Variación morfológica de opuntia (cactaceae) en relación con su domesticación en la altiplanicie meridional de México

Juan Antonio Reyes-Agüero¹, Juan Rogelio Aguirre Rivera² y José Luis Flores Flores³

¹Licenciado en Biología, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, México. Maestro en Ciencias en Botánica, Colegio de Postgraduados, México. Estudiante de doctorado en Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Autónoma de México. Profesor-Investigador, Instituto de Investigación en Zonas Desérticas, Universidad Autónoma de San Luis Potosí (UASLP), México. Dirección: Altair 200, Fracc. del Llano, San Luis Potosí, S.L.P. 78377, México. e-mail: reyesaguero@uaslp.mx

²Ingeniero Agrónomo, Escuela Nacional de Agricultura, México. M.Sc. en Ecología, New Mexico State University, EEUU. Doctor en Agronomía, Universidad de Córdoba, España. Profesor-Investigador y Director, Instituto de Investigación de Zonas Desérticas, UASLP, México.

³Ingeniero Agrónomo, Universidad Autónoma de Chapingo, México. Maestro en Ciencias en Edafología y Doctor en Ciencias en Botánica, Colegio de Posgraduados, México. Investigador, Instituto Potosino de Investigación Científica y Tecnológica, San Luis Potosí, México.

Resumen

    En la Altiplanicie Meridional se localiza el 35% de las especies mexicanas de Opuntia y unas 144 variantes, con distinto grado de humanización, que se usan por sus cladodios para forraje, nopalitos como verdura y sus frutos. Para contribuir a dilucidar la taxonomía del género y el proceso de su domesticación, se analizaron 42 atributos morfológicos de cladodios desarrollados, nopalitos y frutos de 243 variantes de Opuntia, recolectadas en 31 localidades de siete estados de la Altiplanicie Meridional de México. El primer eje de ordenación correspondió a un gradiente de domesticación hacia plantas con frutos grandes y cladodios sin espinas; el segundo eje de ordenación mostró otra tendencia de domesticación hacia plantas, también con frutos grandes, pero con cladodios con espinas prominentes. El tercer eje resaltó dos tendencias opuestas en las variantes menos humanizadas, caracterizadas a su vez por atributos probablemente más relacionados con la selección natural. En la clasificación se obtuvieron 76 grupos. Los atributos más importantes para su clasificación fueron la cantidad de espinas radiales y el número de espinas por aréola en los cladodios, así como el color y peso de la pulpa de los frutos. La clasificación revela los elementos del síndrome de domesticación de Opuntia para fruto; el peso de la pulpa aparece como el elemento principal, secundado por las características de las aréolas y espinas, seguidos por la longitud y color del fruto.

Summary

    In the Meridional Highland of Mexico is located 35 % of the Mexican species of Opuntia and some 144 variants, with different grade of humanization that they are used by their cladode for forage, nopalitos like greenness and their fruits. With the purpose of contributing to elucidate the taxonomy of the genus and the process of their domestication, 42 morphological attributes of developed cladodios, nopalitos and fruits were analyzed, of 243 variants of Opuntia, gathered in 31 localities of seven states of the Meridional Highland of Mexico. The first ordination axis corresponded to domestication gradient toward plants with large fruits and cladodes without thorns; the second ordination axis showed another domestication tendency toward plants, also with large fruits, but with cladodes with prominent thorns. The third ordination axis stood out two tendencies opposed in the variants less humanized, characterized by attributes probably more related with the natural selection. En the clasification 76 groups were obtained. The most important attributes for the classification were the quantity of radial thorns and the number of thorns for areole in the cladodes, and the color and weight of the pulp of the fruits. The classification reveals the elements of the syndrome of domestication of Opuntia for fruit; the weight of the pulp of the fruit appears as the main component, seconded by the characteristics of the areolas and thorns, and then for the longitude and color of the fruit.

Resumo

    No Altiplano Meridional se localizam 35% das espécies mexicanas de Opuntia e umas 144 variantes, com distinto grau de humanização, que se usam por seus cladódios para forragem, nopalitos como verdura e seus frutos. Para contribuir a esclarecer a taxonomia do gênero e o processo de sua domesticação, se analisaram 42 atributos morfológicos de cladódios desenvolvidos, nopalitos e frutos de 243 variantes de Opuntia, recolhidas em 31 localidades de sete estados do Altiplano Meridional do México. O primeiro eixo de ordenação correspondeu a um gradiente de domesticação para plantas com frutos grandes e cladódios sem espinhas; o segundo eixo de ordenação mostrou outra tendência de domesticação para plantas, também com frutos grandes, mas com cladódios com espinhas proeminentes. O terceiro eixo ressaltou duas tendências opostas nas variantes menos humanizadas, caracterizadas por sua vez por atributos provavelmente mais relacionados com a seleção natural. Na classificação se obtiveram 76 grupos. Os atributos mais importantes para sua classificação foram a quantidade de espinhas radiais e o número de espinhas por auréola nos cladódios, assim como a cor e peso da polpa dos frutos. A classificação revela os elementos da síndrome de domesticação de Opuntia para fruto; o peso da polpa aparece como o elemento principal, secundado pelas características das auréolas e espinhas, seguidos pela longitude e cor do fruto.

Palabras clave / Decorana / Domesticación / Ficus-indicae / Streptacanthae / Twinspan / Variabilidad Morfológica /

Recibido: 09/02/2005. Modificado: 20/05/2005. Aceptado: 16/06/2005.

