María Eugenia Velásquez Gimón, Olga González Blanco. 

Odontólogo U.C.V., Especialista en Odontología Operatoria y Estética. Profesor Colaborador del Postgrado de Odontología Operatoria y Estética de la Facultad de Odontología, U.C.V.

Odontólogo U.C.V., Magíster Scientiarum en Odontología Restauradora y Oclusión, Universidad de Michigan, Profesor Titular, Coordinadora del Postgrado de Odontología Operatoria y Estética de la Facultad de Odontología U.C.V.

RESUMEN

Halitosis es el término  empleado para describir el aliento desagradable producto de factores fisiológicos o patológicos,  de origen  bucal  o sistémico. Se ha clasificado en tres categorías: halitosis verdadera, pseudohalitosis y halitofobia. La halitosis verdadera se subclasifica en halitosis fisiológica y halitosis patológica, esta última, a su vez, se clasifica, según su origen, en bucal y extrabucal. Los factores etiológicos se describen a través de la relación entre el patógeno, el huésped y el sustrato. La causa principal de esta condición es la putrefacción de sustratos proteicos, principalmente, por parte de los microorganismos gramnegativos. Esto genera compuestos sulfúricos volátiles, que  constituyen los componentes más fétidos del mal aliento. Actualmente, se cree que los compuestos sulfúricos volátiles son responsables de la halitosis. Existe evidencia que demuestra que los compuestos sulfúricos volátiles resultan altamente tóxicos para los tejidos, aún en bajas concentraciones. La alteración de los tejidos del huésped favorece el establecimiento de un círculo vicioso que perpetúa el problema.

Palabras Claves: Halitosis, Halitosis verdadera, Pseudohalitosis, Halitofobia, Compuestos sulfúricos volátiles.

The halitosis. Definition, classification and etiologic factors

ABSTRACT

Halitosis is the term used to describe the unpleasant product of physiologic or pathological factors, of buccal or systemic origin. It has been classified in three categories: true halitosis, pseudohalitosis and halitofobia. The true halitosis is classified in physiologic halitosis and pathological halitosis, this last one, in turn, is classified, according to their origin, in buccal and extrabucal. The etiologic factors are described through the relationship among the pathogen one, the guest and the basis. The main cause of this condition is the rot of bases proteicos, mainly, on the part of the microorganism gramnegativos. This generates compound sulfuric volatile that constitutes the most fetid components in the halitosis. At the moment, it is believed that the volatile sulfuric compounds are responsible for the halitosis. There is evidence that demonstrates that the volatile sulfuric compounds are highly toxic for the tissues, still in low concentrations. The alteration of the guest tissues favors the establishment of a vicious circle that perpetuates the problem.

Recibido para arbitraje: 30/03/2005  Aceptado para publicación: 20/04/2005

I.- INTRODUCCIÓN

El proceso de la percepción olfatoria consiste en la organización e interpretación por el intelecto de los estímulos sensoriales (olfatorios), para  desarrollar una respuesta combinada con los resultados de experiencias previas. Cuando un estímulo olfatorio resulta desagradable o no placentero, de la misma forma se percibe como antiestético.

La halitosis constituye un problema u obstáculo social. El ser humano vive rodeado de otros individuos y está forzado a estar en contacto con ellos, cualquier característica que resulte antiestética o no placentera tiene influencia en la aceptación por parte de su entorno.

El deseo de ser atractivo desde cualquier punto de vista, combinado con la proliferación de anuncios en los medios audiovisuales, mediante los cuales se promocionan enjuagues bucales y otros productos para mejorar el aliento, han conseguido que las personas se preocupen más por este tema.

La halitosis es una condición en la cual  el primer afectado no es quien la padece, sino las personas que lo rodean. En muchos casos, el paciente emite mal aliento por años sin estar consciente de su problema. Otras personas pueden sobreestimar su  aliento mientras que, ni el médico ni el odontólogo detectan ningún signo  del  mismo; incluso, el temor de tener halitosis pudiera desatar una neurosis verdadera. 

El mal aliento, usualmente, puede indicar la presencia de alguna condición anormal o patológica que se debe identificar y corregir. La causa principal de la halitosis está relacionada con  la producción de compuestos sulfúricos volátiles por parte de microorganismos que  provocan la putrefacción de los sustratos atrapados en las superficies bucales retentivas.

Por estas razones, el objetivo de este trabajo es definir, clasificar y describir los diferentes factores etiológicos de la halitosis.

II.- REVISIÓN DE LA LITERATURA

Halitosis es el término empleado para describir el aliento desagradable producto de factores fisiológicos o patológicos, de origen bucal o sistémico^1-7. La palabra deriva de la voz latina halitos, que significa aliento y del sufijo osis, que quiere decir condición patológica o anormal².

La halitosis es un padecimiento común que afecta a la raza humana desde hace miles de años^8,9. La Biblia, en el libro del Génesis, hace mención del láudano como un tratamiento efectivo para el mal aliento. El Talmud, un libro judío antiguo que recoge leyes civiles y religiosas, menciona este problema y el Islam se refiere al aliento fresco como un signo de buena higiene bucal¹⁰. Incluso, se reflejó en  la literatura griega y romana^8,9.

Para Brunette¹¹, la halitosis se puede definir mejor como un olor que algunas personas encuentran desagradable. Hine² afirma que el mal aliento es un trastorno funcional que puede aparecer en cualquier período de la vida. Aunque este padecimiento lo ha experimentado la mayoría de los individuos, generalmente, resulta transitorio¹².

Halitosis, mal aliento, bromopnea o fetor ex ore son palabras utilizadas como sinónimos de un aliento fétido, que algunas veces puede resultar ofensivo¹³. El término halitosis verdadera se ha utilizado para describir exclusivamente los olores bucales de origen sistémico; fetor ex ore se ha empleado para designar los olores de la boca y sus estructuras adyacentes²; sin embargo, de acuerdo con Hine², esta distinción resulta injustificada.

El aliento de quienes sufren de halitosis está formado por compuestos diversos, tales como el sulfuro de hidrógeno, el mercaptano de metilo y los ácidos orgánicos, los cuales favorecen la producción de una corriente de aire fétido que puede ser muy ofensiva para estas personas y para quienes los rodean¹².

Independientemente del término que se emplee para denominar el mal aliento, tanto las personas que lo padecen como aquellas personas que les rodean perciben esta condición como algo socialmente inaceptable. McDowell y Kassebaum⁴ afirman que la literatura reciente no hace mayor énfasis en la terminología, sino en la importancia de realizar un diagnóstico correcto y de aplicar el tratamiento adecuado.

La halitosis constituye un padecimiento extremadamente común, que afecta, aproximadamente, a un 50% de la población adulta^9,11,12,14, principalmente en horas de la mañana^3,9,11,14. Sin embargo, la prevalencia de la halitosis no se conoce con exactitud, pues su valoración objetiva resulta difícil7. De acuerdo con Bosy¹², aproximadamente un 50% de los individuos que padecen de mal aliento experimentan problemas severos que les crean incomodidad con ellos mismos y vergüenza ante la sociedad.

