Influencia de las variables climáticas en la casuística de dengue y la abundancia de Aedes aegypti (Diptera: Culicidae) en Maracay, Venezuela

1 Dirección de Salud Ambiental, Ministerio del Poder Popular para la Salud, Maracay, Venezuela.

RESUMEN

Se realizó un estudio retrospectivo y longitudinal en el área metropolitana de Maracay para el período 1997-2005, a fin de determinar si las variables climáticas y entomológicas influyen sobre la casuística de dengue. Se obtuvieron los datos climatológicos diarios y mensuales de la Estación Climatológica de la Universidad Central de Venezuela y los datos epidemiológicos basados en casos confirmados y muy sugestivos reportados por el Laboratorio Regional de Diagnóstico e Investigación del Dengue y otras Enfermedades Virales (LARDIDEV). Los datos entomológicos se obtuvieron de colectas de adultos de Aedes aegypti (L.) realizadas durante el período Noviembre 2000-Diciembre 2001. La abundancia del vector varió de 3,6 Aedes/casa durante el mes de Abril (período de sequía) a 14,7 Aedes/casa durante el mes de Agosto (período de lluvia). El análisis de correlación de Pearson mostró correlación positiva entre el número de casos reportados con la precipitación (r= 0,7183, P = 0,0038) y la abundancia de Ae. aegypti (r= 0,677, P = 0,0078), pero no con la temperatura ni la humedad relativa para el período Noviembre 2000-Diciembre 2001. El análisis de regresión mostró que para dos meses de rezago existe una regresión lineal altamente significativa (P < 0,0001) con un ajuste de R2= 88,7%, indicando que en promedio, la mayor casuística de dengue ocurre dos meses después de ocurrido el pico de precipitación. Los resultados obtenidos podrían ser utilizados para diseñar e implementar programas para la vigilancia epidemiológica y entomológica del dengue, así como establecer un sistema de alerta temprana para la prevención de brotes y/o epidemias de la enfermedad.

El dengue es una enfermedad viral, endemoepidémica en diferentes zonas de África, Asia y América (CDC, 2010); y que como otras enfermedades transmisibles representa uno de los principales problemas de salud pública que deben enfrentar los organismos competentes para el control de sus vectores: Aedes aegypti (amplia distribución y principal vector de las Américas), Ae. albopictus, Ae. scutellaris y Ae. polynesiensis, entre otros (Gubler et al., 1985; Rodhain & Rosen, 1997).

Esta arbovirosis representa una de las problemáticas de salud pública más importante a nivel nacional e internacional, ya que cada año se registran importantes cifras de morbilidad y mortalidad. La enfermedad tiene una amplia distribución y es endémica en más de 100 países de África, América, el Mediterráneo Oriental y Asia Suroriental, siendo esta última región la más afectada. En la actualidad 2.500 millones de personas (dos quintos de la población mundial) corren el riesgo de contraer la enfermedad. En todas las sub-regiones de las Américas la incidencia en el número de casos por dengue ha tenido una tendencia ascendente en los últimos 25 años, con picos epidémicos cada vez mayores que se repiten cada tres a cinco años casi de manera regular, presentándose con mayor frecuencia las manifestaciones graves del dengue hemorrágico (FDH) y el síndrome de choque de dengue (SCD) (OPS, 2008). En efecto, el número de casos de dengue incrementó de 335.667 casos en 1995 a 908.926 casos en el año 2008 (OPS, 2008). De igual manera, desde 1970, se ha observado la evolución de la enfermedad a lo largo del tiempo en los diferentes países desde México hasta Argentina, y pese a los esfuerzos para su control, Ae. aegypti ha ido dispersándose por los demás países de la región (CDC, 2010), en aproximadamente 90% de totalidad de extensión, a excepción de Uruguay, que no ha presentado casos de dengue (OPS, 2008).

