ANATOMÍA COMPARADA DE LA LÁMINA FOLIAR DE LAS ESPECIES DE Heliotropium L. (BORAGINACEAE) PRESENTES EN VENEZUELA

Ángel Fariña, Dwight Arrieche, Alpidio Boada-Sucre y Dilia Velázquez

Ángel Fariña. Licenciado en Biología, Universidad de Oriente (UDO). Profesor Instructor, Herbario Isidro Ramón Bermúdez Romero (I.R.B.R.), Departamento de Biología, Escuela de Ciencias, Núcleo de Sucre, UDO. Dirección : Avenida Universidad, Cerro del Medio, Cumaná, Estado Sucre, Venezuela. e-mail: afarina46@yahoo.com

Dwight Arrieche. M.Sc. en Microscopía Electrónica aplicada a Biomedicina, UDO. Profesor Instructor, Instituto de Investigaciones en Biomedicina y Ciencias Aplicadas (IIBCA), UDO.

Alpidio Boada-Sucre. Licenciado en Biología, UDO. Profesor Asistente, Instituto de Investigaciones Científicas y tecnológicas (IDECYT), Universidad Nacional Experimental Simón Rodríguez (UNESR), Caracas, Venezuela.

Dilia Velázquez. Doctor en Ciencias Biológicas, Universidad Central de Venezuela (UCV). Profesora Asociada, Departamento de Biología de Organismos, Universidad Simón Bolívar (USB), Caracas, Venezuela.

Resumen

    El género Heliotropium está representado en Venezuela por diez especies. Estas especies pueden presentar problemas de identificación, en particular las de la sección Ortostachys. A fin de detectar nuevos caracteres para su identificación, se llevó a cabo un estudio anatómico de la lámina foliar de las especies de Heliotropium presentes en el país. Fueron de utilidad como caracteres diagnósticos, la presencia y ubicación de cristales parecidos a cistolitos, las características del indumento, la densidad de estomas y una anatomía parecida a la del tipo Kranz en algunas especies. La localización de cristales similares a cistolitos en los haces vasculares de H. filiforme pareciera ser un carácter no utilizado previamente con fines diagnósticos para el género ni para la familia. La presencia de una vaina de células envolventes del haz vascular con cloroplastos distintos a los del resto del mesófilo, en H. fruticosum, H. Purdiei y H. ternatum, pudiera estar indicando un posible metabolismo C4 para la fijación de Carbono. La ausencia de este carácter en otras especies pertenecientes a la misma subsección podría marcar el inicio para una reconsideración taxonómica.

Summary

    The genus Heliotropium is represented in Venezuela by ten species. These species can present problems in taxonomic identification, particularly in the Ortostachys section. In order to detect new characters for their identification, an anatomical study of leaves of Heliotropium species found in this country was performed. The occurrence and localization of crystals resembling cystoliths, the characteristics of the indumentum, the density of stomata and a particular anatomy similar to Kranz in some species, were useful diagnostic characters. The position of crystals resembling cystoliths in the bundle sheath of H. filiforme could be a character not previously used with diagnostic purposes. The occurrence of a bundle sheath with chloroplasts different to those in the rest of the mesophyll in H. fruticosum, H. Purdiei y H. ternatum, could be indicative of a possible C4 metabolism for Carbon uptake. The absence of this character in other species in the same subsection could be the beginning of a taxonomic reconsideration.

Resumo

    O gênero Heliotropium está representado na Venezuela por dez espécies. Estas espécies podem apresentar problemas de identificação, particularmente as da sessão Ortostachys. Com o fim de detectar novos caracteres para sua identificação, se realizou um estudo anatômico da lamina foliar das espécies de Heliotropium presentes no país. Foram de utilidade como caracteres diagnósticos, a presença e localização de cristais parecidos a cistólitos, as características do indumento, a densidade de estomas e uma anatomia parecida a do tipo Kranz em algumas espécies. A localização de cristais similares a cistólitos nos feixes vasculares de H. filiforme parecera ser um caráter não utilizado previamente com fins diagnósticos para o gênero nem para a família. A presença de uma tira de células envolventes do feixe vascular com cloroplastos distintos aos do resto do mesófilo, em H. fruticosum, H. Purdiei e H. ternatum, pudera estar indicando um possível metabolismo C4 para a fixação de Carbono. A ausência deste caráter em outras espécies pertencentes a mesma subseção poderia marcar o inicio para uma reconsideração taxonômica.

