Reinicio de la actividad ovárica y nivel de metabolitos de lípidos en vacas lecheras suplementadas con aceite vegetal durante el posparto temprano

Alejandra M. Marín-Aguilar, Juan C. Tinoco-Magaña, José Herrera-Camacho, Laura G. Sánchez-Gil, Victor M. Sánchez-Parra, Jose Luis Solorio-Rivera y Antonio García-Valladares

Alejandra M. Marín-Aguilar. Maestra en Ciencias, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (UMSNH), México. Profesora, UMSNH, México.

Juan Carlos Tinoco-Magaña. MVZ, UMSNH, México. Candidato a Maestro en Ciencias, Universidad Autónoma de Yucatán (UADY), México.

José Herrera-Camacho. Doctor en Ciencias, UADY, México. Profesor-Investigador, UMSNH, México. Dirección: Km 9.5 Carretera Morelia-Zinapécuaro. Tarímbaro, Michoacán, México. e-mail: josheca@hotmail.com

Laura G. Sánchez-Gil. Doctora en Ciencias, UADY, México. Profesora-Investigadora, UMSNH, México.

Víctor M. Sánchez-Parra. Maestro en Ciencias, Universidad Nacional Autónoma de México, México. Profesor-Investigador, UMSNH, México.

José Luis Solorio-Rivera. Doctor en Ciencias, UADY, México. Profesor-Investigador, UMSNH, México.

Antonio García-Valladares. Maestro en Ciencias, UADY, México. Profesor-Investigador, UMSNH, México.

RESUMEN

Se evaluó el reinicio de la actividad ovárica posparto (RAO) y los metabolitos de lípidos en vacas lecheras suplementadas con aceite vegetal durante el posparto temprano. Se emplearon 18 vacas Holstein Friesian de tercer parto, de 597,3 ±50,2kg y condición corporal= 3,5 ±0,6. Los animales fueron distribuidos aleatoriamente en dos grupos, uno experimental suplementado con 500g de aceite vegetal durante 8 semanas a partir de la segunda semana posparto (CAV; n=9), y uno control sin suplemento (SAV; n=9). RAO se determinó cuando las concentraciones semanales de P₄ fueron ³1ng/ml y se mantuvieron por dos semanas consecutivas. P₄ fue medida por radioinmunoensayo y los metabolitos de lípidos (colesterol, lipoproteínas de alta y baja densidad, triglicéridos y lípidos totales) por enzimunocolorimetría, en muestras de sangre colectadas semanalmente durante el período de suplementación grasa. RAO se presentó siete días antes en el grupo CAV respecto a SAV (23,3 ±12,8 vs 29,6 ±12,4 días, P<0,05). La concentración media de P₄ no se vio afectada (1,48 ±0,31 vs 1,15 ±0,31ng/ml para CAV y SAV, respectivamente); sin embargo, se observó un efecto significativo entre los días 28 y 56 a favor del grupo CAV. Entre los metabolitos de lípidos, solo colesterol, triglicéridos y lípidos totales mostraron diferencias (P<0,05): 109,3 ±9,9 vs 135,7 ±9,9; 29,3 ±7,9 vs 41,3 ±7,9; y 366,2 ±50,3 vs 434,2 ±50,3mg/dl para SAV y CAV, respectivamente. La suplementación grasa acorta el reinicio de la actividad ovárica posparto e incrementa la concentración plasmática de colesterol, triglicéridos y lípidos totales en vacas lecheras.

Resumption of ovarian activity and lipid metabolites in lactating cows supplemented with vegetal oil during early postpartum

