ANÁLISIS DE TRAZOS DE LAS ESPECIES MEXICANAS DE Rhus SUBGÉNERO Lobadium (ANGIOSPERMAE: ANACARDIACEAE)

Agustina Rosa Andrés Hernández, Juan J. Morrone, Teresa Terrazas y Lauro López Mata

Agustina Rosa Andrés Hernández, Bióloga, Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). Estudiante de doctorado en Botánica, Colegio de Postgraduado, Montecillo, México.

Juan J. Morrone, Doctor en Ciencias Biológicas, Universidad Nacional de La Plata, Argentina. Profesor, UNAM, México.

Teresa Terrazas, Bióloga, UNAM, México. Ph.D., University of North Carolina, Chapel Hill, EEUU. Profesor-Investigador, Colegio de Postgraduados, México, Dirección: Km. 35.5 carr. México-Texcoco, Montecillo, Estado de México 56230 México. e-mail: winchi@colpos.mx

Lauro López-Mata, Biólogo, UNAM, México. Ph.D., University of North Carolina, Chapel Hill, EEUU. Profesor-Investigador, Colegio de Postgraduados, México.

RESUMEN

El subgénero Lobadium del género Rhus posee alrededor de 25 especies, que se distribuyen principalmente en México. Se analizó la distribución geográfica de estas especies aplicando un enfoque panbiogeográfico, a partir de un análisis de parsimonia de endemismos. La distribución del subgénero Lobadium se encuentra principalmente en la Zona de Transición Mexicana, constituyendo un elemento neártico. Se obtuvieron tres trazos generalizados: 1) California-Baja California; 2) Costa del Pacífico Mexicano-Sierra Madre Occidental; y 3) Tamaulipas-Sierra Madre del Sur-Eje Volcánico Transmexicano- Altiplano Mexicano-Sierra Madre Oriental. El primero coincide con el dominio Californiano de la región Neártica, mientras que los otros dos apoyan la hipótesis de la Zona de Transición Mexicana, en las zonas montañosas de México, sitio donde se establece el contacto entre elementos bióticos neárticos y neotropicales.

TRACK ANALYSIS OF THE MEXICAN SPECIES OF Rhus SUBGENRE Lobadium (ANGIOSPERMAE: ANACARDIACEAE)

SUMMARY

The subgenus Lobadium of the genus Rhus contains about 25 species, distributed mainly in Mexico. The geographic distribution of these species was analyzed through a panbiogeographic approach, based on a parsimony analysis of endemicity. Distribution of subgenus Lobadium lies principally in the Mexican Transition Zone, constituting a Nearctic element. Three generalized tracks were identified: 1) California-Baja California; 2) Mexican Pacific Coast-Sierra Madre Occidental; and 3) Tamaulipas-Sierra Madre del Sur-Transmexican Vocanic Belt- Mexican Plateau-Sierra Madre Oriental. The first one coincides with the Californian dominion, whereas the two others confirm the hipothesis of the Mexican Transition Zone, in the mountain areas of Mexico, where Nearctic and Neotropcial biotic elements overlap.

ANÁLISE DE TRAÇOS DAS ESPÉCIES MEXICANAS DE Rhus SUBGÉNERO Lobadium (ANGIOSPERMAE: ANACARDIACEAE)

RESUMO

O subgênero Lobadium do gênero Rhus possui ao redor de 25 espécies, que se distribuem principalmente no México. Analisou-se a distribuição geográfica destas espécies aplicando um enfoque panbiogeográfico, a partir de uma análise de parcimônia de endemismos. A distribuição do subgênero Lobadium se encontra principalmente na Zona de Transição Mexicana, constituindo um elemento neártico. Obtiveram-se três traços generalizados: 1) Califórnia-Baixa Califórnia; 2) Costa do Pacífico Mexicano-Serra Madre Ocidental; e 3) Tamaulipas-Serra Madre do Sul-Eixo Vulcânico Transmexicano-Altiplano Mexicano-Serra Madre Oriental. O primeiro coincide como o domínio Californiano da região Neártica, enquanto que os outros dois apóiam a hipótese da Zona de Transição Mexicana, nas zonas montanhosas do México, local onde se estabelece o contacto entre elementos bióticos neárticos e neotropicais.

