PREFERENCIAS DE HÁBITAT DE Sigmodon alstoni y Zygodontomys brevicauda (Rodentia, Cricetidae) EN AGROECOSISTEMAS DE LOS LLANOS DE VENEZUELA

Antonio Utrera y Gloria Duno

Antonio Utrera. Ingeniero de Recursos Naturales Renovables, Universidad Nacional de los Llanos Ezequiel Zamora (UNELLEZ), Venezuela. M.Sc., Universidad de Los Andes, Venezuela. Profesor, UNELLEZ, Venezuela. Dirección: UNELLEZ Vicerrectorado Producción Agrícola, Guanare 3350, Portuguesa, Venezuela. e-mail: autrera1953@yahoo.com

Gloria Duno. Zootecnista, y M.Sc. en Manejo de Fauna Silvestre, UNELLEZ, Venezuela.

RESUMEN

Se estudiaron las preferencias de hábitat de Sigmodon alstoni y Zygodontomys brevicauda en agroecosistemas de los llanos venezolanos. Se realizó un esfuerzo de muestreo correspondiente a 37748 trampas Sherman. Se capturaron 1624 especímenes de S. alstoni y 1398 de Z. brevicauda. Se determinó que poseen preferencias de hábitat similares. Los cultivos mecanizados, principalmente sorgo y maíz, y los pastizales, constituyeron los hábitat más importantes. Al considerar el eje temporal, se detectó que S. alstoni está más asociado y utiliza con mayor homogeneidad los cultivos mecanizados, seguido en orden de importancia por pastizales y vegetación herbácea. En cuanto a Z. brevicauda, los cultivos mecanizados son primordiales y utiliza los pastizales con menor regularidad, pero mayor homogeneidad. Se asocia intensamente a la vegetación herbácea en breves lapsos de tiempo. Debido a que son vectores de la fiebre hemorrágica venezolana y probablemente otras enfermedades, es necesario monitorear la abundancia poblacional de estos roedores, con el objeto de aplicar medidas de control. De acuerdo con los resultados obtenidos, las estrategias deben estar dirigidas hacia el manejo del hábitat y de las comunidades humanas, sustentadas en programas de educación ambiental, formal e informal, con el fin de disminuir y evitar el contacto del hombre con el roedor.

HaBITAT PREFERENCES OF Sigmodon alstoni and Zygodontomys brevicauda (Rodentia, Cricetidae) iN AGROECOSySTEMS of the VENEZUELAn plains

SUMMARY

The habitat preferences of Sigmodon alstoni and Zygodontomys brevicauda in agroecosystems of the Venezuelan llanos were studied. A total of 37748 Sherman traps were set in the field and 1624 individuals of S. alstoni and 1398 of Z. brevicauda were captured. The two species showed similar habitat preferences. Mechanized agricultural fields, mainly of sorghum and maize, and pasture, constituted their most important habitats. In a temporal axis, it was found that S. alstoni is more associated and uses with greater homogeneity the mechanized cultures, followed in sequence of importance by pasture and herbaceous vegetation. With respect to Z. brevicauda, the mechanized cultures are primary and it uses the pasture with less regularity, but greater homogeneity. It is intensely associated to herbaceous vegetation in brief time intervals. Because these rodents are vectors of Venezuelan hemorrhagic fever, it is necessary to monitor their populations in order to apply control measures. In agreement with the results obtained in the present investigation, the strategies of control should be directed towards the management of the habitat and human communities, sustained in programs of environmental, formal, and informal education, to diminish and avoid the contact of people with the rodent.

PREFERÊNCIAS DE HÁBITAT DE Sigmodon alstoni e Zygodontomys brevicauda (Rodentia, Cricetidae) EM AGROECOSSISTEMAS DAS PLANÍCIES DA VENEZUELA

