Importancia de la verificación-asignación de progenitores en sistemas extensivos de pie de cría

Importance of parentage verification-assignment in extensive multiple-sired breeding herds

Williams Arellano-Vera ^*1, Ana María Sifuentes-Rincón ¹, Rogelio Garcidueñas-Piña ² y Gaspar Manuel Parra-Bracamonte ¹

^*1 Laboratorio de Biotecnología Animal, Centro de Biotecnología Genómica, Instituto Politécnico Nacional. Reynosa,Tamaulipas, México. E-mail: warellano@ipn.mx; warellano820506@hotmail.com.

² Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Morelia, Michoacán, México.

RESUMEN

Se aplicó un panel de nueve marcadores microsatélites para estructurar la genealogía de un hato de ganado Braford manejado bajo empadre múltiple y destinado a pié de cría, para evaluar las repercusiones de la adecuada asignación de progenitores, así como las implicaciones en su mejoramiento genético. Se logró la asignación de paternidad en el 100% de la progenie, mientras que en los ensayos de verificación de maternidad se estimó un porcentaje de error de asignación de aproximadamente 90%. Los resultados encontrados apoyan el uso de la asignación de paternidad para verificar la estructura genealógica (paternidad y maternidad) de hatos cuya certeza en el pedigrí es crítica para el mejoramiento genético de su raza, y en donde el sistema de manejo extensivo y empadre múltiple limitan el registro adecuado de la progenie al momento del parto.

Palabras clave: Microsatélites, prueba de paternidad, prueba de maternidad, Braford.

ABSTRACT

To assess the implications of parentage assignation on herds-genetic improvement nine microsatellite markers were used in order to structure the genealogy of a multisired Braford herd. All progeny (100%) had satisfactory paternity assignment, conversely the maternity verification analysis showed assignation errors up to 90%. Our results support the use of molecular tools to verify the pedigree structure in those herds with management systems that limit the proper registration of progeny at calving.

Key words: Microsatellites, paternity test, maternity test, Braford.

Recibido: 11 / 09 / 2008. Aceptado: 10 / 03 / 2009.

INTRODUCCIÓN

En México, la ganadería bovina (Bos taurus-indicus) destinada a la producción de carne es la actividad productiva más arraigada en el medio rural y se realiza, sin excepción, en todas las regiones agroecológicas del país [19]. Esta actividad, tradicionalmente era, y en algunos casos sigue siendo, concebida como un negocio familiar, cuya administración descansa en decisiones transmitidas como legado a través de generaciones; por lo que los criterios para el manejo del hato no son, en la mayoría de los casos, los más adecuados para su mejoramiento genético. Una de las prácticas más comunes está relacionada con los criterios subjetivos de selección y asignación de progenitores.

En las últimas décadas, el uso de metodologías objetivas de estimación de valores de cría basadas en las evaluaciones genéticas bajo el modelo animal se han vuelto populares; sin embargo, su empleo requiere la organización de bases de datos con una estructura de información completa y confiable que incluya, tanto datos productivos como de pedigrí, asegurando el uso de valores genéticos precisos. Los errores en el registro de paternidad, no son privativos de la ganadería mexicana, problema presente aún en países con sistemas de identificación más completos y complejos, sobre todo en aquellos en los que sus sistemas productivos están basados en gran medida en la cría extensiva de ganado bovino [5, 33, 35].

El registro adecuado del pedigrí, a menudo es restringido por los lugares de manejo y de crianza de las poblaciones (por ejemplo: la formación de grupos contemporáneos de hembras a parir, asignadas a salas de parto compartidas y asignación de progenitores de acuerdo a la observación por cercanía de la cría a la madre) [10]. Las prácticas reproductivas como el empadre múltiple, hacen necesario que los animales, producto de este sistema de apareamiento, deban someterse a pruebas de verificación para obtener predicciones confiables sobre su valor genético, así como para determinar su efecto sobre el mejoramiento genético del hato, ya que, si existe una cantidad importante de posibles progenitores se reduce la precisión en las estimaciones de los valores genéticos [35].

