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Archivos Venezolanos de Farmacología y Terapéutica

versión impresa ISSN 0798-0264

AVFT vol.36 no.3 Caracas jun. 2017

 

Componentes Bioactivos del Shiitake (Lentinula edodes Berk. Pegler) y su impacto en la salud

Bioactive Components of Shiitake (Lentinula edodes Berk. Pegler) and its impact on health

Omar Alejandro Rivera1, William Albarracín2, Mary Lares3

1 Ingeniero Industrial, Especialista en Ciencia y Tecnología de Alimentos, Estudiante de Maestría en Ciencia y Tecnología de Alimentos, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá.

2 Ph.D Docente Titular Instituto de Ciencia y Tecnología de Alimentos – ICTA. Universidad Nacional de Colombia

3 Dra. Docente Asociada Escuela de Nutrición y Dietética, Facultad de Medicina, Universidad Central de Venezuela y Coordinadora del Laboratorio de Investigaciones, Hospital Militar, Dr. Carlos Arvelo. Caracas Venezuela

Resumen

El Shiitake (Lentinula edodes), conocido por sus atributos sensoriales, nutricionales y funcionales, es el segundo hongo comestible más cultivado del planeta, antecedido por el champiñón blanco (Agaricus bisporus). El píleo (sombrero) del hongo es muy apetecido mientras que su estípite (tallo) generalmente es separado y no es comercializado debido a que dentro de sus componentes hay alto contenido de fibra. El objetivo de esta revisión es profundizar sobre el estudio del contenido nutricional del Shiitake (Lentinula edodes) y reconocer la presencia de sus componentes bioactivos de mayor relevancia en el píleo y estípite; así como, sus posibles efectos beneficiosos sobre la salud. La literatura científica reporta un alto contenido de proteína y fibra en el hongo, además que resalta el papel de sus metabolitos secundarios como el Lentinan y la Eritadenina como agentes biológicamente activos en la prevención de determinados tipos de cáncer y por tener un efecto antioxidante y en bajar el colesterol con posible efecto en la prevención de enfermedades cardiovasculares.

Palabras claves: Shiitake, beneficiosos sobre la salud, componentes bioactivos

Summary

The Shiitake (Lentinula edodes), known by its sensorial, nutritionals and functional attributes, is the second most cultivated fungus eatable of the planet, preceded by mushroom white (Agaricus bisporus). The pileus (hat) of the fungus is quite desired; while his stem or stipe is usually separated from the fungus, and this part is not commercialized due its high fiber content. The objective of this review is to deepen on the study of the nutritional content of the Shiitake (Lentinula edodes), recognizing its major bioactive components in the pileus and stipe; as well as to elucidate its beneficial effects on the health. Indeed, the scientific literature is reporting a high content of protein and fiber, additionally emphasizing the paper of secondary metabolites present in the fungus such as, the Lentinan and the Eritadenina. Both of them are biologically active agents useful in the prevention of certain types of cancer, like antioxidant; as well as, in lowering the cholesterol with possible effect in the prevention of cardiovascular diseases.

Key words: Shiitake, beneficial on the bioactive health, components

Introducción

El shiitake es usado en la cocina oriental, destacándose en la comida japonesa, china, coreana y taiwanesa desde hace cientos de años, esto debido a sus agradables características sensoriales, su alto valor nutricional y sus propiedades medicinales como anticancerígeno, antidiabético, controla la alta presión sanguínea, antiinflamatorio, hipocolesterolemico, inmunomodulador1,2. El hongo shiitake es el segundo más producido del mundo3,4.

El Shiitake es descrito como un macrohongo basidiomiceto clasificado taxonómicamente de la siguiente forma: reino Fungi, phyllum Basidiomycota, clase Basidiomycetes, orden Agaricales, familia Thricholomataceae, género Lentinula y especie Edodes5.

La pared celular de los hongos como el shiitake está compuesta principalmente por glucanos, quitina y proteínas. Los hongos shiitake tienen importantes propiedades medicinales, nutricionales y funcionales debido a sus especiales polisacáridos; β – glicanos como el Lentinan6.