    El género Opuntia (sensu stricto) está formado por 189 especies (Anderson, 2001). Las 83 especies mexicanas de este género (Guzmán et al., 2003) han sido agrupadas en 17 series (Bravo, 1978). Registros arqueobotánicos respaldan una correlación de Opuntia con Homo sapiens mayor que 9000 años (Callen, 1966). En el neolítico del sur de la Altiplanicie, hay evidencias de domesticación de O. ficus-indica (Bravo, 1978). En el norte de la Altiplanicie el paleolítico persistió hasta que los conquistadores españoles fundaron pueblos y comunidades (s. XV y XVI), y crearon un ambiente para Opuntia inédito en esa región: los solares o huertos de traspatio. Desde entonces, las nopaleras de solar en esta región han sido la síntesis del esfuerzo de generaciones de recolectores, quienes han acopiado lo más útil o atractivo de las nopaleras silvestres (Figueroa et al., 1980). A mediados del s. XX, en la Altiplanicie Meridional se inició el establecimiento de plantaciones comerciales con algunas variantes de solar, que ya suman más que 50000ha para tuna y más que 10500ha para nopalito (Mondragón y Pérez, 1994). Así, en México existe gran riqueza de variantes de Opuntia con diferente grado de domesticación, desde las recolectadas o plantadas como cercos vivos y bordes de taludes de parcelas y las propias de solares, hasta de plantaciones comerciales (Figueroa et al., 1980; Colunga et al., 1986; Rodríguez y Nava, 1998).

    La Altiplanicie Meridional (Figura 1), ubicada en el centro-norte de México, tiene una superficie de ~300000km². Está conformada por numerosos valles separados por serranías y su altitud media es de 2000m; está limitada por las Sierras Madre Occidental y Oriental, al sur por la Cordillera Neovolcánica y al norte por serranías de dirección NO-SE que la separan de la Altiplanicie Septentrional. Comprende parte de los estados de Zacatecas, San Luis Potosí, Aguascalientes, Jalisco, Guanajuato, Querétaro, Hidalgo, Michoacán y el Distrito Federal (Tamayo, 1988). Su clima es seco estepario; en los valles y laderas inmediatas prevalecen los matorrales xerófilos y en las serranías los encinares y piñonares (Rzedowski, 1978). De las 83 especies mexicanas de Opuntia, 29 se distribuyen en esa Altiplanicie (Guzmán et al. 2003) y algunas, como O. streptacantha y O. leucotricha, son dominantes fisonómicas del tipo de vegetación natural conocido como matorral crasicaule o nopalera (Rzedowski, 1978).

    El interés inicial por la domesticación de Opuntia se centró en especular sobre las especies ancestrales de O. ficus-indica (serie Ficus-indicae), la especie con mayor grado de domesticación (Reyes et al., 2004). Bravo (1978) señaló que algunas especies de la serie Streptacanthae, como O. hyptiacantha, O. lasiacantha, O. megacantha y O. streptacantha, tenían también algún grado de domesticación. Otras 15 especies con grado variable de humanización, algunas de las series ya mencionadas (O. undulata y O. crassa de Ficus-indicae; O. chavena, O. joconostle y O. pachona de Streptacanthae), y de series diferentes, como Dillenianae (O. cantabrigiensis), Elatiores (O. fuliginosa), Leucotrichae (O. leucotricha), Macdougaliane (O. atropes y O. velutina), Phaeacanthae (O. rastrera), Robustae (O. robusta y O. cochinera) y Tomentosae (O. guilanchi y O. tomentosa) fueron analizadas por Figueroa et al. (1980) o Colunga et al. (1986). Posteriormente se han documentado 144 variantes adicionales de Opuntia, denominadas y apreciadas por los recolectores y cultivadores de nopal de la Altiplanicie Meridional, pero difícilmente asignables a una especie en particular.

    La importancia económica adquirida por el nopal en México, sus numerosas variantes utilizadas, su amplia variedad morfológica y el interés de fitomejoradores motivó varios estudios (Colunga et al., 1986; Valdez et al., 1997; Aguilar et al., 2003) sobre su variación morfológica. En estos análisis, el área de procedencia de las variantes fue el Altiplano Potosino-Zacatecano, esto es, ~15% de la Altiplanicie Meridional; las variantes, de 6 a 66, se identificaron solo ocasionalmente con nombres científicos; se analizaron de 2 a 33 atributos; y las técnicas estadísticas utilizadas fueron análisis de varianza, ordenación (componentes principales) y clasificación (agrupación aglomerativa).

    Aunque se ha avanzado en el estudio de la variabilidad morfológica de Opuntia, en especial de sus órganos de interés económico, de esos trabajos se puede colegir que el atraso en la taxonomía de Opuntia se debe al supuesto implícito de que solo la selección natural ha influido en dicha variabilidad. Por ello, el objetivo del presente trabajo es analizar a la vez la variabilidad de atributos morfológicos con o sin interés económico de numerosas variantes de Opuntia, para contribuir a dilucidar su taxonomía y el proceso de su domesticación.

Materiales y Métodos

    De septiembre 1998 a agosto 2002 se realizaron exploraciones en el área de estudio para obtener muestras de variantes de Opuntia que: 1) fueran apreciadas y cultivadas por sus cladodios (tallos desarrollados, no lignificados, utilizados como forraje), nopalitos (cladodios jóvenes o inmaduros con hojas verdaderas, consumidos como verdura) o por sus frutos (con pulpa abundante y dulce, y cáscara delgada, denominados tunas; o frutos con pulpa reducida, pero con cáscara gruesa y ácida, llamados xoconostles); 2) fueran reconocidas con nombres comunes inequívocos por los recolectores y cultivadores de nopal; y 3) formaran, preferentemente, parte de plantaciones de solar o comerciales (algunas se obtuvieron en nopaleras silvestres y plantaciones experimentales). Se hicieron 483 recolectas, cada una con materiales de 6 plantas. En cada planta se evaluó un cladodio de 2-3 años de edad, con evidencias de que ya hubiese tenido brotes vegetativos y/o reproductivos, un nopalito y un fruto maduro. Originalmente se consideraron 118 atributos, pero tras análisis de ordenación preliminares, fueron eliminados los de bajo coeficiente de variación, redundantes o con valores de ordenación intermedios. Así, sólo se conservaron 42 atributos morfológicos (Tabla I). Las observaciones y mediciones de las aréolas se hicieron en la zona central de una de las caras del cladodio. Las mediciones hasta 15cm se realizaron con calibrador digital y las mayores con cinta métrica metálica. La definición de colores de cladodios y frutos se basó en tablas Munsell (1954, 1977). Los frutos y sus partes se pesaron en una balanza digital. La dureza de las semillas se evaluó con una máquina de compresión Instron® 1000. Las recolectas, debidamente preparadas como especímenes, se depositaron en el herbario SLPM de la Universidad Autónoma de San Luis Potosí. La matriz básica de variantes por atributos se sometió a ordenación y clasificación; con ello, se descartó casi la mitad de las recolectas por información incompleta, igual procedencia y nombres idénticos o similares, y por semejanza morfológica según la clasificación preliminar. Así, la matriz definitiva se integró con 19 atributos del cladodio, uno del nopalito y 22 del fruto de 243 variantes recolectadas en 31 localidades de siete estados de la Altiplanicie Meridional (Tabla II).