Debe considerarse además, que las características usadas como criterios de selección son afectadas no solamente por el genotipo del animal (efecto directo), sino también por la madre (efecto materno), particularmente aquéllas medidas en el periodo pre-destete [3, 12, 14, 23]. Actualmente, las tecnologías basadas en el ADN permiten la asignación/verificación de progenitores. Esta identificación biológica se basa en el uso de marcadores moleculares (principalmente los microsatélites) y actualmente es la herramienta por elección para la identificación y establecimiento de las relaciones genealógicas entre individuos [1, 4, 13, 33, 36]. El objetivo del presente estudio fue estructurar la genealogía de un hato de ganado Braford manejado bajo empadre múltiple, así como la evaluación de las implicaciones de la incorrecta asignación de paternidad sobre el mejoramiento genético del hato.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se tomaron muestras de sangre de bovinos de raza Braford (12 padres candidatos, 33 crías y 33 madres), pertenecientes a un rancho productor de pie de cría ubicado en el municipio de San Juan de Sabinas, Coahuila, México. El manejo reproductivo de este rancho está basado en el empadre múltiple y el registro de progenitores periódicamente, de acuerdo a la observación por cercanía a la madre y fenotipo de los sementales dentro del empadre.

El aislamiento de ADN se realizó utilizando el estuche comercial Promega Wizard^(R) (DNA Purification System). La genotipificación se llevó a cabo utilizando un panel de nueve marcadores microsatélites (TABLA I), los cuales fueron seleccionados de un panel de 19 loci recomendados por la Organización para la Agricultura y la Alimentación (FAO) [11], tomando como criterio de inclusión los rangos alélicos y el contenido de información polimórfica (PIC). Los microsatélites fueron amplificados mediante la reacción en cadena de la polimerasa (PCR), evaluando un locus por reacción, en un volumen final de 10µL. Para determinar los tamaños alélicos, los productos de PCR se separaron en geles de poliacrilamida-bisacrilamida desnaturalizante al 6,5%.

TABLA I

SECUENCIA DE INICIADORES PARA AMPLIFICAR LOS 9 LOCI MICROSATÉLITES EN LA RAZA BRAFORD /PRIMER SEQUENCE FOR AMPLIFICATION OF 9 MICROSATELLITE LOCI IN BRAFORD BREED.

¹ Stone y col., 1995; ² Ihara y col., 2004; ³ Bishop y col., 1994; ⁴ Sunden y col., 1993; ⁵ Kaukinen y col., 1993; ⁶ Brezinsky y col., 1993; ⁷ Vaiman y col., 1994; ⁸ Georges and Massey, 1992; ⁹ Sonstegard y col., 1997; ¹⁰ Buchanan and Crawford, 1993; ¹¹ Moore and Byrne, 1993; ¹² Steffen y col., 1993; ¹³ Swarbrick y col., 1991.

Los productos de amplificación fueron analizados en un secuenciador semiautomático LICOR (Modelo 42001G, LI-COR, Inc, Lincoln, Nebraska, EUA). Con el programa computacional SAGA GT^TM se obtuvo el tamaño y número de alelos. Mediante el programa CERVUS, versión 3.0.3, se estimó el número de alelos por locus en los loci seleccionados, su valor medio, la heterocigosidad esperada (He), heterocigosidad observada (Ho) en cada locus, el valor de contenido de información polimórfica (PIC) en cada locus y su valor medio. Además se estimaron las probabilidades de exclusión de paternidad con la ausencia del genotipo de uno de los padres (PE1) y la probabilidad de exclusión de paternidad (PE2) para cada locus, usando el programa CERVUS, versión 3.0.3 [17, 20]. Se calculó la probabilidad combinada de exclusión para los 9 loci (PEC2), donde: P= 1-(1-P₁) (1-P₂) (1-P₃)... (1-P_K), donde: P= probabilidad combinada de exclusión de paternidad del panel de loci utilizados, y K= número total de loci dentro del panel utilizado [16].

Asignación y simulación de paternidad/maternidad

Con la información de la genotipificación de los animales muestreados se realizaron las pruebas de asignación de maternidad y paternidad en el programa CERVUS, versión 3.0.3, usando criterios de restricción estrictos de 80 y 95% de confianza [17, 20]. Para la asignación de paternidad se formaron dos grupos de crías, tomando como base el grupo genético de los padres candidatos. Grupo 1: se formó con 16 crías y 7 posibles padres de raza Hereford, Grupo 2: se formó de 17 crías y 5 posibles padres de raza Brahman.