RESUMO

Estudaram-se as preferências de hábitat de Sigmodon alstoni e Zygodontomys brevicauda em agroecossistemas das planícies venezuelanas. Realizou-se um esforço de amostragem correspondente a 37.748 armadilhas Sherman. Capturaram-se 1.624 espécies de S. alstoni e 1.398 de Z. brevicauda. Determinou-se que possuem preferências de hábitat similares. Os cultivos mecanizados, principalmente sorgo e milho, e as pastagens, constituíram os hábitats mais importantes. Ao considerar o eixo temporal, se detectou que S. alstoni está mais associado e utiliza com maior homogeneidade os cultivos mecanizados, seguido em ordem de importância por pastagens e vegetação herbácea. Quanto a Z. brevicauda, os cultivos mecanizados são primordiais e utiliza as pastagens com menor regularidade, mas maior homogeneidade. Associam-se intensamente a vegetação herbácea em breves lapsos de tempo. Devido a que são vetores da febre hemorrágica venezuelana e provavelmente outras enfermidades, é necessário monitorar a abundância populacional destes roedores, com o objetivo de aplicar medidas de controle. De acordo com os resultados obtidos, as estratégias devem estar dirigidas para o manejo do hábitat e das comunidades humanas, sustentadas em programas de educação ambiental, formal e informal, com o fim de diminuir e evitar o contacto do homem com o roedor.

PALABRAS CLAVE / Agroecosistemas / Fiebre Hemorrágica Venezolana / Preferencias de Hábitat / Roedores /

Recibido: 16/01/2007. Modificado: 23/05/2007. Aceptado: 25/05/2007.

Introducción

Es innegable que el aporte de información sobre mamíferos silvestres en Venezuela se ha incrementado de manera sustancial en las últimas cuatro décadas, particularmente en lo que se refiere a taxonomía y distribución. Sin embargo, con ciertas excepciones, para la mayoría de las especies apenas se conocen aspectos básicos de su biología. Con respecto a Sigmodon alstoni y Zygodontomys brevicauda, la información biológica es amplia y detallada, y los estudios abarcan aspectos sobre morfología, distribución, reproducción, recursos alimentarios, citogenética y demografía (Kiblinski et al., 1970; Eisenberg et al., 1979; Ibáñez, 1980; Ibáñez y Moreno, 1982; August, 1984; Pérez-Zapata et al., 1984; Aguilera, 1985; Vivas, 1986; Vivas et al., 1986; Soriano y Clulow, 1988; O’Connel, 1982 y 1989; Reig et al., 1990; Voss, 1991, 1992; Martino y Aguilera, 1993; Duno, 1996; Utrera et al., 2000). En la mayoría de estos estudios, la información se circunscribe a conocimientos generales. En lo que se refiere a preferencias de hábitat, en algunos trabajos se describe la importancia de las variables ambientales y el uso de los recursos, pero frecuentemente dicha información es marginal.

En otro contexto, estrechamente vinculado con la ecología de estos roedores, en los llanos occidentales se detectó y describió, a inicios de 1990, una novedosa y letal enfermedad, la fiebre hemorrágica venezolana (Salas et al., 1991). Estudios preliminares señalaron a S. alstoni y Z. brevicauda como posibles vectores. Posteriormente se determinó que Z. brevicauda era el reservorio natural del virus Guanarito y S. alstoni el del virus Pirital (Fulhorst et al., 1997a, 1999). Adicionalmente se describió un nuevo Hantavirus procedente de muestras de tejidos perteneciente a S. alstoni (Fulhorst et al., 1997b). Con la finalidad de respaldar la investigación dirigida a dilucidar la epidemiología de esta alarmante enfermedad, se llevó a cabo un esfuerzo de muestreo con el fin de estudiar la dinámica poblacional de ambas especies. Durante el desarrollo del proyecto se colectó información sobre los pequeños mamíferos asociados a los principales agroecosistemas en los llanos occidentales y centrales de Venezuela (Utrera et al., 2000). En el presente artículo se describen en detalle las preferencias de hábitat de S. alstoni y Z. brevicauda.

Área de estudio

El área de estudio abarcó una gran extensión en los llanos centrales y occidentales de Venezuela. Se colectó información en 51 localidades (Figura 1) de los estados Apure (3), Barinas (8), Cojedes (2) Guárico (1) y Portuguesa (37). El paisaje local está representado por extensas sabanas que comparten el medio físico con chaparrales y áreas boscosas (bosques deciduos, semideciduos y de galería) que han sido intervenidas, fragmentadas y reducidas en los últimos 50 años (Ramia, 1978; Bisbal, 1988; Aymard, 2003). Un gran porcentaje del área de estudio es utilizada con fines agropecuarios, con predominio de la agricultura mecanizada y ganadería extensiva. El clima de la región se caracteriza por una marcada estacionalidad en la precipitación (abr-nov) y una temporada seca que se extiende de noviembre a marzo. El promedio anual de precipitación es de 1000-1800mm y las temperaturas oscilan entre 27 y 33°C.

