1 (no halófitas). Chamaesyce mesembrianthemifolia, Scaevola plumieri, Argusia gnaphalodes, Egletes prostrata, Suriana maritimay Gomphrena albiflora son concentradoras relativas de K. Las especies calciófobas acumulan la mayor parte del Ca como oxalato insoluble (Atriplex oestophora, G. albifloray Alternanthera halimifolia), o secuestrado como fosfatos y pectatos (Croton punctatus, S. portulacastrum y S. edmondstonii, H. ritteriana, E. prostrata y Melochia crenata). Las especies calciófilas presentaron una fracción de Ca soluble en agua 50% (S. maritima, C. mesembrianthemifolia, S. plumieri, H. curassavicum, Sporobolus virginicusy B. maritima). El ä13C reveló cinco especies con metabolismo fotosintético C4 (A. halimifolia, G. albiflora, S. virginicus, C. mesembrianthemifoliay A. oestophora). Los altos valores de ä15N sugieren como fuente principal de N al NO3 del suelo. Este trabajo incluye una compilación de especies de plantas superiores de la costa caribeña de Venezuela con indicaciones sobre su carácter halofítico.]]>
1 (non halophytes). Chamaesyce mesembrianthemifolia, Scaevola plumieri, Argusia gnaphalodes, Egletes prostrata, Suriana maritima, and Gomphrena albiflora were relative K accumulators. Calciophobes accumulated most Ca in form of water insoluble oxalate (Atriplex oestophora, G. albiflora and Alternanthera halimifolia), or sequestered in form of phosphates and pectates (Croton punctatus, S. portulacastrum and S. edmondstonii, H. ritteriana, E. prostrata, and Melochia crenata). Calciophile species had a water soluble Ca fraction ≥ 50% (S. maritima, C. mesembrianthemifolia, S. plumieri, H. curassavicum, Sporobolus virginicusand B. maritima). The ä13C values revealed five species with C4-photosynthesis (A. halimifolia, G. albiflora, S. virginicus, C. mesembrianthemifolia and A. oestophora). The positive values of ä15N suggest soil NO3 as the main N source. This paper includes a compilation of higher plant species of the Caribbean coast of Venezuela with indications of their halophytic character.]]>
Halophytism in plants of the Caribbean coast of Venezuela: halophytes and halotolerants
Ernesto MEDINA1, Ana Marta FRANCISCO1, Robert WINGFIELD2
1Centro de Ecología, Instituto Venezolano de Investigaciones
2Curador Herbario CORO, Instituto Tecnológico Alonso
RESUMEN
Para determinar su grado de halofitismo se analizó la composición mineral y de isótopos estables (
Palabras clave: Costa Caribe, halófitas, isótopos estables, psamófitas, relación K/Na
ABSTRACT
To determine their degree of halophytism it was analyzed the mineral composition and stable isotopes (
INTRODUCCIÓN
La región costera litoral del mar Caribe se caracteriza por un clima marcadamente estacional, con precipitaciones menores de
En Venezuela esta región presenta una gran diversidad de geoformas asociadas a la geología, topografía, y régimen de precipitación y escorrentía de cada región (Ellenberg 1978). La mayor extensión de la costa está constituida por playas arenosas con acantilados bajos. En áreas donde los sistemas montañosos bordean la línea de costa, se encuentran acantilados y pendientes abruptas intercaladas con playas arenosas y plataformas sedimentarias (Ellenberg 1985).
En las costas de playas arenosas, fuertemente influenciadas por la salinidad del agua de mar, marcada incidencia de aerosol marino, suelos arenosos con baja a muy baja disponibilidad de nutrientes, y reducida capacidad de retención de agua, se establecen poblaciones y comunidades de especies psamófitas (que crecen en suelos arenosos), frecuentemente halófitas (toleran, resisten, o requieren NaCl) (Breckle 2002). La caracterización ecofisiológica de estas especies requiere la medición de propiedades tales como fotosíntesis y transpiración, estructura de la superficie fotosintéticamente activa y distribución de asimilados para el desarrollo del sistema radical. Dada la complejidad de factores ambientales que determinan las tasas de supervivencia, crecimiento y reproducción, es indispensable analizar la características físico-químicas del suelo en el cual se establecen y desarrollan estas plantas, y la relación con la composición mineral de sus órganos fotosintéticos y de absorción de nutrientes (Albert 1982).
