que el aumento de la concentración de CO2 contribuye a mejorar la incorporación del N inorgánico al producir un aumento de la actividad nitrato reductasa, principal enzima implicada en la incorporación del NO3-.

¿Podrían las relaciones interespecíficas modular el efecto del incremento de CO2?

La aproximación experimental que se propone no es tan reduccionista como para pretender que cada especie sea estudiada una a una. Las tasas globales de producción primaria en una masa de agua dependen de la composición de especies presentes. En la aproximación experimental propuesta subyace la premisa de que la bomba biológica puede ser explicada como el efecto neto resultante del efecto particular producido por el enriquecimiento en CO2 sobre cada especie considerada aisladamente. Sin embargo, estudios recientes indican que las relaciones interespecíficas pueden modificar también la disponibilidad efectiva de CO2 para una especie dada, por lo que el enriquecimiento en CO2 podría resultar en una respuesta que no se puede predecir totalmente desde experimentos basados en poblaciones uniespecíficas. Quizás el ejemplo que mejor ilustra este hecho es el publicado por Mercado et al. (1998b), quienes describieron las posibles ventajas para la fotosíntesis que deriva el alga roja Gelidium de su asociación con un briozoo. El briozoo se dispone a modo de tapiz rodeando el talo del alga, formando una capa densa adherida al alga. Se ha considerado clásicamente que el briozoo aprovecha los exudados orgánicos de la planta para su crecimiento, mientras que el alga resulta perjudicada debido a que el briozoo resta parte de la luz incidente sobre los talos, reduciendo su eficiencia fotosintética. Por el contrario, Mercado et al. (1998b) demostraron que Gelidium se beneficia de este tipo de asociación al utilizar el CO2 producido por la respiración del briozoo. Gelidium presenta una baja capacidad para utilizar el HCO3-, por lo que sus tasas de fotosíntesis están limitadas por la concentración actual de CO2. Así, el enriquecimiento natural de CO2 (derivado del briozoo) podría aumentar las tasas de fotosíntesis del alga (Figura 3). Según Mercado et al. (1998b), el previsible aumento de la fotosíntesis del alga epifitada, como consecuencia de la duplicación de la concentración de CO2, es de un 20%, mientras que el aumento de la fotosíntesis en talos no epifitados es de un 45%. En otras palabras, la asociación entre el epífito y el alga puede reducir el impacto del aumento del CO2 atmosférico. Aunque se carece de evidencia experimental, es interesante señalar que las plantas marinas podrían derivar beneficios similares de su asociación con otras poblaciones de animales (el caso de los corales puede ser paradigmático) e incluso con bacterias epífitas. Así, las relaciones interespecíficas podrían constituir un mecanismo del ecosistema que permite amortiguar los efectos del aumento de la concentración de CO2. De hecho, sólo la existencia de ciertas relaciones entre poblaciones podría explicar la supervivencia de algunos ecosistemas bajo las difíciles condiciones climáticas que existieron en el pasado. Es de esperar que este mecanismo esté actuando también en el presente.

Figura 3. Tasas de fotosíntesis frente a la concentración de CO2 de Gracilaria tenuistipitata. Las curvas se realizaron con plantas con epífitos y sin epífitos. La zona sombreada representa el incremento en la concentración de CO2 desde su valor actual al previsto para la mitad del presente siglo. Nótese que el incremento porcentual de las tasas de fotosíntesis en los talos cubiertos por epífitos fue del 24% frente al 50% calculado para la planta sin epífitos. Basado en datos de Mercado et al. (1999).

Estos resultados ponen de manifiesto la necesidad de completar los experimentos ecofisiológicos con experimentos basados en comunidades mixtas complejas. En este sentido, una herramienta clásicamente utilizada en ecología acuática han sido los mesocosmos, tanques de experimentación que encierran comunidades mixtas simulando ecosistemas naturales, permitiendo realizar experimentos a nivel de ecosistema bajo condiciones controladas. La mayoría de los experimentos de mesocosmos que han simulado ecosistemas costeros se han diseñado recientemente para determinar la dinámica de la red trófica y el efecto sobre la misma del enriquecimiento en nutrientes (Pitta et al., 1998; Vidal y Duarte, 2000; Agawin et al., 2000). Destacan también los trabajos realizados para determinar el efecto de la radiación ultravioleta sobre las comunidades (Gustavson et al., 2000; Fauchot et al., 2000). Sin embargo, resulta sorprendente que estos experimentos apenas si han sido aplicados al estudio de los efectos del incremento de CO2 y la posible bomba biológica en el océano. Tan solo se encuentran referencias de trabajos encaminados a determinar el efecto del aumento de la presión parcial de CO2 sobre las tasas de calcificación de los corales (Leclercq et al., 2000).