Los hábitat muestreados corresponden principalmente a superficies dedicadas a la actividad agropecuaria, a saber:

Cultivos mecanizados (CM): abarca eventos de captura efectuados en cultivos, bordes o rastrojos de maíz, sorgo, arroz, caña y algodón.

Cultivos de subsistencia (SUB): ocupan una reducida extensión (2-5ha) y las prácticas agrícolas se realizan a mano, sin la utilización de maquinaria. Se cultiva en parches una gran variedad de granos (maíz, caraotas, frijoles), frutales (naranjas, guayabas, ají dulce, pimentón), yuca y otros.

Sabanas de Trachypogon (TRAC): son sabanas con moderada intervención antrópica e incipiente ganadería extensiva. Se caracterizan por la abundancia y dominancia de gramíneas del género Trachypogon. Presentan una cobertura vegetal muy rala, el suelo es predominantemente arenoso y bien drenado, pobre en nutrientes y relativamente ácido. No existe marcado encharcamiento en la temporada lluviosa.

Bosque de galería (BG): son franjas de bosque adyacente a caños y ríos.

Vegetación herbácea (VH): es el término utilizado para distinguir extensiones de tierra cubiertas por vegetación herbácea y ausencia de pastos cultivados, generalmente dedicadas a ganadería extensiva, que no califican como sabanas naturales. También se incluyen los bordes de caminos donde predomina la vegetación herbácea, no asociada a cultivos mecanizados ni a pastizales.

Pastizales (PAS): son extensiones de tierra con fines ganaderos, cubiertas por pastos cultivados.

Hábitat peridomésticos (PER): es la denominación dada al origen de las capturas procedentes de lugares ubicados en el ámbito de influencia de viviendas.

Métodos

Muestreo de roedores

Los datos presentados proceden estrictamente de la colecta de pequeños mamíferos utilizando remoción. Durante 47 meses consecutivos (feb 1994 - dic 1997) se colocaron trampas Sherman (75×90×230mm) en cultivos mecanizados y sus bordes, en pastizales, en bosques de galería, en sabanas con ganadería extensiva y en las cercanías de viviendas e infraestructura rural. Se efectuaron de 2 a 3 eventos de captura por mes, en diferentes localidades del área de estudio. En cada localidad se colocaron, durante 3 días sucesivos, 200 trampas/noche, en hileras separadas ~10m, con la finalidad de cubrir la máxima diversidad de hábitat posible. Debido a la variabilidad espacial, el esfuerzo por hábitat en cada evento de captura fue desigual. El éxito expresado mensualmente, concentra los datos de los 47 meses de estudio. El cebo utilizado consistió de trozos de piña. Los individuos colectados fueron sacrificados, se les tomaron los datos biométricos respectivos y se registró el hábitat de captura. Posteriormente fueron determinados taxonómicamente.

Abundancia relativa y preferencias de hábitat

Para estimar abundancia relativa y preferencias de hábitat, se asumió que ambas especies tienen igual probabilidad de ser atrapadas en cada evento de captura. Por lo tanto, el éxito de captura es un estimador de la abundancia relativa, parámetro que permitió determinar los patrones de asociación por tipo de hábitat. Se empleó el índice de equitabilidad (Hill, 1973) para estimar uniformidad en el uso de hábitat. Con la finalidad de garantizar la confiabilidad de los datos, se descartaron aquellos eventos donde se aplicó un esfuerzo muy bajo de captura.

De acuerdo con la naturaleza de los datos obtenidos y basado en los criterios de Siegel y Castellan (1995) y Daniel (1990), se utilizaron las pruebas de Mann-Whitney y Kolmogorov-Smirnov para determinar similitudes o diferencias entre S. alstoni y Z. brevicauda, en lo que se refiere a asociación de hábitat en el eje espacial y temporal. Posteriormente, se aplicó un análisis de la varianza unifactorial por rangos de Kruskal-Wallis para establecer preferencias en la asociación hábitat-roedor para ambas especies. Adicionalmente se empleó el promedio y el coeficiente de variación de acuerdo al porcentaje de éxito en el eje temporal, para comparar grado de asociación y heterogeneidad de éxito.

