IMPACTO DE LA ASOCIACIÓN DE CULTIVOS EN LA DENSIDAD

DE INSECTOS HEMíPTEROS ENTOMóFAGOS

José Guadalupe Loya-Ramírez, José Luis García-Hernández, John J. Ellington y David V. Thompson

José Guadalupe Loya-Ramírez. Ingeniero Agrónomo Parasitólogo, Universidad Autónoma Agraria "Antonio Narro" (UAAAN), México. Ph.D., Universidad Estatal de Nuevo México, EEUU. Coordinador, Área Interdisciplinaria de Ciencias Agropecuarias, Universidad Autónoma de Baja California Sur (UABCS). e-mail: jloya@uabcs.mx

José Luis García-Hernández. Ingeniero Agrónomo, UAAAN. Doctor en Ciencias en el Uso, Manejo y Preservación de los Recursos Naturales. Investigador Titular, Programa de Agricultura de Zonas Áridas, Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C. (CIBNOR), México. Dirección: Mar Bermejo Nº195, Col. Playa Palo Santa Rita. CP. 23090. La Paz, B.C.S., México. e-mail: jlgarcia@cibnor.mx

John J. Ellington. Ph.D., Universidad de Cornell, EEUU. Profesor, Departamento de Ciencias de Entomología, Fitopatología y Maleza, Universidad Estatal de Nuevo México (SUNM), EEUU. e-mail: joelling@nmsu.edu.

David V. Thompson. Ph.D., Universidad de California, EEUU. Profesor Asistente, Dpto. de Ciencias de Entomología, Fitopatología y Maleza, SUNM, EEUU. e-mail: dathomps@nmsu.edu.

Resumen

Se evaluó el impacto de cultivos intercalados con algodonero (Gossypium hirsutum) en la densidad de insectos hemípteros depredadores. Además, se pretendió encontrar evidencias de interdepredación. Los cultivos intercalados con algodonero fueron canola (Brassica napus), alfalfa (Medicago sativa), veza (Vicia villosa) y esparceta (Onobrychis viciifolia). La densidad fue presentada como promedio de individuos en 30m lineales (i/30m). Se establecieron también parcelas de algodonero, sin cultivos intercalados, bajo tratamientos con productos para control de gusano rosado (Pectinophora gossypiella) y un testigo sin ningún tipo de control. Los cultivos intercalados al algodonero promovieron densidades altas de depredadores, existiendo migración significativa de éstos al algodonero intercalado al final de la temporada. Geocoris spp. mostró su mayor densidad en veza, con un aumento gradual hasta el muestreo final en sus estados de ninfa y adulto. Nabis spp. también fue más abundante en veza, como ninfa al principio y como adulto a la mitad de la temporada, y disminuyó posteriormente su densidad en todos los cultivos, siendo en la segunda mitad del ciclo superior en alfalfa y esparceta. Orius spp. mantuvo su mayor densidad en alfalfa, excepto en el último muestreo, cuando fue mayor en el algodonero intercalado. Una significativa reducción de Orius spp. en proporción al incremento de Geocoris spp., así como otros resultados, proporcionaron indicios de interdepredación de Geocoris spp. hacia Orius spp. e incluso hacia Nabis spp. El tratamiento con insecticida químico presentó los valores más bajos para todas las especies evaluadas.

Summary

The impact of interplanting crops with cotton (Gossypium hirsutum) on the density of predator hemipterans was evaluated. In addition, this work pretended to reach evidences of intraguild predation among the predators. The interplanting crops were canola (Brassica napus), alfalfa (Medicago sativa), hairy vetch (Vicia villosa) and sanfoin (Onobrychis viciifolia). Density values were given as average number of individuals in 30 linear meters (i/30m). Density was also evaluated in cotton plots under different treatments to control pink bollworm (Pectinophora gossypiela), which were applied in plots without interplanting crops. The interplanted crops promoted high densities of predators and a significant migration toward the intercropped cotton. Geocoris spp. showed its highest density in hairy vetch, with a gradual increment towards the final sampling date on both nymph and adult stages. Nabis spp. also showed its highest abundance in hairy vetch, as nymph at the beginning of the season, and as adult in the middle of the season, decreasing its density subsequently in all crops, but its density in the second half of the season was statistically higher in alfalfa and sanfoin. Orius spp. had its highest density in alfalfa during the whole season, except in the last sampling date, when it was higher in the intercropped cotton. A significant reduction of Orius spp. in relation to an increment of Geocoris spp., and other results, provide signs of intraguild predation from Geocoris spp. to Orius spp. and probably to Nabis spp. The treatment including chemical insecticide in cotton showed the lowest averages.