En Venezuela se han registrado varios brotes de dengue a partir de 1945 (Coello & Mazzarri, 1990), pero es a partir de la epidemia registrada entre 1989 y 1990 que la epidemiología del dengue se ha caracterizado por epidemias recurrentes prácticamente cada año, con la circulación simultánea de todos los serotipos (DEN1, DEN2, DEN3 y DEN4) (Moros et al., 2003; OPS, 1999; Salas et al., 1998; Uzcátegui et al., 2003). En la última década se ha registrado un incremento marcado en la casuística de dengue con un total de 481.630 casos, destacándose de manera significativa el año 2001, cuando se produjo la mayor epidemia en nuestro país con 85.262 casos, de los cuales 3.883 (4%) pertenecieron al estado Aragua (Comach et al., 2001; MSDS, 2001).

Este incremento en la casuística de dengue a lo largo de los años puede estar relacionado con condiciones como urbanizaciones no planificadas, problemas de saneamiento ambiental, alto crecimiento demográfico, falta de control del mosquito vector, además de la mala disposición de neumáticos, deshechos plásticos y otros sólidos, que permanecen en el medio ambiente por largos períodos. Por otra parte, las fallas continuas en el suministro de agua potable obliga a las personas a almacenar agua, y que al no tener una adecuada limpieza y protección se convierten en la principal fuente de reproducción de Ae. aegypti (Barrera et al., 2000; OPS, 1999; OPS, 2008).

No obstante, existen variables climáticas no controlables como precipitación y temperatura que favorecen la presencia del vector y, por ende aumentan la transmisión del virus dengue, contribuyendo a la diseminación de epidemias y pequeños brotes (Halstead, 1997; Hurtado et al., 2007; Patz et al., 1996). Así tenemos que el tiempo requerido para que el virus ingerido alcance las glándulas salivales de los mosquitos varía con la temperatura y es una variable importante en disparar la transmisión epidémica (Halstead, 1997): mientras más alta la temperatura, más corto el período de incubación extrínseco (PIE), lo cual incrementa la proporción de mosquitos que se infectan en un momento dado (Focks et al., 1995, Jetten & Focks, 1997). Pequeños aumentos de temperatura dentro de la viabilidad de los mosquitos se traducen en mosquitos potencialmente más infectantes que se alimentan con mayor frecuencia (Koopman et al., 1991). Mientras que el aumento de las precipitaciones aumenta el número de criaderos en recipientes artificiales y naturales para el desarrollo del vector (Johansson et al., 2009; Scott et al., 2000).

Estos cambios climáticos están a menudo relacionados con el fenómeno del "El Niño" Oscilación del Sur (ENSO), el cual produce valores extremos en la precipitación, temperatura y humedad, que contribuyen a cambios en los patrones de movimientos de las masas de aire y alteración en la presión atmosférica, provocando lluvias intensas y períodos muy húmedos que contribuyen con la proliferación de Ae. aegypti (Johansson et al., 2009; Patz et al., 1996).

En tal sentido el principal objetivo del presente estudio fue investigar el impacto de las variables climáticas en la casuística de dengue y la abundancia de Ae. aegypti en el área metropolitana de Maracay (AMM) para el período 1997-2005, con el fin de generar información confiable que contribuya en el diseño y aplicación de estrategias para la prevención y el control de epidemias de dengue.

La precipitación y la casuística de dengue por semana epidemiológica para el período 1997-2005 presenta un marcado componente estacional, mostrando ambas series de datos picos de precipitación y casos de dengue anual; sin embargo, se observa que la precipitación tiende a ser más estable en el tiempo en comparación con los casos de dengue (Fig. 1). Además, se observa que los valores máximos en la casuística de dengue tienden a presentar cierto rezago variable en cada uno de los años de estudio con respecto a los picos máximos de precipitación, es decir, los casos de dengue aparecen varias semanas después del mes(es) de los máximos de precipitación. El análisis de correlación de Pearson mostró que existe una correlación positiva entre la precipitación y los casos de dengue para cada año (P< 0,001), esto significa que luego de un pico de lluvias se observa en cada año un aumento significativo en el número de casos de dengue. En general, el rango temporal observado para que exista un aumento significativo en los casos de dengue con respecto a la precipitación durante los años 1997-2005, es de 5 a 15 semanas aproximadamente ya que el rango es muy variable para cada año; sin embargo, el año 2003 se observa una correlación positiva en todos los rezagos considerados (1 a 15 semanas) e incluso sin el mismo. Algo similar se observa en el año 2001, en el cual existe una correlación positiva sin rezago, evidenciándose el rezago sólo entre una y seis semanas. A diferencia del año 2005 donde sólo existió correlación positiva (P< 0,0001) en las semanas tres y cuatro.