Resultados y Discusión

Durante los 4 años que abarcó el trabajo de campo se aplicó un esfuerzo de muestreo correspondiente a 37748 trampas Sherman, se capturaron 1624 S. alstoni, 1398 Z. brevicauda y 342 individuos de otras especies, para un éxito de captura de 8,9%. La dominancia de S. alstoni (48%) y Z. brevicauda (42%) fue evidente, con excepción de las localidades de muestreo ubicadas en colinas de piedemonte, donde el aporte de otras especies incrementó y representó ~29% de los individuos colectados. Utrera et al. (2000) realizaron una detallada descripción de la comunidad de pequeños mamíferos en el área de estudio.

Con la excepción del hábitat peridoméstico (PER), S. alstoni y Z. brevicauda constituyeron las especies dominantes, con más de 89% de representatividad en las muestras (Tabla I). En PER las otras especies representaron una fracción importante de las capturas y superaron el aporte que conjuntamente proporcionan S. alstoni y Z. brevicauda, aspecto predecible y reseñado por Utrera et al. (2000). De los diez individuos pertenecientes a otras especies, nueve fueron Rattus rattus, especie estrechamente vinculada a viviendas e infraestructuras en el ámbito rural.

La ausencia de S. alstoni y la dominancia de Z. brevicauda en el bosque de galería (BG) fortalece nuestra percepción de que esta última especie es capaz de colonizar parches de vegetación herbácea adyacentes o localizados en el interior de la vegetación boscosa. Por el contrario S. alstoni está estrictamente asociada a hábitat abiertos. En TRAC, PAS y SUB predominó S. alstoni; y en CM apenas superó numéricamente a Z. brevicauda. En VH Z. brevicauda excedió modestamente a S. alstoni. Algunos investigadores tienen la percepción de que en los llanos de Venezuela Z. brevicauada constituye la especie con mayor abundancia relativa o la más capturable (O'Connel, 1982; Ibáñez y Moreno, 1982; Vivas et al., 1986; Voss, 1991). Los presentes resultados no se ajustan a dicho criterio y puede considerarse que las discrepancias están asociadas a diferencias en las características de hábitat, a la desigual interpretación de los datos en el eje espacial y temporal, e incluso al tipo de cebo utilizado, aspectos reseñados y discutidos por Utrera et al. (2000).

Es evidente que ambas especies utilizan los mismos hábitat, con excepción del BG que solo es frecuentado por Z. brevicauda (Figura 2). Dicha tendencia podría interpretarse como una mayor amplitud en el uso de los recursos contenidos en el eje espacial. Con respecto al valor de uniformidad, el de S. alstoni (U= 0,871) superó ligeramente el obtenido por Z. brevicauada (U= 0,850), indicativo de que esta última especie, a pesar de poseer mayor amplitud en el uso de los variados hábitat, es ligeramente más especializada que S. alstoni. Los resultados de la prueba de Wilcoxon- Mann-Whitney (a= 0,05), indican que existe solapamiento en los patrones de asociación de S. alstoni y Z. brevicauda en función del eje espacial.

Con la finalidad de detectar con mayor precisión los patrones de asociación de las mencionadas especies con los hábitat muestreados, se incluyó el eje temporal (Figura 3a, b). Aparentemente existe una tendencia similar en el uso del espacio a través del año. Sin embargo, para S. alstoni se pueden apreciar dos claros incrementos, uno en abril y otro en septiembre. El primero se inicia a partir del mes de enero y culmina en abril, con un marcado descenso desde mayo hasta julio, para nuevamente aumentar en agosto, alcanzar un máximo en septiembre y descender en octubre, noviembre y diciembre. El patrón de Z. brevicauda se inicia con un ligero descenso desde enero hasta marzo y continúa con un incremento sustancial en abril, para luego descender abruptamente en mayo, junio y julio. En agosto se registra un ligero incremento, para luego mantener leves fluctuaciones el resto del año. Los resultados obtenidos al aplicar la prueba de Kolmogorov-Smirnov para dos muestras independientes (Dmax= 0,250; Dm,n= 36; a= 72) respaldan la hipótesis nula, razón por lo cual se concluye que no existen diferencias significativas en el eje temporal en cuanto éxito de captura, para ambas especies.

