SUSCEPTIBILIDAD A INSECTICIDAS EN DOS POBLACIONES DE Bemisia tabaci (GENNADIUS) (HEMIPTERA: ALEYRODIDAE) BIOTIPO B COLECTADAS EN BAJA CALIFORNIA Y SINALOA, MÉXICO

Sotero Aguilar-Medel, J. Concepción Rodríguez-Maciel, Candelario Santillán-Ortega, Ángel Lagunes-Tejeda, Ovidio Díaz-Gómez y José Luis Martínez-Carrillo

Sotero Aguilar-Medel. Estudiante de doctorado en Entomología, Instituto de Fitosanidad (IFIT), Colegio de Postgraduados (COLPOS), México. e-mail: popolocas@hotmail.com

J. Concepción Rodríguez-Maciel. Ph.D., Universidad de California, Riverside (UCR), EEUU. Profesor-Investigador, IFIT-COLPOS, México. Dirección: Instituto de Fitosanidad, Colegio de Postgraduados, Montecillo, Texcoco, México 56230. e-mail: concho@colpos.mx

Candelario Santillán-Ortega. Estudiante de doctorado en Entomología, IFS-COLPOS, México. e-mail: scandelario@colpos.mx

Ángel Lagunes-Tejeda. Ph.D., UCR, EEUU. Profesor-Investigador, IFIT-COLPOS, México. e-mail: alagunes@colpos.mx

Ovidio Díaz-Gómez. Doctor en Ciencias, IFIT-COLPOS. Profesor Investigador, Universidad Autónoma de San Luís Potosí, México. e-mail: odg@uaslp.mx

José Luis Martínez-Carrillo. Ph.D. Universidad de California Riverside, EEUU. Investigador, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales y Agropecuarias, Cd. Obregón, Sonora, México. e-mail: martinez.joseluis@inifap.gob.mx

RESUMEN

Se determinó la susceptibilidad a los insecticidas acetamiprid, cipermetrina, imidacloprid, pymetrozina y thiamethoxam en dos poblaciones de mosquita blanca, Bemisia tabaci (Gennadius), Biotipo B, colectadas en los estados de Baja California y Sinaloa, México. En relación a una población susceptible, a nivel de 50% de mortalidad, la proporción de resistencia (RR₅₀) más elevada se presentó en la población de Sinaloa a cipermetrina (17,2×), pymetrozine (26,9×) e imidacloprid (42,8×). Sin embargo, a 95% de mortalidad, las dos poblaciones fueron susceptibles a los insecticidas evaluados.

SUSCEPTIBILITY TO INSECTICIDES IN TWO POPULATIONS OF Benisia tabaci (GENNADIUS) (HEMIPTERA: ALEYRODIDAE) BIOTYPE B COLLECTED IN BAJA CALIFORNIA AND SINALOA, MÉXICO

SUMMARY

Susceptibility to acetamiprid, cypermethrin, imidacloprid, pymetrozine and thiamethoxam was determined in two populations of sweet potato whitefly Bemisia tabaci (Gennadius), Biotype B, collected in the states of Baja California and Sinaloa, Mexico. In comparison to a susceptible population, at 50% mortality, the highest resistance ratios (RR₅₀) were observed in the Sinaloa population to cypermethrin (17.2×), pymetrozine (26.9×) and imidacloprid (42.8×). However, at 95% mortality, both populations were susceptible to the evaluated insecticides.

SUSCEPTIBILIDAD A INSECTICIDAS EN DOS POBLACIONES DE Bemisia tabaci (GENNADIUS) (HEMIPTERA: ALEYRODIDAE) BIOTIPO B COLECTADAS EN BAJA CALIFORNIA Y SINALOA, MÉXICO

RESUMO

Determinou-se a susceptibilidade aos inseticidas acetamiprid, cipermetrina, imidacloprid, pymetrozine e thiamethoxam em duas populações de mosca branca Bemisia tabaci (Gennadius), Biotipo B, coletadas nos estados da Baixa Califórnia e Sinaloa, México. Em relação a uma população susceptível, ao nível de 50% de mortalidade, a população de sinaloa apresentou a proporção de resistência (RR₅₀) mais elevada à cipermetrina (17,2×), pymetrozine (26,9×) e imidacloprid (42,8×). No entanto, aos 95% de mortalidade, as duas populações foram susceptíveis aos inseticidas avaliados.

