CONSIDERACIONES ACERCA DE LA EVOLUCIÓN DE LAS PIEZAS BUCALES EN LOS ONTHOPHAGINI (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) EN RELACIÓN CON DIFERENTES REGÍMENES ALIMENTICIOS

Irma López-Guerrero y Mario Zunino

Irma López-Guerrero. Licenciada en Biología, Instituto Politécnico Nacional, México. Investigador, Instituto de Ecología AC, México. Dirección: Apdo. Postal 63, 91000 Xalapa, Veracruz, México. e-mail: irma.lopez@inecol.edu.mx

Mario Zunino. Doctor en Ciencias Biológicas. Profesor, Universitá degli Studi "Carlo Bo" y Director del Istituto di Ecologia e Biologia Ambientale Urbino, Italia. e-mail: mayate@uniurb.it

RESUMEN

Para contrastar la hipótesis que a distintos sectores del espectro trófico de los Onthophagini pudieran corresponder modificaciones estructurales con respecto al esquema general de las piezas bucales, se estudiaron algunos Onthophagini estrictamente asociados con las deyecciones de roedores de madrigueras o la murcielaguina. Se eligieron las especies Onthophagus (s. str.) hippopotamus Bates, exclusiva de madrigueras de roedores, O. (s. str.) moroni Zunino y Halffter, y O. (s. str.) vespertilio Howden, Cartwright y Halffter, exclusivas de cuevas, más dos especies de vida libre, Onthophagus (s. str.) incensus Say y O. (s. str.) c. chevrolati Har. Se utilizaron Digitonthophagus gazella (Fab.) y Onthophagus (Relictonthophagus) punctatus (Ill.) para comparación externa. Los resultados muestran que no existe ninguna diferencia sustancial entre las especies de Onthophagus de madriguera o cueva y las de vida libre, y refuerzan la idea de que el principal factor que influye en la evolución de estas estructuras es la consistencia del alimento. Igualmente, sugieren una relación entre el desarrollo de las piezas bucales y el gran éxito evolutivo de D. gazella.

CONSIDERATIONS ON THE EVOLUTION OF MOUTHPARTS IN ONTOPHAGINI (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) IN RELATION WITH DIFFERENT TROPHIC REGIMES

SUMMARY

In order to contrast the hypothesis that different sectors of the trophic spectrum of the Onthophagini could correspond to structural modifications concerning the general scheme of their mouthparts, several Ontophagini which are strictly associated with rodents’ burrows or bats’ guano were studied. The following species were selected: Onthophagus (s. str.) hippopotamus Bates, exclusive of rodents’ burrows, O. (s. str.) moroni Zunino and Halffter, and O. (s. str.) vespertilio Howden, Cartwright and Halffter, exclusive of caves, and two other, free-living species: Onthophagus (s. str.) incensus Say and O. (s. str.) c. chevrolati Har. Digitonthophagus gazella (Fab.) and Onthophagus (Relictonthophagus) punctatus (Ill.) were used for external comparison. The results show that no substantial difference exists between the Onthophagus species of burrows or caves and those living in an open environment, which strengthens the idea that the principal factor affecting the evolution of these structures is food consistency. Moreover, the results also suggest a relation between mouthparts development, and huge evolutionary success of D. gazella.

CONSIDERAÇÕES SOBRE A EVOLUÇÃO DAS PEÇAS BUCAIS NOS ONTHOPHAGINI (COLEOPTERA: SCARABAEIDAE) EM RELAÇÃO A DIFERENTES REGIMES ALIMENTARES

RESUMO

Para testar a hipótese de que modificações estruturais das peças bucais poedriam corresponder a diferentes setores do espectro trófico dos Onthophagini, estudio-se alguns Onthophagini estritamente associados com as excretas de roedores que vivem em tocas, ou com guano de morcego. Foram escolhidas as espécies Onthophagus (s. str.) hippopotamus Bates, exclusiva de tocas de roedores, O. (s. str.) moroni Zunino & Halffter, e O. (s. str.) vespertilio Howden, Cartwright y Halffter, exclusivas de cavernas, além de duas espécies de vida livre, Onthophagus (s. str.) incensus Say e O. (s. str.) c. chevrolati Har. Foram utilizados Digitonthophagus gazella (Fab.) e Onthophagus (Relictonthophagus) punctatus (Ill.), para comparação externa. Os resultados mostram que não existe nenhuma diferença substancial entre as espécies de Onthophagus de tocas ou cavernas e as de vida livre, e reforçam a idéia de que o principal fator que influi na evolução dessas estruturas é a consistência do alimento. Igualmente, sugerem uma relação entre o desenvolvimento das peças bu o grande êxito evolutivo de D. gazella.