Resumo

Avaliou-se o impacto de cultivos intercalados com algodoeiros (Gossypium hirsutum) na densidade de insetos hemípteros depredadores. Além disso, se pretendeu encontrar evidências de interdepredação. Os cultivos intercalados com algodoeiro foram canola (Brassica napus), alfafa (Medicago sativa), ervilha (Vicia villosa) e esparceta (Onobrychis viciifolia). A densidade foi apresentada como média de indivíduos em 30 m lineares (i/30 m). Estabeleceram-se também parcelas de algodoeiro, sem cultivos intercalados, sob tratamentos com produtos para controle de minhoca rosa (Pectinophora gossypiella) e uma testemunha sem nenhum tipo de controle. Os cultivos intercalados ao algodoeiro promoveram densidades altas de depredadores, existindo migração significativa de estes ao algodoeiro intercalado ao final da temporada. Geocoris spp. mostrou sua maior densidade em ervilha, com um aumento gradual até a amostragem final em seus estados de ninfa e adulto. Nabis spp. também foi mais abundante em ervilha, como ninfa ao princípio e como adulto na metade da temporada, e diminuiu posteriormente sua densidade em todos os cultivos, sendo na segunda metade do ciclo superior em alfafa e esparceta. Orius spp. manteve sua maior densidade em alfafa, exceto na última amostragem, quando foi maior no algodoeiro intercalado. Uma significativa redução de Orius spp. em proporção ao incremento de Geocoris spp., assim como outros resultados, proporcionaram indícios de interdepredação de Geocoris spp. para Orius spp. e incluso para Nabis spp. O tratamento com inseticida químico apresentou os valores menores para todas as espécies avaliadas.

PALABRAS CLAVE / Algodonero / Cultivos Intercalados / Depredadores / Hemíptera /

Recibido: 13/03/2003. Modificado: 17/06/2003. Aceptado: 20/06/2003

Introducción

El establecimiento de diferentes cultivos asociados en un predio es una práctica que antes de la agricultura extensiva moderna era realizada en forma normal por nuestros antepasados. Recientemente se han realizado estudios que permiten reconocer ventajas en este tipo de manejo agronómico. Según Davidson y Lyon (1992) los sistemas de monocultivo tienden a incrementar una plaga peculiar del cultivo, y recientemente se ha propuesto y se han mostrado evidencias de que los agrosistemas en asociaciones proporcionan un control de plagas en forma natural (Ekesi et al., 1999; Khan et al., 2000; Sekamatte et al., 2002), lo que en parte se debe a que los enemigos naturales suelen requerir hospedantes alternos para reproducirse (Davidson y Lyon, 1992).

Aunque todavía es escasa la información relacionada con el control de plagas por asociación de cultivos, diversos reportes tratan el tema. Por ejemplo, Tho (1974) reportó una reducción en la infestación de termitas en zonas forestales. Diversos reportes evidencian la utilidad de los cultivos intercalados con otros de importancia comercial para disminuir la incidencia de diversas plagas en este último (Altieri y Letourneau, 1982; Risch et al., 1983; Baliddawa, 1985; Trenbath, 1993).

Los agroecosistemas complejos pueden incrementar la incidencia de agentes de control biológico (Huffaker y Messenger, 1994a). Dentro de cada ecosistema, una especie en particular encuentra una posición determinada en equilibrio con diferentes niveles de densidad de población, y el equilibrio de una población particular puede ser manejada modificando la diversidad de tal ecosistema (Huffaker y Messenger, 1994b; Doutt y DeBach, 1964).

Russell (1989) y Andow (1991) mencionan que es necesario sembrar más de un cultivo para promover la diversidad. Dentro de los tipos de asociaciones se encuentran: a) el establecimiento de dos cultivos asociados; b) maleza en asociación con un cultivo; c) cultivo para cría, acolchado viviente o cubierta vegetal, cuando se siembra en asociación a una planta sin fines económicos; y d) cuando más de dos genotipos, independientemente de la especie, coexisten en tiempo y espacio, en la práctica llamada policultivo (Andow, 1991; Vet y Dicke, 1992).

