Aspectos clínicos y epidemiológicos de la infección por coccidios intestinales en Urumaco, estado Falcón, Venezuela

Laboratorio de Entomología, Parasitología y Medicina Tropical (LEPAMET), Centro de Investigaciones Biomédicas, Universidad Nacional Experimental "Francisco de Miranda" (UNEFM), Apdo. 7403, Coro 4101, Estado Falcón, Venezuela.

RESUMEN

Entre septiembre-diciembre de 2013, se realizó un estudio para determinar los aspectos clínicos y epidemiológicos de la infección por coccidios intestinales en 187 habitantes (X ± D.S=25,74 ± 19,73 años) de Urumaco, Estado Falcón, Venezuela. Se hizo evaluación clínica y anamnesis para la búsqueda de signos y síntomas que usualmente se encuentran asociados a las coccidiosis intestinales. El diagnóstico parasitológico se hizo mediante los métodos directo y coloración de Kinyoun. La prevalencia global de parasitosis intestinales fue de 78,07% (146/187), siendo Blastocystis spp. el taxón más frecuentemente observado (57,07%). La prevalencia de coccidiosis intestinal fue de 50,80% (95/187), y la criptosporidiosis la más prevalente con 40,64%. No se encontró una relación estadísticamente significativa entre el sexo o la edad y la presencia de los coccidios intestinales (P>0,05). Hiporexia, epigastralgia y flatulencia fueron las manifestaciones clínicas características significativamente relacionadas con estas infecciones (P ≤ 0,05). Presentar uñas sucias (Odds Ratio [OR]=1,33), el consumo de "comida rápida" (OR= 2,11), andar descalzo (OR=1,16), pertenecer al nivel socioeconómico IV y V (OR= 2,89), que merodeen animales ajenos en las viviendas (OR= 1,01), que no los amarren (OR= 2,79), su alimentación con desperdicios (OR= 1,9) y sin suministro de drogas antiparasitarias (OR= 3,54), aparecen como potenciales factores de riesgo significativamente asociados en la dinámica de transmisión de las coccidiosis intestinales.

SUMMARY

We investigated clinical and epidemiological aspects of intestinal coccidial infections in 187 inhabitants (X ± S.D.=25.74 ± 19.73 years) in the rural community of Urumaco, Falcón state, Venezuela, between September and December 2013. Direct smears and Kinyoun staining were used to perform parasitological diagnosis. The overall prevalence of intestinal parasitoses was 78.07% (146 /187), with Blastocystis spp. the most frequently parasite taxon observed (57.07 %). The prevalence of coccidioses was 50.80 % (95 /187), and among these criptosporidiasis was the most prevalent with 40.64% of patients infected. There were no statistically significant differences in parasite prevalence between sexes or ages (P>0.05). Hyporexia, epigastralgia and flatulence were significantly associated with the infections (P< 0.05). Dirty fingernails (Odds Ratio [OR]=1.33), fast food consumption (OR= 2.11), walking barefoot (OR=1.16), belonging to a lower socioeconomic level (OR= 2.89), animals roaming freely in the houses (OR= 1.01), untied animals (OR= 2.79), feeding animals with food waste (OR= 1.9) and a lack of anti-parasitic treatment (OR= 3.54) were determined as risk factors significantly associated with the transmission dynamics of enteric coccidiosis.

Key words: intestinal coccidioses, epidemiology, clinical manifestations, Venezuela.

Recibido el 26/05/2014 Aceptado el 06/09/2014

INTRDUCCIÓN

Dentro de las enteroparasitosis que afectan al ser humano destacan en la actualidad las ocasionadas por coccidios intestinales, los cuales son protozoarios que se ubican taxonómicamente en el Phylum Apicomplexa. Entre los principales taxones de coccidios con hábitos entéricos que infectan a los humanos, se encuentran los pertenecientes a los géneros Cryptosporidium spp., Cyclospora spp. y Cystoisospora spp. (=Isospora), agentes causales de las criptosporidiosis, ciclosporiosis y cystoisosporiosis, respectivamente, y se les considera como emergentes y reemergentes por su relevancia en individuos con inmunosupresión (Becerril, 2011; Botero & Restrepo, 2012). Como sus congéneres apicomplejos, estos 3 taxones de coccidios poseen un complejo apical que les permite penetrar las células (enterocitos) de sus hospedadores; además, resalta en sus biologías, que son monoxénicos con una alternancia en sus ciclos reproductivos: esquizogonia (asexual) y esporogonia (sexual), cuyo estadio final es el ooquiste que se excreta por las heces, y algunos tienen un componente zoonótico (Becerril 2011; Botero & Restrepo, 2012).