PALABRAS CLAVE / Biotipo B / Cipermetrina / Mosquita Blanca / Neonicotinoides / Pymetrozina / Resistencia /

Recibido: 04/05/2006. Modificado: 02/02/2007. Aceptado: 06/02/2007.

Introducción

Durante las últimas tres décadas, la mosquita blanca, Bemisia tabaci Biotipo B, se ha constituido como plaga primaria de cultivos hortícolas tales como chile (Capsicum spp.), calabacita (Cucurbita pepo L) y jitomate (Lycopersicum esculentum Mill.) donde ha causado pérdidas de hasta el 100% (Costa y Brown, 1991; Martínez-Carrillo et al., 2001; Horowitz et al., 2004), quizás debido a los cambios climáticos mundiales (SEPA, 2003), ambiente seco y temperatura alta (Eichelkraut y Cardona, 1989), prácticas de cultivo (Rauch y Nauen, 2003) y uso inapropiado de insecticidas (Bloch y Wood, 1994).

B. tabaci Biotipo B es uno de los insectos plaga más importantes a nivel mundial (Byrne et al., 1994). Ninfas y adultos causan daño directo por su alimentación, reducen el vigor de la planta (Byrne y Bellows, 1991), provocan maduración irregular de frutos de jitomate (Cohen et al., 1992) y causan daño indirecto al excretar mielecilla que promueve el crecimiento de hongos tales como Fumago spp, conocidos como fumaginas, (van Lenteren y Noldus, 1990). Estos factores reducen significativamente el rendimiento tanto en cantidad como en calidad. El problema empeora cuando estos insectos transmiten fitopatógenos a las plantas, como es el caso de los geminivirus (Byrne et al., 1990). B. tabaci Biotipo B afecta a los cultivos que se desarrollan en las zonas tropicales y subtropicales del mundo (Simmonds et al., 2002). En México, esta especie causa daños severos en las regiones hortícolas de Sinaloa, Sonora, Baja California, Nayarit, Guerrero, Jalisco, Chiapas y Tamaulipas (Pacheco, 1985; Urias-Morales et al., 1995). Antes de 1980, los registros oficiales sobre la presencia de B. tabaci eran escasos y se apreciaba como una plaga secundaria; posteriormente, se ha documentado que causa daños considerables en vastas áreas de cultivo en muchas regiones del mundo (Simmonds et al., 2002) y de México (Pacheco, 1985).

Los insecticidas constituyen el principal método de control de esta plaga y desgraciadamente, B. tabaci Biotipo B ha demostrado poseer una gran capacidad para desarrollar resistencia a los insecticidas que normalmente se utilizan para su control (Georghiou y Lagunes-Tejeda, 1991; Rauch y Nauen, 2003). A pesar de ello, el estado actual de la susceptibilidad de esta especie a los insecticidas que se utilizan para su control en México, está poco documentada.

El objetivo de este estudio fue determinar en condiciones de laboratorio la susceptibilidad de B. tabaci Biotipo B a insecticidas de uso común para el control de esta plaga, como lo son acetamiprid, cipermetrina, pymetrozina, imidacloprid y thiamethoxam.

Materiales y métodos

Poblaciones de mosquita blanca

Se colectaron adultos de Bemisia tabaci (Gennadius) del Biotipo B durante abril y mayo 2001 en dos áreas agrícolas importantes en México: San Quintín, estado de Baja California (rotulada como población Baja) y Los Mochis, estado de Sinaloa (rotulada como población Sinaloa). El uso de insecticidas para el control de esta plaga es más abundante en Sinaloa que en Baja California. En cada área se capturaron al menos 500 adultos y cada población se mantuvo, en forma separada, en plantas de berenjena Solanum melongena L. en jaulas (60×60×90cm) para obtener F1, generación en la cual se realizaron los bioensayos. Como población susceptible se empleó una colonia de B. tabaci Biotipo B colectada de plantas silvestres en Chapingo, Estado de México, la cual se ha mantenido libre de presión de selección en laboratorio durante ~1,5 años, por 16 generaciones.