SUMMARY

To evaluate the resumption of ovarian activity (RAO) and lipid metabolite serum concentrations in lactating cows supplemented with vegetal oil during early postpartum, 18 Holstein Friesian cows of third parity; 597.3 ±50.2kg and body condition of 3.5 ±0.6 were randomly distributed in two groups. Nine cows were supplemented with 500g of vegetable oil in the diet (CAV) and nine cows were not supplemented (SAV, control group). The CAV group received the supplementation during eight weeks starting from the second week postpartum. RAO was determined when P₄ concentrations were maintained ³1ng/ml by two consecutive weeks. To measure P₄ concentrations and lipid metabolites (cholesterol, high and low density lipoproteins, triglycerides and total lipids), blood samples were collected weekly during the supplementation period. P4 concentration was determined by radioimmunoessay and lipid metabolites by enzyme methods and spectrophotometry. The CAV group began RAO seven days before than SAV group (23.3 ±12.8 vs 29.6 ±12.4 days, P<0.05). P₄ concentration was not affected by supplementation (1.48 ±0.31 vs 1.15 ±0.31 ng/ml for SAV and CAV, respectively); however, a significant effect (P<0.05) was observed between 28 and 56 days for the CAV group. Cholesterol, triglycerides and total lipids concentrations were different between treatments (109.3 ±9.9 vs 135.7 ±9.9; 29.3 ±7.9 vs 41.3 ±7.9 and 366.2 ±50.3 vs 434.2 ±50.3mg/dl for SAV and CAV, respectively; P<0.05). The vegetable oil supplementation reduces the resumption of postpartum ovarian activity interval and increases serum concentrations of cholesterol, triglycerides and total lipids in lactating cows.

Reinício da atividade ováriana e nível de metabólitos de lípídios em vacas leiteiras suplementadas com óleo vegetal durante o posparto precoce

RESUMO

Avaliou-se o reinício da atividade ovariana pós-parto (RAO) e os metabólitos de lipídios em vacas leiteiras suplementadas com óleo vegetal durante o pós-parto precoce. Empregaram-se 18 vacas Holstein Friesian de terceiro parto, de 597,3 ±50,2kg e condição corporal= 3,5 ±0,6. Os animais foram distribuídos aleatoriamente em dois grupos, um experimental suplementado com 500g de óleo vegetal durante 8 semanas a partir da segunda semana pós parto (CAV; n=9), e um controle sem suplemento (SAV; n=9). RAO se determinou quando as concentrações semanais de P₄ foram ³1ng/ml e se mantiveram por duas semanas consecutivas. P₄ foi medida por radioimunoensaio e os metabólitos de lipídios (colesterol, lipoproteínas de alta e baixa densidade, triglicérides e lipídios totais) por metodologia enzimático-colorimétrica, em amostras de sangue recolhidas semanalmente durante o período de suplementação gordurosa. RAO se apresentou sete dias antes no grupo CAV em relação a SAV (23,3 ±12,8 vs 29,6 ±12,4 dias, P<0,05). A concentração média de P₄ não se viu afetada (1,48 ±0,31 vs 1,15 ±0,31ng/ml para CAV e SAV, respectivamente); no entanto, se observou um efeito significativo entre os dias 28 e 56 a favor do grupo CAV. Entre os metabólitos de lipídios, somente colesterol, triglicérides e lipídios totais mostraram diferenças (P<0,05): 109,3 ±9,9 vs 135,7 ±9,9; 29,3 ±7,9 vs 41,3 ±7,9; e 366,2 ±50,3 vs 434,2 ±50,3mg/dl para SAV e CAV, respectivamente. A suplementação gordurosa encurta o reinício da atividade ovariana pós-parto e incrementa a concentração plasmática de colesterol, triglicérides e lipídios totais em vacas leiteiras.

PALABRAS CLAVE / Aceite Vegetal / Actividad Ovárica Posparto / Lípidos / Progesterona / Vacunos /

Recibido: 25/09/2006. Modificado: 17/01/2007. Aceptado: 19/01/2007.

Introducción

El momento del reinicio de la actividad ovárica posparto es uno de los principales factores que afectan el intervalo entre partos y la eficiencia reproductiva en el ganado bovino (Wright y Malmo, 1992; Arreguín et al., 1997; Fallas et al., 1997). Se ha demostrado que el estado nutricional de la vaca al momento del parto puede modificar la duración del anestro posparto (Short y Adams, 1988; Randel, 1990) incrementándose el intervalo parto-primer estro cuando el consumo de nutrientes es inadecuado y las reservas de energía corporal son reducidas. Esta situación muestra la necesidad de establecer estrategias alimenticias antes, durante y después del parto, con la finalidad de mantener una adecuada eficiencia reproductiva en los hatos (Wettemann, 1993; Butler y Elrod, 1995). Algunos estudios en ganado de carne (Thomas et al., 1997; Aranda et al., 2002) han demostrado que la inclusión de grasa y especialmente la rica en ácidos grasos poliinsaturados, favorece el desarrollo folicular (Herrera et al., 2001) y disminuyen el intervalo entre partos.