La parte comestible del hongo (Lentinula edodes) consiste de píleo y de estípite, en una proporción aproximada de 75% y 25% del hongo en base seca respectivamente7. Los análisis de composición proximal muestran que los dos componentes del hongo son muy diferentes en su composición química. En contraste del píleo, el estípite tiene una mayor fracción de fibra cruda insoluble8.

En Latino América el cultivo de hongos comestibles y medicinales ha tenido una evolución tan solo produce el 3,1 % de la producción mundial en comparación con la de países desarrollados9,10.

Composición nutricional

Hay innumerables investigaciones que nombran las características nutricionales del macromiceto Shiitake, sin embargo, dichos estudios generalmente son realizados al píleo del hongo, o sencillamente no discriminan la información de acuerdo a que parte de la fructificación del hongo pertenece o en que proporción. Generalmente, el shiitake es vendido en mercados internacionales sin estípite, por esta razón, los principales estudios e investigaciones se centran en la parte con valor comercial.

Ha sido reportado que el píleo tiene mayores ventajas tanto nutricionales como sensoriales, sin embargo existen reportes de propiedades nutricionales y funcionales en el estípite, debido a diversos compuestos bioactivos que lo conforman como, β-Glucanos, quitina, eritadenina, ergosteroles, fibra dietaría soluble y ácidos grasos11,12.

En algunos países desarrollados se consumen polvos o harinas de hongos como condimentos, aditivos para alimentos y por sus propiedades nutritivas y medicinales. Bisen en el 20105 reporto porcentajes de ceniza de 6, grasa de 2.1 y proteína de 22.8 en el hongo entero. Zhang en el 201213 realizaron una caracterización de la calidad de polvos hechos a partir de píleo y estípite de shiitake. Este estudio tuvo como conclusión que el píleo posee mayores beneficios nutricionales por su nivel de proteína comparado con el estípite del shiitake. Los anteriores resultados son similares a los reportados por Lin en el 200814. Nieto en el 2012, también público un estudio que evalúo las características nutricionales del estípite de shiitake con miras a su empleo en alimentos funcionales, por su alto contenido de fibra dietaría15.

El shiitake y su estípite son ricos en fibra. En general, la fibra dietaría insoluble beneficia la función intestinal, puede incrementar el bolo fecal, mejorando el peristaltismo intestinal y la fibra dietaría soluble tiene propiedades benéficas asociadas con su importante rol en la función fisiológica humana como la reducción del nivel de colesterol y en la presión sanguínea, prevención de problemas gastrointestinales y protección contra aparición de varios tipos de cáncer16. La fibra proveniente del estípite de shiitake está constituida por polisacáridos de cadenas largas como la quitina, hemicelulosa, mánanos y β-Glucanos, estrechamente relacionados a la pared celular17.

Longvah en el 199818 encontraron que la calidad de la proteína cruda de shiitake entero es de alto valor nutricional ya que contiene 18 aminoácidos, incluyendo los esenciales y Lin et al., en el 200814, reportaron los aminoácidos encontrados en el estípite del shiitake. Con relación a su contenido de minerales en el píleo y estípite del shiitake Latiff et al., en el 199619 y Nieto en el 201215 reportaron concentraciones principalmente de Na, Fe, Mn, P, Ca y Mg entre otros y con respecto el perfil lípidico, Longvah en el 199818 reporto en el shiitake concentraciones semejantes a las encontradas por Cíntia en el 200920 quien encontró principalmente acido palmítico, acido linoleico y ergosterol así como 24,25 Dihidroxicolecalciferol.

Propiedades Funcionales del Shiitake compuestos activos y su bioacciòn

Gracias al desarrollo de la química de los productos naturales y al enfoque sobre el estudio de los metabolitos fúngicos, los hongos comestibles han sido reconocidos como alimentos funcionales21 por la presencia de compuestos como polisacáridos, triterpenos, flavonoides, esteroles y ácidos grasos entre otros22. El Shitake conocido tradicionalmente en las culturas orientales como nutraceútico, se utiliza como droga según la farmacopea oriental9,10,23,24, se han aislado varios metabolitos secundarios de sus cuerpos fructíferos y micelios que han mostrado numerosas actividades biológicas9,10,24-27 dentro de las que podemos nombrar: antiinflamatoria, antitumoral, antiviral, antibacterial, antiparasitaria, regulador de la presión sanguínea y de los niveles de colesterol, antidiabético, inmonumodulador, tónico renal, hepatoprotector y potenciador sexual25. En la tabla 1 están resumidos algunos de los principales compuestos aislados de Shiitake, el grupo funcional al que pertenecen y su uso bioacción.