La  frecuencia de la halitosis es mayor en personas de la tercera edad¹¹. Iwakura et al.⁵ afirman que, aproximadamente, un 70% de los pacientes que se quejan de sufrir de mal aliento y buscan ayuda profesional son mujeres, aunque no está claro si esto se debe a que éstas tienden a ser más ansiosas con respecto a su aliento.

2.- CLASIFICACIÓN DE LA HALITOSIS

Miyazaki et al.¹⁶ presentaron una clasificación que posee tres categorías: halitosis verdadera, pseudohalitosis y halitofobia. La halitosis verdadera se subclasifica en halitosis fisiológica y halitosis patológica, esta última, a su vez, se clasifica en halitosis patológica de origen bucal y en halitosis patológica de origen extrabucal.

2.1.- Halitosis verdadera

La halitosis verdadera está determinada por la presencia de un aliento desagradable, cuya intensidad sobrepasa los límites socialmente aceptables, por lo tanto resulta perceptible para los demás. Se subclasifica en halitosis fisiológica y halitosis patológica¹⁷.

2.1.1.- Halitosis fisiológica

Algunos olores originados en la cavidad bucal son fisiológicos y transitorios^1,3. El aliento normal es individual y posee características cambiantes. Puede variar considerablemente dependiendo de la edad y del sexo; de la hora del día y de si la persona ha ingerido alimentos o no¹.

La halitosis es común en personas saludables, particularmente, al momento de levantarse^2,18,19, El mal aliento matutino es normal, debido a que los mecanismos de autolimpieza de la boca, como el flujo salival y los movimientos de la lengua y los carrillos, cesan durante el sueño^2,18. Este tipo de  halitosis tiende a desaparecer pronto¹⁸ y su intensidad varía en los respiradores bucales y en pacientes con sinusitis crónica².

Morita y Wang⁶ afirman que el aliento matutino, la falta de ingesta de alimentos, el estancamiento de restos alimenticios y epiteliales, entre otros, son causas de halitosis transitoria. La intensidad del aliento disminuye durante una o dos horas después de comer. Cuando un individuo comienza a sentir hambre, aparece un aliento desagradable característico. Este  aliento de hambre se presenta casi universalmente en adultos y  es más intenso cuando se omite el desayuno, aún después del cepillado matutino¹.

Para Yaegaki y Coil¹⁷, el origen principal de la halitosis fisiológica se encuentra en el dorso posterior de la lengua, específicamente en la capa que la cubre. El olor bucal transitorio, producido por el consumo de alimentos como el ajo, no debe considerarse como halitosis fisiológica.

2.1.2.- Halitosis patológica

2.1.2.1.- Halitosis patológica de origen bucal

Un noventa por ciento de los casos de halitosis tienen origen en la cavidad bucal^2,9. Aunque los olores desagradables pueden provenir de diversas áreas del cuerpo humano, la boca es la principal fuente de compuestos volátiles responsables del mal aliento⁴. La experiencia clínica revela que el aliento fétido puede producirse como consecuencia de una higiene bucal deficiente^1,14.

La presencia de ciertas condiciones o entidades dentro de la cavidad bucal, como lesiones cariosas avanzadas, enfermedad periodontal, flujo salival reducido, alimentos impactados y descompuestos, pericoronaritis,  infecciones pulpares y prótesis defectuosas, puede generar olores fétidos y, por lo tanto, producir halitosis^2,14,17.

Los dos tercios posteriores de la lengua, posiblemente, representan las principales fuentes bucales de halitosis^3,9,20,21. En esta zona, sobre todo en personas mayores,  suele existir una capa blanquecina²² que representa un entorno ideal para producir compuestos sulfúricos volátiles y otras moléculas productoras del mal olor²³.

La relación anatómica cercana entre los labios y la nariz facilita que el paciente perciba olores desagradables provenientes de procesos degenerativos del tejido labial, como las úlceras y las áreas necróticas que albergan bacterias gramnegativas. En raras ocasiones, se puede detectar un mal olor provocado por aftas mayores en los labios⁴.

2.1.2.2.- Halitosis patológica de origen extrabucal

De acuerdo con Spielman, Bivona y Rifkin9 y Yaegaki y Coil¹⁷, el origen del mal aliento puede provenir de diferentes zonas del cuerpo humano. Muchas enfermedades no bucales pueden provocar mal aliento; sin embargo, el porcentaje de personas que experimentan halitosis por estas causas es muy pequeño¹⁰. Un 10% de los casos de halitosis se puede producir por causas respiratorias, digestivas u otras causas no bucales⁹ como la uremia, la falla hepática y la cetoacidosis diabética⁴.

Las fosas nasales constituyen unas de las fuentes predominantes de halitosis no bucal¹⁰. La sinusitis², la presencia de cuerpos extraños en la nariz y las  infecciones respiratorias también pueden ser fuentes de  halitosis^10,12,19. Ciertas formas de rinitis atrófica o crónica, como la ocena,  pueden producir un aliento pestilente. No obstante, ésta es una condición relativamente rara¹.

La sinusitis crónica está frecuentemente acompañada por un olor fétido. Esto es más notorio en los casos de sinusitis maxilar crónica de origen dental, de hecho,  el mal olor constituye un criterio diagnóstico importante¹.

El papel de las amígdalas en la producción del mal aliento no está completamente claro. En algunos individuos, las criptas amigdalinas desarrollan concreciones blanquecinas o amarillentas, de varios milímetros de diámetro, que pueden migrar a la superficie de la lengua, llamadas tonsilolitos. Aunque estas concreciones tienen un olor fétido, particularmente cuando son presionadas, no parecen ser una fuente significativa de la halitosis¹⁰.

Los textos antiguos de medicina y odontología sugerían que los olores del estómago subían por el esófago y eran la causa directa de la fetidez bucal¹. Incluso, se ha dicho que la fuente del mal aliento puede estar en los segmentos superiores del tracto digestivo9,¹⁷.Sin embargo, en condiciones normales, el esófago permanece colapsado y la posibilidad de escape continuo de aire es muy remota^10,25.

Rosemberg¹⁰, en contraste, afirma que la halitosis de origen gastrointestinal es extremadamente rara. Las úlceras gástricas y los carcinomas no provocan halitosis por sí mismas, a menos que se compliquen por necrosis o por una infección secundaria².

De acuerdo con un estudio piloto, realizado por Tiomny et al.²⁶, pudiera existir relación entre la infección por Helicobacter pylori  y la presencia de halitosis. No obstante es poco probable que ambas entidades coexistan siempre²⁶.

Por mucho tiempo se sostuvo que el estreñimiento era una causa de halitosis; no obstante, el tratamiento a base de laxantes no lograba mejorar el problema². En la actualidad  esta creencia está completamente descartada¹.

2.2.- Pseudohalitosis

Algunos pacientes normales, después de un tratamiento exitoso, temen que su mal aliento persista. Muchos se han preocupado por su halitosis durante tanto tiempo, que les resulta difícil concebir que se pueda controlar con medios sencillos de higiene bucal²⁷.