Como es razonable esperar una separación sustancial en el uso de los recursos, se comparó el patrón de éxito en relación con el eje temporal discriminado por hábitat. En tal sentido CM, VH y PAS constituyeron los hábitat con suficiente información en el eje temporal, para efectuar dicho análisis (Figura 3a, b). Si existe una clara separación en el uso de los recursos en la dimensión espacio-temporal, cabe presumir que existirán diferencias sustanciales en el patrón de éxito. En los tres casos, el valor de la máxima diferencia (mn Dm,n) es inferior al valor crítico, lo que indica que no existen diferencias significativas (Tabla II). Tales resultados sugieren la presencia de un notorio solapamiento en el patrón de asociación de S. alstoni y Z. brevicauda en los ejes espacial (hábitat) y temporal (meses).

Con base en los datos colectados en campo y de acuerdo con la información reseñada en la bibliografía, existen evidencias que explican la coexistencia de éstas especies en los llanos Venezolanos. S. alstoni es una especie diurna y nocturna, mientras que Z. brevicauda es activa preferentemente en horas crepusculares y nocturnas. Voss (1991, 1992) mencionó al respecto que Z. brevicauda es una especie nocturna, que consume animales y vegetales, mientras que S. alstoni es diurna y nocturna (Ibáñez, 1980; O'Connel, 1989; Vivas et al., 1986) y típicamente herbívora (Ibáñez y Moreno, 1982). Martino y Aguilera (1993) determinaron que S. alstoni, aunque primariamente herbívora consume también invertebrados y que Z. brevicauda es primariamente insectívora, siendo las plantas herbáceas el segundo ítem importante en su dieta. Añadieron que en los arrozales, estas especies solo interactúan solo cuando los recursos alimentarios escasean. Dicha información explica parcialmente la separación de nicho temporal y trófico.

A fin de interpretar con mayor precisión cómo están asociados S. alstoni y Z. brevicauda a los principales hábitat anteriormente analizados (CM, VH y PAS) y tomando en consideración el eje temporal (Figura 3a, b), se empleó el análisis de la varianza unifactorial por rangos de Kruskal-Wallis. Con respecto a S. alstoni, se determinó que existen diferencias significativas en al menos dos de los tres grupos de datos (H= 6,409; c²= 5,991; a= 0,05). En la Figura 3a se aprecia que en marzo, abril, agosto, septiembre y octubre, existe una alta propensión a utilizar los CM, en comparación con los otros dos hábitat. En marzo y abril los cultivos mecanizados, concretamente maíz y sorgo, están en la fase de rastrojo. Evidencias colectadas en campo indican que dicha fase es muy favorable para S. alstoni, porque le brinda mejor calidad y cantidad de alimento y refugio que los hábitat adyacentes. En agosto, septiembre y octubre, el sorgo y maíz están en la fase intermedia y final de su ciclo, lo que nuevamente les garantiza a los roedores mejor calidad de hábitat. Un patrón similar reportó Duno (1996) para esta especie.

En temporada seca (feb-abr) los pastizales también constituyen una mejor alternativa en la calidad de hábitat que la vegetación herbácea, lo cual es evidente por el sustancial incremento en la abundancia relativa de S. alstoni (Figura 3a). La vegetación herbácea (VH) es el hábitat con menor respuesta temporal por parte de los roedores, porque mantiene una cobertura y estructura más estable que los cultivos mecanizados y pastizales a través del año.

En cuanto a Z. brevicauda, existen diferencias altamente significativas en al menos dos de los tres grupos de datos (H= 7,584; c²= 7,378; a= 0,025). En la Figura 3b se observa que en marzo, abril y mayo existe predominio en la utilización de los cultivos mecanizados (CM) y vegetación herbácea (VH), en comparación con los pastizales (PAS). A partir de junio se mantiene esa supremacía en CM con discretas diferencias en septiembre, octubre y noviembre, pero que se incrementa sustancialmente en diciembre y enero. Podemos relacionar el incremento en el uso de los CM y VH en la temporada seca por parte de Z. brevicauda porque le brindan mejores condiciones de hábitat que los pastizales. Sin embargo, los últimos estadíos de los CM y la temporada postcosecha, son eventos muy favorables para esta especie; adicionalmente la pérdida de calidad de la VH en diciembre y enero, es un factor que favorece la estrecha asociación de este roedor con los CM.