Análisis del efecto de la asignación de paternidad sobre los parámetros y valores genéticos

Se diseñó una prueba para analizar el efecto de la paternidad incierta sobre los parámetros genéticos: varianza genética directa (σ2_g), varianza ambiental (σ²_e), índice de herencia directa (h²_d), proporción de la varianza ambiental con respecto a la fenotípica (e²), así como sobre los valores genéticos (diferencias esperadas en la progenie, DEPs) y sus exactitudes. Para ello, se ajustó un modelo animal univariado para el peso al nacimiento (PN), ya que además de la fecha de nacimiento, éste fue el único carácter del cual se logró obtener datos. Se generaron dos bases de datos: en la primera (PS) se simuló una paternidad de las crías entre los padres candidatos, mientras que en la otra se incluyeron los datos de paternidad obtenidos del análisis de asignación (PR).

La simulación de sementales se realizó de manera aleatoria entre los diferentes padres candidatos utilizados durante el empadre múltiple [34]. El modelo animal univariado ajustado, incluyó el efecto fijo del sexo de la cría, el efecto aleatorio del padre y el residual. La forma matricial del modelo fue: y = ×b + Æu + e, Donde: y representa la variable de interés PN; X y Z, las matrices conocidas de incidencia que relacionan las observaciones con su respectivo efecto fijo y aleatorio; b, el efecto fijo de sexo de la cría; u, el efecto aleatorio del padre y e, el efecto residual. Los componentes de varianza fueron estimados mediante el procedimiento de máxima verosimilitud restringida usando el programa MTDFREML [2], el índice de herencia fue estimado por el mismo programa, mediante las salidas de los componentes de varianza (h²_d=σ²_g/σ²_f, Donde: h²_d = índice de herencia directa, σ²_g= varianza genética directa, σ²_f= varianza fenotípica), las DEPs y exactitudes fueron obtenidas de una de las subrutinas del subprograma MTDFREML, incluida en el mismo programa. El criterio de convergencia del modelo fue considerado en 1 x 10^–9, y se realizaron tres reinicios en el análisis, hasta que el cambio en el logaritmo de la función de verosimilitud fue menor a 1 x 10^–4, para asegurar el mínimo global.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Parámetros de diversidad alélica de los loci evaluados

Con los nueve loci, se analizó la población total para obtener su polimorfismo y sus frecuencias, con lo cual se determinaron los parámetros que se muestran en la TABLA II. Encontrándose que los loci evaluados muestran mayor variabilidad genética, comparada con resultados observados en otras razas de bovinos [6, 8, 15, 21, 29, 31, 33]; esto puede ser atribuido a la variabilidad intrínseca de la población estudiada ya que el ganado Braford es una raza derivada del cruzamiento entre animales de raza Brahman y Hereford.

TABLA II

PARÁMETROS DE DIVERSIDAD DE LOS MICROSATÉLITES UTILIZADOS EN LA RAZA BRAFORD/ MICROSATELLITE PARAMETER DIVERSITY IN BRAFORD BREED.

pb: pares de bases, Ho: heterocigosidad observada, He: heterocigosidad esperada, PIC: contenido de información polimórfica, PE2: probabilidad de exclusión de paternidad para cada locus.

Este hecho muestra claramente la necesidad de caracterizar paneles específicos de loci para cada raza en la que se pretenda realizar pruebas de paternidad, ya que el número de alelos y las frecuencias alélicas pueden ser heterogéneos en diferentes poblaciones de una raza. Una vez determinada la diversidad genética de los loci microsatélites se procedió a calcular la probabilidad combinada de exclusión para los 9 loci (PEC2), obtenida mediante el programa CERVUS (versión 3,0) asumiendo un 96% de loci tipificados y un error del 1% en la genotipificación. La TABLA III muestra la probabilidad combinada de exclusión para el panel de microsatélites. Los resultados obtenidos para PIC, He, Ho y PE2, muestran que el locus con mayor variabilidad genética dentro del estudio fue el INRA040, seguido por el D15.