Las personas con pseudohalitosis insisten en quejarse de presentar mal aliento, a pesar que los demás no lleguen a percibirlo^15,17. Para estos pacientes puede ser muy útil la ayuda de una persona de confianza, como la pareja, un familiar o un amigo, que evalúe periódicamente su aliento. Realizar un nuevo examen y el uso de aparatología especializada, antes y después de finalizar el tratamiento, les puede proporcionar gran tranquilidad²⁷.

El odontólogo puede tratar la pseudohalitosis a través de medidas de higiene bucal, de explicaciones acerca de los resultados de su evaluación y de consejos basados en la literatura, de forma que logren comprender que la intensidad de su aliento no sobrepasa los límites socialmente aceptables^15,17. Estos pacientes, por lo general, aceptan las recomendaciones del odontólogo y responden favorablemente al tratamiento¹⁷.

Existen pacientes que no tienen halitosis, pero que muestran un miedo excesivo a padecerla²⁷. Paradójicamente, el aliento de quienes se quejan de tener halitosis suele ser normal, mientras las personas que realmente tienen un aliento desagradable, no lo notan¹⁸. El paciente con halitofobia cree que su aliento es desagradable, aunque el odontólogo no pueda detectarlo15.

La halitosis imaginaria puede ser peor que la halitosis verdadera, porque llega a convertirse en una obsesión  que domina la vida del individuo y lo aísla socialmente^18,28. El temor constante de resultar desagradable, unido a la incapacidad del paciente para determinar si su aliento es ofensivo, puede precipitar una verdadera neurosis¹. Estas  personas viven completamente dominadas por su aliento²⁹. Con frecuencia, evitan las interacciones sociales y mantienen  una distancia prudencial  para conversar^10,28. Aunque la gran mayoría tiene excelentes hábitos de higiene bucal, están siempre preocupados por disimular su aliento; además del  cepillado dental frecuente, muchos pacientes utilizan soluciones antisépticas o recurren al consumo de caramelos y chicles^10,29.

Los anuncios de  enjuagues  bucales y de productos para refrescar el aliento han contribuido a reforzar y  exagerar el estigma del mal aliento. La repetición constante de ideas erróneas sobre este problema puede  contribuir con la extrema preocupación que muestran muchos pacientes que acuden a consulta en busca de  tratamiento para la halitosis³⁰.

Quienes  padecen de halitosis comúnmente identifican esta condición como la causa de sus problemas, como el desempleo, el desempeño deficiente en el trabajo, el fracaso en el matrimonio, la impotencia, el aislamiento social, la  falta de concentración o los intentos de suicidio. Por esta razón, cualquier  protocolo para evaluar  pacientes con halitosis real o imaginaria debe incluir criterios que revelen su grado de preocupación  o de afección psicológica³⁰.

Los pacientes con  halitofobia, suelen asumir que tienen mal  aliento porque malinterpretan las actitudes  de quienes les rodean^17,29. Por ejemplo, mientras hablan, pueden  mantener la mirada fija en el rostro de su interlocutor, con el propósito de captar cualquier  gesto, como apartar  la vista o  colocar los dedos  sobre  las narinas, que confirme su mal aliento²⁹.

La halitosis imaginaria es un síndrome de referencia olfatoria, que a su vez es una variante de la psicosis hipocondríaca monosináptica²⁹. Esta condición es usualmente difícil de reconocer, debido a que la personalidad del paciente permanece intacta³¹. Puede estar relacionada con estados depresivos o con conductas obsesivo-compulsivas, por lo cual requiere la atención de un psiquiatra¹³.

La halitofobia, también puede estar considerada dentro del contexto de los trastornos dismórficos del cuerpo, en los cuales las personas se preocupan por algún efecto imaginario de su cuerpo o por un ligero defecto físico, como, por ejemplo,  la apariencia de su nariz²⁸.

Los pacientes  halitofóbicos están  convencidos plenamente que  existen  factores físicos y sociales que  sustentan su creencia de tener mal aliento¹⁵. La  mayoría es incapaz de admitir sus posibles problemas  psicogénicos. Cuando se les explica que no tienen halitosis y se les sugiere  que sus síntomas pueden tener una  base  psicógena, frecuentemente, reaccionan con incredulidad o enojo^5,31.

Es necesario distinguir entre los pacientes con halitosis imaginaria y aquellos que sobrevaloran su aliento. Teóricamente, es posible disuadir a un paciente con una idea sobrevalorada, mientras que un paciente con una idea imaginaria es incapaz de transigir^15,31.

Para Iwu y Akpata²⁹, todo paciente que refiera tener problemas con su aliento, es sospechoso de padecer halitosis imaginaria, a menos que otra persona se lo haya dicho. Yaegaki y Coil¹⁷ afirman que el diagnóstico de  halitofobia se debe establecer en aquellos pacientes que, después de concluir exitosamente el tratamiento para halitosis verdadera o pseudohalitosis, aún creen que tienen mal aliento.

Iwakura et al.⁵ sostienen que el odontólogo debe estar bien capacitado para utilizar los test de personalidad  junto con evaluaciones sensoriales e instrumentales cuando  va a tratar  pacientes  que se quejan de mal  aliento. Sin embargo, Yaegaki y Coil¹⁷ contraindican la aplicación de pruebas  psicológicas en la primera consulta, porque  podría llevar al paciente a pensar que  el odontólogo sospecha que su condición es psicosomática. En su lugar, recomiendan implementar un cuestionario que  parezca  parte  del interrogatorio regular^15,17.

Aunque la  evaluación de  la condición psicológica  del paciente constituye  un gran reto para el odontólogo, el empleo de un protocolo de diagnóstico que contemple un cuestionario  puede resultar muy útil para  identificar pacientes con halitosis  psicosomática¹⁵.

Yaegaki y Coil¹⁵ recomiendan emplear el cuestionario de la Clínica de Evaluación del  Aliento de la Universidad  de British Columbia, el cual contiene diez preguntas para  investigar condiciones psicológicas (preguntas 18, 19, 24b, 24c, 24d, 24e, 24f, 24g, 29 y 29b) con una especificidad y una exactitud muy altas (entre un 82,3% y un 100%).

Si el paciente responde positivamente a alguna de estas preguntas, se suma un punto a la calificación psicológica (10 puntos en total). Un paciente con halitosis verdadera sin condiciones psicológicas no obtendrá ningún punto. Un paciente con alguna condición psicológica puede obtener 4 puntos o más. Una calificación de 1 a 3 es dudosa, sin embargo, se podría sospechar de una condición psicológica si existen respuestas contradictorias¹⁷.

La halitofobia no está considerada dentro del campo de la odontología debido a la dificultad para tratarla¹⁵. Invariablemente, el tratamiento local resulta insatisfactorio en estos pacientes^17,29. Además, asistirlos y posteriormente tratar de referirlos puede ser una labor bastante difícil27, en lugar de un psiquiatra, el paciente podría buscar un odontólogo mejor preparado²⁹.