En la descripción anterior se aprecia la preponderancia que ejercen los CM sobre los otros hábitat. Con el fin de obtener una precisa interpretación de dicha tendencia, se calcularon los coeficientes de variación (CV) en cuanto a porcentaje de éxito para ambas especies en cada hábitat estudiado (Tabla III). Los valores promedios permiten estimar el grado de asociación de la especie con el hábitat y el CV la heterogeneidad de éxito en el eje temporal. Evidentemente S. alstoni está más asociado y utiliza con mayor homogeneidad los cultivos mecanizados en el eje temporal, lo que indica que este hábitat es el más importante para dicha especie. Los pastizales ostentan el segundo renglón en grado de asociación, pero con mayor heterogeneidad en el eje temporal que la vegetación herbácea, hábitat que es utilizado marginalmente. Por lo tanto, los PAS le brindan más alimento y refugio a esta especie en lapsos breves de tiempo que la VH, hábitat donde el grado de la asociación, aunque más homogéneo, es menos importante. En cuanto a Z. brevicauda es obvio que está más asociada a CM en el eje temporal, pero utiliza levemente con mayor homogeneidad los pastizales (PAS). La vegetación herbácea (VH) constituye el hábitat con mayor heterogeneidad, razón por la que consideramos que dicha especie se asocia intensamente a la VH en breves lapsos de tiempo y que es utilizado solo en momentos críticos. Los PAS le brindan mayor estabilidad temporal que cualquier otro hábitat, aunque con un grado de asociación más reducido. El alto promedio resultante para CM es indicativo de una estrecha asociación especie-hábitat y debido al valor obtenido por el CV constituye, junto con los PAS, los hábitat más importantes para esta especie.

Mills et al. (1991) registraron en las pampas argentinas, dos veces más roedores en los bordes que en los cultivos de maíz. Debido al tratamiento con herbicidas, la cobertura vegetal se torna rala y no ofrece un hábitat atractivo para los roedores después de la cosecha. Contrariamente, en Venezuela los cultivos permanecen en fase de rastrojo luego de finalizar la cosecha, condición que le brinda cobertura y alimento a los roedores en una fase crítica del año (temporada seca) y por lo tanto la vegetación herbácea que crece en los bordes, no juega un papel preponderante.

A partir de datos no publicados de captura-recaptura para Z. brevicauda y de acuerdo a los resultados obtenidos por Duno (1996) para S. alstoni en cuadrículas permanentes, se determinó que la tasa de recaptura es muy baja, clara evidencia de que ambas especies se mantienen en constante movimiento, estrategia que utilizan para evadir condiciones adversas tales como la inundabilidad o escasez de alimento, e invadir áreas con condiciones ambientales favorables.

Conclusiones

Es obvio que S. alstoni y Z. brevicauda tienen preferencias de hábitat similares y que según el patrón de uso, los CM y los PAS constituyen los hábitat más importantes, ya que pueden mantener poblaciones estables durante períodos de tiempo apreciable. Se detectaron evidencias que ayudan a comprender el uso diferencial de los recursos por ambas especies, aspecto que junto a los estudios de las tendencias tróficas, permite explicar la separación de nicho. Por las características de uso y manejo de la superficie cultivada o con fines ganaderos, los agroecosistemas representan hábitat idóneos para estos pequeños roedores en los llanos venezolanos. Desde el punto de vista ecológico, su enorme abundancia poblacional las convierte en especies clave, ya que constituyen elementos muy importantes para el mantenimiento de las tramas tróficas. Sin embargo, dicha abundancia y la capacidad para invadir y adaptarse a los cambios ambientales producto de las actividades agropecuarias, les confieren una función trascendental como reservorios de los Arenavirus Guanarito y Pirital, y del Hantavirus Caño Delgadito. Como vectores de la fiebre hemorrágica venezolana y probablemente otras enfermedades no descritas que afectan a los pobladores de las zonas rurales en los llanos occidentales y centrales de Venezuela, es necesario monitorear la abundancia poblacional de estos roedores, con el objeto de aplicar métodos de control en el momento más pertinente. Debido al riesgo que implica su manipulación, el personal vinculado con proyectos de investigación, manejo o control de éstos roedores, debe ceñirse a las normas y recomendaciones descritas por Mills et al. (1995).