    La información de la matriz definitiva se ordenó con el análisis de correspondencias sin tendencia (Decorana) y se clasificó en forma jerárquica, divisiva y politética con el programa Twinspan (McCune y Mefford, 1999). Los resultados de los análisis se interpretaron con base en los manuales de los programas (Hill, 1979a, b) y en las aplicaciones de ambos programas (Aguirre, 1989). Cada eje está integrado por las 243 variantes, dispuestas según su valor de ordenación. Los patrones significativos en la ordenación con el Decorana se reconocen por su coeficiente de determinación (proporción de la variación explicada por la ordenación) a través de la relación entre la distancia euclidiana del espacio no reducido de los datos y el espacio de la ordenación (McCune y Mefford, 1999). Una vez reconocidos dichos patrones, cada eje o gradiente de ordenación se dividió en 5 partes o segmentos, de acuerdo con sus valores de ordenación, según Aguirre (1989); la cantidad de variantes por segmento varió de 2 a 149. Finalmente, en los tres primeros ejes se describieron los 5 segmentos o quintos (siempre y cuando presentaran alguna tendencia de ordenación identificable a simple vista): primero los dos quintos extremos, luego el intermedio y al final los segmentos 2º y 4º. En promedio, cada segmento se integró con 48,6 variantes. Las descripciones de los quintos 2º, 3º y 4º se basaron solo en las 10 variantes de la zona intermedia; en el mismo sentido, en los segmentos extremos 1º y 5º se consideraron solo las diez variantes extremas. Como en los gradientes los cambios son sutiles, se observó que con 10 variantes de los extremos de los segmentos 1º y 5º, y 10 variantes intermedias de los demás segmentos, se facilitaba el reconocimiento de las tendencias en la variación morfológica y la naturaleza de cada gradiente.

    La clasificación con el Twinspan se basa en atributos que resultan ser preferenciales (Hill, 1979b); así, las variantes de cada grupo formado por el Twinspan comparten ciertos atributos. Dentro de éstos hay algunos altamente preferenciales que a su vez sirven como atributos indicadores y acentúan la afinidad entre variantes de un grupo y la diferencia entre pares de grupos (Aguirre, 1989). Los atributos indicadores se utilizaron para describir y discutir la clasificación resultante.

Resultados y discusión

Aspectos descriptivos

    Las especies del 98,76% de las variantes fueron identificadas y pertenecen a 7 series (Tabla III). De 6 series ya se habían registrado especies con diferente grado de humanización (Figueroa et al., 1980; Colunga et al., 1986); la novedad es la serie Opuntiae, pues O. compressa se obtuvo en una plantación experimental, apreciada por su nopalito en el norte de México. En cambio, no se registraron especies de las series Elatiores, Phaeacanthae y Tomentosae, señaladas por Figueroa et al. (1980) y Colunga et al. (1986). La representante de Phaeacanthae en el Altiplano es O. rastrera, nopal silvestre aprovechado como forraje, que se eliminó en los análisis preliminares por falta de datos. Las otras 2 series tienen su distribución natural en las regiones cálidas del centro-sur de México (Bravo, 1978; Guzmán et al., 2003), aunque también se encuentran en solares del suroeste de la Altiplanicie (Colunga et al., 1986). Las series con mayor número de variantes fueron Streptacanthae, que también resultó con más especies, y Ficus-indicae. Esta riqueza de Streptacanthae la confirma como fuente de numerosas "variedades y formas hortícolas" (Bravo, 1978). A la vez, la riqueza de variantes de la serie Ficus-indicae concuerda con la preferencia de los cultivadores de nopal por O. ficus-indica (Reyes et al., 2004).

    Los coeficientes de variación (CV) de los 40 atributos de naturaleza continua (Tabla I) fueron de 10,22 a 342,43%. La mayor parte de los atributos (25) tuvieron CV entre 10,22 y 49,90%; una cuarta parte (6 en relación con las espinas de los cladodios, 1 con su densidad de aréolas, 1 con las espinas del nopalito y 3 con el fruto: peso de pulpa, grosor de la cáscara y peso de las semillas abortivas) entre 50,00 y 99,90%; el número de espinas con longitud <0,99cm, el número de semillas abortivas por fruto y el número de espinas radiales tuvieron CV de 105,80, 122,20 y 129,50%, respectivamente; y el número de espinas con longitud >3,0cm tuvo el mayor CV (342,43%). Estos resultados concuerdan con lo registrado para O. ficus-indica, donde los mayores CV (88,94, 116,30 y 224,40%) correspondieron a atributos relacionados con las espinas del nopalito (número de espinas setosas y de espinas por aréola) y del cladodio (cantidad de aréolas con espinas), respectivamente.

    Según Heiser (1995) en las plantas domesticadas los órganos y estructuras de mayor interés humano presentan la mayor variabilidad morfológica. En Opuntia esto sucede con las espinas del cladodio y del nopalito. Así, a la variabilidad reconocida de los atributos del fruto (Colunga et al., 1986) se debe agregar del cladodio la cantidad y disposición de las espinas, y la densidad de aréolas; del nopalito el número de espinas por aréola; y del fruto el grosor de la cáscara.

Ordenación

    El coeficiente de determinación acumulado por los tres primeros ejes fue 0,813 (Tabla IV). Este valor es suficientemente alto para sustentar la existencia de los patrones, gradientes o tendencias reconocidos por el análisis (McCune y Mefford, 1999). Reyes et al. obtuvieron un valor menor (0,63) para la ordenación de atributos y variantes de O. ficus-indica.