Es posible que la adición de aceite vegetal en la dieta, además de aportar una mayor cantidad de energía, necesaria para la síntesis hormonal y otros procesos metabólicos, que los carbohidratos (Esminger et al.,1990), pueda provocar un incremento en la concentración sérica de metabolitos de lípidos como lipoproteínas de alta y baja densidad, además del colesterol (Herrera et al., 2001), que constituye el principal sustrato para la síntesis de progesterona en el cuerpo lúteo (Bao et al., 1997). Como consecuencia de ello incrementan las concentraciones de esta hormona en el plasma sanguíneo (Kuran et al., 1999; Aranda et al., 2002), modificando la actividad del eje hipotálamo-hipófisis-gónadas (Thomas et al., 1997), a la vez que se facilita la primera ovulación posparto, la que refleja la reanudación de la condición hormonal y de la actividad ovárica después de una gestación. Igualmente se ha destacado que el efecto de la suplementación con ácidos grasos poliinsaturados sobre la actividad reproductiva es independiente de la ganancia de peso o de cambios en la condición corporal (Williams, 1996; Thomas et al., 1997).

Estas evidencias sugieren que la suplementación con aceite vegetal en las vacas lecheras puede servir como una estrategia que permita mejorar el comportamiento reproductivo durante el posparto temprano. El objetivo del presente trabajo fue evaluar el efecto de la suplementación con aceite vegetal sobre el reinicio de la actividad ovárica y el nivel de metabolitos de lípidos de vacas lecheras estabuladas.

Materiales y Métodos

Área de estudio

El estudio se realizó durante el periodo de noviembre 2005 a marzo 2006, en la Posta Zootécnica de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Municipio de Tarímbaro, Michoacán, México; localizada a 19º48’N y 101º11’O, 1860msnm, con temperatura media de 18,4ºC y precipitación anual de 777,5mm (García, 1988).

Animales y alimentación

Se utilizaron 18 vacas de la raza Holstein (Friesian), de tres partos, en buen estado de salud, peso vivo promedio de 597,3 ±50,2kg y una condición corporal promedio de 3,5 ±0,6 en la escala 1-5 (Wildman et al., 1982).

Las vacas se distribuyeron al azar en dos grupos, un grupo experimental que fue suplementado con 500g de aceite vegetal (CAV; n=9), equivalente al 2,5% del total de la materia seca (MS) de la dieta, y un grupo testigo que fue alimentado con concentrado sin inclusión de aceite vegetal (SAV; n=9). El aceite vegetal fue ofrecido dos veces al día y de manera individual por 45 días, iniciando el día 15 posparto y terminando el día 60. La ración diaria por hembra mantuvo una relación 60:40 de forraje:concentrado, manteniendo una ingesta similar de energía y proteína en ambos grupos (Tabla I). Para ello se redujo el aporte de concentrado en 1,21kg de MS para las vacas del grupo CAV, y se adicionó 500g de aceite, para así lograr una ingesta similar de proteína y energía.

Se consideró que una vaca presentó el reinicio de la actividad ovárica posparto (RAO) en el momento en el que la concentración de progesterona fue >1ng/ml y se mantuvo o aumentó por dos semanas consecutivas (Díaz et al., 2002).

Progesterona (P₄)

Semanalmente, a partir de la primera semana y durante ocho semanas consecutivas, se obtuvieron muestras de sangre (10ml) de cada vaca, colectadas mediante punción de la vena coccígea utilizando tubos vacutainer con EDTA (10%). Las muestras mantenidas en refrigeración por menos de 30min, se centrifugaron a 3000rpm durante 10min y se conservó el plasma a -20ºC hasta su análisis. La determinación de (P₄) se realizó por radioinmunoanálisis de fase sólida (Coat-A-Count; Diagnostic Products Corporation, Los Angeles, CA, EEUU).

Concentración de metabolitos de lípidos

Durante ocho semanas posteriores al parto se determinó la concentración sanguínea de colesterol, lipoproteínas de alta densidad (LAD), lipoproteínas de baja densidad (LBD), triglicéridos y lípidos totales, mediante la utilización de kits comerciales de reacción enzimática (Randox LTD, RU). Los cambios de color se midieron en un espectrofotómetro ultravioleta (Perkin Elmer, Lambda 40, UV/VIS Spectrometer).