PALABRAS CLAVE / Alimentación de Insectos / Evolución / Piezas bucales / Onthophagini / Onthophagus /

Recibido: 15/03/2007. Aceptado: 05/06/2007.

Introducción

La investigación cuyos primeros resultados se presentan en este trabajo, surge de la hipótesis general que a distintos sectores del espectro trófico de los Onthophagini pudieran corresponder modificaciones estructurales con respecto al esquema general de las piezas bucales. El tema ha sido tratado en grupos o especies distintas de Scarabaeinae por varios autores (p.e. Dellacasa, 1983; Nel y Scholtz, 1990; Scholtz y Chown, 1995). En cuanto a los Onthophagini, hay dos antecedentes importantes: Howden, Cartwright y Halffter (1956) describieron una especie mexicana de cueva, O. vespertilio, proporcionando la descripción de sus piezas bucales; por su parte, Verdú y Galante (2004) analizaron las modificaciones de las mismas piezas en una especie del Mediterráneo occidental relacionada con los depósitos superficiales de deyecciones del conejo silvestre Oryctolagus cuniculus (Linn.).

En este trabajo, se plantea el interrogante si los Onthophagini asociados a medios ambientes muy especiales, como las madrigueras de los roedores y las cuevas, y sobre todo, a un recurso alimenticio no habitual en el grupo, como son los menudos excrementos que los roedores acumulan en sus cámaras de deyecciones subterráneas o la murcielaguina, presentaran alguna adaptación especial de la estructura de la epifaringe y/o de las mandíbulas y maxilas.

Para contrastar tal hipótesis, fueron elegidas las siguientes especies: dos de vida libre, Onthophagus (s. str.) incensus Say y O. (s. str.) c. chevrolati Har.; una especie que está estrictamente relacionada con madrigueras de roedores, O. (s. str.) hippopotamus Bates; dos exclusivas de cuevas, O. (s. str.) moroni Zunino y Halffter, y O. (s. str.) vespertilio Howden, Cartwright y Halffter; más Digitonthophagus gazella (Fab.) y O. (Relictonthophagus) punctatus (Ill.) en función de términos de comparación externos. O. incensus y O. c. chevrolati pertenecen ambos al subgénero nominotípico, aunque representan grupos de especies distintos (Zunino y Halffter, 1988a, b, 1997); son especies americanas, coprófagas, de amplia distribución y localmente muy abundantes, sobre todo en heces de ungulados.

También O. hippopotamus, O. moroni y O. vespertilio son Onthophagus sensu stricto, americanos, y pertenecen al "grupo chevrolati"; sin embargo, representan a dos líneas filéticas distintas, la primera (dos ramas: O. hippopotamus, con cuatro especies más, y O. moroni con otras cuatro especies) asociada a madrigueras de roedores o en dos casos a cuevas, y la segunda línea, integrada solamente por O. vespertilio, exclusiva de un sistema de cuevas en donde se alimenta de murcielaguina.

Digitonthophagus gazella es un Onthophagini indoafricano casi siempre representado por poblaciones muy abundantes, a menudo dominantes en los gremios que integran, de ambientes abiertos, bastante eurífago en el marco de la coprofagia, pero con neta preferencia hacia las heces de los grandes herbívoros. Por su alta efectividad en procesar heces de ganado, ha sido exitosamente introducido en varias partes del mundo para el control de estiércol en los pastizales (Bornemissza, 1976; Blume y Aga, 1978). D. gazella tiene un poder de dispersión muy notable (para América ver Barbero y López-Guerrero, 1992; Montes de Oca y Halffter, 1995) y no es posible afirmar con seguridad que en ocasiones podría perjudicar una o más de las especies indígenas de las regiones de donde no es nativo (Zunino y Barbero, 1993).