PALABRAS CLAVE / Anatomía Foliar / Boraginaceae / Cistolitos / Heliotropium / Taxonomía / Tricomas /

Recibido 04/07/2002. Modificado: 27/11/2002. Aceptado: 15/01/2003

 

    El género Heliotropium L. está representado en Venezuela por las especies H. angiospermum Murray de la sección Schobera (Scop.) Johnston, H. curassavicum L. de la sección Halmyrophila Johnston, H. indicum L. de la sección Tiaridium Lehm. y, en la sección Orthostachys R., H. lagoense (Warm.) Gürke, de la subsección Axillaria I. M. Johnston; H. procumbens Mill. de la subsección Ebracteata I. M. Johnston; H. filiforme Lehm., H. fruticosum L., H. polyphyllum Lehm., H. Purdiei I. M. Johnston y H. ternatum Vahl., de la subsección Bracteata I. M. Johnston.

    La última revisión completa del género para Suramérica fue realizada por Johnston (1928), quien reportó a la sección Ortostachys como la más grande y compleja desde el punto de vista taxonómico. En Venezuela, Rodríguez (1993) ratificó, en una sinopsis con material de diferentes herbarios, la existencia de un complejo similar que abarca las especies H. filiforme, H. fruticosum, H. polyphyllum, H. Purdiei y H. ternatum. Dichas especies pueden ser objeto de confusión en su determinación, por lo que se hace necesaria la búsqueda de nuevas fuentes de evidencia taxonómica.

    Algunas de las especies venezolanas de Heliotropium han sido reportadas como medicinales, siendo útiles en el tratamiento de afecciones de la piel, quemaduras, gripe, fiebre, cálculos renales, hemorroides, gota y trastornos menstruales, entre otras enfermedades (Pittier, 1926; Chiossone, 1938; Pérez, 1956; Roig y Mesa, 1974; Delascio, 1985). Por otra parte, H. angiospermum, H. curassavicum y H. indicum son malezas frecuentes en cultivos y potreros (Sagastegui, 1973; Morales et al., 1974; Pacheco y Pérez, 1989).

    En ciertos grupos de plantas con flores pequeñas, donde persisten problemas para la determinación de los taxa, la anatomía de la hoja ha demostrado ser útil para su dilucidación. Splett et al. (1993) señalaron que la manipulación de flores muy pequeñas, como las de Eriocaulaceae, puede dar origen a errores en la apreciación de los caracteres, de manera que recomiendan la utilización de la anatomía foliar con fines diagnósticos. En la familia Poaceae, especialmente en el género Muhlenbergia, los caracteres internos de las hojas han sido reconocidos como importantes desde el punto de vista diagnóstico en la determinación de relaciones taxonómicas (Herrera-Arrieta y Grant, 1994).

    Desde el punto de vista anatómico existe poca información sobre Heliotropium, con excepción del trabajo de Hilger (1992) acerca de las unidades de dispersión y algunos aspectos generales para la familia reportados por Metcalfe y Chalk (1950). En este sentido, considerando la importancia de las especies de este género en el país, los problemas de identificación, particularmente en la sección Ortostachys, así como la poca información acerca de su anatomía, se realizó un estudio anatómico foliar de las especies del género en Venezuela.

Materiales y Métodos

    Se hicieron colecciones de especímenes de Heliotropium en diferentes localidades del país. Se identificaron y depositaron en los herbarios Isidro Ramón Bermúdez Romero (IRBR) de la Universidad de Oriente (Cumaná) y en el Herbario Nacional de Venezuela (VEN). Ejemplares representativos de estas muestras son: Fariña 19, 30, 39, 42, 76, 90, 102, 106, 118 y Cardozo 646. El estudio anatómico se realizó mediante la utilización de un microscopio de luz Nikon AFM y un microscopio electrónico de barrido Hitachi S-4000.