 3.-FACTORES ETIOLÓGICOS DE LA HALITOSIS DE ORIGEN BUCAL 

3.1.- Factores relacionados con el patógeno

Existe una relación causa-efecto positiva entre la halitosis y la presencia de microorganismos en la saliva. Las  muestras de saliva libre de bacterias no producen mal olor. Por otro lado, la fetidez generada por el estancamiento de la saliva está acompañada por un aumento en el número de bacterias filamentosas  gramnegativas²⁵.

El  sustrato  disponible  en  la cavidad  bucal  determina  la naturaleza de los microorganismos que causan la halitosis. Ciertas especies bacterianas sólo producen compuestos sulfúricos  volátiles a partir  de sustratos específicos, en momentos específicos⁹.

Hasta ahora, no se ha descrito un microorganismo único como el principal  agente etiológico de  la  halitosis^2,3. Entre los que se ha podido aislar, la mayoría son gramnegativos. La fuerte actividad que se observa cuando se mezclan bacterias indica una posible interrelación entre la flora residente³.

Berg y Fosdick  estudiaron el efecto de 17 microorganismos diferentes sobre la tasa de putrefacción  de  la  saliva y de las proteínas salivales. Aunque reconocieron la diferencia entre su estudio in vitro y las condiciones de la cavidad bucal, determinaron que, prácticamente, todos los microorganismos estudiados juegan un papel  en la putrefacción de las proteínas salivales y que este proceso se produjo con mayor rapidez en la microflora mezclada que en las especies aisladas^2,25.

De acuerdo con  el estudio realizado por McNamara et al.²⁵, de catorce especies de microorganismos  bucales  que fueron evaluadas, las nueve especies grampositivas no produjeron ningún tipo de olor fétido, mientras que  las cinco especies restantes, cuatro gramnegativas y una gramvariable, produjeron mal olor. (Tabla I)

Tabla I. Producción de olores por parte de microorganismos salivales seleccionados, inoculados en medios de cultivo e incubados a 37o C durante 24 horas. Tomado de McNamara et al., 1972.

Paryavi-Gholami, Minah y Turng³² encontraron que las especies de Veillonella y la Prevotella oralis, fueron los microorganismos odorígenos predominantes en una población  infantil. La Veillonella es una especie de coco gramnegativo anaerobio que prolifera cuando la dieta es rica en azúcar. La Prevotella oralis es un bacilo gramnegativo anaerobio considerado poco patógeno.

De Boever y Loesche³³  aislaron, de las muestras tomadas de la superficie lingual de catorce pacientes con halitosis, dos especies conocidas de microorganismos productores de compuestos sulfúricos volátiles: Fusobacterium (F. nucleatum, F. fusiforme y F. polymorphum) y Prevotella intermedia. Estos autores afirman que la flora gramnegativa, anaeróbica y asacarolítica desempeña un papel esencial en la producción del mal aliento.

Richter³⁰ afirma que la principal causa de halitosis en casi todos los pacientes, aparentemente, sanos es la degradación de las proteínas tisulares del huésped por bacterias anaerobias del dorso posterior de la lengua.  La condición que se establece recibe el nombre de glositis bacteriana anaeróbica.

Por otra parte,  Paryavi-Gholami, Minah y Turng³² sugieren que el conjunto de bacterias odorígenas puede ser mucho más  amplio e incluir especies bacterianas como los cocos grampositivos, entre los cuales están las especies del Peptostreptococcus y el Streptococcus fecalis.

Las principales bacterias productoras de compuestos sulfúricos volátiles colonizan rápidamente todos los ecosistemas o nichos bucales, como el dorso de la lengua, los surcos gingivales y las  amígdalas^34-36 y  pueden trasladarse de un nicho a otro³⁷.

A  pesar  que  la  mayoría  de  los  pacientes  perciben  a   la halitosis como  un  problema  exclusivamente cosmético,  existe  evidencia  que demuestra  que  los  compuestos sulfúricos volátiles resultan  altamente  tóxicos  para  los  tejidos  bucales, aún  cuando  se  encuentren  en  bajas  concentraciones^6,11,38.

3.2.- Factores relacionados con el huésped

Los olores bucales no son constantes, varían dependiendo del día, de la hora y de la edad del paciente. En los  niños, el aliento suele tener un olor agradable; mientras que en los adultos, se va haciendo  más  intenso, pero   no necesariamente desagradable^1,2.

La  halitosis se  desarrolla dependiendo de  las variaciones  individuales en la flora bucal, la higiene bucal, la condición periodontal, el grado de retención de las superficies bucales, el flujo salival, la frecuencia en el consumo de alimentos⁹, el hábito tabáquico^2,11,13, la presencia de secreciones retronasales⁹ y los cambios hormonales³⁹.

Las  bacterias proliferan en  un entorno favorable, donde la temperatura, la humedad y el pH sean adecuados y donde exista  disponibilidad del sustrato, de nutrientes y de oxígeno. La cavidad bucal constituye un medio excelente para la proliferación de bacterias por la presencia de superficies retentivas como los surcos gingivales, las superficies interproximales y la lengua⁹.

La producción de olores fétidos se encuentra asociada a condiciones bucales que  estimulan la proliferación de una flora bacteriana gramnegativa, como el flujo  salival reducido^4,10, la menor disponibilidad de carbohidratos como sustratos bacterianos y el aumento del pH bucal4. Por su parte, Tonzetich³ afirma que  la actividad putrefactiva óptima ocurre en un ambiente bajo en carbohidratos, a un pH fisiológico y en condiciones anaerobias.

La higiene bucal deficiente es la causa más frecuente de halitosis^9,14. Una boca poco higiénica, siempre es fuente de mal aliento por la combinación de abundantes bacterias y sustratos que favorecen la producción de compuestos sulfúricos volátiles¹¹.

De acuerdo con McDowell y Kassebaum⁴, la producción del mal aliento está directamente relacionada con la condición periodontal. Los pacientes con enfermedad periodontal, con frecuencia, sufren de halitosis40. En pacientes periodontalmente comprometidos, el mercaptano de metilo es el principal compuesto volátil de sulfuro; mientras en individuos sanos, el compuesto predominante es el  sulfuro de hidrógeno⁴¹.

El incremento de la concentración de compuestos sulfúricos volátiles es directamente proporcional a la severidad de la enfermedad periodontal^3,6,41. Las concentraciones de mercaptano de metilo sobre la superficie dorsal de la lengua son más altas en pacientes con sacos periodontales mayores de 4mm y en aquellos que presentan exudado hemorrágico al sondaje⁴¹.

Los estadios crónicos de la gingivitis pueden estar asociados con mal aliento^1,40. Además del olor producido por el estancamiento de la saliva alrededor de la encía inflamada¹, la presencia de hemorragia puede contribuir a producir el mal olor^1,40. La inflamación gingival  provee una mayor oportunidad de colonización bacteriana y disponibilidad de sustratos para la producción de compuestos sulfúricos volátiles¹¹.

Por otro lado, Ratcliff y Jonson³⁸ afirman que los compuestos sulfúricos volátiles son potencialmente capaces de alterar la permeabilidad de los tejidos gingivales, de inducir respuestas inflamatorias y de modular las funciones de los fibroblastos gingivales.