Finalmente, O. (Relictonthophagus) punctatus es una especie del oeste del Mediterráneo que se asocia con mucha frecuencia a los depósitos superficiales de excremento de conejo (Verdú y Galante, 2004). Junto con cinco o seis otras especies (Zunino, 1979; Martín Piera, 1986; Kabakov, 1990, 2006) forma un grupo monofilético, distribuido esencialmente en el oeste del Mediterráneo, pero con una especie en el Asia Central y otra en el extremo oriental del Paleártico.

Materiales y Métodos

El estudio fue realizado principalmente con ejemplares conservados en seco; también se utilizaron ejemplares conservados en alcohol, y unos pocos frescos. Los materiales están depositados en diferentes colecciones de las siguientes personas e instituciones: M. García H., G. Halffter, E. Montes de Oca, F. Vaz-de-Mello (Instituto de Ecología, Xalapa, México), J.R. Verdú (Universidad de Alicante, España).

De ser necesario reblandecer los ejemplares, estos fueron tratados previamente con agua destilada a 40-60°C durante 15-20min, y luego sometidos a ebullición durante 10min o más, dependiendo del estado de cada uno.

Las piezas bucales fueron removidas intactas, tratadas en KOH 5% por 4-5min, lavadas en agua destilada y luego deshidratadas en serie de alcoholes. Para la toma de fotografías en un microscopio de barrido Jeol JM-5600 LV, las piezas fueron pasadas por acetona y gas carbónico antes de ser metalizadas con oro. Para la toma de fotos con un fotomicroscopio Zeiss Phomi III, después de la deshidratación se hicieron tres cambios en xilol antes de montar las piezas bucales en bálsamo de Canadá. Las medidas se tomaron con un ocular micrométrico. Para las epifaringes se midió la longitud de la acropariae a una de las tormae laterales.

Esquema General de las Piezas Bucales

El esquema general de las piezas bucales en Onthophagini que se presenta a continuación resulta de la reinterpretación de los datos y las figuras publicados por varios autores (Smith, 1892; Bertin, 1922; Halffter, 1952, 1961; Edmonds, 1972; Halffter y Edmonds, 1982; Dellacasa, 1983; Nel y Scholtz, 1990; Medina et al, 2003).

Epifaringe

La epifaringe (Figura 1) es, como en todos los Scarabaeini, una estructura compleja, membranácea, orientada horizontalmente y forma la pared dorsal de la cámara preoral localizada inmediatamente por debajo del clípeo. En su parte dorsal la epifaringe es prácticamente glabra, mientras que la superficie ventral lleva sedas y sensilas en diferentes arreglos. La sutura transversa (sensu Medina et al., 2003) puede o no cruzar la epifaringe en todo su ancho. Un vástago central (Halffter, 1952), proceso medio o epitorma (Dellacasa, 1983) es una estructura alargada, sagital, longitudinal, cuya porción distal (corypha y zygum) puede terminar redondeada o en punta; el margen distal de la epifaringe está cubierto por abundantes sedas (acropariae). En posición proximal el proceso medio termina en una estructura cónica (nesium) que varía en tamaño y forma, bordeado por una hilera de procesos gruesos, en algunos casos curvados hacia adelante y hacia abajo. El nesium presenta una cavidad a cada lado, la cual puede ser amplia o reducida (zona plegmática). Un grupo de sedas, algunas finas y otras gruesas, están localizadas en las partes laterales (gymnopariae), en la parte media (haptomerum) y alrededor del proceso medio (chaetopediae). A ambos lados de la región central se encuentra una banda de cortas y delgadas sedas irregularmente distribuidas. Los peines laterales (chaetopariae) están formados por bandas longitudinales de gruesas sedas, con sus puntas dirigidas hacia la región central. El tamaño de las sedas disminuye gradualmente hacia la parte proximal.