    Para la observación y análisis mediante microscopio de luz, se fijaron láminas foliares en FAA y posteriormente se almacenaron en etanol al 70%. Seguidamente, se seleccionaron muestras para ser cortadas a mano o en micrótomo de rotación, siguiendo, en parte, la metodología indicada por Roth (1964). Las secciones se colorearon con Azul de Toluidina o con Safranina-Fastgreen, preparados en base acuosa, y se montaron en Bálsamo de Canadá. Para la observación de la epidermis se aclararon hojas en cloro comercial al 50% en agua, se lavaron en agua destilada y se montaron en glicerina alcohólica (60/40).

    Para la observación mediante microscopio electrónico de barrido, las muestras se fijaron en 2,5% glutaraldehído preparado en tampón fosfato salino (0,1 M, pH 7,4); se post-fijaron en 1% tetróxido de osmio por 90min, se deshidrataron en una batería de alcoholes y se secaron en un secador de punto crítico. Luego se montaron en soportes de aluminio y se recubrieron con oro, utilizando un cobertor iónico.

Resultados

Descripciones anatómicas

Caracteres generales de Heliotropium tomando como base las especies presentes en Venezuela

    Hojas bifaciales o equifaciales (Figura 1). Epidermis uniseriadas con células isodiamétricas, irregulares y tabulares, con paredes rectas o sinuosas, en vista superficial (Figuras 2 y 3); isodiamétricas y tabulares en sección transversal (Figura 1). Tricomas simples, unicelulares con base ancha, unicelulares sin base ancha, unicelulares con un grupo de células epidérmicas rodeando radialmente la base y tricomas glandulares, en ambas epidermis (Figura 4). En algunos casos, las epidermis glabras o con tricomas simples escasos (Figuras 2 y 3). Estomas anomocíticos en ambas caras de la hoja o escasos en el lado adaxial (Figuras 2, 3 y 5). Cristales similares a cistolitos presentes en algunas especies, dentro de litocistos, en células epidérmicas no diferenciadas o en la base de los tricomas (Figura 6). Mesófilo diferenciado en parénquima en empalizada adaxial y parénquima esponjoso abaxial, en las hojas bifaciales (Figura 1). Parénquima en empalizada constituido por una, dos o tres capas compactas de células. Parénquima esponjoso formado por una a cuatro capas de células dispuestas generalmente en forma laxa, con espacios intercelulares evidentes. En ciertas especies, parénquima en empalizada en ambas caras de la lámina, con un tejido parenquimático hacia el centro (Figura 1). Haces vasculares colaterales, con vaina parenquimática de células envolventes poco definida, evidente pero con cloroplastos iguales a los del resto del mesófilo, o bien definida, con cloroplastos distintos a los del resto del mesófilo (Figuras 1 y 7). En algunas especies se presentan cristales similares a cistolitos a nivel de los haces vasculares (Figura 6). Terminaciones de los vasos abiertas (Figura 6).

 

Figura 1. Esquemas de cortes transversales de hojas de las especies venezolanas de Heliotropium. a: H. angiospermum, b: H. curassavicum, c: H. filiforme, d: H. fruticosum, e: H. indicum, f: H. lagoense, g: H. polyphyllum, h: H. procumbens, i: H. Purdiei, j: H. ternatum. Escala: en b, f, g, i = 60µm; en c = 80µm; y en el resto = 16µm.

Figura 2. Esquemas de aclarados de hojas mostrando la superficie abaxial en las especies venezolanas de Heliotropium. a: H. angiospermum, b: H. curassavicum, c: H. filiforme, d: H. fruticosum, e: H. indicum, f: H. lagoense, g: H. polyphyllum, h: H. procumbens, i: H. Purdiei, j: H. ternatum. Escala: 80µm en todos los casos.

Figura 3. Esquemas de aclarados de hojas mostrando la superficie adaxial en las especies venezolanas de Heliotropium. a: H. angiospermum, b: H. curassavicum, c: H. filiforme, d: H. fruticosum, e: H. indicum, f: H. lagoense, g: H. polyphyllum, h: H. procumbens, i: H. Purdiei, j: H. ternatum. Escala: 80µm en todos los casos.

Figura 4. Diferentes tipos de tricomas encontrados en las especies de Heliotropium presentes en Venezuela. a y b: Pelos unicelulares con base pluricelular en H. procumbens y H. fruticosum, respectivamente. c: Tricoma glandular en H. angiospermum. d: Tricomas unicelulares en H. ternatum. e y f: Pelos unicelulares cortos con base ancha en H. indicum. b y e: obtenidas por microscopía electrónica de barrido; el resto por microscopía de luz. Escala: a: = 226µm, b: 51µm, c: 43µm, d: 50µm, e: 5µm, f: 18µm.