Sin embargo, Bosy et al.²⁰ refieren que el mal aliento no está asociado directamente con la presencia de periodontitis. La intensidad de la halitosis es similar tanto en pacientes con enfermedad periodontal como en individuos con periodonto sano²⁰.

Los pacientes con periodontitis representan sólo un tercio de la población que padece de halitosis⁹. Según Richter³⁰, la enfermedad periodontal no es un hallazgo común entre los pacientes que presentan halitosis. Frecuentemente, se observan niños dentalmente sanos,  adultos jóvenes sin evidencia clínica de periodontopatías, adultos con periodontitis controlada o inactiva y pacientes completamente edéntulos, quienes presentan altos niveles de halitosis³⁰.

De lo anteriormente expuesto podemos observar discrepancias de opiniones en cuanto a la relación entre la halitosis y la enfermedad periodontal^{1,3,4,6,9,11,20,30,38,40,41}. esto se podría resumir de la siguiente manera, diversos  autores^{1,3,4,6,40,41} afirman que el mal aliento está directamente relacionado con la condición periodontal del paciente. Desde este punto de vista, el incremento de la concentración de compuestos sulfúricos volátiles en la cavidad bucal es directamente  proporcional a la severidad de la enfermedad periodontal. La inflamación gingival favorece la  colonización bacteriana  y  la disponibilidad de sustratos para producir compuest sulfúricos volátiles¹¹. Se ha afirmado que la presencia  de  hemorragia también puede contribuir con la  producción  del  mal  olor1,40. Algunos componentes sanguíneos, presentes en la cavidad  bucal o en  los sacos periodontales, pueden acelerar la producción de compuestos sulfúricos volátiles⁴¹.

Otros autores^9,20,30 opinan que el mal aliento no pareciera estar asociado directamente con la  presencia de  periodontitis. Aparentemente, la intensidad  de la halitosis es similar en pacientes con  enfermedad periodontal  y en  individuos con  periodonto sano. Los pacientes con periodontitis representan sólo un  tercio de la población   que padece de halitosis. La enfermedad periodontal no es un hallazgo común entre los pacientes que  presentan halitosis³⁰.

Pareciera existir suficiente evidencia que sostiene que los compuestos sulfúricos volátiles pueden  contribuir con el establecimiento de la enfermedad periodontal^9,11,38. Ratcliff y Johnson³⁸ afirman que los compuestos sulfúricos volátiles son potencialmente capaces de alterar la permeabilidad de los tejidos gingivales, de inducir respuestas  inflamatorias y de modular las funciones de los fibroblastos  gingivales. De acuerdo con estos hallazgos, el desarrollo de la enfermedad periodontal pareciera no ser la causa de la producción de la  halitosis, sino  la consecuencia de la acción de  los compuestos sulfúricos volátiles sobre los tejidos  periodontales.

En relación al grado de retención de las superficies bucales, los dos tercios posteriores de la lengua, posiblemente, representan las principales fuentes bucales de halitosis^3,9,20,21. En esta zona, sobre todo en personas mayores, suele existir una capa blanquecina compuesta de restos de queratina, saliva, bacterias, exudado de células blancas y restos epiteliales  y alimenticios²², que representa un entorno ideal para producir compuestos sulfúricos volátiles y otras moléculas productoras de mal olor²³.

La lengua es una superficie ideal para el crecimiento bacteriano. Constituye la superficie más larga, continua y retentiva de la cavidad bucal. Las papilas filiformes que cubren el dorso actúan como una red que contribuye con la acción mecánica de la lengua para mezclar y mover los alimentos⁹.

Las  características anatómicas adicionales de la lengua, como la papilas caliciformes  y foliadas, al  igual que las criptas asociadas con las glándulas mucosas y las amígdalas linguales, incrementan su capacidad de retención. Además, la  presencia  de condiciones como  la lengua fisurada, la glositis  media romboidea, la lengua geográfica y la lengua pilosa facilitan aún más el atrapamiento de las bacterias, los  restos de alimentos, los restos epiteliales y los fluidos bucales⁹.

El tamaño de la capa refleja la carga bacteriana, es decir, el número de bacterias proteolíticas anaeróbicas presentes en ella. Cuando esa cubierta se hace evidente, la cantidad de bacterias puede ser cientos de veces mayor que en los casos donde no se observa. La presencia de fisuras profundas sobre la superficie dorsal de la lengua también guarda estrecha relación con la producción de mal aliento. Esta situación crea un entorno donde las bacterias están bien protegidas de la acción de limpieza de la saliva y donde los niveles de oxígeno son bajos³³.

Las superficies linguales lisas reaccionan favorablemente a las medidas de  higiene bucal. Por el contrario, las superficies linguales fisuradas o aquellas que poseen cubierta pueden ser menos penetrables para los antisépticos y enjuagues bucales, además de favorecer la putrefacción²³.

La concentración de sulfuros es más alta en el dorso posterior de la lengua. En los dos tercios anteriores, la constante fricción con el paladar duro favorece la capacidad de limpieza, a diferencia del tercio posterior que sólo está en contacto con el paladar blando^9,21,42. Por otra parte, la acumulación de depósitos blandos es mayor cuando los pacientes presentan un  reflejo nauseoso elevado, que les impide realizar una higiene adecuada de la superficie lingual⁹.

McNamara et al.²⁵ afirman que el mal aliento se puede producir en áreas donde la saliva tiende a permanecer estancada, tales como los surcos gingivales, los espacios interdentales, las fosas amigdalinas y entre las criptas papilares de la lengua.

Las personas que poseen un adecuado mecanismo de autolimpieza, con pocas áreas de retención entre sus dientes, son menos propensas a padecer de halitosis por acumulación y putrefacción de alimentos alrededor de los mismos¹.

Los olores producidos por la presencia de lesiones cariosas avanzadas, sacos periodontales, restos de alimentos impactados y descompuestos, restauraciones defectuosas y putrefacción de saliva estancada, representan fuentes importantes de halitosis^1,2,9,10.

La excavación de lesiones cariosas produce un olor notable tanto para el paciente como para el odontólogo. No obstante, es dudoso que unas pocas cavidades de caries puedan producir mal aliento1. Por otro lado, la presencia de necrosis pulpar puede proveer un entorno favorable para la producción de olores nocivos^1,4,27.

El flujo salival es importante para eliminar las bacterias y sus substratos. La saliva representa un solvente para los compuestos volátiles responsables del mal olor9. En general, las condiciones que producen sequedad en la boca, tales como la respiración bucal, el consumo excesivo de alcohol, la xerostomía, el ayuno y los largos períodos de conversación o de reposo, incrementan la intensidad del mal aliento^9,11.

El flujo salival reducido, que produce xerostomía, proporciona las  condiciones que favorecen  la  producción  del mal aliento. La  xerostomía  puede ser causada por múltiples factores: estados de deshidratación, envejecimiento, anemia, hipovitaminosis, diabetes, tensión emocional, enfermedades metabólicas, esclerosis  múltiple, SIDA, radiaciones en  la cabeza y en el cuello; enfermedades inflamatorias o autoinmunes, bloqueo mecánico y neoplasias de las glándulas salivales y medicaciones (antidepresivos, tranquilizantes, antihistamínicos, descongestionantes, antihipertensivos y agentes cardíacos)⁴.