Las infecciones ocasionadas por coccidios intestinales pueden ser asintomáticas o sintomáticas. En estos casos, pueden presentarse desde una diarrea autolimitada, esteatorrea, dolor de cabeza y abdominal, fiebre y pérdida de peso en individuos inmunocompetentes, hasta la presencia de diarrea crónica, caquexia, desbalance de electrolitos e inclusive la muerte en niños y adultos con inmunodeficiencias (SIDA/VIH, cáncer, quimioterapia antineoplásica, malnutrición, etc.) (Becerril 2011; Botero & Restrepo, 2012).

Aunque es más económico, práctico y requiere menor tiempo, la búsqueda de los ooquistes en la materia fecal por el método coprológico directo no ofrece un diagnóstico preciso de las criptosporidiosis, ciclosporiosis y cystoisosporiosis; es por ello que se requieren coloraciones específicas, siendo la de Ziehl-Neelsen modificada (Kinyoun) una de las más empleadas (Botero & Restrepo, 2012). Como ya se ha comentado previamente (Cazorla et al., 2012), se presume que en el país existe un subregistro de casos, esto debido a que la coloración de Kinyoun al no ser una técnica de rutina no se ejecuta si no es solicitada por el médico consultante.

Los coccidios intestinales se transmiten por vía fecal-oral, a través de fuentes de aguas inadecuadamente tratadas, comidas como vegetales o frutas, de forma directa persona-persona, fómites, así como también por vía zoonótica, ya que algunos ooquistes, especialmente de Criptosporidium spp., se han logrado aislar en las heces de varios tipos de animales domésticos, de granjas y silvestres (Becerril, 2011; Botero & Restrepo, 2012). Estas enteroparasitosis son más frecuentes en poblaciones de los denominados países en desarrollo, especialmente en las regiones tropicales, y con perfiles socio-económicos y de salubridad deficientes; las condiciones ambientales (e.g., temperaturas bajas) y las lluvias también favorecen su transmisión en los grupos vulnerables (Becerril, 2011; Botero & Restrepo, 2012).

La afinidad entre pares de especies que co-ocurrieron se midió mediante el Índice de Fager (I_A,B), determinándose su significancia con el test de "t", como ya se ha explicado en otro trabajo (Cazorla et al., 2012). La asociación univariante entre las manifestaciones clínicas y los posibles factores de riesgo con la presencia de enterococcidios se hizo mediante las pruebas de Ji cuadrado (c²) y X² de Mantel-Haenszel. En los casos donde se encontró una asociación significativa (P≤0.05) en el análisis univariado, la fuerza se determinó mediante los Odds Ratio (OR). Para el caso de las manifestaciones clínicas, los mismos se obtuvieron por las tablas de contingencia (análisis bivariante simple), y para los factores de riesgo por análisis de regresión logística múltiple (ARLM) utilizándose como método de estimación de parámetros el de Máxima Verosimilitud, y calculándose su bondad de ajuste con las pruebas de Razón de Verosimilitud y Hosmer-Lemeshow, a fin de poder controlar las variables de confusión (confounding variables). Es importante acotar que los cálculos de los OR de 11 de las 13 variables relacionadas con "Tenencia y cría de animales" (Tablas VII, VIII), se hicieron con los datos de 117 individuos que manifestaron poseer animales domésticos. Los datos se analizaron mediante paquete estadístico SIGMAPLOT versión 12.5 (Systat Software Inc.), y página Web para cálculos estadísticos StatPages.net (members.aol.com/johnp71/javastat.html).