Insecticidas

Para el presente estudio fueron seleccionados cinco insecticidas debido a que los mismos se usan para el control de B. tabaci en México y no existen estudios formales sobre el estado actual de la resistencia a los mismos. Los compuestos ensayados fueron acetamiprid (Rescate^® 20 PS; Bayer, México) como polvo soluble con 200g·kg^-1; cipermetrina (Polytrin^® 200 CE; Syngenta Agro, México) como concentrado emulsionable con 200g·l^-1; imidacloprid (Confidor^® 350 SC; Bayer de México) como solución concentrada con 350g·l^-1; pymetrozina (Plenum^® 50 PH; Syngenta Agro, México) como polvo humectable con 500g·kg^-1; y thiamethoxam (Actara^® 25 WG; Syngenta Agro, México) como gránulos dispersables en agua con 250g·kg^-1.

Bioensayos

Se usó el procedimiento documentado por Elbert et al., (1996) con modificaciones, pues en vez de utilizar plantas de algodonero, Gossypium hirsutum L, se utilizaron plantas de frijol común, Phaseolus vulgaris L. Se obtuvieron discos de foliolos de hoja (38mm de diámetro) de frijol común cv. Canario 107, de 13-18 días. El disco de foliolo se introdujo, durante 10s, en la concentración requerida de insecticida o en agua destilada que contenía Tritón X-100 al 0,2% como surfactante (testigo). Cada disco fue colocado, con la parte axial hacia abajo, en cajas de Petri (4cm de diámetro) con 3ml de agar 2% en agua destilada, para sostenerlo e hidratarlo durante el tiempo del bioensayo. Hembras de mosquitas blancas de 1-5 días de edad, luego de ser previamente anestesiadas con CO₂ a una presión de 15lb durante 20s, fueron transferidas a las cajas de Petri a razón de 11-50 hembras por disco. No es requerimiento estadístico colocar la misma cantidad de individuos por disco y hacerlo implicaría mayor manipulación, lo que se traduciría en elevada mortalidad ajena al tratamiento. Finalmente, las cajas de Petri fueron cubiertas con una tapa de plástico y permanecieron a 23 ±3°C, humedad relativa de 70 ± 5% y fotoperiodo de 14:10h (luz:oscuridad). La mortalidad se evaluó a las 72h después de la exposición al insecticida. Los insectos se consideraron muertos si estaban inmóviles o tenían movimientos descoordinados al tocarlos con un pincel fino.

Las concentraciones de insecticida evaluadas en los bioensayos se prepararon en agua destilada que contenía Tritón X-100 al 0,2%. Previamente se determinó, para cada insecticida, la ventana de respuesta biológica o rango en el que se encuentra el 0 y 100% de mortalidad. Posteriormente, se utilizaron al menos siete concentraciones de insecticida que cubrieron dicho rango. Un total de cinco repeticiones de todos los tratamientos, en días diferentes, se hicieron por cada bioensayo y un testigo de agua destilada con 0,2% de Tritón X-100 se incluyó en cada repetición.

Análisis estadístico

Para obtener los valores de CL₅₀ y CL₉₅, así como los límites de confianza respectivos, los resultados de cada bioensayo se sometieron a un análisis Probit (P£0,05), mediante el uso del programa POLO-PC (LeOra, 1987). Se consideró que las poblaciones mostraban un nivel de susceptibilidad similar cuando sus límites de confianza al 95% a un nivel dado de respuesta se sobrepusieron. La mortalidad en el testigo absoluto fue <10% y fue corregida mediante la fórmula de Abbott (Abbott, 1925).

Resultados

Acetamiprid

Los valores de CL₅₀ en las poblaciones susceptibles, Baja y Sinaloa fueron 11,3; 14,4; y 24,9 mg·l^-1, respectivamente (Tabla I), mientras que la respuesta relativa al 50% (RR₅₀) fue £2,2´. Considerando la superposición de los límites de confianza, a un 95% de mortalidad, no hubo diferencias estadísticas entre las poblaciones Baja y Susceptible, pero sí entre Sinaloa y Susceptible. A pesar de ellos los valores de respuesta relativa al 95% (RR₉₅) fueron bajos (0,2´).

Cipermetrina

La población proveniente de Sinaloa presentó el valor más alto de CL₅₀ (237,9mg·l^-1), el cual se consideró estadísticamente diferente del observado en la población Susceptible (13,8mg·l^-1). Las poblaciones Baja y Susceptibles no mostraron diferencia estadística en la respuesta al 50% de mortalidad (Tabla I). Los valores de RR₅₀ fueron de 4,3 y 14,6´ para las poblaciones Baja y Sinaloa, respectivamente. Sin embargo, al 95% de mortalidad (CL₉₅), dado que sus límites de confianza se superpusieron, la respuesta de las poblaciones Sinaloa y Baja fue similar a la Susceptible y los valores de RR₉₅ fueron £7,7´ (Tabla I).