 

Figura 5. Estomas anomocícitos presentes en las especies de Heliotropium existentes en Venezuela. a: Vista superficial al microscopio electrónico de barrido de epidermis foliar de H. fruticosum; escala = 5µm. b: Fotomicrografía de corte transversal de hoja de H. ternatum; escala = 25µm.

Figura 6. Localización de cristales semejantes a cistolitos en hojas de Heliotropium. a: Corte transversal mostrando un cristal en el haz vascular de H. filiforme. b: Aclarado foliar en la misma especie mostrando un cristal en el tejido vascular. c: Cristal similar a cistolito en la epidermis de H. filiforme. d: Cristal dentro de tricoma en H. Procumbens. e: Litocisto en epidermis de H. angiospermum. f: Cristal similar a cistolito en célula epidérmica no modificada de H. ternatum. Microscopía de luz. Escala: b: = 14,4µm; f: 24µm y en el resto = 36µm.

 

Figura 7. Corte transversal de hoja de H. fruticosum, donde se muestra la vaina de células envolventes del haz vascular con cloroplastos distintos en disposición y tamaño a los del resto del mesófilo, semejando a la anatomía clásica Kranz. Microscopía de luz. Escala: izquierda = 64µm, derecha: 32µm.

Caracteres de H. angiospermum

    Hojas bifaciales (Figura 1a). Ambas epidermis con células irregulares con paredes sinuosas, en vista superficial (2a y 3a); isodiamétricas y tabulares en sección transversal (1a); idioblastos similares a litocistos con cistolitos (2a, 3a, 6e); tricomas unicelulares (3-9/mm2 abaxial; 0-2/mm2 adaxial), con un grupo de células epidérmicas rodeando radialmente la base, y tricomas glandulares ocasionales a nivel de las nervaduras (4c). Estomas anomocíticos abundantes en la cara abaxial (350-425/mm2; 2a) y escasos en la cara adaxial (0-25/mm2; 3a). Mesófilo diferenciado. Parénquima en empalizada en posición adaxial y uniseriado. Parénquima esponjoso en posición abaxial, con dos a cuatro capas de células en disposición laxa (1a). Haces vasculares con vaina parenquimatosa de células envolventes poco definida (1a); nerviación abierta, los vasos no coalescen unos con otros.

Caracteres de H. curassavicum

    Hojas equifaciales (Figura 1b). Ambas epidermis con células irregulares y tabulares en vista superficial (2b, 3b); isodiamétricas y tabulares en corte transversal (1b); presentan idioblastos similares a litocistos con cistolitos (1b, 2b, 3b); estomas anomocíticos (175-275/mm2; 2b, 3b). Parénquima en empalizada adyacente a ambas epidermis, dos o tres capas de células (1b). En el resto del mesófilo, hacia el centro, un tejido parenquimático compacto, indiferenciado (1b). Haces vasculares colaterales, con vaina parenquimatosa de células envolventes poco definida (1b); nerviación abierta, los vasos no coalescen unos con otros.

Caracteres de H. filiforme

    Hojas equifaciales (Figura 1c). Epidermis adaxial uniseriada, con células irregulares y tabulares en vista superficial (3c); isodiamétricas y tabulares en sección transversal (1c). Epidermis abaxial uniseriada, con células irregulares y tabulares, con paredes sinuosas, en vista superficial (2c); isodiamétricas y tabulares en sección transversal (1c). En ambas epidermis, tricomas unicelulares (16-20/mm2 abaxial, 31-34/mm2 adaxial) con un grupo de células epidérmicas rodeando radialmente la base, estomas anomocíticos (325-425/mm2 abaxial, 125-175/mm2 adaxial) y cristales similares a cistolitos en la base de los tricomas o en células no diferenciadas en cuanto a forma y tamaño del resto de las células epidérmicas (2c, 3c). Parénquima en empalizada adyacente a ambas epidermis, con una capa de células. Abaxialmente este tejido se encuentra menos definido y no tan compacto como en el lado adaxial. En el resto del mesófilo, hacia el centro, un tejido parenquimático con espacios intercelulares poco evidentes o claramente distinguibles (1c). Haces vasculares colaterales con vaina parenquimática de células envolventes poco definida (1c), cristales semejantes a cistolitos en células de la vaina o asociados directamente a los haces vasculares (6a, 6b); terminaciones abiertas de los vasos.