Mandíbulas

Como es característico en los Escarabeidos, las mandíbulas presentan un gran desarrollo de las superficies molares, que conservan la esclerificación, mientras que las incisivas son membranosas. Cada mandíbula (Figura 2) consiste de una porción basal que soporta la porción articular, un lóbulo incisor distal, y un lóbulo molar interno. La porción soportadora o región basilar en vista lateral se presenta como un triángulo agudo, con una saliente y un cóndilo ventral; éste a su vez se articula con las correspondientes estructuras de la cabeza. El lóbulo incisor es una delgada lámina que se proyecta horizontalmente, la fracción proximal de su borde interno lleva una banda de numerosas sedas, y en su extremo apical presenta un área densamente cubierta por sedas grandes. El lóbulo molar es macizo, se proyecta hacia la parte central de la mandíbula en un plano vertical y tiene un área lisa en su parte media, la cual se opone a la otra mandíbula. La separación entre el lóbulo molar y el lóbulo incisor es una zona de pliegues corrugados que forman espesas áreas de soporte rígido y regiones flexibles. La región basal de las mandíbulas es simétrica, excepto en su parte media, convexa la derecha y cóncava la izquierda.

Maxilas

Las maxilas (Figura 3) están ubicadas directamente detrás de las mandíbulas. Están formadas por lo menos por dos piezas esclerosadas: la proximal o cardo es la parte basal de las maxilas, de forma generalmente triangular-redondeada, está unido a la cápsula cefálica y actúa como una bisagra para el movimiento de la maxila. La parte distal y más grande del cuerpo de la maxila es generalmente de forma rectangular, esta formado por 4 estipes (escleritos estipitales) situados sobre el cardo, de los cuales el segundo, tercero y cuarto forman la base de inserción de distintas estructuras. El palpo maxilar toma inserción en el ápice de un esclerito lateral, el palpiger (4^o estipe) y está formado por 4 artículos. Los estipes 2 y 3 llevan cada uno un lóbulo libre en su margen distal, la galea en posición lateral y la lacinia, mesal. La galea, es un lóbulo que se articula con la parte final del estipe 3 y semeja un cojincillo que lleva una capa de abundantes sedas (sensilas). La lacinia también lleva una serie abundante de sedas en su borde.

Resultados

Onthophagus incensus Say

La epifaringe (Figura 4) tiene forma cuadrangular, un poco más ancha que larga (longitud 1,02; ancho 1,04mm), con márgenes convergentes hacia adelante desde cerca de la mitad y sutura transversa rectilínea. El proceso medio bien desarrollado, claviforme, redondeado en su porción apical (corypha-zygum), cubierto por abundantes sedas; el borde distal de la epifaringe (acropariae) poco ondulado, cubierto por sedas o pelos alargados y delgados, con pequeñas espinitas laterales alternas. El ápice del proceso medio (corypha) sobresale del borde de la acropariae; está formado por un conjunto de pelos más o menos gruesos, con sus puntas dirigidas hacia delante (Figura 5a); las sedas o pelos corren a lo largo del proceso medio hasta el límite de su fracción basal y en su recorrido los pelos van disminuyendo en número. En toda la superficie interna de la estructura en forma de cono (nesium) se encuentran sedas cortas y más o menos gruesas tapizando la superficie, y en la base del nesium se presentan más gruesas y cortas estructuras ovoides (Figura 5b) dispuestas en forma irregular. A ambos lados de la base del cono es evidente una cavidad (área plegmática) más o menos circular, pequeña, apoyada en una zona transversal más esclerosada; debajo de esta área aparece una estructura triangular central y dos laterales (tormae), también triangulares, cubiertas por abundante pilosidad (Figura 4). Cubriendo la epifaringe existen sedas dispuestas de la siguiente forma: en las partes laterales, más o menos a la mitad del ancho de la epifaringe, una fila o peine a cada lado de sedas grandes y delgadas, cada una con una pequeña fóvea en su base; las sedas gradualmente decrecen en tamaño desde la parte anterior a la posterior del peine y en toda su longitud presentan pequeñas espinitas laterales alternas. La región central de la epifaringe presenta sedas cortas y gruesas, cada una con una pequeña fóvea en su base, ordenadas más o menos en filas longitudinales. Hay también pequeñas sedas, delgadas, que no forman hileras y están distribuidas por toda la superficie de la epifaringe. Hacia los lados el margen anterior de la epifaringe está cubierto por largos y gruesos pelos, ligeramente curvados hacia adentro; también se presentan sedas delgadas y alargadas intercaladas con las anteriores sedas. La parte distal de la superficie dorsal de la epifaringe está cubierta por una densa capa de pequeñas sedas de forma triangular; además, lleva sedas largas y delgadas (Figura 5c).