Previo a la recolección de la información y muestras, se solicitó la colaboración voluntaria de la población y autoridades recalcándose la confidencialidad del estudio. Se realizó un plan de acción que incluyó actividades de promoción y prevención sobre parasitosis intestinales. Se siguieron las normas de bioética establecidas en la Declaración Helsinki de la Asociación Médica Mundial en su versión adoptada en la LII Asamblea General de Edimburgo del año 2000. Se proporcionó "Consentimiento Informado", en el que quedó por escrito su deseo de colaborar voluntariamente; en el caso de menores de edad lo firmaron sus representantes.

Los análisis coproscópicos revelaron una prevalencia global de parasitosis intestinales de 78,08% (146/187). La prevalencia de las diversas especies de protozoarios/cromistas y helmintos se exhibe en la Tabla I. El cromista Blastocystis spp. fue el taxón más frecuentemente observado con un 57,75% de los casos; mientras que Ascaris lumbricoides (2,14%) fue el helminto que presentó la mayor prevalencia. Mediante la aplicación de la técnica de coloración de Kinyoun se logró la detección de una prevalencia general de coccidios intestinales del 50,80% (95/187), observándose prevalencias de 40,64% para Cryptosporidium spp., 36,36% para C. cayetanensis y 6,95% para C. belli (Tabla I).

A pesar de que los individuos del sexo femenino y los grupos de edad menores presentaron mayores porcentajes de infección (Tabla III), estas diferencias no resultaron estadísticamente significativas (X²=0,27; P=0,60; X²=21,2; P=0,17, respectivamente) (Tabla III).

Dentro de las características de higiene personal y familiar (Tabla V), se encontraron significativamente asociadas con la coccidiosis intestinal: presentar uñas sucias (X²=20,19; P=0,000), el lavado inadecuado de las manos (X²=49,61; P=0,000), consumo de vegetales crudos (X²=6,12; P=0,014), consumo de "comida rápida" (X²=5,10; P=0,024) y andar descalzo (X²=3,92; P=0,048). Entre las variables socio-económicas (Tabla VI), sólo fue estadísticamente significativa su asociación a las coccidiosis intestinales: pertenecer a un nivel socioeconómico bajo (Grafffar: IV/V) (X²=7,66; P=0,006). En relación con la cría y tenencia de animales domésticos (Tabla VII), se encontraron significativamente asociadas con la coccidiosis intestinal: merodeo de animales ajenos en vivienda (X²= 16,47; P=0,000), la no sujeción de los animales (X²=7,18; P=0,008), su alimentación con desperdicios (X²=6,08; P=0,014), su aseo infrecuente (X²= 3,84; P=0,000) y no suministrarles antiparasitarios (X²=4,72; P=0,031).

Llama la atención que sin aplicarse técnicas parasitológicas de concentración, así como tampoco técnicas moleculares, ni inmunológicas y con una sola muestra de heces, en 187 individuos de todos los grupos de edades muestreados al azar se encontró una prevalencia de 50,80% de coccidiosis intestinal en los 3 sectores estudiados. Esta cifra puede considerarse elevada, especialmente si se tiene en cuenta que eran individuos aparentemente inmunocompetentes, y se compara con estudios similares realizados en Latinoamérica, incluyendo Argentina (1,3%) (Salomón et al., 2007); Perú (5,4-8,9%) (Huiza et al., 2004; Chincha et al., 2009); Guatemala (7,14-13,7%) (Vela, 2000) y México (9,8%) (Miller et al., 1994). De manera similar ocurre cuando se hace comparaciones con otras regiones de Venezuela: DF (8%) (Chacón et al., 2009), estados Carabobo (0,8%) (Barrios et al., 2004), Bolívar (10,9%-13,1%) (Devera et al., 2005a; 2010; Tutaya et al., 2006), Zulia (11,8-13%) (Chacín-Bonilla et al., 2008; Freites et al., 2009), y dentro del mismo estado Falcón (26,11- 28,6%) (Humbría & Toyo, 2011; Cazorla et al., 2012).