La tendencia histórica relativa observada en términos relativos (%), ratifica el comportamiento cíclico; sin embargo, se evidencia una coincidencia muy notable después de cierto período de la secuencia de los picos de porcentaje (%) tanto de precipitación como de los casos de dengue. Se observa además que el rezago entre los máximos de precipitación y casos de dengue al homogeneizarlos a la misma escala son muy uniformes. La única desventaja de esta tendencia relativa es que está basada en los porcentajes (%), lo que trae como consecuencia que el análisis se elabora con los datos totales al finalizar cada año, por lo cual este análisis es esencialmente descriptivo y retrospectivo más que predictivo, es decir, se puede esperar un aumento en los casos de dengue (%), dos o tres meses después que aumenta la precipitación (%), pero no se puede decir nada en términos de valores absolutos. El análisis de correlación de Pearson para el porcentaje de precipitación en relación al porcentaje de los casos de dengue para la serie histórica 1997-2005 mostró valores de correlación altamente significativos con dos (r= 0,605, P< 0,0001, 102 gdl) y tres (r= 0,5944, P< 0,0001,102 gdl) meses de rezago. Un análisis similar se realizó para el porcentaje de humedad relativa, resultando significativas la humedad relativa media sin rezago (r= 0,323, P< 0,0001, 102 gdl), con un mes (r= 0,437, P< 0,0001, 102 gdl) y dos meses de rezago (r= 0,429, P< 0,0001, 102 gdl), y presentando la humedad relativa mínima un comportamiento similar sin rezago (r= 0,310, P< 0,0001, 102 gdl), con un mes (r= 0,460, P< 0,0001, 102 gdl) y dos meses de rezago (r= 0,442, P< 0,0001, 102 gdl ); luego de ocurrido el fenómeno atmosférico. Sin embargo, a pesar de estar correlacionados con el porcentaje de casos de dengue, la humedad relativa (media, máxima y mínima) lo está también con el porcentaje de precipitación, y en el modelo de regresión lineal múltiple mostraron efecto no significativo y elevados factores infladores de varianza, lo cual indica que el modelo así construido presenta problemas de colinealidad entre el efecto de la humedad relativa (media, máxima y mínima) y la precipitación, por tal motivo el modelo propuesto sólo incluyó al porcentaje de precipitación, ya que esta variable contiene la información aportada por las variables humedad relativa media y mínima. Con los coeficientes obtenidos se construyeron las ecuaciones de regresión correspondientes, evidenciándose una relación directamente proporcional entre el porcentaje de precipitación y el porcentaje de la casuística de dengue para el período 1997-2005. Si bien el coeficiente de ajuste para dos meses (R² = 0,37, P< 0,0001, 102 gdl) y para tres meses (R² = 0,35, P< 0,0001, 102 gdl) son bajos, tales regresiones fueron altamente significativas, indicando que efectivamente existe una relación lineal entre ambas variables.