PALABRAS CLAVE / Anacardiaceae / Lobadium / Neártico / Rhus / Styphonia / Terebinthifolia / Zona de Transición Mexicana /

Recibido: 02/03/2006. Modificado: 28/11/2006. Aceptado: 29/11/2006.

Introducción

El género Rhus incluye alrededor de 35 especies, y sus especies se clasifican en dos subgéneros: Rhus y Lobadium (Young, 1975, 1978; Miller et al., 2001). Dentro del subgénero Rhus se reconocen 10 especies, cuatro de ellas se distribuyen en el este de Eurasia, cuatro en América del Norte, una en el sureste europeo y otra en las islas Hawaii. El subgénero Lobadium contiene unas 25 especies, agrupadas en las secciones Lobadium, Styphonia y Terebinthifolia, que se distribuyen principalmente en México y el suroeste de los Estados Unidos.

La monofilia de Rhus se sustenta con análisis basados en caracteres moleculares (Miller et al., 2001; Yi et al., 2004). Desde una perspectiva dispersalista, se ha propuesto que el género se originó en América del Norte o en América del Norte y Asia; el registro fósil más antiguo se localizó en América del Norte (Hong, 1999). Yi et al. (2004) sugieren que los dos subgéneros evolucionaron en América del Norte hace unos 38,1 ±3,0Ma, y que el subgénero Rhus se dispersó a Eurasia durante el Eoceno tardío (33,8 ±3,1Ma), siendo esta distribución congruente con sus dos clados principales. El subgénero Lobadium, en cambio, se habría diversificado en América del Norte, siendo México el centro de su distribución actual.

Si bien existen hipótesis filogenéticas y biogeográficas para el subgénero Rhus, el subgénero Lobadium solo ha sido estudiado parcialmente (Young, 1975, 1978; Miller et al., 2001; Yi et al., 2004) y solamente se conoce su patrón general de distribución. En varios trabajos taxonómicos y florísticos se listan algunas de sus especies, mencionándose si son de distribución amplia o endémicas, y se presentan mapas de distribución (Standley, 1923; Barkley, 1937; Dávila et al., 1993; Rodríguez y Espinosa, 1995; León de la Luz et al., 1995; Tellez et al., 1995; Spellenberg et al., 1996; Reyes-García y Sousa, 1997; Rzedowski y Calderón de Rzedowski, 1999). Sin embargo, aún no existe un análisis formal de sus patrones biogeográficos.

Desde nuestro punto de vista existen varios interrogantes acerca de la distribución del subgénero Lobadium. ¿Serán congruentes los patrones de distribución con respecto a las secciones y subsecciones propuestas por Young (1975, 1978)? ¿Qué regiones o provincias de México se pueden considerar áreas endémicas de acuerdo con la distribución de estas especies? ¿Los patrones de distribución de estas especies apoyan alguna hipótesis biogeográfica particular? Para contestar estas preguntas analizamos la distribución geográfica del subgénero Lobadium mediante un análisis panbiogeográfico o de trazos, a partir de un análisis de parsimonia de endemismos.

Material y métodos

Se construyó una base de datos a partir de la revisión de 700 ejemplares pertenecientes a 22 especies de Rhus subgénero Lobadium de los herbarios ANSM, ARIZ, DUKE, GH, IEB, MEXU, NCU, NY, TEX y US, y de la información de la Red Mexicana de Biodiversidad (REMIB; la base de datos se puede solicitar a la primera autora) de la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO). Los datos fueron georreferidos sobre el mapa de provincias biogeográficas de México (Morrone, 2005, 2006) con el programa ArcView versión 3.2 (ESRI, 1999). A partir de las localidades de cada especie representadas en mapas se dibujaron los trazos individuales para cada especie, de acuerdo con el enfoque de la panbiogeografía (Croizat, 1964; Morrone y Crisci, 1995; Craw et al., 1999). Con cada trazo individual se realizó una superposición para las secciones y subsecciones del subgénero Lobadium con la finalidad de mostrar las zonas de distribución de cada grupo.