Caracteres de H. fruticosum

    Hojas bifaciales (Figura 1d). Epidermis adaxial uniseriada, con células irregulares, isodiamétricas y tabulares, en vista superficial (3d); isodiamétricas y tabulares en corte transversal (1d). Epidermis abaxial uniseriada, con células irregulares y tabulares, con paredes sinuosas, en vista superficial (2d); isodiamétricas y tabulares en sección transversal (1d). Tricomas unicelulares (13-31/mm2 abaxial, 13-25/mm2 adaxial) con un grupo de células epidérmicas rodeando radialmente la base (4b), y estomas anomocíticos (175-275/mm2 abaxial, 125-200/mm2 adaxial) en ambas epidermis (2d, 3d). Cristales similares a cistolitos en la base de tricomas, a nivel de las dos epidermis. Mesófilo diferenciado. Parénquima en empalizada en posición adaxial, uniseriado. Parénquima esponjoso en posición abaxial, generalmente constituido por tres a cuatro capas de células compactas (1d). Haces vasculares colaterales rodeados por una vaina parenquimatosa de células envolventes bien definida, con cloroplastos distintos a los del resto del mesófilo (1d, 7); cristales semejantes a cistolitos en células de la vaina o asociados directamente a los haces vasculares; terminaciones abiertas de los vasos.

Caracteres de H. indicum

    Hojas bifaciales (Figura 1e). Las epidermis uniseriadas, con células irregulares en vista superficial (2e, 3e), isodiamétricas y tabulares en sección transversal (1e). Tricomas unicelulares pequeños de base ancha (150-163/mm2 abaxial, 100-175/mm2 adaxial) y tricomas unicelulares con un grupo de células epidérmicas rodeando radialmente la base, en ambas caras de la lámina (25-67/mm2 abaxial, 28-59/mm2 adaxial; 2e, 3e, 4f). Tricomas glandulares ocasionales en la epidermis abaxial, a nivel de las nervaduras. En ambas epidermis cristales semejantes a cistolitos en la base de tricomas (1e); estomas anomocíticos (675-975/mm2 abaxial, 350-475/mm2 adaxial; 2e, 3e). Mesófilo diferenciado. Parénquima en empalizada en posición adaxial, con una o dos capas de células. Parénquima esponjoso en posición abaxial, constituido por tres a cinco capas de células dispuestas en forma laxa (1e). Haces vasculares colaterales con vaina parenquimatosa de células envolventes (1e); terminaciones abiertas de los vasos.

Caracteres de H. lagoense

    Hojas bifaciales (Figura 1f). Ambas epidermis con células irregulares con paredes sinuosas, en vista superficial (2f, 3f); isodiamétricas a tabulares en sección transversal (1f); tricomas unicelulares con un grupo de células epidérmicas rodeando radialmente la base, escasos (16-20/mm2 abaxial, 31-34/mm2 adaxial); estomas anomocíticos (75-125/mm2 abaxial, 200-325/mm2 adaxial). Mesófilo diferenciado. Parénquima en empalizada en posición adaxial y uniseriado. Parénquima esponjoso en posición abaxial, generalmente con cuatro capas de células dispuestas en forma laxa (1f). Haces vasculares colaterales con vaina parenquimatosa de células envolventes, poco definida (1f); terminaciones abiertas de los vasos.

Caracteres de H. polyphyllum

    Hojas bifaciales (Figura 1g). Epidermis adaxial uniseriada, con células isodiamétricas y tabulares en vista superficial (3g) y en sección transversal (1g). Epidermis abaxial uniseriada, con células tabulares, con paredes ligeramente sinuosas, en vista superficial (2g); isodiamétricas y tabulares en sección transversal (1g). Tricomas unicelulares (19-31/mm2 abaxial, 31-50/mm2 adaxial) con un grupo de células epidérmicas rodeando radialmente la base, y estomas anomocíticos (75-125/mm2 abaxial, 200-325/mm2 adaxial) en las dos epidermis. Mesófilo diferenciado. Parénquima en empalizada en posición adaxial y uniseriado. Parénquima esponjoso en posición abaxial, con seis a ocho hileras de células laxamente dispuestas (1g). Haces vasculares colaterales con vaina parenquimatosa de células envolventes poco definida (1g); terminaciones abiertas de los vasos.