En Venezuela, una de las zonas más extensas y de fácil acceso para el estudio de plantas psamófitas costeras o litorales es la península de Paraguaná del estado Falcón (Fig. 2). La costa oriental del istmo y la península están expuestas a la influencia de los vientos alisios que inciden casi perpendicularmente durante todo el año, y al impacto de oleaje fuerte. En esa región se encuentra el Parque Nacional Médanos de Coro, área donde se observa permanente desplazamiento de dunas que cruzan el extremo sur del istmo en dirección este-oeste. La actividad dunaria se observa a lo largo de la costa oriental del istmo y
Los estudios sobre la vegetación de la zona destacan la diversidad de ambientes y la composición de comunidades al norte del estado y en
Estudios florísticos en las islas
MATERIALES Y MÉTODOS
Área de estudio
Las plantas fueron colectadas en tres áreas (Fig. 2): a) carretera Coro-La Vela (COVE, 11°27’30” Lat. N, 69°49’59” Long. O); b) carretera El Cruce-Adícora en la costa oriental de la península de Paraguaná (COP, 11°52’30” Lat. N, 69°48’45” Long. O); c) Bahía de Tacuato (TAC, 11°41’24” Lat. N, 69°49’59” Long. O). Estas áreas fueron seleccionadas por la abundancia de especies herbáceas y arbustivas y condiciones de perturbación relativamente bajas. Se hicieron colecciones de plantas en junio y diciembre de 2005 y de suelos en diciembre de 2005.
Análisis de suelos
Se tomaron muestras superficiales de suelo (0-
Conductividad eléctrica: alícuotas replicadas de
Cationes solubles: se determinó en extractos acuosos la concentración de cationes solubles (Na, K, Ca, Mg) por absorción atómica de llama (Varian Spectra AA mod. 55B).
Cationes totales: se determinaron mediante absorción atómica en una digestión ácida del material de suelo (réplicas de ≈ 200 mg de suelo con mezcla binaria de ácido sulfúrico: ácido perclórico, proporción 4:1 a
Fósforo total: se midió colorimétricamente en los digeridos ácidos (Murphy & Riley 1962).
]]> Nitrógeno total: se midió según la técnica de microKjeldahl (Jackson 1964) en alícuotas replicadas de ≈ 200 mg de material tamizado.Análisis de plantas
Se colectaron hojas adultas por especie de al menos tres individuos diferentes en cada área. Las hojas se lavaron para eliminar residuos de arena y aerosol marino. Las muestras se pesaron (peso fresco) y se secaron en una estufa ventilada a
Cationes totales: se realizó la digestión de 50 mg de material seco y molido con mezcla binaria; los análisis de los cationes mayoritarios se hicieron de manera similar a la descrita para los suelos.
Cationes solubles: los cationes mayoritarios solubles en agua se extrajeron con agua caliente de 100 mg de material seco y molido. En estos extractos se determinó la concentración de cationes de igual manera a la descrita para suelos.
Isótopos de carbono y nitrógeno: réplicas de las muestras de hojas analizadas se enviaron al laboratorio de Isótopos Estables de
Fraccionamiento de calcio: muestras de material vegetal seco y molido (200 mg) se extrajeron sucesivamente durante 30 min en agua caliente (
Análisis estadístico: para determinar la significación de la diferencia entre medias se utilizó un análisis de varianza de una vía, y un test a posteriori de Tukey y Kramer HSD (JMP 2000).