Las mandíbulas y maxilas (Figuras 5d y e) no se diferencian de lo señalado en la anterior descripción general.

Onthophagus chevrolati chevrolati Harold

La epifaringe (Figura 6) tiene forma más o menos cuadrangular. Su borde superior (acropariae) presenta dos ligeras sinuosidades que hacen que la parte de la corypha sobresalga, los lados son subrectilíneos hacia delante y moderadamente curvilíneos hasta la sutura transversa y en la parte posterior son curvilíneos. La sutura transversa bastante evidente y rectilínea. El borde distal (acropariae) está cubierto por abundantes sedas o pelos. La epifaringe es casi tan larga como ancha (en promedio 1,20mm); el proceso medio es claviforme y su extremo cefálico redondeado. A mayores aumentos se observa un rosetón (corypha-zygum) de sedas más o menos gruesas, de mediano tamaño, que se distribuyen a lo largo del proceso medio en forma de hilera múltiple y llegan hasta el límite distal del nesium (Figura 7a). El nesium presenta en toda su superficie, que se asemeja a una pared cónica-triangular (Figura 7b), sedas o pelos gruesos y muy cortos, como en O. incensus, y hacia la base, estructuras ovoides gruesas y cortas. A ambos lados de la base del nesium hay una cavidad amplia (área plegmática) de forma casi circular, ligeramente alargadas (Figura 6), de tamaño mediano. Las tormae son de forma triangular, cubiertas por abundante pubescencia. Las demás áreas pubescentes corresponden al esquema general. La parte distal de la superficie dorsal de la epifaringe está cubierta por una densa capa de pequeñas sedas, de forma triangular, además de poseer sedas largas y delgadas.

La morfología de las mandíbulas y maxilas de O. c. chevrolati es como la señalada en la anterior descripción general.

Onthophagus hippopotamus Harold

Esta especie, estrictamente asociada a las tuzas (Geomyidae), se ha encontrado siempre en las madrigueras o en el suelo que se encuentra inmediatamente debajo, utilizando el excremento del roedor (Lobo y Halffter, 1994).

La epifaringe (Figura 8) tiene forma cuadrangular, un poco más larga que ancha (1,14× 1,01mm), con los márgenes claramente divergentes hacia delante. La sutura transversa es evidente y rectilínea. El proceso medio bastante largo, netamente claviforme, termina con su ápice alargado y redondeado que sobresale del borde de la epifaringe. El margen distal de la epifaringe (acropariae) es claramente ondulado y lleva abundantes sedas (Figura 9a); hacia la porción media y caudal, el vástago central se hace más delgado y algo sinuoso antes de confluir en el nesium. La base de este último lleva una fila irregular de gruesas estructuras ovoides, con el ápice agudo o ligeramente romo. La superficie del nesium es lisa (Figura 9b) y diferente a las de O. incensus y O. chevrolati. Las regiones plegmáticas son grandes y ovoides (Figura 8). Con el microscopio de barrido, y a mayores aumentos se observa que el proceso medio es un continuo de sedas y filas de sedas de diferentes grosores. La pubescencia de las demás regiones de la superficie ventral de la epifaringe, corresponde al esquema general. En la superficie dorsal, una franja apical de modesta extensión lleva sedas de mediano tamaño y sedas pequeñas poco abundantes (Figura 9c).

Las mandíbulas y maxilas no se diferencian de lo señalado en la descripción general.