En contraste, Rosenberg10 afirma que los pacientes con xerostomía no tienen mayor tendencia a padecer de halitosis, aparentemente, debido a que la saliva de estos pacientes tiene un pH ácido. El pH ligeramente alcalino (7,2) favorece la producción del mal aliento, mientras uno ligeramente ácido (6,5) tiene el efecto opuesto. El pH ácido previene la formación de productos fétidos por desactivación de las enzimas requeridas para la putrefacción de los aminoácidos²⁵.

El aliento matutino suele ser desagradable, sobre todo en personas de mediana edad, respiradores bucales y entre quienes padecen de enfermedad periodontal¹. Este tipo de halitosis es producto de la reducción del flujo salival que ocurre como consecuencia de la disminución de la actividad muscular y fisiológica durante la noche¹¹. Las ocho o nueve horas de relativa inactividad durante el sueño proporcionan la oportunidad para que las bacterias putrefactivas degraden los residuos y la saliva presentes en la cavidad bucal¹

La salivación, la masticación y la deglución tienden a aminorar la formación del mal aliento⁹. En todas las personas, dependiendo de la edad y de la condición sistémica, la halitosis más intensa se presenta después de largos períodos de flujo salival reducido y de abstinencia de alimentos y líquidos³. 

El mal aliento puede ser particularmente notorio en pacientes  sometidos a dietas en  las cuales  se  omiten  comidas y donde la frecuencia de consumo de alimentos está restringida. La eliminación inmediata del  mal olor que ocurre después de  ingerir alimentos se  puede  atribuir  principalmente a la acción de limpieza que ejercen los alimentos sobre la superficie  lingual⁴³.

El hábito tabáquico  puede ser una causa importante de halitosis^2,11,13. Se sostiene que la eliminación del hábito tabáquico, al menos por un tiempo, constituye una buena medida terapéutica para disminuir el mal aliento, razón por  la  cual se recomienda que todos  los  pacientes  fumadores que padezcan de halitosis traten  de abandonar el  hábito^1,2,4. Sin embargo,  Massler, Emslie y Bolden¹ afirman  que  el  aliento que produce el cigarrillo es muy peculiar y se debe considerar como una entidad  aparte. En personas fumadoras, los valores de la evaluación organoléptica suelen ser más bajos que en no fumadores. De hecho, es difícil percibir halitosis cuando predomina el olor del cigarrillo. Aunque el humo del cigarrillo posee compuestos sulfúricos volátiles, no pareciera existir una correlación positiva entre la concentración de estos compuestos y la cantidad de cigarrillos  fumados¹⁶. 

Miyazaki et al.¹⁶ concluyeron que existe una relación negativa  entre  los compuestos sulfúricos volátiles y el hábito tabáquico. Por ello, el hábito de fumar pudiera contribuir  a  reducir la concentración de compuestos sulfúricos volátiles en lugar de enmascarar el mal aliento.

Una fuente importante de halitosis es la secreción posnasal descompuesta, localizada sobre la lengua⁴⁴. Aunque ésta  no tiene ningún olor cuando cae sobre la superficie lingual, posteriormente se pudre debido a la abundante microbiota de la misma¹⁰.

La  halitosis producida por el incremento de los compuestos sulfúricos volátiles en los días previos o durante la ovulación, el ciclo menstrual y el embarazo, puede estar relacionada con los cambios hormonales que ocurren en dichas etapas¹¹.

La concentración de compuestos sulfúricos volátiles muestra  cambios constantes durante el ciclo menstrual. Algunos de estos cambios están relacionados con la cantidad de esteroides sexuales circulantes. Particularmente, la concentración  de sulfuro de hidrógeno (H₂S) y de mercaptano de  metilo  (CH₃SH)  aumenta  en la mitad de la fase proliferativa del ciclo. El aumento del estrógeno circulante puede dar inicio a una serie de respuestas bioquímicas en los tejidos bucales que pueden contribuir con una mayor producción de compuestos sulfúricos volátiles³⁹.

3.3.- Factores relacionados con el sustrato

El tercer componente necesario para la producción del mal olor es el sustrato requerido por las bacterias. En la mayoría de los casos, las proteínas exógenas (alimentos) y sus productos o las proteínas endógenas de los tejidos y fluidos bucales constituyen el sustrato⁹.

La capacidad de la saliva como nutriente microbiano depende de la concentración de los microorganismos que compiten por el sustrato. En ausencia de nutrientes exógenos, las bacterias compiten por el sustrato proporcionado por la saliva y los elementos celulares3. La adición de glucosa a la flora salival inhibe la producción del mal olor intrínseco²⁵.

Ratcliff y Jonhson³⁸ afirman que el sustrato requerido para la producción de compuestos sulfúricos volátiles proviene de los tejidos del huésped. Las proteínas necesarias se obtienen a partir de las células epiteliales descamadas y de los restos de leucocitos^3,38. Aparentemente, no existen datos que sustenten que los compuestos sulfúricos volátiles puedan ser sintetizados a partir de alimentos descompuestos³⁸.

La proteólisis y la reducción de las uniones disulfuro preceden a la formación del mal olor³. Cada proteína, por acción de las enzimas producidas por las bacterias, se degrada en aminoácidos, los cuales serán incorporados al ciclo metabólico bacteriano⁹. Aquellos aminoácidos que contienen sulfuro, tales como la metionina, la cisteína y la cistina, representan el primer objetivo de las bacterias. El resultado final del metabolismo bacteriano es la producción de los compuestos sulfúricos volátiles^9,38.

La metionina y la cistina pueden ser transformadas en cisteína. Estos aminoácidos tienen la capacidad de liberar sulfuro de hidrógeno y mercaptano de metilo; ácido propiónico y ácido acético y amoníaco. Otros aminoácidos como la arginina, la ornitina, la tirosina y diversos aminoácidos hidrofóbicos, como la alanina, la valina, la leucina, la isoleucina y la glicina, pueden servir como sustratos para la formación de compuestos volátiles fétidos in vitro⁹.

Los compuestos sulfúricos volátiles asociados con la producción de la halitosis están representados por el sulfuro de hidrógeno (H₂S), el mercaptano de metilo (CH₃SH) y, en menor proporción, por el dimetilsulfuro (CH₃SCH₃) y el dimetildisulfuro (CH₃SSCH₃)^9,41.

La concentración de compuestos sulfúricos volátiles en el aire bucal en un momento determinado no siempre es indicativa de la tasa de generación de compuestos volátiles dentro de la boca. En conjunto, pueden constituir sólo una proporción relativamente pequeña de los compuestos que se volatilizan cuando la  saliva y los tejidos blandos intrabucales están sobresaturados. Una tasa elevada de compuestos sulfúricos volátiles sólo resulta en un episodio de mal aliento cuando la misma excede la capacidad de la saliva y de los tejidos blandos para absorberlos³⁰.