Mediante la aplicación de la metodología del cálculo de los componentes estacionales de series de tiempo (Webster, 1996), se estimó el índice estacional tanto para la precipitación como para los casos de dengue. Dicho índice muestra en promedio con qué porcentaje se estará por encima o por debajo de la media (M= 1) mensual esperada tanto de casos de dengue como de precipitación. Para la serie considerada (1997-2005) se observó que el mes de Septiembre (IE= 2,259), seguido del mes de Agosto (IE= 1,873), se esperan más lluvias. Con respecto al mayor registro de casos de dengue, se esperan en el mes de Octubre (IE= 1,987), seguido del mes de Noviembre (IE= 1,818) (Fig, 3). El coeficiente de correlación de Pearson entre el índice estacional de la precipitación y el índice estacional de los casos de dengue mostró una correlación altamente significativa con uno (r= 0,838, P= 0,001, 10 gdl), dos (r= 0,942, P< 0,0001, 10 gdl) y tres (r= 0,798, P= 0,002, 10 gdl) meses de rezago. Estos resultados permiten ratificar que históricamente la casuística de dengue ocurre con cierto rezago con respecto a la precipitación, siendo el rezago más significativo de dos meses. Esto es, que el pico en el número de casos de dengue se presenta dos meses después del pico de la precipitación; resultando una relación lineal entre ambos índices estacionales directamente proporcional, con un coeficiente de ajuste importante (R² = 88,7%). Estos resultados fortalecen lo señalado anteriormente, es decir, la importancia del rezago de dos meses en la precipitación y su efecto en el incremento de la casuística de dengue.

De acuerdo al porcentaje del total de casos confirmados de dengue para el período 1997-2005, se observó la circulación simultánea de los cuatro serotipos (DEN1, DEN2, DEN3, DEN4), variando esta situación de año a año (Fig. 5). Así tenemos que durante los años 1997, 1998 y 1999 circularon los serotipos DEN1, DEN2 y DEN4, con predominio de DEN2. En el año 2000, se reportó en nuestro país la introducción del serotipo DEN3, siendo este serotipo el predominante para el período 2000-2004. Más aún, durante el año 2002, 99,5% de los casos confirmados correspondieron a este serotipo.

Abundancia de Aedes aegypti

Durante el período Noviembre 2000-Diciembre 2001 se visitaron un total de 845 casas en 87 barrios. Se colectaron un total de 2.493 hembras y 2.104 machos de Ae. aegypti, así como 776 culicinos en 679 de las casas visitadas (80,4%). En relación a la abundancia de Ae. aegypti colectados mensualmente encontramos variación estacional. En efecto, el menor número de mosquitos colectados por casa (3,6 Aedes/casa) se obtuvo durante el mes de Abril (período de sequía) y el pico de abundancia (14,7 Aedes/casa) se registró en el mes de Agosto (período de lluvias); apreciándose coincidencia entre del pico máximo de precipitación y la abundancia de Ae. aegypti. Así mismo, se observó coincidencia entre el pico de abundancia de Ae. aegypti en Agosto 2001 y el pico del número mensual de casos de dengue reportados (Fig. 8). El análisis de correlación de Pearson mostró una correlación significativa entre los casos de dengue y la precipitación (r= 0,818, P= 0,004, 12 gdl) y el promedio del número de Aedes/casa colectados y casos de dengue (r= 0,667, P= 0,008, 12 gdl); sin embargo, la ecuación de regresión múltiple obtenida muestra además de la relación entre esas tres variables, que el número de mosquitos también presenta una relación significativa con el aumento de los casos de dengue: Dengue= 3343,36 – 0,88098 *total de mosquitos + 60,4212*Aedes/casa – 99,7139*temperatura máxima + 1,38476*precipitación

Con respecto a la temperatura media y mínima no se observó correlación entre la abundancia de Ae. aegypti y casos de dengue durante el período de estudio; pero se obtuvo una correlación inversamente proporcional con la temperatura máxima y la casuística de dengue (r= -0,607, P= 0,0214).