Van Driesche y Bellows (1996) afirmaron que que los intercultivos son la asociación de más de una especie de cultivo en el mismo lugar al mismo tiempo. Andow (1991) encontró que los enemigos naturales generalistas son más abundantes en policultivos por tres razones: a) mayor variedad de alimento disponible; b) mayor número de hembras reproductoras, mientras que en monocultivos predominan los machos y la diversidad es menor; y c) mayor diversidad microclimatica, que favorece la llegada de insectos más variados. Dentro de los enemigos naturales más comunes en Estados Unidos y México se encuentran varias especies de insectos hemípteros, los que se encuentran asociados a por lo menos 30 cultivos de importancia económica (Davidson y Lyon, 1992). El presente trabajo describe el impacto de las interplantaciones en la actividad de depredadores comunes en los campos algodoneros del sur de Estados Unidos. Un segundo objetivo de este trabajo fue encontrar evidencias de interdepredación.

Materiales y Métodos

Establecimiento del experimento

Se estudió la dinámica de población de cuatro especies de insectos depredadores pertenecientes al orden Hemíptera en sistemas de siembra de algodonero (Gossypium hirsutum). Este cultivo fue sometido a diversos tratamientos enfocados al control de gusano rosado (Pectinophora gosypiella Saunders; Lepidóptera: Gelechiidae). El experimento fue realizado en el Centro de Investigaciones y Ciencia Vegetal de la Universidad Estatal de Nuevo México en Las Cruces, NM, Estados Unidos.

El estudio se estableció bajo un diseño experimental aleatorio con submuestreo (Zamudio y Alvarado, 1996), con tres repeticiones. Se realizó análisis de varianza para cada una de las variables (densidad de cada especie, expresada en el promedio de individuos en 30m lineales (i/30m) y comparaciones de medias por el método de Diferencia Mínima Significativa (DMS) y un nivel de significación de P£0,05. Se utilizó la variedad de algodonero Acala 1517, sembrada en líneas de 1m de distancia en todos los casos. Los tratamientos utilizados fueron

1) Testigo: algodonero sin ningún tipo de control de plagas ni cultivos intercalados; 0,35ha.

2) Algodonero sin cultivos intercalados, con cinco aplicaciones (17 de junio, 8, 11 y 25 de julio y 27 de agosto) de Mycotrol^® (Beauveria bassiana); 0,21ha.

3) Cinco sub-parcelas de algodonero intercalado con los demás cultivos (alfalfa, canola, veza y esparceta), cada sub-parcela con una superficie de 0,07ha para completar 0,35ha; sin control químico. Los cultivos intercalados en este tratamiento constituyeron los tratamientos del 4 al 7.

4) Cultivo de alfalfa (750000 plantas/ha), 0,07ha, sin control químico.

5) Canola (200000 plantas/ha), sin control químico.

6) Esparceta (500000 plantas/ha), 0,07ha, sin control químico, con tres liberaciones de parasitoides himenópteros (Goniozus legneri y Apanteles caberatae).

7) Veza (500000 plantas/ha), 0,07ha, sin control químico.

8) Algodonero sin cultivos intercalados, con aplicaciones de Checkmate^® (feromona de gusano rosado) y Mycotrol^®, 0,32ha (ver detalles de aplicaciones en Tabla I).

9) Algodonero sin cultivos intercalados, con aplicaciones de Checkmate^® (10 de junio y 26 de julio) y Checkmate^® y Lorsban^® (29 de junio), 0,07ha.

Muestreos

Las parcelas fueron muestreadas aleatoriamente en seis ocasiones durante la época de fructificación con un muestreador de vacío (Insectavac^®). Se consideraron 3 sub-muestras de 30m por hilera de plantas, cada una como una repetición. Las fechas de los muestreos fueron 9, 23 y 30 de julio, 9 y 27 de agosto y 3 de setiembre. Las muestras fueron colectadas de las dos hileras centrales de cada tratamiento. Para el tratamiento 3 (interplantación de algodonero sin control químico), las muestras fueron tomadas de las dos hileras centrales de cada sub-parcela de algodonero intercalada con los demás cultivos. El contenido de cada carga de Insectavac fue colocado en bolsas de plástico de un galón (Zip Lock^®), que a su vez fueron almacenadas, enfriadas en hielo y posteriormente congeladas para su conteo y evaluación. Los residuos de contaminantes fueron separados de las muestras en el laboratorio con tamices Nº5, 10 y 20 (Taylor^®). Los géneros de depredadores registrados fueron chinche ojona (Geocoris spp., Hemíptera: Lygaeidae), diferenciando estado ninfal y adulto; chinche pirata (Orius spp., Hemíptera: Anthocoridae), sin diferenciar estados de desarrollo; chinche nabis (Nabis spp., Hemíptera: Nabidae) diferenciando estado ninfal y adulto; y chinche asesina (Sinea spp. y Zelus spp., Hemíptera: Reduviidae) en estado adulto.