Además de haber sido el parásito intestinal mayormente detectado, el monoparasitismo debido a Blastocystis spp. también fue el de mayor prevalencia. Asimismo, este taxón cromista se presentó en elevada frecuencia en asociación con hasta 6 taxones de parásitos intestinales. El poliparasitismo posee mayor impacto sobre las comunidades de hospedadores que el monoparasitismo. Por otra parte, resalta el hecho que las asociaciones parasitarias, en especial de los coccidios intestinales, se presentaron de forma significativa ("t"> 1,645; α = 5%) con varios protozoos/cromistas, lo cual corrobora observaciones previas en la zona semiárida falconiana (Humbría & Toyo, 2011; Cazorla et al., 2012). Desde un punto de vista epidemiológico, esto aparece como una indicación de similares mecanismos de transmisión, del deterioro ambiental por fecalismo, de condiciones socio-económicas, de higiene personal y comunitaria deficientes. Esto último indicado, se ve apoyado por el hallazgo de algunas variables estudiadas como el nivel socioeconómico IV y V (OR= 2,89), no asearse las uñas (OR=1,33) y el merodeo de animales ajenos en las viviendas (OR=1,01), o que no los amarren (OR=2,79), las cuales se encontraron significativamente asociadas con la presencia de coccidios intestinales. Es particularmente destacable la asociación con las uñas sucias, lo que refuerza la idea de que la ruta fecal-oral es aún importante en la trasmisión. Desde un punto de vista clínico, se debe tomar en cuenta que a semejanza de los enterococcidios, otros protozoarios/cromistas como Blastocystis spp. y G. intestinalis son importantes agentes de diarrea humana, además de otras sintomatologías gastrointestinales, por lo que se hace necesario realizar un diagnóstico parasitológico preciso; esto debido a que el esquema quimioterapéutico para ambos casos es diferente (Becerril, 2011; Botero & Restrepo, 2012; Montalvo et al., 2013).

La prevalencia de criptosporidiosis detectada en habitantes de Urumaco, tanto en individuos asintomáticos como sintomáticos, fue de 40,64%, siendo la enteroparasitosis más prevalente después de las infecciones debidas al taxón cromista Blastocystis spp., y la primera entre las especies de coccidios. Esta cifra se puede considerar elevada, si se compara con las observadas en otras regiones de Venezuela, incluyendo los estados Bolívar (0,6-10,9%) (Devera et al., 2005a; 2007; Tutaya et al., 2006; Devera et al., 2010), Zulia (11,8-13%) (Chacín-Bonilla et al., 2008; Freites et al., 2009), Carabobo 0,8% (Barrios et al., 2004), Trujillo (28%) (Pérez et al., 2011), o dentro del semiárido rural del estado Falcón 17,83-20% (Humbría & Toyo, 2011; Cazorla et al., 2012). El hecho de que sus ooquistes son infectivos una vez que se excretan, posean un componente zoonótico y sean altamente resistentes a los tratamientos químicos comúnmente utilizados (e.g., cloro), hace de este entero-coccidio de una alta transmisibilidad (Compañ-Barco et al., 1991; Fayer, 2004; Becerril, 2011; Botero & Restrepo, 2012). La manifestación clínica más relevante es la diarrea aguda secretora que puede ser modificada por el estado inmunológico del hospedador, se autolimita en pacientes inmunocompetentes y puede evolucionar a choque hipovolémico y muerte en pacientes con inmunosupresión (Becerril, 2011; Botero & Restrepo, 2012).

La infección por C. cayetanensis se presentó en el 36,6% de las personas muestreadas. Esta tasa de ciclosporiosis es más elevada que la observada en otras partes de Venezuela, incluyendo el estado Falcón (Devera et al., 2005a; 2007; Tutaya et al., 2006; Devera et al., 2010; Humbría & Toyo, 2011; Cazorla et al., 2012). Es un protozoo coccidio muy prevalente en las zonas tropicales, pudiendo ocasionar diarrea acuosa y explosiva en pacientes inmunocompetentes; y en los inmunocomprometidos en especial los de VIH/SIDA, les produce diarrea crónica (Becerril, 2011; Botero & Restrepo, 2012)

Dentro de los coccidios, la prevalencia de C. belli fue la más baja detectada (6,95%), pero similar o más elevada a las de otros protozoos/comensalistas y geohelmintos intestinales observados en Urumaco. Esta cifra es similar o mayor a la encontrada en otras regiones de Venezuela (e.g., estado Bolívar: 0-0,6%) (Devera et al., 2005a; 2007; Tutaya et al., 2006; Devera et al., 2010), o en otras zonas del semiárido rural de Falcón (1,91%: Cazorla et al., 2012; 6,8%: Humbría & Toyo, 2011). Es relevante indicar que en pacientes VIH/SIDA se han encontrado guarismos de hasta 24,4% (Certad et al., 2003; Rivero-Rodríguez et al., 2013).