Para obtener los trazos generalizados, que indican elementos bióticos ancestrales fragmentados por eventos tectónicos o geológicos, se llevó a cabo el análisis de parsimonia de endemismos (PAE), se construyó una matriz de datos (Tabla I) en que las columnas representan las especies y las filas representan las provincias biogeográficas que atraviesa el trazo individual de cada especie; la presencia se registró con 1 y la ausencia con 0. El PAE permite clasificar áreas de acuerdo con sus taxones compartidos (Rosen, 1988; Rosen y Smith, 1988; Morrone, 1994; Escalante y Morrone, 2003). Con la finalidad de enraizar el cladograma se incluyó un área hipotética codificada con todos ceros. El análisis de parsimonia se llevó a cabo con el programa Nona (Goloboff, 1997) implementado en Winclada versión 1.00.08 (Nixon, 2002). Los cladogramas resultantes de un PAE representan una jerarquía de las áreas analizadas, donde los clados de áreas pueden ser interpretados como trazos generalizados (Luna Vega et al., 1999, 2000; Morrone y Márquez, 2001; Escalante et al., 2005).

Resultados

Se superpusieron los 22 trazos individuales y fueron organizados por secciones (Figura 1) para las especies de Rhus subgénero Lobadium. El análisis de la matriz de datos permitió obtener cuatro cladogramas igualmente parsimoniosos, con 35 pasos de longitud, índice de consistencia de 0,62 e índice de retención de 0,70 (Figura 2). Dentro del cladograma, se observan dos clados principales. Un clado (A) que corresponde al trazo generalizado A (Figura 3) incluye las provincias de California y Baja California a partir de la distribución de la especie R. ovata (19), estando la provincia de Baja California caracterizada por la presencia de R. integrifolia (20). Otro clado incluye el resto de las provincias analizadas, unidas por la distribución de R. terebinthifolia (10). Dentro de este último se reconocen dos clados relativamente bien sustentados: el clado B que corresponde al trazo generalizado B (Figura 3) incluye las provincias de la Costa del Pacífico Mexicano y la Sierra Madre Occidental, estando sustentado por las especies R. palmeri (6) y R. hartmanii (8), y la provincia de la Costa del Pacífico Mexicano que se caracteriza por la presencia de R. barclayi (7). El clado C corresponde al trazo generalizado C (Figura 3) y abarca las provincias de la Cuenca del Balsas, Tamaulipas, Sierra Madre del Sur, Eje Volcánico Transmexicano, Altiplano Mexicano y Sierra Madre Oriental, sustentado por las especies R. schmidelioides (2), R. aromatica (3), R. rubifolia (9), R. standleyi (11), R. pachyrrhachis (14) y R. virens (16).

Se reconoce a las provincias de la Costa del Pacífico y la Sierra Madre Occidental como áreas de endemismo sustentadas por las especies R. palmeri (6), R. barclayi (7) y R. hartmanii (8). También la región oeste del Eje Volcánico Transmexicano se considera un área de endemismo por la presencia de R. schmidelioides y R. rubifolia, y las provincias de California y Baja California por la presencia de R. ovata (19).

Discusión

Con base en la propuesta taxonómica de Young (1975, 1978) para el género Rhus, subgénero Lobadium, se reconocen tres secciones, Lobadium, Terebinthifolia y Styphonia, esta última con tres subsecciones: Styphonia, Composita e Intermedia (monoespecífica). Las especies de la sección Lobadium, que es considerada el grupo más basal del subgénero (Miller et al., 2001; Yi et al., 2004), se distribuyen en zonas áridas, cálidas y templadas, en tipos de vegetación de matorral xerófilo, micrófilo y espinoso (R. microphylla R. trilobata y R. aromatica), y semicálidas templadas en bosques de pino (R. allophylloides), bosques de pino-encino y matorral xerófilo (R. schmidelioides, R. trilobata y R. romatica), entre los 1500 a 2500m de altitud. Estas especies corresponden al trazo generalizado C. En este trazo generalizado, la provincia del oeste del Eje Volcánico Transmexicano se considera como lugar de migración de las floras del oeste-este y viceversa, conectando así los sistemas montañosos de Norte América, y como barrera de dispersión entre los valles del norte y sur de México (Delgadillo, 1987; Marshall y Liebherr, 2000).