    Primer eje o gradiente. El quinto superior del primer gradiente correspondió a 5 variantes, 4 de O. ficus-indica y 1 de O. albicarpa. En promedio, estas variantes se caracterizan por cladodios grandes (40,78; 23,10 y 2,85cm de longitud, anchura y grosor, respectivamente); con aréolas en hileras distantes unas de otras (3,57cm), escaso número de hileras en cada cara (8,83), baja densidad de aréolas (0,12cm-2) y pocas aréolas en el margen (47,73). Solo algunas aréolas de la cara (15,0%) poseen pocas espinas por aréola (0,43). Las espinas tienen posición difusa, ocasionalmente erecta y nunca radial, y la espina más larga mide <0,18cm. El fruto es grande (8,46 y 5,87cm de longitud y diámetro, y 157,4g de peso), con cicatriz floral ancha (2,79cm de diámetro), cáscara gruesa (0,91cm) y pesada (63,52g), con densidad baja de aréolas (0,44cm-2) y amarilla (2,5GY). La pulpa es alargada (6,84cm) y pesada (87,41g), representa 55,53% del peso total del fruto, es dulce (14,25ºBrix) y del mismo color de la cáscara; con abundante semillas por fruto (405,41; 32,8% abortivas), y semillas normales largas (0,44cm). Estas variantes fueron recolectadas en solares; 2 se cultivan para nopalito, 2 para tuna y 1 para tuna y nopalito.

    En el quinto inferior se ordenaron 10 variantes, 4 de O. streptacantha, 3 de O. hyptiacantha, 2 de O. joconostle y 1 de O. leucotricha. Estas 10 variantes presentan en promedio cladodios pequeños (26,73×19,67×1,71cm), con aréolas en hileras cercanas entre sí (2,32cm), numerosas hileras de aréolas en cada cara (11,87), densidad alta de aréolas (0,33cm-2), muchas en el margen (86,83). De las aréolas de las caras 96,18% tienen varias espinas por aréola (5,92), en posición radial, difusa y a veces erecta, de >1,0cm. Fruto pequeño (4,13×3,71cm; 157,4g), con cicatriz floral pequeña (2,02cm), cáscara delgada (0,55cm) y liviana (22,02g), densidad alta de aréolas (1,93cm-2) y de color rojo (2,5R); pulpa pequeña (2,82cm de longitud y 13,66g), con peso menor que la mitad (37,05%) del total del fruto, rojo-púrpura (7,5RP) y poco dulce (11,02ºBrix); pocas semillas por fruto (117,79), pocas (5,39%) abortivas y semillas normales cortas (0,34cm). Seis de estas variantes proceden de nopaleras silvestres, 3 de solares y 1 de cerco vivo; todas son apreciadas por sus frutos.

    El quinto central comprendió 93 variantes de O. megacantha (39), O. albicarpa (25), O. hyptiacantha (8), O. robusta (5), O. lasiacantha (4), O. chavena y O. streptacantha (2 de cada una), O. atropes, O. durangensis, O. lindheimeri y O. rzedowski (1 de cada especie), 2 de un posible híbrido de O. streptacantha x O. cochinera y 2 sin identificar. Las 10 variantes ordenadas en la parte media de este segmento presentan atributos morfológicos con valores entre los extremos descritos de los quintos superior e inferior.

    En el segundo quinto se ordenaron 56 variantes de O. ficus-indica (26), O. albicarpa (25), O. megacantha (3), O. compresa y O. lindheimeri (1 de cada especie). Las 10 variantes de la parte media de este quinto presentan valores medios entre los de las variantes de los segmentos central y superior, aunque más próximos a este último.

    En el cuarto segmento se dispusieron 79 variantes de O. streptacantha (18), O. hyptiacantha y O. chavena (12 de cada especie), O. megacantha y O. joconostle (9 de cada una), O. duranguensis (4), O. oligacantha y O. robusta (3 de cada una), O. lasiacantha y O. lindheimeri (2 de cada una) O. cochinera, O. jaliscana, O. matudae, O. spinulifera y O. velutina (1 de cada especie). Las diez variantes de la parte media de este segmento, presentan atributos morfológicos con valores entre los de los segmentos intermedio e inferior del gradiente, aunque más próximos a los de este último.

    Destaca que en el segmento superior solo se ordenaran variantes de las 2 especies consideradas con el mayor grado de domesticación por Britton y Rose (1919), Bravo (1978) y Reyes et al. (2004); además, en el extremo opuesto predominaron variantes que, aunque presentes en ambientes humanizados (Figueroa et al., 1980; Colunga et al., 1986), pertenecen a especies dominantes en la mayoría de las nopaleras silvestres de la Altiplanicie Meridional (Rzedowski, 1978). Britton y Rose (1919) consideraron a O. streptacantha como entidad taxonómica discreta. Sin embargo, según Bravo (1978) y Kiesling (1999) esta especie es un complejo taxonómico que incluye a O. hyptiacantha, O. chavena, O. megacantha y O. albicarpa, con tal variabilidad morfológica que lo hace omnipresente en todo el gradiente.

    Este primer eje de ordenación parece corresponder a un gradiente de domesticación en relación con el fruto (Tabla V). En este respecto se confirman las tendencias señaladas por Colunga et al. (1986) y Valdez et al. (1997), que las variantes de Opuntia más utilizadas para fruto presentan cladodios grandes y espinas escasas, así como frutos grandes, de colores claros, dulces y relativamente menos semillas normales. A dichas tendencias se agrega la menor cantidad de aréolas y espinas cortas, cuando existen, y en disposición difusa. La mayoría de estas tendencias son parte del síndrome de domesticación más ampliamente reconocido: gigantismo de los órganos de interés (en este caso el fruto, y posiblemente de manera indirecta, el cladodio), reducción de estructuras físicas protectoras como las espinas, mejoramiento del aspecto y sabor de los frutos, y reducción o eliminación de sus semillas (Hawkes, 1983; Baker, 1971). Se ha señalado (Colunga et al. 1986; Mondragón, 2001) el predominio de frutos de color verde claro en las variantes más humanizadas, sobre los amarillo-castaño y rojo-púrpura; en cambio, en las nopaleras espontáneas, predominan frutos rojo-púrpura. La dulzura es reconocida como un atributo de la calidad del fruto (Valdez et al., 1997) y si bien se confirma cierta tendencia a mayor dulzura de la pulpa con la domesticación (Colunga et al., 1986), esta relación parece no ser lineal, ya que al aumentar el tamaño del fruto su dulzura puede disminuir (Valdez et al., 1997).