TABLA III

PROBABILIDAD DE EXCLUSIÓN COMBINADA DEL PANEL DE LOCUS UTILIZADO PARA LA ASIGNACIÓN DE PATERNIDAD/ COMBINED EXCLUSION PROBABILITY FOR THE LOCUS PANEL USED IN THE PATERNITY ASSIGNAMENT.

*: Número de loci, PEC2 **: Probabilidad de Exclusión Combinada.

Por su parte, el locus BM6444 fue el menos informativo de los 9 seleccionados, por lo tanto si se excluye a dicho locus del panel se obtendría una probabilidad de exclusión combinada empleando estos 8 loci de 0.9986, valor aceptable para la asignación/verificación de relaciones de parentesco [7, 15, 27, 29, 31].

Verificación/Asignación de Progenitores

En el análisis de asignación de paternidad se logró asignar el 100% de las crías, demostrando la eficiencia del panel de loci microsatélites utilizado. La asignación de paternidad para las crías de ambos grupos se muestra en la TABLA IV. Es importante mencionar que las condiciones de manejo reproductivo son condicionantes de esta falta de certeza en la paternidad de los sementales dentro del grupo de empadre. Al analizar un hato de ganado Charolais bajo condiciones similares a las presentes, se ha sugerido [34] que la dominancia reproductiva puede ser un factor determinante en hatos bajo empadre múltiple. En Israel se han reportado tasas de identificación errónea del 5% en ganado lechero teniendo como base reproductiva la inseminación artificial [27], lo cual indica que este problema no es exclusivo de los sistemas de producción extensivos. Por otro lado, en este estudio se encontró que solamente el 9% (3 de 33) de las madres “putativas” estaban asignadas correctamente, obteniéndose por lo tanto un error de asignación de maternidad de 91%. Los reportes sobre esta circunstancia no son frecuentes, sobre todo en sistemas de producción con manejo reproductivo basado en inseminación artificial como los de ganado lechero [10].

TABLA IV

ASIGNACIÓN DE PATERNIDAD A LAS CRÍAS DEL GRUPO 1 Y 2/ PATERNITY ASSIGNAMENT OF GROUP 1 AND 2 OFFSPRING.

H: hembra, M: macho.

En términos económicos, el número de vacas totales en la ganadería es quizás la limitante más importante para la genotipificación del hato reproductivo [37]. Es importante considerar las implicaciones prácticas y sobre todo económicas que puede representar la asignación errónea de ambos progenitores, condición que cobra mayor relevancia al considerar al presente hato como modelo de pié de cría, cuyos animales son diseminados de manera nacional o, en su defecto, regional. Se han indicado [37] dos necesidades que motivan las pruebas de ADN (verificación/asignación) para hatos ganaderos: 1. El rastreo de la herencia de algún gen o característica indeseable, y 2. Reestructurar el pedigrí para el mejoramiento genético de hatos en los cuales se registra la información fenotípica para generar DEPs mediante evaluaciones genéticas.

Las evaluaciones genéticas se han generalizado en México para un gran número de razas cárnicas como Tropicarne [9], Simmental [28], Charolais [30] y Brahman [25], entre otras, cuyas asociaciones han logrado organizar grandes bases de datos genealógicos con el registro de caracteres productivos, principalmente de crecimiento. Estas evaluaciones usan primordialmente el modelo animal como metodología para estimar los valores genéticos del componente directo (paterno), materno, la correlación genética entre ambos y de ambiente permanente [10]. En este sentido, la certeza en la conformación del pedigrí asegura la confiabilidad de los estimadores genéticos incluidos en el modelo de evaluación. Se ha documentado ampliamente, por ejemplo, que para las variables de peso al nacimiento, al destete y ganancia de peso predestete, se presenta un fenómeno de covarianza genética negativa entre efectos genéticos directos y maternos [18, 24, 30], este fenómeno no es biológicamente posible puesto que la evidencia indica que existe una fuerte relación entre la producción de leche de la madre y el crecimiento predestete de sus crías [22].