El presente estudio describe la influencia de las variables climáticas (temperatura media, mínima y máxima, humedad relativa media, mínima y máxima, y precipitación) con la abundancia de Ae. aegypti y la casuística de dengue en el área metropolitana de Maracay (AMM) para el período 1997-2005. Se evidenció efectivamente que existe una asociación significativa entre el número de casos reportados con la precipitación (r= 0,7183, P= 0,0038) y la abundancia de Ae. aegypti (r= 0,667, P= 0,0078), pero no con la temperatura y humedad relativa para el lapso correspondiente. Resultados similares fueron reportados por Barrera et al. (2002), quienes concluyeron que los casos de dengue están relacionados con la precipitación; sin embargo, aseguran que la transmisión continúa durante la época de sequía, cuando se mantienen formas de almacenamiento de agua limpia, favoreciendo la permanencia en el ambiente de Ae. aegypti. Por su parte, Kuno (1997) reporta que la máxima transmisión de dengue ocurre en los meses del año que tienen altas temperaturas y altas precipitaciones. Durante el presente estudio la abundancia del vector fue variable a lo largo del período Noviembre 2000-Diciembre 2001, reportándose fluctuaciones estacionales comprendidas entre 3,6 Aedes/casa durante el mes de Abril (período de sequía) y 14,7 Aedes/casa durante el mes de Agosto (período de lluvia), esto significa que siempre existen criaderos artificiales como toneles, cauchos, latas, chatarra, materos y tanques, entre otros, adecuados para completar el ciclo biológico del vector, debido a que las personas almacenan agua por largos períodos por deficiencias en el suministro (Barrera et al., 2002).

En cuanto a la correlación no significativa con la temperatura (media y mínima), puede ser debido a que su comportamiento es poco variable en el tiempo, lo cual es característico del trópico (Guevara, 1995); sin embargo, se observó una correlación inversamente proporcional con los casos de dengue y la temperatura máxima. Estos resultados sugieren que las temperaturas máximas registradas durante el período de estudio (1997-2005) pudieron afectar la bionomía y sobrevivencia del vector, resultando en la disminución de la transmisión. Estos resultados contrastan con los hallazgos de Rifaskis et al. (2005) quienes encontraron correlaciones positivas significativas entre la casuística de dengue y las anomalías de precipitación asociadas a eventos La Niña y máximas temperaturas en el valle de Caracas. Por otra parte, Scott et al. (2000) realizaron estudios longitudinales en Tailandia y Puerto Rico y observaron que en Tailandia existía una correlación positiva entre la abundancia de Ae. aegypti y la temperatura mínima, mientras que en Puerto Rico no observaron el mismo comportamiento en cuanto a la abundancia de Ae. aegypti y la temperatura. Hurtado et al. (2007) ratifican que incrementos en los factores climáticos como la temperatura mínima semanal y precipitaciones en México, favorecen el aumento de los casos de dengue.

En el presente trabajo se reporta una correlación positiva entre la abundancia de Ae. aegypti y la precipitación, observándose la mayor abundancia en el mes de Agosto (14,7 Aedes/casa). Ho et al. (1971) reportan similares hallazgos en Singapur, añadiendo que otros factores inespecíficos contribuyen a la densidad poblacional de Ae. aegypti. Estos resultados contrastan con los obtenidos por Sheppard et al. (1969), quienes concluyen que el tamaño de la población de hembras adultas en Tailandia no estaba correlacionada con la precipitación y la temperatura, y que la población adulta no incrementa marcadamente con la precipitación. Estos estudios demuestran que puede haber variaciones espaciales y temporales en la biología del vector Ae. aegypti de diferentes regiones o localidades, por lo que se debe ser cuidadoso al extrapolar resultados de un lugar a otro. Estudios longitudinales son importantes ya que nos ayudan a comprender la relación entre la dinámica poblacional de Ae. aegypti y el clima e incluso variaciones en la bionomía del vector a nivel local.