Las especies de la sección Terebinthifolia se distribuyen en regiones semicálidas y templadas, en bosques de pino-encino y tropical caducifolio, a altitudes de 1200-2000m de altitud, con excepción de R. terebinthifolia que puede extender su distribución hasta los 500-3000m. Esta sección, que no ha sido incluida en análisis filogenéticos y es importante ya que se diversificó exclusivamente en México, no corresponde estrictamente con ninguno de los trazos generalizados obtenidos, aunque sus especies se encuentran distribuidas en parte en los trazos B y C. Más aún, el análisis de parsimonia de endemismos reveló que R. barclayi, R. hartmanii y R. palmeri son endémicas de la Costa del Pacífico Mexicano y de la Sierra Madre Occidental. Especies que incrementan la lista de especies endémicas de estas regiones y apoyan las diferentes propuestas de conservación (Vovides et al., 1997).

De las especies de la subsección Styphonia solo se superponen R. ovata, R. integrifolia y R. kearneyi en las provincias de California y Baja California. Estas especies extienden su distribución hacia el norte de California en zonas áridas y muy áridas en tipos de vegetación de matorral xerófilo, entre los 200-600m de altitud. Sin embargo, la especie R. ovata mantiene unida a las provincias de California y Baja California, que son también áreas que se proponen como áreas de conservación para mamíferos no voladores (Arita et al., 1997) y para especies de gimnospermas y angiospermas (Villaseñor 1991; Rzedowski, 1993). Rhus muelleri y R standleyi presentan una distribución vicariante: R. muelleri se distribuye en la Sierra Madre Oriental y el Altiplano Mexicano, en zonas templadas con tipo de vegetación de bosque de pino-encino entre los 2000-2500m de altitud; mientras que R. standleyi se distribuye en el este del Eje Volcánico Transmexicano y la Sierra Madre del Sur, en zonas templado-subhúmedas y semicálido-húmedas, en bosque de encino y matorral xerófilo, entre los 2000-2500m de altitud. En el análisis filogenético de Yi et al. (2004), esta subsección no se sostiene como monofilética, lo cual coincide hasta el momento con su distribución disyunta. Las especies de esta subsección corresponderían a los trazos generalizados A y C.

Las especies de las subsecciones Composita e Intermedia presentan una superposición en zonas semicálido-templadas, principalmente en bosque de pino-encino o en la transición con matorral xerófilo del este de México, entre los 1500-2500m de altitud. Con base en su distribución geográfica suponemos que poseen una historia evolutiva común. De hecho, ambas comparten varias novedades evolutivas a nivel anatómico y morfológico, que evidenciarían su relación filogenética estrecha (Andrés-Hernández y Terrazas, 2006). La subsección Composita posee el mayor número de autapomorfías en el análisis molecular (Yi et al., 2004). Las especies de estas subsecciones se distribuyen en el trazo generalizado C.

En conclusión, las especies del subgénero Lobadium se distribuyen en la región Neártica y en la Zona de Transición Mexicana (Halffter, 1987; Marshall y Liebherr, 2000; Morrone y Márquez, 2003; Morrone, 2005, 2006), correspondiendo a un clásico elemento biótico Neártico (Halffter, 1987; Morrone, 2005). La Zona de Transición Mexicana incluye las áreas montañosas de México (Sierra Madre Occidental, Sierra Madre Oriental, el Eje Volcánico Transmexicano, Cuenca del Balsas y la Sierra Madre del Sur), la cual se originó por la superposición de elementos bióticos diferentes como el Paleoamericano, Neártico, Mesoamericano Tropical y Mesoamericano de Montaña, promovida por cambios históricos y ecológicos (Morrone, 2006). Según Morrone (2005) los eventos vicariantes que llevaron a esta evolución biótica se relacionan con el desarrollo de las Sierras Madres y el Eje Volcánico Transmexicano. La distribución de los trazos generalizados B y C se da principalmente en esta área, coincidiendo con los trazos generalizados obtenidos para otros taxones (Morrone y Márquez, 2001, 2003; Corona y Morrone, 2005; Escalante et al., 2005). Contreras-Medina y Eliosa-León (2001) reconocieron un trazo generalizado Norteamericano Occidental, que correspondería al trazo generalizado A de las especies del subgénero Lobadium, pues algunas de estas especies extienden su distribución a los Estados Unidos de América.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a Claudia Aguilar y David Espinosa por su apoyo en la elaboración de mapas y lectura del manuscrito, y a los curadores de los herbarios ANSM, ARIZ, DUKE, GH, IEB, MEXU, NCU, NY, TEX y US por permitir el material para este estudio. La primera autora agradece al CONACYT la beca (169599) para estudios de doctorado

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