RESULTADOS
Especies seleccionadas
]]> Se colectó un total de 18 especies distribuidas en 12 familias (Tabla 1). De acuerdo a las bases de datos consultadas, especies como Sesuvium portulacastrum (Fig. 4c, d), Batis maritima, Heliotropium curassavicum y Sporobolus virginicus tienen amplia distribución en zonas costeras salinas, cubriendo desde el sur de los Estados Unidos hasta Argentina. Sesuvium edmondstonii (Fig. 4a, b) parece restringida al noreste de Suramérica, mientras que Sarcocornia perennis (Fig. 3c) es una especie del sur del continente y Melochia crenata (Fig. 5a) aparece registrada sólo para el sur del Caribe, Jamaica y Puerto Rico. Asociada a esta especie se encuentra frecuentemente Croton punctatus (Fig. 5d). Las especies Atriplex oestophora y Gomphrena albiflora (Fig. 6b, c, d) están registradas sólo para el noroeste de Venezuela y en la vecina costa colombiana. Ambas pertenecen a la familia Amaranthaceae, con numerosas especies halofíticas en zonas subtropicales (Albert 1982). Egletes prostrata (Asteraceae) (Fig. 7c, d) pertenece a una familia cuyo comportamiento frente al estrés salino se conoce en detalle sólo para la especie Aster tripolium de la zona templada (Albert 1982). Suriana maritima y Argusia gnaphalodes (Fig. 8) son frecuentes en islas del Caribe y forman poblaciones vigorosas en suelos arenosos y sobre dunas móviles. En 
Análisis de suelos
Los análisis revelaron diferencias asociadas a la textura del suelo evaluada al tacto. Los suelos de COP, de naturaleza arenosa, presentaron concentraciones significativamente menores de N, P, K y Na que los suelos arcillo-arenosos de TAC y los arcillosos de COVE (Tabla 2). Los suelos de
Análisis de plantas
1. Suculencia y concentración de cenizas
El valor de suculencia promedio de todas las especies analizadas alcanzó a 78,2%, un valor relativamente elevado si se compara con comunidades de especies no halofíticas o no sometidas al efecto del aerosol marino (Tabla 4). Se consideraron como plantas suculentas aquellas que tenían un contenido foliar de agua por encima del promedio total. Las diferencias de contenido de agua entre los dos grupos resultaron significativas (p = 5%, test de Tukey-Kramer, JMP 2000). Hubo una tendencia significativa de las especies suculentas a tener también un mayor contenido de cenizas (Fig. 9). En este conjunto de muestras las suculentas contenían más del doble de cenizas que las no suculentas. Estos parámetros parecen estar correlacionados fisiológicamente a través de los mecanismos de control de la concentración salina interna de estas plantas.
2. Concentración de elementos totales
El análisis de la concentración de elementos en plantas por sitio (Tabla 5) mostró un patrón asociado a la textura y salinidad del suelo. La localidad de COP tenía en promedio la menor concentración de Na, aunque se encontraron especies acumuladoras de Na como S. plumieri, E. prostrata y A. gnaphalodes. En TAC se encontraron las especies con mayor concentración de Na, que eran también las especies más suculentas.
Los análisis de Na y K por unidad de peso seco mostraron que sólo tres especies presentaban concentraciones de K superiores a las de Na (Fig. 10). La concentración de Na varió en las especies analizadas en casi dos órdenes de magnitud mientras que la de K osciló alrededor de los 400 mmol kg-1 (Fig. 10a). De acuerdo al cociente molar K/Na las especies pudieron separarse en halófitas sensu stricto (K/Na ≤ 0,1), que incluyeron las especies con órganos fotosintéticos más suculentos, halotolerantes (0,1 ≤ K/Na ≤ 1) y halorresistentes no halófitas (K/Na > 1). Estas últimas incluyeron a las euforbiáceas, C. punctatus y C. mesembrianthemifolia (Fig. 10b).
La distribución de concentraciones de Ca y Mg totales mostró mayor correlación entre estos elementos que la observada entre K y Mg. La concentración de Ca varió desde poco menos de 50 mmol kg-1 en especies suculentas (S. portulacastrum y S. maritima) hasta sobrepasar 800 mmol kg-1 en las amarantáceas G. albiflora y A. halimifolia, y las especies suculentas B. maritima y H. curassavicum (Fig. 11).
3. Concentración de elementos solubles
La concentración de iones en extractos de plantas mostró un patrón similar al obtenido con los elementos totales. Las plantas de TAC presentaron en promedio las mayores concentraciones de Na seguidas de COVE y COP (Tabla 6). Se observaron concentraciones de Na > 4.000 mmol kg-1 en las especies suculentas H. ritteriana, B. maritima, S. perennis y las dos especies de Sesuvium. La concentración de K y Mg fue poco variable entre especies y sitios, mientras que la de Ca permitió separar tres grupos de plantas con concentraciones < 100 mmol kg-1, entre 100 y 150 mmol kg-1, y > 1.300 mmol kg-1, este último conformado por dos especies fuertemente acumuladoras, B. maritima y H. curassavicum.