Caracteres de H. procumbens

    Hojas bifaciales (Figura 1h). Epidermis adaxial uniseriada, con células isodiamétricas a alargadas, ligeramente irregulares, en vista superficial (3h). Epidermis abaxial uniseriada, caracterizada por células irregulares en vista superficial (2h). Las dos epidermis con células isodiamétricas y tabulares en sección transversal (1h). Tricomas unicelulares (11-17/mm2 abaxial, 11-22/mm2 adaxial) con un grupo de células epidérmicas rodeando radialmente la base (Figura 4a), estomas anomocíticos (600-875/mm2 abaxial, 325-500/mm2 adaxial) y cristales similares a cistolitos en la base de tricomas, a nivel de las dos epidermis (6d). Mesófilo diferenciado. Parénquima en empalizada en posición adaxial, uniseriado. Parénquima esponjoso en posición abaxial, generalmente con 4 hileras de células en disposición laxa. Haces vasculares colaterales con vaina parenquimatosa de células envolventes poco definida (1h); terminaciones abiertas de los vasos.

Caracteres de H. Purdiei

    Hojas bifaciales (Figura 1i). Epidermis adaxial uniseriada, con células isodiamétricas, irregulares y tabulares, en vista superficial (3i); isodiamétricas y tabulares en corte transversal (1i). Epidermis abaxial uniseriada, con células irregulares con paredes ligeramente sinuosas en vista superficial (2i), isodiamétricas y tabulares en corte transversal (1i). Tricomas unicelulares (6-14/mm2 abaxial, 2-5/mm2 adaxial) con un grupo de células epidérmicas rodeando radialmente la base, y estomas anomocíticos (125-175/mm2 abaxial, 200-275/mm2 adaxial) en ambas epidermis. Mesófilo diferenciado. Parénquima en empalizada en posición adaxial y uniseriado. Parénquima esponjoso en posición abaxial, generalmente con tres hileras de células laxamente dispuestas (1i). Haces vasculares colaterales rodeados por una vaina parenquimatosa de células envolventes bien definida, con cloroplastos distintos a los del resto del mesófilo (1i). Terminaciones abiertas de los vasos.

Caracteres de H. ternatum

    Hojas bifaciales (Figura 1j). Epidermis adaxial uniseriada, con células isodiamétricas y tabulares en vista superficial y corte transversal (3j, 1j); tricomas unicelulares ocasionales (0-13/mm2); sin estomas o con estomas anomocíticos en una densidad muy baja (3j). Epidermis abaxial con células isodiamétricas, tabulares e irregulares en vista superficial (2j), isodiamétricas y tabulares en sección transversal (Figura 1j); tricomas unicelulares abundantes (125-300/mm2; 2j, 4d); estomas anomocíticos presentes (200-400/mm2; 5b). Cristales semejantes a cistolitos en bases de tricomas o en células epidérmicas no diferenciadas (6f). Mesófilo diferenciado. Parénquima en empalizada en posición adaxial, uniseriado. Parénquima esponjoso en posición abaxial, generalmente con cuatro capas de células laxamente dispuestas (1j). Haces vasculares colaterales rodeados por una vaina vascular parenquimatosa uniforme, bien definida, con cloroplastos distintos a los del resto del mesófilo (1j); cristales semejantes a cistolitos en células de la vaina o asociados directamente a los haces vasculares; terminaciones abiertas de los vasos.

Discusión

    En este trabajo se demuestra la utilidad de la anatomía foliar para la delimitación de las especies de Heliotropium en Venezuela. Fundamentalmente son utilizados, como caracteres diagnósticos, la presencia y localización de cristales similares a cistolitos, la presencia, densidad y tipo de indumento, la existencia de anatomía similar a la clásica de Kranz y la densidad de estomas.