Imidacloprid

Las poblaciones Baja y Sinaloa presentaron una respuesta similar a este insecticida, y los valores de CL₅₀ en ambas poblaciones (89,7 y 91,2mg·l^-1, respectivamente) fueron significativamente superiores a los observados en la Susceptible (2,1mg·l^-1). Los valores de RR₅₀ fueron de 42,7 y 42,8´ para las poblaciones Baja y Sinaloa, respectivamente. La respuesta a nivel de la CL₉₅ fue similar en todas las poblaciones evaluadas y los valores de RR₉₅ fueron bajos (£1,1; Tabla I).

Pymetrozina

Los valores de CL₅₀ para las poblaciones Baja, Sinaloa y Susceptible fueron 78,9; 101,5 y 3,9mg·l^-1, respectivamente (Tabla I). Los valores de RR₅₀ para Baja y Sinaloa fueron >20×. A nivel de 95% de mortalidad, la respuesta fue similar en las tres poblaciones y los valores de RR₉₅ fueron <1´.

Thiamethoxam

No se encontró diferencia en la respuesta entre las poblaciones evaluadas al 50% de mortalidad. Los valores de CL₅₀ variaron de 22,3 a 27,4mg·l^-1. Los valores de RR₅₀ para las poblaciones Baja y Sinaloa fueron 0,8 y 1,1×, respectivamente (Tabla I). A nivel de 95% de mortalidad no se apreciaron diferencias significativas entre las tres poblaciones y los valores de RR₉₅ fueron £0,3´.

Discusión

Existen numerosos estudios que documentan la capacidad de B. tabaci para desarrollar resistencia a insecticidas (Georghiou y Lagunes-Tejeda, 1991). Byrne et al. (1994) determinaron las líneas de respuesta log-dosis Probit a cipermetrina en dos poblaciones de B. tabaci Biotipo B de Israel (denominadas como poblaciones ISR-S e ISR-R). En ese estudio ambas poblaciones presentaron, a nivel de la CL₅₀, valores de 84mg·l^-1 para ISR-S y de 40mg·l^-1 para ISR-R, lo cual arrojó una proporción de resistencia de 11 y 23×, respectivamente. En el presente estudio los valores de RR₅₀ para cipermetrina fueron de 4,3 y 14,6×, respectivamente. Debido a que en el campo la intención es controlar un porcentaje elevado de la población de insectos plaga, los valores de RR₉₅ reflejan con mayor precisión el nivel de resistencia, por lo que sería conveniente agregar en esos estudios los valores de proporción de resistencia al nivel de la CL₉₅.

En España se documentó a B. tabaci Biotipo Q como resistente a neonicotinoides (Cahill et al., 1996; Elbert y Nauen, 2000). También en España, Elbert y Nauen (2000), documentaron la resistencia a insecticidas en tres poblaciones de mosquita blanca Biotipo Q. Ellos usaron una dosis de diagnóstico (200mg·l^-1) de imidacloprid, pymetrozina y thiamethoxam en tres poblaciones de B. tabaci denominadas como Almería 1994, Almería 1998 y Susceptible de referencia. Imidacloprid causó 90±3, 72±6 y 100% de mortalidad en las tres poblaciones; mientras pymetrozina provocó 68±2, 17±6 y 100% de mortalidad, respectivamente. Finalmente, la mortalidad a thiamethoxam fue de 100, 60±10 y 100% respectivamente. A juzgar por los límites de confianza, para imidacloprid se estima en forma preliminar que las dosis indicadas causarían cerca del 50% de mortalidad en las poblaciones Baja y Sinaloa empleadas en el presente estudio.