    Cabe resaltar la tendencia a la reducción de la cantidad de aréolas en el cladodio. En Opuntia los nopalitos y las flores surgen de yemas o meristemos areolares (Bowers, 1996). Cada aréola genera una flor o un nopalito, pero solo lo hace una vez; es decir, el meristemo se agota (Gibson y Nobel, 1986). Sin embargo, los cladodios producen brotes florales o vegetativos por varios años, pues solo pocas yemas brotan cada año. Después, la mayor producción de brotes ocurre en los cladodios más recientes, de 1 a 2 años de edad (Gibson y Nobel, 1986; Bowers, 1996).

    El gradiente principal de domesticación descrito se relacionó sobre todo con el fruto; sin embargo, con variantes de O. ficus-indica (Reyes et al., 2004), los extremos del primer eje de ordenación revelaron dos tendencias en la domesticación: hacia variantes para nopalito (cladodios pequeños y con varias aréolas con espinas, nopalitos con algunas espinas y espinas setosas en sus aréolas, y fruto amarillo), y hacia variantes para fruto (cladodios grandes, aréolas sin espinas en el cladodio y en el nopalito, y frutos rojos). Aguilar et al. (2003), con base en la variabilidad morfológica de las semillas de 403 variantes de Opuntia, identificaron dos tendencias en su primer eje de ordenación: variantes de frutos tipo tuna y variantes para nopalito, de fruto con semillas abortivas abundantes y poca pulpa.

    Segundo gradiente. En el quinto superior de este gradiente se ordenaron 10 variantes, 9 de O. albicarpa y 1 de O. lasiacantha. En promedio, se caracterizan por tener cladodios largos (43,44cm), muchas espinas por aréola (5,02), la mayoría difusas y algunas erectas, la espina más larga <2,33cm y la mayoría >1,0cm. Fruto grande (7,88×5,58cm; 135,14g), con cicatriz floral poco profunda (0,12cm), pero de diámetro grande (2,71cm), cáscara y pulpa amarillas (2,5GY), pulpa grande (6,55×4,92cm); semillas largas (0,45cm), numerosas (304,5) y pesadas (3,99g por fruto), 85,96% normales.

    El quinto inferior comprendió 17 variantes, 9 de O. ficus-indica, 3 de O. lindheimeri, 2 de O. megacantha, 1 de O. compressa y las 2 restantes de especies desconocidas. Las 17 variantes se caracterizan en promedio por cladodios de 33,09cm, pocas espinas por aréola (0,35), difusas y erectas en proporción similar, la más larga <3,18cm, la mayoría >1,0cm. Fruto relativamente pequeño (6,31×4,29cm; 73,82g), con cicatriz floral profunda (0,47cm) de diámetro pequeño (2,08cm), cáscara roja (2,5R), poca pulpa (4,43×3,38cm), ligeramente más roja que la cáscara (5R); semillas largas (0,39cm), escasas (178,46) y de poco peso (2,26g) por fruto, 93,36% normales.

    En el quinto intermedio se ordenaron 105 variantes de O. megacantha (28), O. streptacantha (17), O. hyptiacantha (14), O. albicarpa (11), O. joconostle (7), O. ficus-indica (6), O. chavena (5), O. durangensis y O. robusta (4 de cada una), O. lasiacantha (3), O. jaliscana, O. oligacantha y O. velutina (1 de cada especie), y de los posibles híbridos O. streptacantha x O. cochinera (2) y O. streptacantha x O. robusta (1). Las 10 variantes de la parte media de este quinto promedian cladodios de 36,25cm, 3,28 espinas por aréola, más difusas que erectas, la más larga <1,84cm y la mayoría >1,0 cm. Fruto de 6,24×4,54cm y 73,79g, con cicatriz floral de 0,34cm de profundidad y 2,25cm de diámetro, cáscara roja (2,5R), pulpa de 4,76×3,85cm, del mismo color que la cáscara; semillas de 0,39cm, 195,46 por fruto, con peso total de 2,62g y 96,94% normales.

    El segundo quinto comprendió 61 variantes de O. albicarpa (31), O. megacantha (9), O. robusta y O. streptacantha (4 de cada una), O. hyptiacantha (3), O. ficus-indica y O. lasiacantha (2 de cada una), O. atropes, O. chavena, O. cochinera, O. leucotricha y O. spinulifera (1 de cada especie) y una no identificada. Las 10 variantes ordenadas en la parte media de este segmento presentan características con valores medios entre los correspondientes a las variantes del primer quinto y los del quinto intermedio.

    En el cuarto segmento se ordenaron 50 variantes, 15 de O. megacantha, 13 de O. ficus-indica, 8 de O. chavena, 5 de O. hyptiacantha, 4 de O. joconostle, 2 de O. oligacantha, 1 de O. rzedowski, otra de O. streptacantha, y una última de O. duranguensis. Las 10 variantes del centro de este segmento se caracterizan por ser morfológicamente intermedias entre las del quinto intermedio y las del último.