La apariencia, ubicación y el tipo de cristales han sido usados a menudo en taxonomía. En Boraginaceae Gürke, los cistolitos ya se han utilizado con fines diagnósticos. Rao y Kumar (1995) presentan una clave para las especies de Cordia L. con base en la distribución, número y tamaño de los litocistos, así como en la forma de los cistolitos. En H. angiospermum y H. curassavicum resalta la existencia de idioblastos tipo litocistos con cristales semejantes a los reportados por los mencionados autores para C. dichotoma Forst. y C. wallichii G. En H. filiforme, H. fruticosum, H. indicum, H. procumbens y H. ternatum se presentan cristales parecidos a cistolitos en la base de tricomas, en células epidérmicas no diferenciadas, o en haces vasculares. Estructuras de esta misma naturaleza, a nivel de la base de los pelos, se han observado en Lithospermum officinale L., un género relacionado con Heliotropium (Metcalfe y Chalk, 1950). Igualmente, es necesario destacar que la presencia de cristales semejantes a cistolitos asociados a haces vasculares en H. filiforme, H. fruticosum, y H. ternatum no ha sido considerada anteriormente como carácter diagnóstico para el género o para la familia.

    Los tricomas encontrados en Heliotropium coinciden, en términos generales, con los llamados pelos boragináceos (Metcalfe y Chalk 1950). No obstante, a pesar de que dichos pelos se reportan generalmente como unicelulares por la existencia de una gran célula terminal sin divisiones, en H. angiospermum, H. filiforme, H. fruticosum, H. indicum, H. lagoense, H. polyphyllum, H. procumbens y H. Purdiei, se observa un conjunto de células basales que por su disposición, arreglo y forma, se distinguen del resto de las células epidérmicas. Igualmente, los tricomas glandulares observados en H. angiospermum y en H. indicum concuerdan con el tipo de indumento señalado por Metcalfe y Chalk (1950) para el género.

    La única especie glabra es H. curassavicum, la que además presenta hojas equifaciales, lo cual permite corroborar su ubicación en la sección Halmyrophila.

    Las especies H. fruticosum, H. Purdiei y H. ternatum presentan una vaina de células envolventes del haz vascular bien definida, con cloroplastos distintos a los del mesófilo circundante, similar a la anatomía Kranz. Cabe destacar que estas especies crecen sólo en sabanas, en zonas expuestas a alta irradiación y con aparente estrés hídrico. Tal anatomía podría estar reflejando un mecanismo fotosintético hacia la vía C4 para la fijación de Carbono, como una adaptación de estas plantas al ambiente donde crecen. Estudios fisiológicos posteriores, utilizando marcaje inmunufluorescente in situ y marcaje radiactivo, podrían confirmar la compartamentalización de Rubisco o actividad de la enzima fosfoenol piruvato carboxilasa. Igualmente, las tres especies mencionadas presentan una cutícula gruesa y paredes de las células epidérmicas gruesas y lignificadas. Estos caracteres se han considerado como xeromorfos y también podrían significar una adaptación a las sabanas (Esau, 1977; Fahn, 1982; Lindorf et al., 1985).

    Aunque las características anatómicas de H. fruticosum, H. Purdiei y H. ternatum podrían explicarse desde el punto de vista eco fisiológico como rasgos adaptativos particulares, la ausencia de un carácter como la mencionada anatomía similar a Kranz en otras especies de la misma subsección (H. filiforme y H. polyphyllum), podría permitir el comienzo de una reconsideración taxonómica. La anatomía tipo Kranz ha sido utilizada como carácter diagnóstico por Stutz et al. (1993), quienes proponen la reaparición del género Endolepsis Torr. (Chenopodiaceae Vent.) con base en la presencia de anatomía Kranz en Atriplex L., ausente en E. dioica Standley y en E. covillei Standley.

    La existencia de estomas anomocíticos en todas las especies de Heliotropium estudiadas, ha sido reportada previamente para Cordia y Cynoglossum L. por Metcalfe y Chalk (1950). El tipo de aparato estomático ha sido señalado con frecuencia como un carácter constante para géneros y para taxa superiores (Stace, 1965; Dehgan, 1980; Hayden, 1994; Dickison y Weitzman, 1996).

AGRADECIMIENTOS

    Este trabajo fue realizado con el financiamiento del Vicerrectorado Académico de la Universidad de Oriente, a través del Consejo de Investigación (CI-5-1001-0834/ 98).