Análisis estadístico

Los resultados del RAO fueron analizados mediante la prueba de c². Los resultados obtenidos de la determinación plasmática de P₄ y los metabolitos de lípidos se analizaron mediante un análisis de varianza en un modelo mixto con medidas repetidas, donde el efecto fijo fue el tratamiento, el efecto aleatorio fue cada una de las vacas en el estudio, y la medida repetida cada una de las muestras colectadas semanalmente (Littell et al., 1998). El análisis de los datos se realizó utilizando el paquete estadístico SAS (SAS, 2000).

Resultados y Discusión

Reinicio de actividad ovárica posparto (RAO)

El grupo de vacas suplementadas (CAV) reanudó más temprano la actividad ovárica posparto, observándose una reducción de siete días respecto al grupo SAV (23,3 ±12,8 vs 29,6 ±12,4 días, respectivamente). La diferencia observada entre ambos grupos fue estadísticamente diferente (P<0,05).

Concentración de P₄

Se observó que la concentración media (±EE) de la hormona fue similar (P>0,05) entre el grupo SAV y CAV (1,48 ±0,31 vs 1,15 ±0,31 ng/ml, respectivamente); sin embargo, los niveles séricos de la P₄ fueron superiores (P<0,01) en el grupo de vacas CAV respecto al grupo SAV en los días 28, 35, 42, 49 y 56 posparto (Figura 1).

Figura 1. Concentración plasmática de progesterona en vacas lecheras suplementadas con aceite vegetal (CAV) o sin suplementación (SAV). Distinta literal en el cada línea indica diferencias significativas entre tratamientos (P<0,01).

Estos resultados pudieron deberse al efecto de la suplementación, ya que diversos estudios han demostrado que la adición de aceite vegetal incrementa la concentración energética de las raciones y con ello se promueve la producción de hormonas de naturaleza esteroide (Aranda et al., 2002). Al aumentar el consumo de grasas, se incrementa la concentración de progesterona en la sangre, debido principalmente al incremento de los precursores derivados del colesterol y al efecto secundario de la reducción de la síntesis de prostaglandina F₂a (Mattos et al., 2000). Cuando los niveles de progesterona plasmática alcanzan una concentración ³1ng/ml se puede asumir que se ha producido el reinicio de actividad ovárica, seguida del desarrollo folicular y de la ovulación (Peters y Lamming, 1986; Díaz et al., 2002). Para que estos eventos se presenten es necesario que ocurra el restablecimiento funcional del eje hipotálamo-hipófisis-gónadas, con la secreción regular de GnRH, LH y FSH, entre otros compuestos hormonales.

Durante el puerperio, el hipotálamo y la hipófisis sufren un período de refractoriedad de los mecanismos normales de retroalimentación negativa (Peters y Lamming, 1986). Los cambios endocrinos más importantes que preceden a la ovulación son el aumento en la frecuencia pulsátil de LH y la aparición del pico de P₄ previo al primer estro, toda vez que los niveles séricos de P₄ permanecen bajos (0,1 ±0,1ng/ml) desde 6 días después del parto hasta 4,6 días antes del primer estro.

Metabolitos de lípidos

En la concentración sérica de metabolitos de lípidos (Tabla II) se encontraron diferencias significativas (P<0,05) en colesterol, triglicéridos y lípidostotales, mientras que la concentración sérica de LAD y LBD no mostró diferencias significativas (P>0,05) entre tratamientos.

Los resultados significativos del aumento en la concentración sérica de colesterol (Figura 2a) son coincidentes con los reportados por Lammoglia (1996), quienes observaron diferencias (P<0,05) en vacas suplementadas durante las primeras semanas posparto con una alta concentración de grasa (6,55% del total de la MS de la dieta), respecto de las vacas que fueron suplementadas a niveles de 3,74% y 5,20%. En novillas (Lammoglia et al., 2000) y vacas de carne (Aranda et al., 2002), las diferencias se observaron en animales que consumieron grasa en niveles de 4,4% (P>0,01) y 4% (P>0,05) del total de la materia seca de la dieta, respectivamente.

Figura 2. Comportamiento de las concentraciones plasmáticas en vacas lecheras suplementadas con aceite vegetal (CAV) o sin suplementación (SAV). durante el posparto . a: colesterol (135,7 ± 9,9 vs 109,3 ± 9,9), b: triglicéridos (41,3 ± 7,9 vs 29,3 ± 7,9), c: Lípidos totales (434,2 ± 50,3 vs 366,2 ± 50,3)

Respecto a la concentración media de lipoproteínas de alta y baja densidad, los resultados del presente estudio coinciden con lo reportado por Aranda et al., (2002), ya que estadísticamente no se observaron diferencias significativas en las vacas suplementadas con aceite de maíz, respecto a las que no recibieron suplementación.