Tal como se detectó en otras poblaciones del semiárido falconiano (Humbría & Toyo, 2011; Cazorla et al., 2012), en Urumaco no se encontró una relación estadísticamente significativa entre la prevalencia de las entero-coccidiosis y la edad y el sexo, lo que sugiere que independientemente de ambos parámetros todos los individuos se encuentran expuestos de una manera similar a los factores de riesgo; pudiendo tener mayor relevancia otras características como las prácticas de higiene individual, familiar o comunitarias, o las de tipo socio-económico.

El análisis estadístico de las manifestaciones clínicas, arrojó que solamente la hiporexia (OR=3,24), flatulencias (OR=2,41) y epigastralgia (OR=4,14) se encontraron significativamente asociadas a la presencia de los entero-coccidios, tal como los resultados obtenidos en otra investigación similar en la zona semiárida falconiana (Cazorla et al., 2012). La epigastralgia se puede explicar por las alteraciones tanto histológicas (atrofia, hiperplasia de criptas, pérdida de epitelio) y fisiológicas (disminución de enzimas, nutrientes, electrolitos) que generan estos protozoos apicomplejos en las vellosidades intestinales, lo que induce la liberación de los mediadores pro-inflamatorios (e.g., interleuquinas, quimiocinas, prostaglandinas) con el subsecuente dolor visceral; estas mismas sustancias propias de la inflamación (e.g., prostaglandinas, interleuquinas) pueden ejercen efectos sistémicos (sistema nervioso, músculo esquelético) llevando a la hiporexia (Fayer, 2004; Becerril, 2011; Thomas, 2011). A diferencia de un trabajo previo en otra población del semiárido rural falconiano (Cazorla et al., 2012), en el muestreo de Urumaco la diarrea no se encontró significativamente asociada a la presencia de los entero-coccidios, resultando sólo 13 (6,95%) individuos infectados con la afección. Esto se podría explicar por el hecho de que la coccidiosis intestinal cursa en muchos casos de forma asintomática en pacientes inmunocompetentes (portadores asintomáticos), quienes pueden desarrollar resistencia a la infección si se exponen de manera repetida al parásito; sin embargo, estos individuos poseen una importancia epidemiológica, ya que al excretar los ooquistes mantienen los ciclos de la infección sin ser detectados; situación que se agrava cuando existe un componente zoonótico (e.g., Cryptosporidium spp.), y pudiendo ser fuente de infección de múltiples especies de hospedadores (Becerril, 2011).

El consumo de "comida rápida" ("fast food") fuera del núcleo familiar en >50% de los casos, resultó ser otro potencial factor de riesgo significativamente asociado con la infección por coccidios intestinales para los habitantes de Urumaco (OR=2,11). Esto debe alertar a las autoridades sanitarias, especialmente si se toma en cuenta que en un estudio hecho en muestras de vegetales utilizadas en la preparación de este tipo de comidas (e.g., "perros calientes", hamburguesas) en el semiárido urbano falconiano, se detectó ooquistes de Cryptosporidium spp., C. cayetanensis y/o C. belli, además de otras taxa de enteroparásitos, en casi el 80% de los casos. Más preocupante aún fue que los propietarios de los locales comerciales indicaron que en su mayoría cumplían con las normas sanitarias, lavando con vinagre/limón y usando guantes, los vegetales, los cuales mantenían en refrigeración (Cazorla et al., 2013). Por otra parte, se debe tomar en cuenta que a la región falconiana permanentemente asisten numerosos turistas que consumen asiduamente "comidas rápidas", por lo que se corre el riesgo potencial de adquirir infecciones enteroparasitarias, como, entre otras, la "diarrea del viajero" (Cazorla et al., 2013).