Estrategias de manejo

Debido a la relevancia de la fiebre hemorrágica venezolana y sus consecuencias en la salud pública, la información generada en el presente estudio, permitirá mejorar las prácticas de manejo planteadas en el pasado, así como establecer nuevas estrategias para minimizar los factores de riesgo. Basados en las habilidades demográficas de ambas especies, no se considera factible el uso de herramientas de manejo dirigidas al control directo de los roedores. De acuerdo con los resultados obtenidos, así como por las propuestas de manejo concebidas en el pasado, las estrategias de control deben estar dirigidas hacia la manipulación del hábitat y adiestramiento de las comunidades humanas, sustentadas en programas de educación ambiental, formal e informal, con el fin de disminuir o evitar el contacto del hombre con el roedor. La eliminación sistemática de los rastrojos, así como también de la vegetación de borde tanto en cultivos como en potreros, la alternancia de cultivos y pastizales, la limpieza periódica de la vegetación aledaña a las viviendas, el uso de letrinas y la utilización de mascarillas por parte de los tractoristas durante las labores de preparación de la tierra con fines agrícolas, son elementos esenciales que seguramente reducirán los factores de riesgo.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al personal obrero que apoyó en las labores de campo y a Martín Correa-Viana por la corrección del manuscrito y valiosas sugerencias. El trabajo fue elaborado con datos del proyecto "Epidemiología y Ecología de la Fiebre Hemorrágica Venezolana", parcialmente financiado por el National Institute of Health (EEUU; R. Tesh) y por la Gobernación del Estado Portuguesa, Venezuela (Nuris de Manzione).

REFERENCIAS

1. Aguilera M (1985) Growth and reproduction in Zygodontomys microtinus (Rodentia:Cricetidae) from Venezuela in a laboratory colony. Mammalia 49: 75-83.        [ Links ]

2. August P (1984) Population ecology of small mammals in the llanos of Venezuela. Special Publication. Texas Tech. University Museum Nº 22. pp. 71-104.        [ Links ]

3. Aymard G (2003) Bosques de los llanos de Venezuela: consideraciones generales sobre su estructura y composición florística. En Hétier JM, López R (Eds.) Tierras llaneras de Venezuela. CIDIAT. Mérida, Venezuela. pp. 20-47.        [ Links ]

4. Bisbal F (1988) Impacto humano sobre los hábitat de Venezuela. Interciencia 13: 226-232.        [ Links ]

5. Daniel W (1990) Applied nonparametric statistics. 2^a ed. Plus-Kent. Boston, MA, EEUU. 635 pp.        [ Links ]

6. Duno G (1996) Dinámica poblacional de Sigmodon alstoni (Rodentia:Cricetidae). Reservorio natural de la Fiebre Hemorrágica Venezolana: bases para su manejo. Tesis. Unellez. Guanare, Venezuela. 96 pp.        [ Links ]

7. Eisenberg J, O'Connel M, August P (1979) Density, productivity and distribution of mammals in two Venezuelan habitats. En Eisenberg J (Ed.) Vertebrate Ecology in the Northern Neotropics. Smithsonian Institution. Washington, DC, EEUU. pp: 187-207.        [ Links ]

8. Fulhorst C, Bowen M, Salas R, de Manzione N, Duno G, Utrera A, Ksiazek T, Peters CJ, Nichol S, Miller E, Tovar D, Ramos B, Vásquez C, Tesh R (1997a) Isolation and characterization of Pirital Virus, a newly discovered South American Arenavirus. Am. J. Trop. Med. Hyg. 56: 548-553.        [ Links ]

9. Fulhorst C, Monroe MC, Salas R, Duno G, Utrera A, Ksiazek T, Nichol S, de Manzione N, Tovar D, Tesh R (1997b) Isolation, characterization and geographic distribution of Caño Delgadito virus, a newly discovered South American hantanvirus (family Bunyaviridae). Virus Res. 51: 159-171.        [ Links ]

10. Fulhorst C, Bowen MD, Salas R, Duno G, Utrera A, Ksiazek T, de Manzione N, de Miller E, Vásquez C, Peters CJ, Tesh R (1999) Natural rodent host associations of Guanarito and Pirital Viruses (Family Arenaviridae) in Central Venezuela. Am. J. Trop. Med. Hyg. 61: 325-330.        [ Links ]

11. Hill M (1973) Diversity and Evenness: a unifying notation and his consequences. Ecology 54: 427-432.        [ Links ]

12. Ibáñez C (1980) Ritmo de actividad de algunos de los llanos de Apure (Venezuela). Doñana Acta Vert. 7: 117-120.        [ Links ]