Onthophagus moroni Zunino y Halffter

La epifaringe (Figura 10) es de forma más o menos cuadrangular, casi tan larga como ancha (1,15×1.11mm), con márgenes divergentes hacía adelante desde cerca de la mitad de su longitud; la sutura transversa es poco evidente. El proceso medio no sobresale del borde de la epifaringe, está bien desarrollado y claviforme; su extremo cefálico posee sedas o pelos gruesos y de mediana longitud, con fóvea marcada, que se distribuyen a lo largo del proceso medio en forma de hilera alterna, con su ápice dirigido hacía el frente, y llegan al límite distal del nesium (Figura 11a). Acropariae con una pequeña ondulación, cubierta por sedas alargadas y delgadas, con sus ápices rectos, cubiertas por pequeñas espinitas laterales alternas (Figura 11b). En la superficie basal del nesium se encuentran estructuras ovoides gruesas y cortas, y la superficie del nesium (Figura 11c) es lisa, diferente a O. incensus y O. chevrolati, pero igual que en O. hippopotamus. Área plegmática con cavidades grandes, de forma ovoide-elipsoide. Las tormae son de forma triangular, cubiertas por abundante pubescencia. La parte distal de la superficie dorsal de la epifaringe está cubierta por una densa capa de pequeñas sedas de forma triangular, abundantes, con algunas sedas alargadas y delgadas.

Las mandíbulas de O. moroni son como las señaladas en la descripción general.

La estructura de las maxilas de O. moroni corresponde a la descripción general; sin embargo, la superficie basal de los escleritos estipitales 1 y 2, y el cardo, presentan una serie de estructuras parecidas a escamas, abundantes y densas (Figura 11d), dirigidas hacia delante. En la galea se aprecian dos tipos de sedas, las apicales, alargadas y delgadas, y las que se encuentran en la base del cojincillo, cortas y gruesas, y con una especie de punta.

Onthophagus vespertilio Howden, Cartwright y Halffter

Las observaciones de las piezas bucales realizadas en esta especie coinciden totalmente con la descripción original, por lo que a continuación reportamos esta última de (Howden et al., 1956).

Labro-Epifaringe. Mitad anterior membranosa, mitad posterior más esclerosada. De forma aproximadamente rectangular, predominando la altura sobre la longitud. Las zonas más esclerosadas son la mitad basal del labro y el vástago que corresponde a la epifaringe. La mitad anterior del labro lleva, dispuesto en forma de arco con la convexidad hacia el borde anterior, una banda casi continua de pigmento negro. La distribución de las sedas es aproximadamente la misma que la encontrada en Phanaeus (Halffter, 1952). Las sedas fuertes, grandes y agudas, que forman los peines que separan las zonas laterales de la zona central se encuentran en número de 28 a 29. En la base del vástago central (epifaringe) se encuentra una doble fila irregular de sedas muy cortas, pero anchas, en número de 28; a ambos lados de la terminación del vástago central se presentan más sedas de éste tipo. Hacia la mitad de los peines de sedas antes mencionados (que separan la zona central de las zonas laterales) existen grupos de papilas sensitivas en número de 10 a 12.

Mandíbulas. Como es característico en los Scarabeidos, las mandíbulas presentan un gran desarrollo de las superficies molares, que conservan la esclerificación, mientras que las incisivas son membranosas. La región basilar de las mandíbulas es asimétrica, convexa la mola derecha y cóncava la izquierda. Toda la región basilar se haya intensamente esclerosada. Muy cerca del borde externo de la mandíbula y paralela a él, se encuentra una banda esclerosada que llega, aproximadamente, hasta la mitad de la mandíbula. De esta banda se desprenden, en dirección centrífuga, numerosas sedas largas, regularmente esclerosadas, con finas espinitas laterales alternas. Todo el extremo distal de la banda, y la región inmediatamente a continuación, presenta un conjunto de canales dispuestos hacia el borde de la mandíbula en posición centrífuga. Unas veces, los canales tienen cerca de su extremidad una dilatación; otras veces, el canal termina en un poro bien marcado. La zona membranosa contigua (más interna) a la banda esclerosada antes nombrada, presenta numerosas sensilas de base grande y bien marcada, con un pequeño saliente. La base de la mandíbula, en su parte media, está ocupada por la prosteca, estructura formada por una serie de bandas longitudinales con aparentes finas estriaciones transversas. La parte basal de la región incisiva lleva, de afuera hacia dentro: un peine de púas perfectamente bien definidas y poco esclerosadas, cuyas bases se continúan en una distancia aproximadamente igual a la libre de las púas; más hacia el interior, a continuación de este peine se encuentran otros, muy poco esclerosados, paralelos, y en los que el tamaño de las púas va disminuyendo a medida que son más internos. El ápice de la mandíbula está ocupado por una masa de pelos muy poco esclerosados, dispuestos con alguna irregularidad en el borde mismo, pero en filas oblicuas, regulares, más hacia el interior. La mandíbula, en el ápice del borde incisivo, presenta profundos entrantes y agudos salientes que en muchos casos pueden ser bífidos o plurifurcados. Sobre estos salientes se disponen las filas de pelos antes mencionados. Así, cada proyección del borde mandibular con sus pelos forma una especie de peine, con las puntas dispuestas hacia el eje central del cuerpo del animal.