    A pesar de su coeficiente de determinación relativamente bajo (Tabla IV), este segundo eje de ordenación revela la tendencia hacia variantes con espinas largas, abundantes y de posición difusa, y frutos relativamente grandes, pertenecientes a O. albicarpa y O. megacantha. Esta última especie se caracteriza por espinas largas, hasta de 3cm (Bravo, 1978). La mayor parte de las 50000ha de plantaciones de nopal, establecidas paulatinamente en México desde hace 50 años, incluye variantes de O. albicarpa, por sus frutos grandes y dulces (Mondragón y Pérez, 1994). Las espinas en estas variantes son indeseables para los fitomejoradores (Mondragón, 2001); sin embargo, son indispensables en las grandes plantaciones del norte de la Altiplanicie Meridional, donde abundan vertebrados herbívoros, silvestres y domesticados, que se alimentan de cladodios (Villalpando y Riojas, 2003). La tendencia a mantener variantes con espinas existe incluso en O. ficus-indica (Reyes et al., 2004); en esta especie, prototipo del nopal sin espinas, se encontró un gradiente desde variantes con cladodios y nopalitos prácticamente sin espinas, a variantes con espinas, aunque pequeñas (<1,0cm) y adpresas, y nopalitos hasta con 2 espinas setosas y 2 normales por aréola (Reyes et al., 2004). Así, la reducción o pérdida de las estructuras de protección, asociada a la domesticación de muchas plantas (Baker, 1971; Hawkes, 1983), sólo es válida para algunas variantes de Opuntia, pues para otras ha sido lo contrario.

    Tercer gradiente. El quinto superior del tercer eje o gradiente contiene 42 variantes de O. megacantha (12), O. hyptiacantha (9), O. robusta (8), O. streptacantha (7), O. cochinera, O. albicarpa y O. lasiacantha (1 de cada especie) y de los posibles híbridos de O. streptacantha x O. cochinera (2) y O. streptacantha x O. robusta (1). Las 10 variantes con los mayores valores de ordenación se caracterizan en promedio por cladodios con aréolas anchas (0,43cm), espina larga de 2,79cm y el resto >1,57cm; fruto con cáscara y pulpa rojo púrpura (5RP) y semillas duras (169,19kgf).

    En contraste, las 2 variantes del quinto extremo inferior, O. leucotricha y O. joconostle, presentan cladodios con aréolas pequeñas (0,22 cm), espina más larga de 0,80cm y el resto >0,37cm; fruto con cáscara y pulpa amarilla (2,5GY) y semillas blandas (56,88kgf).

    En el quinto intermedio se ordenaron 47 variantes de O. albicarpa (18), O. ficus-indica (9), O. joconostle (7), O. chaveta y O. duranguensis (3 de cada una), O. oligacantha (2), O. hyptiacantha, O. megacantha, O. compressa y O. lindheimeri (1 de cada especie) y 1 no fue identificada. Las 10 variantes de la parte media del segmento presentan, en promedio, cladodios con aréolas de 0,28cm de anchura, la espina más larga <1,44cm, la mayoría >0,65cm, fruto con cáscara amarilla (5Y), pulpa verde-amarilla (2,5GY) y semillas con dureza de 149,13kgf.

    Este tercer gradiente polarizó a las variantes con aréolas del cladodio poco anchas, espinas cortas, frutos de colores claros y semillas blandas en un extremo, y a las variantes con aréolas del cladodio anchas, espinas largas, frutos rojos y semillas duras en el extremo opuesto, gravitando en la neutralidad de las variantes más claramente domesticadas (segmento intermedio). Este eje podría corresponder a un gradiente de selección natural hacia especies con estructuras contrastantes que ameritan mayor estudio. Cabe destacar que en el análisis multivariable de 38 variantes de O. ficus-indica también se identificaron atributos probablemente ajenos al proceso de domesticación, como los florales, la longitud de las hojas y el número total de semillas (Reyes et al., 2004).

Clasificación

    De acuerdo con el dendrograma generado por el Twinspan (Figura 2), las 243 variantes de Opuntia se clasificaron en 76 grupos, mediante 11 niveles de clasificación. Cada grupo incluyó de 1 a 5 variantes, en general de 1 o 2 especies. Los atributos con mayor utilidad para la clasificación fueron la cantidad de espinas radiales (en los niveles de clasificación 5 a 10) y el número de espinas por aréola del cladodio (niveles 4 a 7 y 9); luego, el color (en los niveles 3, 5, 6, 7, 9 y 10) y peso de la pulpa (niveles 1, 2, 5, 6 y 9) del fruto. Estos atributos, con excepción del color de la pulpa, presentaron coeficientes de variación altos (Tabla I). Los atributos complementarios para la clasificación fueron, del cladodio su longitud, anchura y grosor, distancia entre aréolas y número de aréolas con espinas; y del fruto su longitud, anchura, densidad de aréolas, diámetro de la cicatriz floral, anchura de pulpa, dulzura, anchura de semillas normales, número total de semillas y peso de las semillas normales.

    Con base en los 2 primeros niveles de clasificación (Figura 2) se reconocen 3 conjuntos determinados por el fruto y señalados con los numerales 1 (grupos 01 a 16), 2 (17 al 52) y 3 (53 al 76).

    El conjunto 1, de frutos pequeños, comprendió 54 variantes, la mayoría de tuna, correspondientes a las series Streptacanthae (O. streptacantha, 13; O. chavena, 6; O. megacantha, 5; O. hyptiacantha, 4; y O. oligacantha, 3), Leucotrichae (O. leucotricha, 1), Dillenianae (O. lindheimeri, 1), Macdougalianae (O. velutina y O. jaliscana 1 de cada especie) más 3 variantes de especie desconocida. El resto del conjunto lo integraron casi todas las variantes con fruto tipo xoconostle, de O. joconostle (10), O. duranguensis (4), O. aff. spinulifera y O. matudae (1 de cada especie); de ellas, O. joconostle, O. aff. spinulifera y O. matudae son de la serie Streptacanthae y las otras 2 de la serie Macdougalianae. El 53,73% de las variantes de este conjunto provienen de solares, 33,33% de nopaleras silvestres, 5,5% de plantaciones comerciales y el resto de plantaciones experimentales. Este conjunto con frutos pequeños generó 2 subconjuntos en el tercer nivel de clasificación, el 1.1 con 2 grupos (01 y 02) de variantes de O. leucotricha y de algunas especies de xoconostle con densidad alta de aréolas en el cladodio, y el 1.2 con 14 grupos (03 a 16) de variantes de O. streptacantha y la mayoría de xoconostles (O. duranguensis y O. joconostle), con menor densidad de aréolas. En el cuarto nivel este subconjunto generó 2 divisiones, 1.2.1 con 7 grupos (03 a 09) donde predominan variantes de O. streptacantha cuyas aréolas presentan al menos 1 espina £3,0cm, y la 1.2.2 formada por 7 grupos (10 a 16) con diferentes especies de xoconostles y aréolas del cladodio con al menos 1 espina de £2,0cm.