13. Ibáñez C, Moreno S (1982) Ciclo reproductor de algunos cricétidos (Rodentia, Mammalia) de los llanos de Apure (Venezuela). Actas VIII Cong. Latinoam. Zool. Tomo I: 471-480.        [ Links ]

14. Kiblinski P, Löbig I, Reig OA (1970) Estudio cromosómico en diversas poblaciones del ratón llanero Zygodontomys brevicauda microtinus Thomas (Rodentia-Cricetidae). Acta Cient. Venez. 21: 1-35.        [ Links ]

15. Martino MG, Aguilera A (1993) Trophic relationship among tour cricetid rodents in rice fields. Rev. Biol. Trop. 41: 131-141.        [ Links ]

16. Mills J, Ellis B, McKee T, Maiztegui J, Childs J (1991) Habitat association and relative densities of rodent population in cultivated areas of central Argentine. J. Mammal. 72: 470-479.        [ Links ]

17. Mills J, Childs J, Ksiazek T, Peters C, Velleca W (1995) Methods for trapping and sampling small mammals for virologic testing. CDC. US Dept. of Health and Human Services. Atlanta, GA, EEUU. 61 pp.        [ Links ]

18. O'Connel M (1982) Population biology of North and South American grassland rodents: a comparative review. En Mares M, Genoways HH (Eds.) Mammalian biology in South America. Pyamatuning Symposium. Ecology 6:167-185.        [ Links ]

19. O'Connel M (1989) Population dynamics of Neotropical small mammals in seasonal habitats. J. Mammal. 70: 532-548.        [ Links ]

20. Pérez-Zapata A, Aguilera M, Ferrer A, Reig OA (1984) El cariotipo de una población de Zygodontomys sp. (Rodentia, Cricetidae) del delta del Orinoco. Acta Cient. Venez. 35: 227.        [ Links ]

21. Ramia M (1978) Tipos de sabanas en los Llanos de Venezuela. Bol. Soc. Venez. Cienc. Nat. 112: 264-288.        [ Links ]

22. Reig O, Aguilera M, Pérez-Zapata A (1990) Cytogenetics and karyosystematics of South American oryzomyne rodents (Cricetidae: Sigmodontinae) II. High numbered karyotypes and chromosomal heterogeneity in Venezuelan. Zygodontomys. Säugetierk 55: 361-370.        [ Links ]

23. Salas R, de Manzione N, Tesh R, Ricco-Hesse R, Shope RE, Betancourt A, Godoy O, Bruzual R, Pacheco ME, Ramos C, Taibo ME, García Tamayo J, Jaimes E, Vázquez C, Aráoz F, Querales J (1991) Venezuelan Hemorrgic Fever. Lancet 338: 1033-1036.        [ Links ]

24. Siegel S, Castellan J (1995) Estadística no paramétrica: aplicada a las ciencias de la conducta. 4ª ed. Trillas. México. 437 pp.        [ Links ]

25. Soriano P, Clulow F (1988) Efecto de las inundaciones estacionales sobre poblaciones de pequeños mamíferos en los llanos altos occidentales de Venezuela. Ecotropicos 1: 3-10.        [ Links ]

26. Utrera A, Duno G, Ellis BA, Salas RA, de Manzione N, Fulhorst C, Tesh R, Mills JN (2000) Small mammals in agricultural areas of the western llanos of Venezuela: community structure, habitat associations, and relative densities. J. Mammal. 81: 536-548.        [ Links ]

27. Vivas A (1986) Population biology of Sigmodon alstoni (Rodentia:Cricetidae) in Venezuelan llanos. Rev. Chil. Hist. Nat. 59: 179-191.        [ Links ]

28. Vivas A, Roca R, Weir E, Gil K, Gutiérrez P (1986) Ritmo de actividad nocturna de Zygodontomys microtinus, Sigmodon alstoni y Marmosa robinsoni en Masaguaral, Estado Guárico. Acta Cient. Venez. 37: 456-458.        [ Links ]

29. Voss R (1991) An introduction to the Neotropical Muroid rodent Genus Zygodontomys. Bull. Am. Mus. Nat. Hist. 210. 113 pp.        [ Links ]

30. Voss R (1992) A revision of the South American Species of Sigmodon (Mammalia: Muridae) with notes on their history and biogeography. Novitates. pp. 3050-3056.        [ Links ]