El estípite del hongo contiene, al igual que el píleo, metabolitos secundarios dentro de los cuales se encuentran los β-glucanos como el Lentinan11 poseedores de acción anticancerígena e inmunoestimuladora, además, el shiitake es rico en Quitina12, Eritadenina y además ergosteroles, los cuales son precursores de la Vitamina D2, componentes que pueden enriquecer un alimento tanto a nivel nutricional como medicinal convirtiendo a este en un alimento funcional28.

Hay estudios realizados por instituciones medicas como The Hong Kong Association for Health Care, New York Academy of Science, y universidades en Japón, China, Estados Unidos, Reino Unido, Alemania, Suecia, Noruega, Dinamarca, Francia, etc., que demuestran las propiedades medicinales de este hongo, cuyos resultados están plasmados en importantes publicaciones como Journal of Cáncer and Chemotherapy, International Journal of Oriental Medicine, International Journal of Immunotherapy, International Journal of Immunopharmacology, International Journal of Medicinal Mushrooms, International Journal of Cáncer, entre otras, que demuestran que con el uso del polisacárido Lentinan, en algunos casos de cáncer estomacal y de colon, se ha eliminado el 100% del tumor y se ha elevado el número de días de vida en pacientes terminales24,29,30.

Lentinan y su impacto en la salud

El Lentinan es un polisacárido β-(1-3) β-(1-6)-D Glucano con una estructura de triple hélice que contiene moléculas de glucosa con enlaces β-(1-3) en la parte central y enlaces β-(1-6)- Glucosa en las cadenas laterales. La configuración de las moléculas de glucosa en estructura de hélice es considerada importante para la actividad biológica. Fue aislado por primera vez por Chihara en 197031, quien demostró que los efectos antitumorales de los polisacáridos de este hongo eran mejores que las de otras setas, y que eran activos para algunos, pero no todos los tipos de tumores32. El polisacárido purificado ha mostrado en numerosas xenografias que causa regresión total del tumor25,33 y su actividad posiblemente puede deberse a la activación del sistema inmune del huésped.

Diferentes pacientes con cáncer han sido sometidos a estudios clínicos cuando se les ha administrado Lentinan durante la quimioterapia, mostrando que el crecimiento del tumor se logra inhibir, la eficiencia de la quimioterapia aumenta y la vida del paciente es prolongada. El Lentinan mostro la prolongación del tiempo de vida a tres pacientes de cáncer gástrico inoperable34,35 y a mujeres con recurrente cáncer de seno36.

En un estudio clínico a 275 pacientes con cáncer gástrico recurrente se les administro quimioterapia, a otros el agente quimioterapéutico (mitomycin C con 5-fluorouracil o tegafur) y a otro se les administro Lentinan un tiempo antes de administrarles el agente quimioterapéutico. El análisis mostro mejores resultados en el tratamiento con Lentinan, prolongando considerablemente el tiempo de vida de los pacientes37.

En un grupo de 16 pacientes con cáncer avanzado, se administro Lentinan (4mg / semana por 4 semanas) vía intravenosa, se observo que el 80% del tumor se inhibió en 7 pacientes. El tiempo de sobrevivencia para los 7 pacientes que mostraron respuesta inmunológica fue de 129 días, mientras que los pacientes que no mostraron respuesta inmunológica, tan solo tuvieron 49 días de sobrevivencia38.

Eritadenina y su impacto en la salud

Este compuesto fue aislado del L. edodes por primera vez e identificado por Chibata en 196939 y por Rokujo en 197040, quienes le asignaron el nombre de Lentinacin y Lentysine inicialmente. Eritadenina, 2(R), 3(R)-dihidroxy-4-(9-adenyl)– acido butírico, es un metabolito secundario producido principalmente por el basidiomiceto L. edodes y se le atribuye la bioacción de reducir el nivel de colesterol en la sangre. Se reporto que el nivel de Eritadenina en el cuerpo fructífero es de 400 – 700 mg/Kg de materia seca41.