Otros componentes del mal aliento son los ácidos grasos volátiles como el ácido propiónico, el ácido butírico y el ácido valérico, al igual que las aminas, el indol y el escatol⁹. Los ácidos grasos volátiles y la cadaverina se pueden detectar mediante la evaluación organoléptica, aunque un monitor de sulfuros no pudiera detectarlos³³. En contraste, Tonzetich³ afirma que ni las aminas, ni el indol, ni el escatol son componentes del aire bucal.

De acuerdo con Tonzetich^3,43, en un 50% de la población, las concentraciones de sulfuro de hidrógeno y de mercaptano de metilo exceden el umbral de desagrado en las primeras horas de la mañana. Mientras otros compuestos volátiles pueden modificar la calidad o intensidad del olor, el mercaptano de metilo y el sulfuro de hidrógeno están presentes en suficiente concentración para provocar halitosis por sí mismos.

El mecanismo mediante el cual los aminoácidos individuales se pueden convertir en sulfuros volátiles u otros compuestos fétidos es complejo y requiere conocer el metabolismo de los aminoácidos y de los lípidos⁹.

Algunos componentes sanguíneos en la cavidad bucal o en los sacos periodontales pueden acelerar la producción de compuestos sulfúricos volátiles⁴¹. La importancia de la degradación de la sangre se demuestra después de una exodoncia. La superficie del coágulo se convierte en un medio de cultivo para los organismos proteolíticos, por lo que se produce un olor fétido intenso característico¹.

Es posible que la producción de la halitosis tenga lugar como un ciclo autoperpetuante. Las bacterias, principalmente las anaerobias gram-negativas, quedan atrapadas junto con los restos de las células y de los alimentos en las superficies retentivas de la cavidad bucal. El medio bucal posee las condiciones anaerobias y la disponibilidad de nutrientes, provistos por los alimentos, los fluidos y los tejidos bucales, que favorecen el crecimiento bacteriano. Las bacterias degradan las proteínas intactas en aminoácidos simples, como la metionina, la cistina y la cisteína, que son metabolizados por las mismas bacterias para liberar los compuestos sulfúricos volátiles, responsables del mal aliento⁹.

Los compuestos sulfúricos volátiles causan alteraciones en los tejidos del huésped, tales como el aumento de la permeabilidad de la mucosa, la degradación del colágeno, la alteración de la actividad de los fibroblastos y de las células del ligamento periodontal. Todos estos efectos favorecen la inflamación, la degradación de las proteínas y la producción de la halitosis, con lo cual se establece un círculo vicioso denominado ciclo del mal aliento (Gráfico 1)⁹.

Gráfico 1. Ciclo del mal aliento. Tomado de Spielman, Bivona y Rifkin, 1999.

III. CONCLUSIONES

2. La halitosis se clasifica en tres categorías: halitosis verdadera, pseudohalitosis y halitofobia. La halitosis verdadera se subclasifica en halitosis fisiológica y halitosis patológica, ésta, a su vez, se clasifica, según su origen, en bucal y extrabucal.

3. Un noventa por ciento de los casos de halitosis tienen origen en la cavidad bucal. Aunque los olores desagradables pueden provenir de diversas áreas, los dos tercios posteriores de la lengua representan la fuente principal de compuestos volátiles responsables del mal aliento. 

4. La causa principal de la halitosis es la putrefacción de sustratos proteicos por parte de microorganismos predominantemente gramnegativos. Esto genera, primordialmente, compuestos sulfúricos volátiles, que  constituyen los componentes más fétidos del mal aliento. Hasta ahora, no se ha descrito un microorganismo único como el principal agente etiológico de la halitosis.

5. Los compuestos sulfúricos volátiles, pueden resultar altamente tóxicos para los tejidos periodontales. Estos pueden acentuar los efectos de otros factores que participan en las primeras etapas de la gingivitis o contribuir directamente en el proceso patológico.

IV. REFERENCIAS

1.  Massler M, Emslie R, Bolden T. Fetor ex ore. Oral surgery, Oral Medicine and Oral Pathology 1951 Jan; 4:110-25.        [ Links ]

2. Hine MK. Halitosis. The Journal of the American Dental Association 1957 July; 55:37-46.        [ Links ]

3. Tonzetich J. Production and origin of oral malodor: a review of mechanisms and methods of analysis. Journal of Periodontology 1977; 48(1):13-20.        [ Links ]

4. McDowell J, Kassebaum D. Diagnosing and treating halitosis. The Journal of the American Dental Association 1993 July;124:55-64.        [ Links ]

5. Iwakura M, Yasuno Y, Shimura M, Sakamoto S. Clinical characteristics of halitosis: differences in two patient groups with primary and secondary complaints of halitosis. Journal of Dental Research 1994 Sep; 73(9): 1568-1574.        [ Links ]

6. Morita M, Wang H. Association between oral malodor and adult periodontitis: a review. Journal of Clinical Periodontology 2001; 28:813-819.        [ Links ]

7. Carmona I, Limeres J, Diz P, Fernández J, Vázquez E. Etiología extraoral de la halitosis. Medicina oral 2001;6(1):40-47.        [ Links ]

8. Greenstein B, Golberg R, Marku-Cohen S, Sterer N, Rosenberg M. Reduction of oral malodor by oxiding lozenges. Journal of Periodontology 1997;68:1176-81.        [ Links ]

9. Spielman A, Bivona P, Rifkin B. Halitosis a oral common problem. The New York State Dental Journal 1996 Dec; 62(10): 36-42.        [ Links ]

10. Rosenberg M. Clinical Assessment of bad breath: current concepts. The Journal of the American Dental Association 1996 Apr;127:475-82.        [ Links ]

11. Brunette D. Effects of baking-soda-containing dentifrices on oral malodor. Compendium 1996; 17(19):22-32.        [ Links ]

12. Bosy A. Oral Malodor: Philosophical and Practical Aspects. Journal of the Canadian Dental Association 1997 March;63(3):196-201.        [ Links ]

13. Scully C, El-Maaytah M, Porter S, Greenman J. Breath Odor: etiophatogenesis, assessment and management. European Journal of Oral Sciences 1997; 105: 287-293.        [ Links ]

14. Scully C, Porter S. Orofacial Disease: Update for the Dental Clinical Team: 10. Halitosis and Disturbances of Taste, Orofacial Movement or Sensation. Dental Update 1999; 26: 464-468.        [ Links ]

15. Yaegaki K, Coil J. Genuine Halitosis, Pseudo-Halitosis, and Halitophobia: Classification, Diagnosis, and Treatment. Compendium 2000 Oct; 21(10A):880-889.        [ Links ]

16. Miyazaki H, Arao M, Okamura K, Kawaguchi Y, Toyofuku A, Hoshi K, Yaegaki K. Tentative classification of halitosis and its treatment needs. Niigata Dental Journal 1999;32: 7-11.        [ Links ]

17. Yaegaki K, Coil J. Examination, Classification and Treatment of Halitosis; Clinical Perspectives. Journal of the Canadian Dental Association 2000 May;66(5):275-61.        [ Links ]