Otro caso de resistencia a neonicotinoides fue documentado por Horowitz et al. (2004), quienes observaron resistencia a acetamiprid y thiamethoxam en varias poblaciones de B. tabaci Biotipo B en Israel. En ese estudio, los valores de RR₅₀ y RR₉₀ para acetamiprid fueron de 1,5 y 6×, respectivamente, mientras que los valores de RR₅₀ y RR₉₀ a thiamethoxam fueron de 237 y 355×, respectivamente. En el presente estudio el valor de la RR₅₀ para thiamethoxam fue de 4,5×. Elbert et al. (1996) documentaron la resistencia a imidacloprid en cinco poblaciones de campo de B. tabaci Biotipo B en Pakistán, España, Israel, Países Bajos y EEUU. El valor más alto de RR₅₀ fue de 79×, el cual se observó en la población de EEUU. Los niveles de RR₅₀ y RR₉₅ a los neonicotinoides analizados en el presente estudio (Tabla I) mostraron un bajo nivel de resistencia relativa en las dos poblaciones evaluadas, Baja y Sinaloa.

Cabe destacar que las poblaciones de mosquita blanca de Almería, España (Biotipo Q) se desarrollan en condiciones de invernadero, por lo que tienen escaso flujo genético con poblaciones no seleccionadas que se desarrollen en cultivos alternos o en plantas silvestres, mientras que las poblaciones del Biotipo B de Baja California y Sinaloa se desarrollan a campo abierto y mantienen un flujo genético con individuos susceptibles que emergen de hospederas alternas. Por ejemplo, en las poblaciones Baja y Sinaloa, solo se usan los insecticidas neonicotinoides en los cultivos rentables tales como chile (ají), papa y jitomate, lo que representa el 50% (Baja) y 25% (Sinaloa) de la superficie cultivada. El resto de cultivos y plantas silvestres hospederas aportan individuos susceptibles que al cruzarse con los que emergen de los cultivos tratados minimizan el desarrollo de la resistencia, como sugieren Georghiou y Taylor (1986).

Con respecto a España, Rauch y Nauen (2003) documentaron resistencia a imidacloprid, thiamethoxam y acetamiprid en B. tabaci Biotipo B. En acetamiprid, la población de España mostró valor de RR₅₀ >140×. Las poblaciones de España y Alemania mostraron valores de RR₅₀ a imidacloprid >1000×, mientras la población de Israel mostró un valor >900× a thiamethoxam. Estos valores de RR₅₀ son superiores a los observados en el presente estudio.

Horowitz et al. (2004) seleccionaron una población susceptible con acetamiprid y una población con resistencia moderada a thiamethoxam. Después de 12 generaciones de presión de selección los valores de RR₉₀ a acetamiprid y thiamethoxam fueron 589 y 1025×, respectivamente, lo que indica una alta capacidad para desarrollar resistencia a dichos insecticidas.

En condiciones de laboratorio, las poblaciones de mosquita blanca presentan una alta propensión a desarrollar resistencia a neonicotinoides. Sin embargo, en condiciones de campo esta propensión es variable, a pesar de la intensidad de presión de selección (Elbert et al., 1996; Rauch y Nauen, 2003; Salazar, 2005). La existencia de algunas generaciones sin tratar y la presencia de áreas de refugio que producen individuos susceptibles (Georghiou y Taylor, 1986), como sucede en las regiones de Baja California y Sinaloa, juegan un papel importante al evitar el rápido desarrollo de la resistencia a neonicotinoides. Debido a las anteriores consideraciones, a pesar del uso irracional de insecticidas contra B. tabaci Biotipo B, esta especie ha conservado susceptibilidad a insecticidas.

Sin embargo, este escenario pudiera ser diferente con el Biotipo Q de esta especie. El Biotipo Q se detectó por primera vez en Europa y en el Mediterráneo (Brown et al., 1995; Banks et al., 1998). Se trata de una variante extremadamente agresiva para los cultivos hortícolas, florícolas y ornamentales, capaz de desplazar ecológicamente al Biotipo B, y desarrolla rápidamente resistencia a insecticidas (Elbert y Nauen, 2000). Este biotipo es de reciente detección en México y aparentemente se encuentra confinado en el cultivo de flor de nochebuena (Poinsettia spp.) en el noroeste de México (Martínez y Brown, 2006).

Conclusión

Las poblaciones evaluadas, originarias de los estados de Baja California y Sinaloa son susceptibles a los insecticidas acetamiprid, cipermetrina, imidacloprid, pymetrozina y thiamethoxam, a pesar del uso irracional de insecticidas que se hace contra esta plaga. Por tanto, se asume que esta susceptibilidad se debe en gran parte a la presencia de amplias áreas de cultivo y plantas silvestres hospederas de B. tabaci Biotipo B que producen individuos susceptibles que al cruzarse con los seleccionados disminuyen el desarrollo de la resistencia.

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