En cuanto a la relación entre la precipitación y casuística de dengue para el período 1997-2005, se observó un marcado componente estacional. Sin embargo, se encontró que la probabilidad del porcentaje de precipitación con respecto al porcentaje de casos ocurridos en el período de estudio fue 37%, el porcentaje restante (63%) de variabilidad con respecto a la precipitación puede deberse a otras variables no consideradas en el período 1997-2005, tales como saneamiento ambiental, alto crecimiento demográfico, deficiencias en el suministro de agua, mala disposición de desechos sólidos e incluso, patrones de tormentas, a menudo relacionados con el fenómeno del "El Niño" Oscilación del Sur (ENSO) (Barrera et al., 2000; Monsalve et al., 2010; Rifaskis et al., 2005). Cabe señalar que el porcentaje de 37% reportado en el presente estudio para explicar la relación entre precipitación y casuística de dengue, es superior a la reportada por Saéz (2006) para el municipio Libertador del Distrito Capital (entre 17 y 25%). Monsalve et al. (2010) demostraron mediante modelos Bayesianos que la presencia de casos de dengue en el área metropolitana de Maracay no está determinada únicamente por variables climáticas, sino por condiciones de pobreza, alta densidad poblacional, deficiencias en el suministro de agua y en la recolección de basura.

Con respecto a la transmisión de dengue en el AMM para el período Noviembre 2000-Diciembre 2001, se encontró una coincidencia de valores máximos entre la abundancia de Ae. aegypti (14,7 Aedes/casa) y casos de dengue (1.496) durante el mes de Agosto, correlación positiva que resulto significativa (r= 0,667, P= 0,0078). Este pico coincide con los hallados por Urdaneta et al. (2005), quienes reportan en el mes de Agosto del mismo año mayor número de mosquitos infectados con el serotipo DEN-3.

El análisis de regresión simple mostró que de todas las variables climáticas consideradas, solo la precipitación tiene valor predictivo sobre la incidencia de dengue, siendo variable para cada año del período 1997-2005. Por consiguiente, es posible predecir cuánto será el número estimado de casos de dengue esperado dos (r= 0,605, P< 0,0001) o tres (r= 0,594, P< 0,0001) meses después, luego de un pico máximo de lluvia. Varios estudios han mostrado una estrecha relación entre el aumento de la casuística de dengue y la precipitación (Johansson et al., 2009; Kuno, 1997; Monsalve et al., 2010; Rifaskis et al., 2005; Rodhain & Rosen, 1997). Esto posiblemente está asociado al incremento en la abundancia del vector al aumentar el número de criaderos disponibles, incrementando el riesgo de transmisión.

Es importante destacar que los municipios con mayor registro de casos de dengue {Girardot (42%) y Santiago Mariño (20%)} para el periodo 1997-2005, concentran aproximadamente 50% de la población del AMM. Esto coincide con los hallazgos de Monsalve et al. (2010) y Rodríguez et al. (2007), quienes encontraron una tasa de incidencia mayor a 32/100.000 habitantes de los casos ocurridos en dichos municipios, concluyendo que una de las variables involucradas en la mayor ocurrencia de casos de dengue la constituye las altas concentraciones o densidades de habitantes en relación con el área en cuestión. Esto podría estar relacionado al hecho de que se encontró que los escolares y adolescentes están en mayor riesgo de padecer la enfermedad. Una explicación posible a este hecho es que las personas más jóvenes están más expuestas a picaduras por las hembras de Ae. aegypti, bien sea por no usar vestimenta adecuada o estar expuestos en horas donde los mosquitos son más activos en búsqueda de su alimentación sanguínea, la cual se lleva a cabo principalmente durante el día, especialmente en las primeras horas de la mañana y a media tarde (Rodhain & Rosen, 1997).

La creciente dispersión global del dengue y de su principal vector Ae. aegypti representa un importante desafío para los programas de control en los países afectados. Resultados reportados en estudios precedentes así como los presentados aquí justifican la importancia que tiene el desarrollo de investigaciones que generen datos confiables y actualizados acerca de la influencia de factores climáticos y entomológicos en la aparición de epidemias de dengue. Esta información serviría como referencia a los organismos competentes en el diseño y aplicación de medidas de control, contribuyendo a su vez con el mejoramiento de la calidad de vida de la población.

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