18. Hawkins C. Real and imaginary halitosis. British Medical Journal 1987 Jan; 294(24):200-201.        [ Links ]

19. Scully C, Porter S, Greenman J. What to do about halitosis. British Medical Journal 1994 Jan; 308(22):217-218.        [ Links ]

20. Bosy A, Kulkarni G, Rosenberg M, McCulloch C. Relationship of Oral Malodor to Periodontitis: Evidence of Independence in Discrete Subpopulations. Journal of Periodontology 1994 Jan; 65(1): 37-46.        [ Links ]

21. Morita M, Musinski D, Wang H. Assessment of newly developed tongue sulfide probe for detecting oral malodor. Journal of Clinical Periodontology 2001; 28: 494-496.        [ Links ]

22. Gómez S, Danser M, Sipos P, Rowshani B, Van der Velden U, Van der Weijden G. Tongue coating and salivary bacterial counts in healthy/gingivitis subjects and periodontitis patients. Journal of Clinical Periodontology 2001; 28: 970-978.        [ Links ]

23. Quirynen M, Mongardini C, van Steenberghe D. The effect of a 1-stage full-mouth disinfection on oral malodor and microbial colonization of the tongue in periodontitis patients. A pilot study. Journal of Periodontology 1998; 69: 374-82.        [ Links ]

24. Lorber B. “Bad Breath”: Presenting Manifestation of Anaerobic Pulmonary Infection. American Review of Respiratory Disease 1975; 112: 875-877.         [ Links ]

25. McNamara T, Alexander J, Lee M, Plains M. The role of microorganisms in the production of oral malodor. Oral surgery, Oral Medicine and Oral Pathology 1972 July; 34(1):41-48.         [ Links ]

26. Tiomny E, Arber N, Moshkowitz M, Peled Y, Gilat T. Halitosis and Helicobacter pylori A possible link? Journal of Clinical Gastroenterology 1992;15(3):236-7.        [ Links ]

27. Neiders M, Ramos B. Funcionamiento de las clínicas de halitosis. Quintessence 2000; 13 (8):524-530.        [ Links ]

28. Eli I, Bath R, Koriat H, Rosenberg M. Self-perception of breath odor. Journal of the American Dental Association 2001 May;132:621-626.        [ Links ]

29. Iwu C, Akpata O. Delusional halitosis. Review of the literature and analysis of 32 cases. British Dental Journal 1989; 167:294-296.        [ Links ]

30. Richter J. Diagnosis and treatment of halitosis. Compendium 1996 Apr;17(4):370-386.        [ Links ]

31. Oxtoby A, Field E. Delusional symptoms in dental patients: a report of four cases. British Dental Journal 1994; 176:140-143.        [ Links ]

32. Paryavi-Gholami F, Minah G y Turng B. Oral malodor in children and volatile sulfur compound-producing bacteria in saliva: preliminary microbiological investigation. American Academy of Pediatric Dentistry 1999; 21(6):320-324.        [ Links ]

33. De Boever E, Loesche W. Assessing the contribution of anaerobic microflora of the tongue to oral malodor. Journal of the American Dental Association 1995 Oct; 126: 1384-1393.        [ Links ]

34. Van der Velden U, Van Winkelhoff A, Abbas F, De Graff J. The habitat of peridontopathic micro-organisms. Journal of Clinical Periodontology 1986;13:243-248.        [ Links ]

35. Asikainen S, Alaluusua S, Saxén L. Recovery of Actinobacillus actinomycetemcomitans from teeth, tongue, and saliva. Journal of Periodontology 1991; 62: 203 -206.        [ Links ]

36. Danser M, Timmerman M, Van Winkelhoff A, Van der Velden U. The effect of periodontal treatment on periodontal bacteria on the oral mucous membranes. Journal of Periodontology 1996; 67: 478-485.        [ Links ]

37. Bollen C, Mongardini C, Papaioannou W, Quirynen M. The effect of a full-mouth disinfection on different intra-oral niches. Clinical and microbiological observations. Journal of Clinical Periodontology 1998; 25:56-66.        [ Links ]

38. Ratcliff P, Johnson P. The Relationship Between Oral Malodor, Gingivitis, and Periodontitis. A Review. Journal of Periodontology 1999 May; 70(5): 485-489.        [ Links ]

39. Tonzetich J, Preti G, Huggins G. Changes in Concentration of Volatile Sulphur Compounds of Mouth Air During the Menstrual Cycle. Journal of International Medical Research 1978; 6: 245-254.        [ Links ]

40. Morita M, Wang H. Relationship between sulcular sulfide level and oral malodor in subjects with periodontal disease. Journal of Periodontology 2001 Jan; 72(1): 79-84.        [ Links ]

41. Yaegaki K, Sanada K. Volatile sulfur compounds in mouth air from clinically healthy subjects and patients with periodontal disease. Journal of Periodontal Research 1992; 27: 233-238.        [ Links ]

42. Christensen G. Why clean your tongue? The Journal of the American Dental Association 1998 Nov;129:1605-07.        [ Links ]

43. Tonzetich J. Reduction of malodor by oral cleansing procedures. Oral surgery, Oral Medicine and Oral Pathology 1976 Aug; 42(2):172-81.        [ Links ]

44. Silwood C, Grootveld M, Lynch E. A multifactorial investigation of the ability of oral health care products (OHCPs) to alleviate oral malodour. Journal of Clinical Periodontology 2001; 28: 634-641.        [ Links ]

45. Goldberg S, Kozlovsky A, Gordon D, Gelernter I, Sintov A, Rosenberg M. Cadaverine as a Putative Component of Oral Malodor. Journal of Dental Research 1994 June; 73(6): 1168-1172.        [ Links ] ]]> 1 1951   4 110-25 2 1957 55 37-46 3 1977 48 1 1 13-20 4 1993 124 55-64 5 1994 73 9 9 1568-1574 6 2001 28 813-819 7 2001 6 1 1 40-47 8 1997 68 1176-81 9 1996 62 10 10 36-42 10 1996 127 475-82 11 1996 17 19 19 22-32 12 1997 63 3 3 196-201 13 1997 105 287-293 14 1999 26 464-468 15 2000 21 10 10 880-889 16 1999 32 7-11 17 2000 66 5 5 275-61 18 1987 294 24 24 200-201 19 1994 308 22 22 217-218 20 1994 65 1 1 37-46 21 2001 28 494-496 22 23 1998 69 374-82 24 1975 112 875-877 25 1972 34 1 1 41-48 26 1992 15 3 3 236-7 27 2000 13 8 8 524-530 28 2001 132 621-626 29 1989 167 294-296 30 1996 17 4 4 370-386 31 1994 176 140-143 32 1999 21 6 6 320-324 33 1995 126 1384-1393 34 1986 13 243-248 35 1991 62 203 -206 36 1996 67 478-485 37 1998 25 56-66 38 1999 70 5 5 485-489 39 1978 6 245-254 40 2001 72 1 1 79-84 41 1992 27 233-238 42 1998 129 1605-07 43 1976 42 2 2 172-81 44 2001 28 634-641 45 1994 73 6 6 1168-1172