    El conjunto 2, con frutos de tamaño intermedio, incluyó 113 variantes de las series Streptacanthae (O. megacantha, 29; O. hyptiacantha, 18; O. albicarpa, 13; O. streptacantha, 10; O. chavena, 8; O. lasiacantha, 5 y O. joconostle y O. rzedowski 1), Ficus-indicae (O. ficus-indica, 12), Dillenianae (O. lindheimeri, 2), Macdougalianae (O. atropes y O. durangensis, 1), Opuntiae (O. compressa, 1) y Robustae (O. robusta, 8); además, de los posibles híbridos O. streptacantha x O. cochinera (2) y O. streptacantha x O. robusta (1). El 62,6% de estas 113 variantes provienen de solares, 12,17% de nopaleras silvestres y sólo 1,7% de plantaciones comerciales. De este segundo conjunto derivaron, en el tercer nivel de clasificación, dos subconjuntos (2.1 con aréolas grandes y 2.2 con aréolas pequeñas. El subconjunto 2.1 se divide en el cuarto nivel (2.1.1) en 4 grupos (17 a 20) con cáscara roja o amarilla, pertenecientes a O. streptacantha y especies afines; y en la división 2.1.2 en 3 grupos (21 a 23) con cáscara rojo púrpura de O. robusta. También en el cuarto nivel el subconjunto 2.2 generó la división 2.2.1 con 24 grupos (24 al 47) de espinas largas, principalmente de la serie Streptacanthae, y 2.2.2 con 5 grupos de espinas cortas de O. ficus-indica. A la vez, los 24 grupos de la división 2.2.1 formaron dos subdivisiones en el quinto nivel, 2.2.1.1 de pulpa alargada, principalmente de O. albicarpa y O. megacantha, y 2.2.1.2 de pulpa corta, de O. chavena, O. hyptiacantha, O. megacantha y O. streptacantha.

    Las 76 variantes del conjunto 3 (Figura 2) con fruto grande pertenecen a las series Streptacanthae (O. albicarpa, 37; O. megacantha, 17; O. hyptiacantha y O. lasiacantha, 1), Robustae (O. cochinera, 1) y Ficus-indicae (O. ficus-indica, 19). El 44,73% proceden de solares, 14,47% de plantaciones comerciales, 1,3% de nopaleras silvestres y el resto de plantaciones experimentales. En el tercer nivel, el subconjunto 3.1 reunió 19 grupos con espinas, de la serie Streptacanthae, y el 3.2 a 5 grupos prácticamente sin espinas de O. ficus-indica. En el cuarto nivel el subconjunto 3.1 forma la división 3.1.1 de 13 grupos, principalmente de O. albicarpa y O. megacantha, y 3.1.2 de 6 grupos, principalmente de O. albicarpa. Por último, en el nivel 3, el subconjunto 3.2 de O. ficus-indica formó dos divisiones (3.2.1 de 2 grupos y 3.2.2 de 3 grupos) por la presencia de una o ninguna espina.

    El desglose del dendrogama según los atributos indicadores de los distintos niveles de clasificación y las relaciones taxonómicas de las recolectas correspondientes, revela el síndrome general de domesticación de Opuntia y el valor relativo de sus componentes o elementos. Así, el incremento del peso de la pulpa del fruto aparece como el elemento principal de este síndrome, secundado por las características de las aréolas y espinas, seguido a su vez por la longitud y color del fruto. El fruto ha sido el órgano de mayor interés humano y su gigantismo el propósito principal de la selección cultural de Opuntia. En cuanto a las espinas, solo se había reconocido la tendencia con la domesticación hacia variantes con cladodios sin espinas; en realidad este elemento del síndrome de domesticación es más complejo y con más de una ruta. Así, en general con la domesticación se han favorecido variantes con espinas más cortas, menos abundantes (menos espinas por aréola y menos aréolas con espinas) y con disposición menos molesta (radial o difusa) para quienes recolectan o cosechan los frutos. Pero en las variantes con fruto grande la abundancia de espinas presenta tres rutas: ausencia total, presencia reducida o mínima y persistencia del número normal por aréola, es decir, la cantidad de espinas que normalmente tienen sus congéneres silvestres. Además de la reducción de la densidad de aréolas, con la domesticación se aprecia la reducción de su tamaño, lo que puede implicar modificaciones en los patrones de abundancia, distribución y tamaño de gloquidios, estructuras que, como las espinas, probablemente tienen funciones adaptativas. A estos elementos del síndrome de domesticación de variantes de fruto se debe agregar los del síndrome de domesticación para variantes productoras de nopalito identificados en O. ficus-indica (Reyes et al., 2004): cladodios pequeños con varias aréolas con espinas, nopalitos con algunas espinas y con espinas setosas en sus aréolas, y fruto amarillo, con semillas abortivas abundantes y muy poca pulpa.

    Aunque el esfuerzo de recolecta fue diferente para cada ambiente, la proporción de variantes de cada ambiente fluctuó de acuerdo con el gradiente general de domesticación descrito. La importancia relativa de las variantes de nopaleras silvestres disminuyó del primero al tercer conjunto (33,33; 12,17 y 1,3%); en cambio, con las de plantaciones comerciales sucedió lo contrario (5,5; 1,7 y 14,47%). Las diferencias en las dimensiones del fruto son más evidentes entre los materiales espontáneos y los de plantaciones comerciales. Entre variantes de solar existe mayor diversidad morfológica, en especial en las características del fruto (Pimienta y Ramírez, 1999); por ello, fueron más importantes en los conjuntos primero e intermedio.

    La clasificación automática permitió confirmar la riqueza de variantes de Opuntia documentada por Figueroa et al. (1980) y Rodríguez y Nava (1998) en la Altiplanicie Meridional de México, pero a la vez constató la utilidad de estos métodos para reconocer formalmente dicha riqueza. De acuerdo con la clasificación automática, las especies más definidas son O. ficus-indica, O. leucotricha y O. robusta, ya que sus grupos de variantes se conformaron desde los primeros niveles de clasificación. En efecto, González et al. (2001) reconocieron mayor facilidad para identificar los individuos de estas especies.