El efecto reductor del colesterol atribuido al hongo Shiitake fue estudiado en humanos. Dando 90 g de shiitake fresco diariamente por una semana, el colesterol sérico fue reducido en 12% en los humanos estudiados en el experimento42. Esta habilidad del Shiitake de reducir el colesterol en la sangre se atribuye principalmente a la sustancia Eritadenina. Este compuesto ha sido estudiado ampliamente en ratas y ratones, con el fin de estudiar los efectos en el nivel de colesterol sérico, encontrando que con una dieta que contiene el 0,005% de Eritadenina se logro disminuir notablemente el colesterol sérico, y otros estudios han mostrado resultados similares39,40,43-49, mientras que no se han encontrado en la literatura estudios en seres humanos. Actualmente no está definido claramente el método de acción de la Eritadenina en la reducción del colesterol, a pesar de los estudios realizados, sin embargo, se ha sugerido que este metabolito acelera la remoción del colesterol en la sangre ya sea por aumento de la captación tisular ò por inhibición de la liberación del colesterol desde los tejidos, pero no inhibe la biosíntesis del colesterol en el hígado. Se sugiere que este compuesto puede ejercer su efecto hipocolesterolémico modificando el metabolismo de los fosfolípidos a nivel del hígado y por ende aumentando la captación ó disminuyendo la liberación de colesterol50.

El contenido de Eritadenina reportado por Enman en 2007 (51) fue de 3,2 – 6,3 mg/g en shiitake deshidratado, mostrando la importancia del hongo como fuente del metabolito. Las cantidades de Eritadenina encontradas en los cuerpos fructíferos de shiitake en anteriores estudios fueron 0,5-0,7 y 0,3-0,4 mg/g en píleo y estípite41-52. En el estudio de Enman (2008)53 se encontró cerca de 10 veces más contenido de Eritadenina en cuerpos fructíferos que en los estudios anteriores, dicha diferencia se atribuye al procedimiento analítico de extracción y cuantificación y a la procedencia de la sepa de shiitake.

Quitina y quitosano y su impacto en la salud

Yen et al., en el 200712 aislaron 36.72% de quitina cruda a partir de estípites de shiitake deshidratados. Después de secos y molidos, los estípites de shiitake se convierten en un valioso ingrediente rico en quitina fúngica. Los estípites del Shiitake han sido usados para preparar quitina y quitosano, estas moléculas tienen propiedades biológicas benéficas como actividad antimicrobial, biocompatibilidad, biodegradabilidad, actividad hemostática y propiedades curativas a heridas.

Los resultados de Yen y Mau en el 200754 reportaron que el quitosano producido con estípites de shiitake posee propiedades antioxidantes, especialmente con actividad antioxidante de capacidad de barrido de radicales hidroxilos y capacidad quelante de iones ferrosos. Con base en los resultados obtenidos, el quitosano obtenido de la quitina extraída del shiitake puede ser usado como fuente de antioxidantes, como ingrediente o suplemento alimenticio o en la industria farmacéutica12.

Ergosterol y su impacto en la salud

El shiitake contiene altos niveles de ergosterol, el cual es precursor de vitamina D el estípite de shiitake contiene 2,97 + 0,56 mg/g y el píleo del hongo tiene aproximadamente 17 mg/g calculado en peso seco55,56. Se ha demostrado en diferentes estudios que el shiitake al ser irradiado con luz ultravioleta o simplemente expuesto al sol, el ergosterol se convierte en vitamina D, que juega un papel importante en el metabolismo del calcio y la mineralización de los huesos. Las deficiencias de vitamina D son comunes en todo el mundo56.

Conclusiones

La literatura científica reporta un alto contenido de proteína y fibra en el hongo shiitake, además que resalta el papel de sus metabolitos secundarios como el Lentinan y la Eritadenina como agentes biológicamente activos en la prevención de determinados tipos de cáncer y por tener un efecto antioxidante y en bajar el colesterol con posible efecto en la prevención de enfermedades cardiovasculares.

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