REFERENCIAS

1. Chiossone C (1938) Flora médica del estado Lara. Tesis. Universidad Central de Venezuela. Caracas. 168 pp.        [ Links ]

2. Dehgan B (1980) Application of epidermal morphology to taxonomic delimitations in the genus Jatropha L. (Euphorbiaceae) Bot. J. Linn. Soc. 80: 257-278.        [ Links ]

3. Delascio F (1985) Algunas plantas usadas en la medicina empírica venezolana. INPARQUES. Caracas. 192 pp.        [ Links ]

4. Dickison W, Weitzman A (1996) Comparative anatomy of the young stem, node, and leaf of Bonnetiaceae, including observation on a foliar endodermis. Amer. J. Bot. 83: 405-418.        [ Links ]

5. Esau K (1977) Anatomy of seed plants. John Wiley & Sons. New York. 576 pp.        [ Links ]

6. Fahn A (1982) Plant anatomy. Pergamon Press. Oxford. 544 pp.        [ Links ]

7. Hayden W (1994) Systematics anatomy of Euphorbiaceae subfamily Olfieldioideae. I. Overview. Ann. Missouri Bot. Gard. 81: 180-202.        [ Links ]

8. Herrera-Arrieta Y, Grant W (1994) Anatomy of the Muhlenbergia montana complex (Poaceae). Amer. J. Bot. 81: 1038-1044.        [ Links ]

9. Hilger H (1992) Morphology of Heliotropium (Boraginaceae) dispersal units. Bot. Acta 105: 387-393.        [ Links ]

10. Johnston I (1928) Studies in the Boraginaceae VII. The South American species of Heliotropium L. Contr. Gray Herb. 81: 1-83.        [ Links ]

11. Lindorf H, De Parisca L, Rodríguez P (1985) Botánica. Clasificación. Estructura. Reproducción. Universidad Central de Venezuela. Caracas. 586 pp.        [ Links ]

12. Metcalfe C, Chalk L (1950) Anatomy of the dicotyledons. Vol. I. Clarendon Press. Oxford. 947 pp.        [ Links ]

13. Morales L, Solano F, Doll J, Otavo J, Vargas D (1974) Algunas malezas de potreros tropicales. Manual de asistencia técnica No. 19. Universidad Nacional de Colombia, Instituto Colombiano Agropecuario. Bogotá. 318 pp.        [ Links ]

14. Pacheco J, Pérez L (1989) Malezas de Venezuela. Monsanto. Caracas. 260 pp.        [ Links ]

15. Pérez E (1956) Plantas útiles de Colombia. Rivadeneyra. Madrid. 834 pp.        [ Links ]

16. Pittier H (1926) Manual de plantas usuales de Venezuela. El Comercio. Caracas. 622 pp.        [ Links ]

17. Rao B, Kumar V (1995) Lithocysts as taxonomic markers of the species of Cordia L. (Boraginaceae). Phytologia 78: 260-263.        [ Links ]

18. Rodríguez G (1993) El género Heliotropium L. (Boraginaceae) en Venezuela. Sinopsis. Acta Bot. Venez. 16: 83-91.        [ Links ]

19. Roig G, Mesa J (1974) Plantas medicinales, aromáticas o venenosas de Cuba. Instituto del Libro. La Habana. 250 pp.        [ Links ]

20. Roth I (1964) Microtécnica vegetal. Universidad Central de Venezuela. Caracas. 73 pp.        [ Links ]

21. Sagastegui A (1973) Malezas del Perú. Universidad Nacional de Trujillo. Perú. 540 pp.        [ Links ]

22. Splett S, Barthlott W, Stützel T, Araujo M (1993) Leaf anatomy of brazilian Eriocaulaceae and its diagnostic significance. Flora 188: 399-411.        [ Links ]

23. Stace C (1965) Cuticular studies as an aid to plant taxonomy. Bull. Brit. Mus. (Natur. Hist.) Bot. 4: 1-83.        [ Links ]

24. Stutz H, Chu G, Sanderson S (1993) Resurrection of the genus Endolepsis and clarification of Atriplex phyllostegia (Chenopodiaceae). Amer. J. Bot. 80: 592-597.        [ Links ]