Maxilas. Mitad próxima a la articulación y palpo, bastante esclerosadas. En vista ventral, el cardo y el palpiger presentan numerosas sedas largas, de color café-obscuro, con espinitas laterales alternas; la subgalea lleva sedas cortas, lisas, aguzadas y menos esclerosadas, además de sensilas semejantes a las de las mandíbulas; la lacinia y la distagalea son membranosas y están cubiertas de pelos dispuestos en posición centrífuga; la distagalea está pigmentada de negro. El palpo maxilar es de 4 artejos, el cuarto de tamaño aproximadamente igual a los otros tres; el primer artejo, en su borde distal, presenta varios canales cortos terminados en poro; el segundo y el tercero presentan seditas cortas, lisas y agudas. El cuarto también presenta estas seditas, y, además, numerosos poros en su extremo distal.

Digitonthophagus gazella (Fabricius)

La epifaringe (Figura 12) grande, de forma más o menos cuadrangular, un poco más ancha que larga (1,41×1,65mm), con los márgenes laterales redondeados, interrumpidos a nivel de la sutura transversa, la cual se presenta más o menos rectilínea y divide la epifaringe en una fracción distal algo mayor que la proximal. El proceso medio es delgado, su extremo cefálico termina redondeado y no sobresale del borde de la epifaringe (acropariae). Todo el margen de la epifaringe, a partir de la sutura transversa hacia adelante lleva abundantes sedas de tamaños diferentes. La extremidad distal del proceso medio muestra un manchón de sedas un poco más gruesas que las de la acropariae, de mediano tamaño, distribuidas a todo lo largo del proceso medio hasta llegar al nesium (Figura 13a). En la superficie basal de éste encontramos pequeñas y cortas estructuras ovoides, escasas; la superficie del nesium (Figura 13b) es lisa como en O. hippopotamus y O. moroni. Las cavidades plegmáticas se presentan muy reducidas (pequeñas y longitudinalmente alargadas) en comparación a las de los otros Onthophagini examinados (Figura 12). La epifaringe termina en tres tormae con abundantes sedas. Las demás estructuras corresponden al esquema general. En vista dorsal la pubescencia se limita a una pequeña franja distal, con sedas delgadas poco abundantes; también pequeñas sedas triangulares dispuestas en una amplia superficie.

Las mandíbulas corresponden a la descripción general, pero con un desarrollo más longitudinal (Figura 13c), mientras que las maxilas, que también corresponden a la descripción general, tienen la galea notablemente más desarrollada (Figura 13d).

Onthophagus (Relictonthophagus) punctatus (Ill.)

La descripción de la epifaringe que se presenta a continuación está basada en los datos y fotografías publicados por (Verdú y Galante, 2004), complementados por observaciones originales.

La epifaringe (Figura 14) tiene forma subcuadrangular, casi tan larga como ancha (1,20×1,10mm) con los márgenes laterales convergentes a partir de cerca de la mitad; sutura transversa recta, no muy evidente. Proceso medio claviforme, redondeado en su porción apical, muy corto (Figura 15a). El ápice del proceso medio sobresale del borde de la epifaringe con un gran manchón de sedas fuertemente desarrolladas (Figura 15b), gruesas y de mediana longitud, con su fóvea marcada. Estas sedas continúan hasta llegar al extremo del nesium, a cuyos lados se hacen menos densas, disponiéndose a formar un par de filas dobles. Acropariae casi linear, con sedas muy alargadas y algo engrosadas, con sus ápices dirigidos hacia delante. El nesium se distingue claramente por su gran tamaño y forma triangular definida; su margen basal lleva una fila de estructuras cortas y gruesas, de forma irregularmente ovoide, que se extiende algo más que la propia base del nesium. La superficie del nesium (Figura 15c) es completamente lisa, diferente a O. incensus y O. chevrolati, en los que está cubierta por sedas. Las áreas plegmáticas, son pequeñas, casi circulares. Las demás áreas pubescentes de la epifaringe corresponden al esquema general. La pubescencia de la cara dorsal de la epifaringe ocupa una reducida franja de su porción apical; está formada por sedas delgadas, cortas, escasas, intercaladas con pequeñas sedas de forma triangular, también escasas.