Se debe resaltar el hecho de que el merodeo de animales domésticos ajenos (aves, caprinos, caninos, equinos y/o felinos) en las viviendas (OR= 1,01), permanecer sin amarre en los peridomicilios de sus dueños (OR= 2,79), la alimentación con desperdicios (OR= 1,9) y sin suministro de drogas antiparasitarias (OR= 3,54), aparecen como factores potencialmente importantes en la dinámica de transmisión y mantenimiento endémico de los enterococcidios en Urumaco. Similares perfiles se detectaron en otra pequeña comunidad del semiárido rural falconiano (Cazorla et al., 2012). Dado el comportamiento zoonótico por ejemplo de la criptosporidiosis, se corre el riesgo de contaminación fecal si no se controlan estas parasitosis en los animales con la desinfección de locales y establos, sin permitir la convivencia de especies susceptibles y animales de diversas edades, y suministro de vacunaciones, desparasitaciones y alimentación adecuada (Compañ-Barco et al., 1991; Fayer, 2004; Becerril, 2011; Botero & Restrepo, 2012).

En virtud de la problemática expuesta, se recomienda incluir el método diagnóstico de Kinyoun en los laboratorios de la red sanitaria pública nacional; difundir cursos de actualización orientados a dar a conocer todo lo relacionado sobre las coccidiosis intestinales (e.g., generalidades, diagnóstico y tratamiento), especialmente en el gremio médico que labora en el área rural; y para futuros estudios, incorporar técnicas inmunológicas y moleculares para determinar con mayor exactitud las fuentes de contaminación y el potencial zoonótico de las enterococcidiosis, y sus patrones eco-epidemiológicos en general. Esto dará las bases para implementar programas de vigilancia epidemiológica eficientes, incluyendo la promoción de salud y prevención, contra estas infecciones enteroparasitarias.

Conflicto de intereses: Ninguno.

A los habitantes y Consejos Comunales de Urumaco; Oficinas regionales de Malariología y SILOS-Coro por donación de medicamentos antiparasitarios.

1. Acosta M., Cazorla D. & Garvett M. (2002). Enterobiasis en escolares de una población rural del Estado Falcón, Venezuela y su relación con el nivel socio-económico. Invest. Clín. 43: 173-181.         [ Links ]

2. Barrios E., Delgado V., Araque W., Chiang M., Martínez L., Materán G., López Y. & Peralta J. (2004). Cryptosporidium: diagnóstico y prevalencia en niños sanos del estado Carabobo, Venezuela. Salus. 8: 45-52.        [ Links ]

3. Becerril M. (2011). Parasitología Médica. 3a edición. Editorial Mc Graw Hill: D.F., México.        [ Links ]

4. Botero D. & Restrepo M. (2012). Parasitosis humanas. 5a edición. Corporación para Investigaciones Biológicas: Medellín, Colombia.        [ Links ]

5. Cazorla D., Acosta M., Acosta M. & Morales P. (2012). Estudio clínico-epidemiológico de coccidiosis intestinales en una población rural de región semiárida del estado Falcón, Venezuela. Invest. Clín. 53: 273-288.        [ Links ]

6. Cazorla D., Morales, P. & Chirinos P. (2013). Evaluación parasitológica de cuatro especies de vegetales utilizados en establecimientos de "comida rápida" en Coro, Falcón, Venezuela. Rev. Venez. Cienc. Tecnol. Aliment. 4: 032-046.        [ Links ]

7. Certad G., Arenas-Pinto A., Pocaterra L., Ferrara G., Castro J., Bello A. & Núñez L. (2003). Isosporiasis in Venezuelan adults infected with human inmunodeficiency virus clinical characterization. Am. J. Trop. Med. Hyg. 69: 217-222.         [ Links ]

8. Chacín-Bonilla L., Mejía M. & Estévez J. (2003). Prevalence and pathogenic role of Cyclospora cayetanensis in a Venezuelan community. Am. J. Trop. Med. Hyg. 68: 304-306.         [ Links ]

9. Chacín-Bonilla L., Barrios F. & Sánchez Y. (2008). Environmental risk factors for Cryptosporidium infection in an island from Western Venezuela. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 103: 45-49.         [ Links ]