Resultados y Discusión

Las Tablas II y III muestran la distribución poblacional de Geocoris spp. en estado ninfal y adulto. En ambos casos se observa su preferencia por la veza, cultivo en el cual se desarrolló en una tasa significativamente mayor que el resto de los depredadores evaluados. La diferencia mostrada por el estado de desarrollo de Geocoris spp. radicó en una leve preferencia por alfalfa en estado adulto. La densidad más alta de esta chinche, tanto en adulto como en ninfa, se presentó hacia el final de la temporada en el último muestreo efectuado, en el que alcanzo promedios de 357,5 y 167,8 i/30m en adultos y ninfas, respectivamente, después de un incremento continuo a través de la temporada.

La mayoría de los depredadores evaluados mostraron buen desarrollo en el cultivo de veza. Aún así, alfalfa fue uno de los cultivos en que otros depredadores mostraron su mayor desarrollo. Por ejemplo, Orius spp. mantuvo su mayor densidad en alfalfa durante toda la temporada; sin embargo, registró una reducción de densidad gradual muy severa. Su promedio bajó desde 127,5 y 92,5 hasta 10,8 y 5,8 i/30m, en alfalfa y veza en el primero y último muestreos, respectivamente (Tabla IV).

Las parcelas de algodonero fueron sembradas simultáneamente a los intercultivos y no se realizaron cortes en estos últimos. Bajo estas circunstancias no se observó una migración generalizada de todos los depredadores a las parcelas de algodonero. Sin embargo, las Tablas II, III y IV, muestran que Geocoris spp. y Orius spp. mostraron promedios más altos en el algodonero intercalado que en el testigo y en los demás tratamientos en algodonero al final de la temporada. En estos casos las diferencias entre los tratamientos de algodonero es muy grande; por ejemplo, para Geocoris spp. adulto, en la Tabla III se observa que el algodonero intercalado presentó un promedio de 32 i/30m, mientras los demás tratamientos registraron promedios menores a 8 i/30 m. En el último muestreo, a pesar de su disminución general de densidad, Orius spp. mostró un promedio más alto en el algodonero intercalado que en los demás cultivos y tratamientos (Tabla IV). En el tratamiento de algodonero intercalado (12,3 i/30m) hubo casi tres veces más individuos que en el testigo (4,5 i/30m), mostrando el impacto favorable de los cultivos intercalados en este depredador.

Las relaciones entre depredadores representan uno de los tópicos más importantes a estudiar en control biológico y ecología de la conservación (Müller y Brodeur, 2002). En este sentido, la significativa reducción gradual general de Orius spp. y el contrastante incremento de Geocoris spp., se consideran indicadores de una posible inter-depredación de Geocoris spp. hacia Orius spp. Este resultado coincide con el reporte de Rosenheim et al. (1995), quien presentó evidencias de interdepredación de Geocoris spp. hacia Orius spp. La disminución en la segunda mitad de la temporada de Nabis spp., indica que pudo haber existido también inter-depredación de Geocoris spp. hacia Nabis spp. e incluso de esta última hacia Orius spp. Los datos mencionados y los que se presentan en las Tablas V y VI señalan una considerable probabilidad de que en un principio Geocoris spp. inició alimentándose básicamente de Orius spp., pero a la mitad de la temporada, en la que disponibilidad de Orius spp. era ya sumamente baja, Geocoris spp. empezó a alimentarse de Nabis spp., que alcanzo su mayor densidad a mitad de temporada, en el muestreo del 9 de agosto (145,5 i/30m como ninfa y 139,3 i/30m como adulto, en alfalfa y veza, respectivamente), pero posteriormente disminuyó. En otros trabajos (Headrick y Goeden, 2001; Denoth et al., 2002) se ha destacado que es necesario aprender más acerca de las interrelaciones tróficas entre los diferentes depredadores que coexisten en un mismo ecosistema.

De acuerdo con Gitonga et al. (2002) y Steinkraus et al. (2002), es de suma importancia conocer los cambios en el patrón de distribución a través de la temporada de un cultivo de importancia económica; es necesario conocer el comportamiento de un enemigo natural en diferentes cultivos y asociaciones para realizar la selección de la mejor combinación en los intercultivos. También es necesario definir la plaga que se desea controlar antes de decidir cuál cultivo se usará en interplantación.