Conclusiones

Resulta evidente que se está todavía muy lejos de poder dar una respuesta cuantitativa a la cuestión de la bomba biológica basándose en los resultados experimentales discutidos en las secciones previas. Las especies estudiadas son generalmente poco representativas y los experimentos son en muchos casos insuficientes y poco ambiciosos (generalmente se estudia una especie aislada y, a lo sumo, una variable además del CO2). Sin embargo, es posible extraer algunas conclusiones que podrían aplicarse a ecosistemas concretos, tales como: 1) En condiciones de laboratorio cerca del 30% de las especies de algas alcanzan tasas de fotosíntesis mayores cuando se incuban a una concentración de CO2 por encima de su valor actual. Sin embargo, cuando el efecto se estudia durante varias semanas, el aumento de las tasas de fotosíntesis apenas se traduce en un aumento del crecimiento, y en algunas especies el crecimiento es menor que bajo condiciones normales. En cualquier caso, el cultivo en alto CO2 afecta otros procesos no ligados en principio con su fijación fotosintética, como cambios en los mecanismos implicados en la utilización de otros recursos (energía lumínica u otros nutrientes como nitrato) y en la propia calidad de la biomasa producida. 2) La posible bomba biológica podría intensificarse o mitigarse según el enriquecimiento en CO2 se acompañe de cambios en la disponibilidad de otros recursos. Así, el incremento de CO2 podría tener poco efecto sobre las tasas de crecimiento de algas aclimatadas a bajas intensidades de luz. Sin embargo, podría mejorar el rendimiento fotosintético de estas plantas a mayores intensidades de luz, capacitándolas para ampliar su rango temporal y espacial de distribución. En general, si el enriquecimiento en CO2 va acompañado de un aumento de la concentración de nitrato y fosfato se esperaría un aumento de las tasas de crecimiento de las algas, independiente de su grado actual de saturación por el CO2. 3) Las relaciones interespecíficas entre poblaciones de algas y otras especies no necesariamente vegetales podrían modular la respuesta de la bomba biológica a nivel de ecosistema. Por ejemplo, la interacción entre los organismos epifíticos y las especies hospedadoras podría resultar en un aumento natural de la disponibilidad efectiva de CO2 para la fotosíntesis del alga, restando eficacia a la bomba biológica.

Más allá de las conclusiones apuntadas, cabe destacar que los experimentos aportan puntos de vista que son obviados por una aproximación puramente sistémica como la promovida por los proyectos basados únicamente en estimaciones de flujos in situ. Así, es evidente que la respuesta al enriquecimiento en CO2 depende particularmente de la composición específica del fitoplancton, dado que sus tasas de asimilación varían considerablemente entre especies. La razón de estas diferencias radica en la presencia de sistemas enzimáticos que permiten el uso eficiente del C inorgánico externo. Particularmente la anhidrasa carbónica es una pieza clave en este mecanismo. Su detección y cuantificación en los ecosistemas, por métodos enzimáticos o en un futuro genéticos, podría servir como una herramienta para determinar la respuesta potencial y efectiva al enriquecimiento en CO2. Actualmente, el conocimiento ecofisiológico de las especies fitoplanctónicas más abundantes en el océano es muy limitado, sin embargo, con experimentos adecuados sería posible cuantificar y modelar los flujos de C en ecosistemas experimentales dominados por una determinada combinación de especies. Además, esta aproximación permitiría afrontar el estudio de parte de la variabilidad observada en las estimaciones de los flujos realizadas mediante muestreos in situ, puesto que sería posible determinar cuánta variabilidad sería atribuible al componente biológico, lo que facilitaría su tratamiento estadístico.

Cohen et al. (1998) señalaron como característica de lo que ellos denominan el discurso político y científico del cambio climático, su excesivo reduccionismo. Concluyen que difícilmente pueden surgir herramientas de gestión ambiental adecuadas para afrontar el problema del cambio climático si éste se plantea a nivel global. Aunque enfocan su crítica hacia aspectos políticos y sociales, resulta evidente, después de una década de investigación oceanográfica, que la misma imagen puede ser trasladada al enfoque científico del problema. La cuestión a ser planteada es si es posible fundamentar científicamente las medidas políticas y sociales que se han de tomar para frenar el incremento de CO2 atmosférico, basándose sólo en modelos de flujo global. La aproximación ecofisiológica permite hacer predicciones fundadas experimentalmente acerca del impacto de estos eventos sobre los ecosistemas a escala regional. Sus conclusiones competen por tanto al ámbito de la gestión medio ambiental de las administraciones locales y regionales. Se puede decir que conecta así los discursos del cambio climático y el desarrollo sostenible (Cohen et al., 1998).

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo se ha realizado gracias a un contrato para la incorporación de investigadores al Sistema Español de Ciencia y Tecnología, dentro del Programa Ramón y Cajal del Ministerio Español de Ciencia y Tecnología. Los gastos han sido sufragados por el Proyecto ECOFITO (Ref. 820000000) del Instituto Español de Oceanografía.

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