La estructura de las mandíbulas y de las maxilas se corresponden con el esquema general; sin embargo, en estas últimas la superficie basal de los escleritos estipitales más grandes (1 y 2) presenta una serie de estructuras semejantes a escamas, abundantes y densas, dirigidas hacia delante (Figura 15d) como en O. moroni, aunque este último también las presenta en el cardo. En la galea (Figura 15e) se encuentran dos tipos de sedas: las apicales, alargadas y delgadas, y las situadas en la base del cojincillo, que también se presentan en O. moroni, son cortas y gruesas, y presentan una especie de punta.

Discusión

De las observaciones realizadas se desprende que no hay diferencia sustancial entre las piezas bucales de las especies de Onthophagus de vida libre y las de madriguera o cueva. Tomando en cuenta los datos publicados (Verdú y Galante, 2004) acerca de Onthophagus (O.) taurus (Schreb.) y O. (Palaenthophagus) fracticornis (Preyssl.), se puede considerar que las discretas diferencias entre tales especies corresponden al normal patrón de variación interespecífica que caracteriza al género Onthophagus sensu lato. Más en detalle, cabe resaltar que en las especies de madriguera y de cueva, a pesar de su régimen alimenticio, no se encontraron aquellas llamativas características (en la epifaringe, sedas fuertemente desarrolladas en el zygum, sedas curvadas en el acroparia y en las mandíbulas áreas molares bien desarrolladas) señaladas por Verdú y Galante en O. (Relictonthophagus) punctatus, O. (R.) emarginatus Muls. y O. (Amphionthophagus) latigena d’Orb. Estas tres especies están relacionadas con las heces de conejo y sus características han sido interpretadas por los autores españoles como adaptaciones al uso de las deyecciones de los conejos y similares. Los presentes autores coinciden con Verdú y Galante en el hecho que el factor de mayor importancia en la evolución de tales modificaciones son la deshidratación y dureza del alimento, más que el tamaño de las partículas. Esta última consideración se desprende también de las evidencias negativas que proceden del presente análisis. De hecho, tanto las deyecciones de los Geomyidae, como las de los murciélagos, en las condiciones micro-climáticas de las madrigueras o de las cuevas, conservan todo su contenido hídrico y su consistencia relativamente blanda. Cabe resaltar que Verdú y Galante (2004) encontraron patrones de modificación semejantes también en otras especies de Scarabaeoidea, como el género Thorectes (Geotrupini) y algunas especies de Aphodius (Aphodiinae), que también se alimentan de excrementos de conejo.

En cuanto a Digitonthophagus gazella, la arquitectura general de su aparato bucal no se aparta mucho del esquema general de los Onthophagus; sin embargo, algunas piezas, sobre todo la galea en las maxilas, aparecen hiper-desarrolladas. Tomando en cuenta la función de tales estructuras en procesar el alimento y extraer su fracción fluida, puede considerarse que tal desarrollo podría estar relacionado, en términos evolutivos, con el éxito excepcional de esta especie en la explotación de las deyecciones de los grandes herbívoros.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a Gonzalo Halffter por su apoyo; a Enrique Montes de Oca, José Ramón Verdú, Mercedes García Hernández y F. Vaz-de-Mello por permitir la revisión y uso del material de sus colecciones particulares; las ayudas de Tiburcio Láez Aponte en la toma de fotografías al microscopio electrónico, de Manuel Escamilla en la elaboración de los dibujos, y de María Eugenia Rivas y Rocío Rodríguez en la impresión de las figuras; y a F. Vaz-de-Mello y F. Zunino por la traducción del resumen al portugués y al inglés, respectivamente. Este trabajo se desarrolló dentro del Proyecto Biodiversidad y Comportamiento Animal.

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