Las relaciones entre enemigos naturales en los ecosistemas son fenómenos difíciles de entender; la interdepredación combina dos fuerzas estructurales importantes en ecología de comunidades, la competencia y la depredación, y las relaciones pueden generar una gran diversidad de efectos indirectos entre las especies coexistentes (Polis y Strong, 1996; Müller y Brodeur, 2002). Los efectos indirectos dependen en gran medida de las condiciones en las que se desarrollan las especies y es difícil encontrar respuestas concluyentes al respecto. En este sentido, Davidson y Lyon (1992) indicaron que las interrelaciones entre depredadores no son solidarias; existe una fuerte competencia entre las diferentes especies del complejo de depredadores y su comportamiento esta relacionado con las condiciones ambientales, principalmente la disponibilidad de presas para la alimentación. Esta lucha es un factor de selección en el proceso evolutivo. Bajo ciertas circunstancias, algún depredador puede no ser enemigo natural de una plaga determinada; en esta situación, de acuerdo con Rosenheim et al. (1995), el depredador no cumple su rol en el manejo integrado de plagas.

La chinche asesina (Sinea spp. y Zelus spp.) fue ligeramente más abundante en alfalfa y veza (Tabla VII) que en el resto de los cultivos o en los diferentes tratamientos de algodonero, pero aun así mostró números muy bajos con respecto al resto de los depredadores, sin diferencias significativas entre los tratamientos.

Los resultados sugieren que las siembras de los intercultivos deben darse antes que la del cultivo de importancia económica, en este caso algodonero, y en el momento que aparecen las plagas en el algodonero se deben realizar cortes de los cultivos intercalados para promover un mayor desplazamiento o migración de los depredadores. De la forma en que este experimento se realizó, el comportamiento de los depredadores evaluados coincidió con observaciones de Corbett y Plant (1992), quienes señalaron que los cultivos intercalados sembrados simultáneamente al cultivo económico pueden funcionar en forma inversa a lo deseado; es decir, funcionan más como un atrayente hacia ellos mismos que como fuente para el cultivo económico.

Dado que este estudio fue enmarcado en el manejo integrado de gusano rosado en algodonero, es importante señalar que el control biológico sobre esta plaga se da en estado de huevo, debido a que la larva permanece dentro de los frutos (cápsulas) de esta planta, protegido del ataque de los enemigos naturales. Ésto señala la necesidad de estudiar también los requerimientos de consumo del huevo por cada enemigo natural, con el fin de establecer programas de manejo de gusano rosado más apropiados y en base a ello elegir el intercultivo óptimo para tal manejo.

Conclusiones

La densidad de los depredadores fue alta en los cultivos asociados al algodonero. Las especies con mayor densidad en orden descendente fueron Geocoris spp., tanto en estado de ninfa como adulto, Orius spp. y Nabis spp. El complejo de chinche asesina (Sinea spp. y Zelus spp.) presentó los promedios más bajos. Geocoris spp. alcanzó su mayor densidad de población en veza, después de un aumento gradual durante la temporada hasta llegar a su promedio más alto en el muestreo final. Nabis spp. mostró su mayor abundancia en veza, como ninfa a principio de temporada y como adulto a la mitad de la misma; en la segunda mitad del ciclo sufrió una significativa disminución de su densidad en todos los tratamientos y los promedios en esta mitad de ciclo fueron mayores en alfalfa y esparceta.

Orius spp. presentó su mayor densidad en alfalfa durante toda la temporada. Después del primer muestreo registró una reducción gradual significativa. Dada esta reducción y un contrastante incremento de Geocoris spp., se presume una interdepredación de Geocoris spp. hacia Orius spp. e incluso hacia Nabis spp. En el último muestreo del 3 de setiembre se manifestó una migración de Geocoris spp. y Orius spp. hacia el tratamiento de algodonero intercalado, en el cual mostraron los promedios más altos que los demás tratamientos de algodonero. El tratamiento incluyendo insecticida químico mostró los promedios más bajos para todos los depredadores.

Por la importancia de la sincronía entre la aparición de las plagas de algodonero y el desarrollo de un enemigo natural específico, es posible concluir que el grupo con mayor potencial es el de chiche ojona (Geocoris spp.), seguido por el complejo de Nabis spp., persistiendo a pesar de ello, la necesidad de evaluar sus atributos como depredador de gusano rosado o bien la especie fitófaga objetivo de un programa de control biológico.

Agradecimientos

Los autores agradecen el apoyo del Centro de Ciencia e Investigación Vegetal de la Universidad Estatal de Nuevo Mexico, EEUU, la Universidad Autónoma de Baja California Sur y el Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C. (proyecto institucional ZA1.2).

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