En ganado de carne, Espinoza et al (1995) reportó que la suplementación con grasa protegida (125g/vaca/día de Megalac) modificó significativamente (P<0,01) la concentración media de metabolitos de lípidos tales como colesterol, lipoproteínas de muy baja, baja y alta densidad, así como triglicéridos. Los resultados de la presente investigación coinciden con los de este autor solo en lo referente al colesterol; para el resto de los metabolitos es posible que la diferencia entre los resultados aquí obtenidos con ganado lechero estabulado y los observados por Espinoza et al (1995) en ganado de carne mantenido en condiciones extensivas sea consecuencia, por un lado, de la intensidad con que se presenta el balance energético negativo entre ambos sistemas, el cual es menor en ganado lechero, y por otro lado, es posible que el concentrado comercial que generalmente recibe el ganado lechero promueva la síntesis de metabolitos sanguíneos, como LAD y LBD, en vacas que reciben o no la suplementación con aceite vegetal.

Se ha señalado que el colesterol es el precursor principal de la progesterona en el cuerpo lúteo y que esta estructura puede obtener el colesterol de la síntesis de novo a partir del acetato, de ésteres de colesterol almacenados dentro de la célula o de las lipoproteínas circulantes en el torrente sanguíneo (Pate y Codon, 1982). Estudios realizados in vitro han demostrado que las células lúteas bovinas utilizan lipoproteínas de alta y baja densidad como fuente de colesterol y que la máxima producción de progesterona requiere la presencia de lipoproteínas circulantes (Pate y Codon 1982; Grummer y Carroll, 1988; Carroll et al., 1992). Estas lipoproteínas parecen ser más importantes que el colesterol libre, ya que las células lúteas utilizan el colesterol almacenado antes que el circulante; sin embargo, la disminución prolongada del colesterol en sangre puede tener un impacto negativo sobre la síntesis de la hormona (Staples et al., 1998). Al respecto, Carroll et al. (1992) demostraron que niveles elevados de LBD y LAD aumentaban la secreción de progesterona por parte del cuerpo lúteo en el ganado vacuno lechero, mientras que Bao et al. (1997) y Galvis et al. (2005) señalaron que además de participar en el aporte de colesterol, las lipoproteínas también participan en la estimulación directa de la secreción de IGF-I por parte de las células luteales.

En ovejas suplementadas con jabones de calcio de ácidos grasos, se observó que en el líquido folicular existe una mayor cantidad de LAD, LBD y colesterol, que pueden actuar como una reserva celular de colesterol para la síntesis de hormonas esteroideas (Kuran et al., 1999). No obstante que los bovinos tienen escasa capacidad para sintetizar y secretar LBD, necesarias para producir triglicéridos en el hígado, en el momento del parto se produce un incremento de ellos en los hepatocitos. Esto es más evidente cuando la vaca es cebada durante el período de transición, cuando se le suministra más de 2kg de concentrado por día, o cuando el animal, antes del parto, tuvo un periodo seco mayor de dos meses (Correa, 2002).

En relación con la concentración media de triglicéridos (Figura 2b), se observaron diferencias significativas (P<0,05) entre los grupos de vacas SAV y CAV (29,3 ±7,9 vs 41,3 ±7,9mg/dl, respectivamente). Harrison (1990), Gerloff y Herdt (1995) y Grummer et al., (1995), observaron una mayor concentración de triglicéridos en vacas expuestas a suplementación grasa durante el posparto temprano y una estabilización en la concentración del metabolito a partir de los días 40 al 45 del posparto, tal como se observó en el presente estudio, donde la concentración sérica del metabolito fue superior en el grupo de vacas CAV hasta el día 35 del posparto, momento en el cual se observó un descenso en su concentración pero un incremento en el grupo de vacas SAV.