    En grupos cercanos (01, 02, 10, 12, 14 y 16) de los subconjuntos 1.1 y 1.2 se clasificaron las variantes con fruto tipo xoconostle, aunque de diferentes especies. Este tipo de fruto se ha registrado en varias series (Scheinvar, 1999) pero además de la escasez de pulpa, se revelaron como atributos indicadores la densidad baja de aréolas en el cladodio (0,2 aréolas por cm-2) y las espinas del cladodio hasta de 2cm. Scheinvar (1999) ya había destacado la importancia de la dimensión de las espinas en la taxonomía de los xoconostles, pero no la densidad de aréolas.

    La abundancia de variantes pertenecientes a especies de la serie Streptacanthae es notoria, así como lo es que estas variantes requirieran más niveles de clasificación para su agrupación. Además, las especies de esta serie están muy bien representadas en los 3 conjuntos: O. streptacantha y O. hyptiacantha en los grupos del conjunto 1; O. megacantha y O. hyptiacantha en el 2; y O. albicarpa y O. megacantha en el 3. Lo anterior concuerda con el papel relevante que se ha postulado para O. streptacantha en la evolución cultural del género (Bravo, 1978). En efecto, esta especie se distribuye ampliamente en la Altiplanicie Meridional, pero se encuentra desde el sur de la Altiplanicie Septentrional, las estribaciones del Sistema Volcánico Transversal y hasta las laderas de la Sierra Madre de Oaxaca (Bravo, 1978; Guzmán et al., 2003). Así, ha estado en contacto con grupos humanos, tanto nómadas como sedentarios, para quienes ha sido un recurso natural significativo (Callen, 1966; González, 1978); por ello, probablemente es una de las pocas especies de Opuntia registradas con su nombre náhuatl (Tecolonochnopalli) en el Códice Florentino. Su distribución tan amplia explica que sea muy variable morfológicamente, lo que a su vez facilitó su selección artificial (Clark, 1977; Harlan, 1992). Probablemente la selección cultural en la serie comenzó con O. streptacantha y posteriormente se amplió a poblaciones de especies más locales como O. hyptiacantha y O. megacantha, para luego concentrarse en variantes con frutos grandes, asociadas ancestralmente con O. albicarpa y O. ficus-indica.

    Los resultados confirman que las especies con mayor grado de domesticación son O. ficus-indica y O. albicarpa, así como la relación estrecha de O. ficus-indica con las especies de la serie Streptacanthae, como postularon Britton y Rose (1919). Sin embargo, la selección ha sido de tal intensidad que hay diferencias suficientes, morfológicas (Reyes et al., 2004) y moleculares (Labra et al., 2003), que justifican mantener a O. ficus-indica separada de la serie de la cual parece proceder. Si bien algunas variantes de O. albicarpa son de las preferidas por los productores de tuna y más extensamente cultivadas en México (Mondragón y Pérez, 1994), no parecen ser elecciones recientes (~50 años) de las poblaciones silvestres (Mondragón y Pérez, 1994). Es más probable, con base en la información presentada, que al igual que las variantes de O. ficus-indica, las de O. albicarpa sean el resultado de un largo proceso de domesticación a partir de poblaciones silvestres que fueron preservadas y/o modificadas en los solares, de donde fueron elegidas para establecer plantaciones comerciales.

Conclusiones

    Las 243 variantes analizadas correspondieron a 21 especies de Opuntia, más 2 híbridos. Las especies con mayor cantidad de variantes fueron O. albicarpa, O. megacantha, O. ficus-indicae, O. streptacanthae y O. hyptiacantha. Se confirmó que la serie Streptacanthae es la fuente de numerosas variantes de interés económico y que O. ficus-indica es la especie con el mayor grado de domesticación, seguida por O. albicarpa.

    Los atributos con mayores coeficientes de variación (>100%) fueron: número de espinas con <0,99cm, número de semillas abortivas por fruto, número de espinas radiales y número de espinas con >3,0cm. A la vez estos atributos destacaron por su utilidad en la clasificación.

    El primer eje de ordenación correspondió a un gradiente de domesticación. En un extremo se ubicaron variantes con cladodio pequeño, alta densidad de aréolas y todas éstas con espinas; fruto pequeño con cáscara delgada y roja, pulpa poco dulce, roja, escasas semillas normales y abortivas. Son variantes de solares y nopaleras silvestres. El extremo opuesto del gradiente lo ocuparon variantes con cladodio grande, densidad baja de aréolas y pocas espinas; fruto grande con cáscara gruesa y amarilla, pulpa dulce, amarilla, semillas abundantes, de las que un tercio es abortiva. Son variantes de solares y plantaciones comerciales.

    En el segundo eje de ordenación se identificó un gradiente también hacia variantes con fruto grande y pesado, pero cuyo cladodio presenta espinas largas, abundantes y de posición difusa. Son variantes que se usan para plantaciones en la parte norte de la Altiplanicie Meridional, donde abundan vertebrados herbívoros.

    El tercer eje de ordenación resaltó dos tendencias opuestas en las variantes con menor humanización y por ello basadas en atributos probablemente más relacionados con la selección natural.

    Las 243 variantes de Opuntia se clasificaron en 76 grupos. Los atributos más utilizados por la clasificación automática fueron las espinas radiales y el número de espinas por aréola en el cladodio, así como el color y peso de la pulpa.

    Entre los elementos del síndrome de domesticación de Opuntia para fruto, identificados mediante la clasificación, el peso de la pulpa del fruto aparece como el principal, secundado por las características de sus aréolas y espinas, y luego por su longitud y color.

AGRADECIMIENTOS

    Este trabajo contó con financiamiento conjunto del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología y de la Secretaría de Agricultura, Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación (SAGARPA; convenio K180-A9702), así como de la Dirección Nacional de Inspección y Certificación de Semillas de la SAGARPA.

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