10. Chacón N., Salinas R., Kuo E., Durán C., Márquez W. & Contreras R. (2009). Ocurrencia de Isospora belli, Cryptosporidium spp. y Cyclospora cayetanensis en pacientes urbanos evaluados por síntomas gastrointestinales con o sin inmunosupresión. Rev. Fac. Med. 32: 124-131.         [ Links ]

11. Chincha O., Bernabé-Ortiz A., Samalvides F., Soto L, Gotuzzo E. & Terashima A. (2009). Infecciones parasitarias intestinales y factores asociados a la infección por coccidias en pacientes adultos de un hospital público de Lima, Perú. Rev. Chil. Infect. 26: 440-444.        [ Links ]

12. Compañ-Barco M., Llopis-González A. & Morales M. (1991). Consideraciones epidemiológicas sobre criptosporidiosis. Rev San. Hig. Púb. 65: 363-370.        [ Links ]

13. Devera R., Blanco Y. & Cabello E. (2005a). Elevada prevalencia de Cyclospora cayetanensis en indígenas del estado Bolívar, Venezuela. Cad. Saúde Pública. 21: 1778-1784.        [ Links ]

14. Devera R., Finali M., Franceschi G., Gil S. & Quintero O. (2005b). Elevada prevalencia de parasitosis intestinales en indígenas del Estado Delta Amacuro, Venezuela. Rev. Biomed. 16: 289-291.        [ Links ]

15. Devera R., Ortega N. & Suárez M. (2007). Parásitos intestinales en la población del Instituto Nacional del Menor, Ciudad Bolívar, Venezuela. Rev. Soc. Ven. Microbiol. 27: 349-363.        [ Links ]

16. Devera R., Blanco Y., Certad I., Figueras L. & Femayor A. (2010). Prevalence of intestinal coccidian in preschool children from San Felix City, Venezuela. Rev. Soc. Ven. Microbiol. 30: 61-64.         [ Links ]

17. Fayer, R. (2004). Cryptosporidium: a water-borne zoonotic parasite. Vet. Parasitol. 126: 37-56.         [ Links ]

18. Thomas, D. (2011). Use of orexigenic medications in geriatric patients. Am. J. Geriatr. Pharmacother. 9: 97-108.        [ Links ]

19. Freites A., Colmenares D., Pérez M., García M. & Suárez O. (2009). Infección por Cryptosporidium sp. y otros parásitos intestinales en manipuladores de alimentos del estado Zulia, Venezuela. Invest. Clín. 50: 13-21.         [ Links ]

20. Huiza A., Espinoza Y., Rojas R., Sevilla C, Pilar A.,Verástegui R., Quispe E., Romualdo G., Ángeles Z., Candiotti J. & Huapaya P. (2004). Detección de coccidios en niños asintomáticos mediante esporulación de muestras fecales. An. Fac. Med. Lima. 65: 239-242.        [ Links ]

21. Humbría L. & Toyo M. (2011). Estudio clínico-epidemiológico de parasitosis intestinal en niños y adolescentes de una comunidad rural del estado Falcón, Venezuela. Trabajo de Ascenso. Universidad Nacional Experimental Francisco de Miranda Coro, estado Falcón, Venezuela.

27. Salomón M., Tonelli R., Borremans C., Bertello D., De Jong L., Jofré C., Enríquez V., Carrizo L. & Costamagna S. (2007). Prevalencia de parásitos intestinales en niños de la ciudad de Mendoza, Argentina. Parasitol. Latinoam. 62: 49-53.        [ Links ]

28. Tedesco R., Camacaro Y., Morales G., Amaya I., Blanco Y. & Devera R. (2012). Parásitos intestinales en niños de hogares de cuidado diario comunitarios de Ciudad Bolívar, Estado Bolívar, Venezuela. Saber. 24: 142-150.        [ Links ]

29. Tutaya R., Blanco Y., Sandoval M., Alcalá F., Aponte M. & Devera R. (2006). Coccidiosis intestinal en habitantes del barrio 6 de noviembre, Ciudad Bolívar, Estado Bolívar, Venezuela. Rev. Biomed. 17: 152-154.         [ Links ]

30. Vela C. (2000). Prevalencia y manifestaciones clínicas de coccidios intestinales en pacientes con VIH/SIDA. Trabajo de Grado. Universidad Francisco Marroquín, Guatemala.        [ Links ]