Respecto a los lípidos totales (Figura 2c), no existe información que indique su importancia sobre el reinicio de la actividad ovárica, pero en esencia representan la suma de los metabolitos estudiados en el presente trabajo, más otros de menor densidad tales como fosfolípidos y lipoproteínas de muy baja densidad. Todos ellos representan una referencia de las reservas circulantes de lípidos en los animales domésticos; sin embargo, dada su naturaleza, se espera que las vacas suplementadas con grasa presenten valores superiores en la concentración media que las vacas no suplementadas, debido al incremento en cualquiera de los metabolitos, tal como se observó en esta investigación donde las concentraciones de los animales suplementados fueron más elevadas y significativamente diferentes (434,2 ±50,3 vs 366,2 ±50,3mg/dl; P<0,05).

En conclusión, la suplementación con grasa reduce el tiempo para el reinicio de la actividad ovárica posparto e incrementa la concentración plasmática de colesterol, triglicéridos y lípidos totales en vacas lecheras.

Agradecimientos

Los autores agradecen a la Coordinación de la Investigación Científica y a la División General de Estudios de Posgrado de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo por el financiamiento otorgado para la realización del presente estudio y la beca otorgada al primer y segundo autor.

REFERENCIAS

1. Aranda AI, Aké LJR, Delgado LR, Herrera CJ (2002) Resumption of ovarian activity postpartum, serum concentration of lipid metabolites and progesterone in cows supplemented with corn oil in the diet under tropical conditions. Proc. Conf. Responding to the Increasing Global Demand for Animal Products. British Society for Animal Science. Universidad Autónoma de Yucatán. Mérida, Yucatán, México. pp. 202-203.        [ Links ]

2. Arreguín JAA, Santos RE, Villa-Godoy A, Román-Ponce H (1997) Dinámica folicular ovárica en vacas Cebú con diferente condición corporal y frecuencia de amamantamiento durante el período anovulatorio posparto. VII Curso Int. Reproducción Bovina. UNAM-FMVZ. México. pp. 210-240.        [ Links ]

3. Bao B, Thomas MG, Williams GL (1997) Regulatory roles of high density and low density lipoproteins in cellular proliferation and secretion of progesterone and insulin-like growth factor I by enriched cultures of bovine small and large luteal cells. J. Anim. Sci. 75: 3235-3245.        [ Links ]

4. Butler WR, Elrod CC (1995) Reproduction in high-yielding dairy cows as related to energy balance and protein intake. Mem. VI Cong. Int. Reproducción Bovina. México. pp. 20-27.        [ Links ]

5. Carroll DJ, Grummer RR, Mao FC (1992) Progesterone production by culture luteal cells in the presence of bovine low and high-density lipoproteins purified by heparin affinity chromatography. J. Anim. Sci. 70: 2516-2526.        [ Links ]

6. Correa CHJ (2002) La vaca en transición: metabolismo y manejo nutricional. Departamento de Producción Animal. Universidad Nacional de Colombia. 55 pp.        [ Links ]

7. Díaz GS, Galina CS, Basurto CH, Ochoa GP (2002) Efecto de la progesterona natural con o sin la adición de benzoato de estradiol sobre la presentación de celo, ovulación y gestación en animales tipo Bos indicus en el trópico mexicano. Arch. Med. Vet. 34: 283-286.        [ Links ]

8. Esminger ME, Oldfield JE, Heinemann WW (1990) Feeds and Nutrition. 2^nd. ed. Esminger Publ. California, EEUU. 150-160 pp.        [ Links ]

9. Espinoza JL, Ramírez-Godínez JA, Jiménez JA, Flores A (1995) Effects of calcium soaps of fatty acids on postpartum reproductive activity in beef cows and growth of calves. J. Ani. Sci. 75: 2888-2892.        [ Links ]

10. Fallas MR, Zarco QL, Galina CS, Basurto H (1997) Efecto del amamantamiento sobre la actividad ovárica posparto en vacas F1 (Holstein x Indobrasil) en dos tipos de pasto. XXXIII Reunión Invest. Pecuaria en México. Veracruz, México. pp. 348-349.        [ Links ]

11. Galvis RD, Correa HJ, Ramírez NF (2005) Interacciones entre el balance nutricional, los indicadores del metabolismo energético y proteico y las concentraciones plasmáticas de insulina e IGF-1 en vacas en la lactancia temprana. Rev. Colomb. Cienc. Pec. 16: 237-248.        [ Links ]

12. García E (1988) Modificaciones al sistema de clasificación climática de Köppen. UNAM. México. 217 pp.        [ Links ]

13. Gerloff BJ, Herdt TH (1995) Relationship of hepatic lipidosis to health and performance in dairy cattle. J. Am. Vet. Med. Assoc. 188: 845-849.        [ Links ]