La explicación puede encontrarse en la estructura del pedigrí, debido a que en la estimación del efecto directo es posible contar solamente con la información de un solo animal, mientras que los efectos maternos dependen del número de progenie por vaca, del número de vacas con registro de comportamiento productivo y del número de generaciones en los datos registrados [22]. La identificación errónea de los progenitores conduce a un incremento considerable en los estimadores de correlación genética entre los efectos directos y maternos lo que puede sesgar severamente la estimación de los parámetros y valores genéticos [32]. Más que la complejidad de los modelos de evaluación, la estructura del pedigrí es fundamental para asegurar la confiabilidad y la magnitud de la ganancia genética [10].

Para visualizar lo anterior, el ensayo de simulación del presente estudio, similar a otros resultados [34], mostró cambios en los estimadores de varianzas y parámetros genéticos cuantificados a partir del análisis de dos bases de datos (Paternidad real y Paternidad simulada). Se observa que al simular una paternidad se puede subestimar la varianza genética directa [1, 26] y consecuentemente, el índice de herencia (0,07 estimado a partir de la paternidad simulada vs. 0,14 estimado a partir de la paternidad real), así como causar un incremento en las varianzas fenotípica y ambiental (TABLA V).

TABLA V

ESTIMADORES GENÉTICOS DE PATERNIDAD SIMULADA Y REAL/ GENETIC PARAMETERS OF SIMULATED AND TRUE PATERNITY.

Estos resultados son consecuencia, sobre todo, del cambio en la clasificación que el modelo animal realiza con base a la matriz de relaciones de parentesco. El efecto negativo que tiene la identificación errónea de parentesco sobre la estimación de parámetros y valores genéticos ha sido puntualizada previamente [35, 36]. Este trabajo concuerda con otros [10, 36] en el sentido que la jerarquización de los valores cambia sustancialmente (TABLA VI) cuando se conoce o no el padre de una cría. Por ejemplo, el semental 447 en la paternidad simulada muestra una DEP de -0,2601 y en la paternidad real de 0,5791; en contraste, el semental 431 tiene un valor de DEP en la paternidad real de -0,1363 y en la paternidad simulada de 0,6664, mostrando una sobreestimación del valor genético.

TABLA VI

DIFERENCIAS EN LA PREDICCIÓN DE LOS VALORES GENÉTICOS (DEPs) Y SUS EXACTITUDES DADA LA PATERNIDAD SIMULADA Y REAL PARA PESO AL NACIMIENTO/ DIFFERENCES AND ACCURACIES OF PREDICTED BREEDING VALUES (DEPs)  IN SIMULATED AND TRUE PATERNITY FOR BIRTH WEIGHT.

*DEPs/PN: Diferencias Esperadas en la Progenie para peso al nacimiento.

Las repercusiones que puede tener la adquisición de un progenitor cuyos valores genéticos sean sobreestimados debido a la asignación errónea de paternidad, puede conducir no sólo a la disminución de la ganancia genética del hato [32, 34], sino también, a una pérdida económica en la empresa ganadera. Aunque en el presente estudio no se incluyó el efecto materno al momento de estimar las DEPs, por circunstancias implícitas del hato bajo estudio, se puede esperar que con el resultado encontrado en la verificación de maternidad, hatos con manejo reproductivo similar puedan presentar un sesgo sobre el valor genético de los animales evaluados.

CONCLUSIONES E IMPLICACIONES

Se estableció un panel de nueve loci microsatélites recomendados por FAO/ISAG que presentan un alto grado de informatividad para la asignación/verificación de relaciones filiales (maternidad y paternidad) en ganado Braford. En este estudio se demuestra la necesidad de establecer paneles apropiados para cada raza que se desee estudiar. Las implicaciones de un error en la asignación de la paternidad y más aun de la maternidad, cobran relevancia bajo los supuestos del modelo animal, sobre todo cuando se evalúan genéticamente características influenciadas por los efectos maternos, como el peso al destete. La implementación de pruebas de ADN para la verificación/asignación de paternidades y maternidades deberá evaluarse en términos económicos para determinar el beneficio costo-efectivo en función de la ganancia genética de los sistemas de producción bovina de pié de cría bajo manejo extensivo y empadre múltiple.

AGRADECIMIENTO

Los Autores agradecen al Instituto Politécnico Nacional por el soporte económico mediante el financiamiento del Proyecto SIP 2007-2161. Se agradece al programa de becas de Movilidad Santander para estancias de investigación.

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