14. Grummer RR, Carroll DJ (1988) A review of lipoprotein cholesterol metabolism: Importance to ovarian function. J. Anim. Sci. 66: 3160-3173        [ Links ]

15. Grummer RR, Hoffman PC, Luck ML, Bertics SJ (1995) Effect of prepartum and postpartum dietary energy on growth and lactation of primiparous cows. J. Dairy Sci. 78: 172-180.        [ Links ]

16. Harrison RA (1990) Increased milk yield versus reproductive energy status of high producing dairy cows. J. Dairy Sci. 73: 2758-2759.        [ Links ]

17. Herrera CJ, Quintal FJA, Kú VJC, Aguayo AAM, Williams LG (2001) Dinámica folicular y concentración sérica de lípidos en ovejas Pelibuey suplementadas con ácidos grasos poliinsaturados en la dieta. Mem. II Cong. Latinoam. de Especialistas en Pequeños Rumiantes y Camélidos Sudamericanos. Mérida, Yucatán, México.        [ Links ]

18. Kuran M, Onal AG, Robinson JJ, Mackie K, Speake BK, McEvoy TG (1999) A dietary supplement of calcium soaps of fatty acids enhance luteal function in sheep. J. Anim. Sci. 69: 385-393.        [ Links ]

19. Lammoglia MA (1996) Effects of dietary fat and season on steroid hormonal profiles before parturition and on hormonal, cholesterol, triglycerides, follicular patterns, and postpartum reproduction in Brahman cows. J Dairy Sci. 74: 2253-2262.        [ Links ]

20. Lammoglia MA, Bellows RA, Grings EE, Bergman JW, Bellows SE, Short RE, Hallfords DM, Randel RD (2000) Effects of dietary fat and sire breed on puberty, weight and reproductive traits of F₁ beef heifer. J. Anim. Sci. 78: 2244-2252.        [ Links ]

21. Littell RC, Henry PR, Ammerman CB (1998) Statistical analysis of repeated measures data using SAS Procedures. J. Anim. Sci. 76: 1216-1231.        [ Links ]

22. Mattos R, Staples RCh, Thatcher WW (2000) Effects of dietary fatty acids on reproduction in ruminants. Rev. Reprod. 5: 38-45.        [ Links ]

23. Pate JL, Codon WL (1982) Effects of serum and lipoproteins on steroidogenesis in cultured bovine luteal cells. Mol. Cell. Endocrinol. 28: 551-562.        [ Links ]

24. Peters AR, Lamming GE (1986) Regulation of ovarian function in the postpartum cow: An endocrine model. Vet. Rec. 118: 236-239.        [ Links ]

25. Randel RD (1990) Nutrition and postpartum rebreeding in cattle. J. Anim. Sci. 68: 853-862.        [ Links ]

26. SAS (2000) Statistical Analysis System. SAS Institute. Cary, NC, EEUU.        [ Links ]

27. Short RE, Adams DC (1988) Nutritional and hormonal interrelationship in beef cattle reproduction. J. Can. Anim. Sci. 68: 29-39.        [ Links ]

28. Staples CR, Burke JM, Thatcher WW (1998) Influence of supplemental fats on reproductive tissues and performance of lactating cows. J. Dairy Sci. 81: 856-871.        [ Links ]

29. Thomas MG, Bao B, Williams GL (1997) Dietary fats varying in their fatty acid composition differentially influence follicular growth in cows fed isoenergetic diets. J. Anim. Sci. 75: 2512-2519.        [ Links ]

30. Wettemann RP (1993) Precalving nutrition/birth weight interaction and rebreeding efficiency. En Proc. The Range Beef Cow Symposium XIII. Cheyenne, WY, EEUU.        [ Links ]

31. Wildman EE, Jones GM, Wagner PE, Boman RL, Troutt HF Jr, Lesch TN (1982) A dairy cow body condition scoring system and its relationship to selected production characteristics. J. Dairy Sci. 65: 495-501.        [ Links ]

32. Williams GL (1996) Influence of dietary fat intake and metabolism on follicular growth in cattle. Reprod. Domestic Anim. 31: 539-542.        [ Links ]

33. Wright PJ, Malmo J (1992) Pharmacologic manipulation of fertility. Vet. Clin. North Am. Food Anim. Pract. 8: 57-89.        [ Links ]