Las especies acumuladoras de K en comparación con la disponibilidad relativa de K en el suelo fueron en orden decreciente C. mesembrianthemifolia, S. plumieri, A. gnaphalodes, E. prostrata, S. maritima y G. albiflora (Fig. 12). Las especies con menor acumulación relativa de K fueron las dos especies de Sesuvium, S. perennis, B. maritima, H. ritteriana, H. curassavicum y A. oestophora.
Las especies estudiadas constituyen un grupo heterogéneo respecto a la distribución del Ca en tejidos fotosintéticos. Las concentraciones más elevadas de Ca total correspondieron a las especies ya señaladas B. maritima, H. curassavicum y A. gnaphalodes (Fig. 13). Las dos primeras se caracterizaron porque la fracción soluble en agua representó más del 60% de Ca total. En las especies C. punctatus, M. crenata, E. prostrata y A. gnaphalodes, la fracción de Ca soluble en ácido acético representó más del 50% del Ca total. En las amarantáceas G. albiflora, A. halimifolia y A. oestophora, la fracción insoluble, presumiblemente oxalato de Ca, fue la predominante. Las especies más suculentas presentaron concentraciones de Ca total por debajo de los 60 mmol kg-1. Sólo H. curassavicum y B. maritima se comportaron como calciótrofas estrictas.
5. Abundancia isotópica de
La abundancia natural de
Los cocientes isotópicos de nitrógeno fueron positivos, y variaron entre 3,5‰ en C. mesembrianthemifolia y 14,5‰ en A. halimifolia. Estos valores son de difícil interpretación sin un análisis detallado de las fuentes de N en el suelo, pero en este caso parecen indicar que estas plantas tienen suficiente abastecimiento de N del suelo, probablemente en forma de nitrato enriquecido en 15N en las capas superficiales del suelo. Los menores valores promedio de ä15N se encontraron en las plantas de COP, en correspondencia con la menor disponibilidad de N y P en esos suelos. Esa distribución se aproxima bastante al patrón observado del cociente N/P en estas especies, el cual es un indicador del potencial de uso de N de un suelo determinado por la disponibilidad de P en el mismo (Fig. 14).
DISCUSIÓN
Las especies estudiadas constituyen un grupo heterogéneo respecto a suculencia foliar, concentración de elementos totales, relaciones iónicas y concentración de isótopos estables de carbono y nitrógeno. Esta heterogeneidad ecofisiológica está relacionada con los ambientes en donde se desarrollan las distintas especies. Los suelos muestreados son más arenosos y menos salinos en el área COP sobre el istmo de Paraguaná, más arcillosos y más salinos en el área de TAC, mientras que los de COVE tienen salinidad intermedia y mayor concentración de N y P. También tiene importancia fisiológica que en los suelos de COP los cationes predominantes en el extracto acuoso son Ca y Mg, ya que ambos contrarrestan en parte el efecto del ión Na en los tejidos (Cramer 2002), permitiendo así el crecimiento de plantas a salinidades mayores.
]]> Las especies colectadas en COP pueden considerarse psamófitas por su capacidad de establecerse en suelos inestables debido al efecto permanente de los vientos. Dentro de este grupo se encuentran también especies de bajo porte, casi arrosetadas, rastreras, o estoloníferas, tales como C. mesembrianthemifolia, S. virginicus, E. prostrata, M. crenata, C. punctatus e I. pes-caprae. El bajo porte es una característica que favorece el establecimiento de estas plantas en suelos arenosos. Las otras tres especies de este grupo (S. plumieri, S. maritima y A. gnaphalodes) son plantas fruticosas que pueden alcanzar hastaEl análisis de la composición iónica de los extractos acuosos del material foliar permitió separar las especies de acuerdo a su grado de halofitismo (en este caso específicamente relacionado al Na), y calciofilia (concentración de Ca soluble). Las especies identificadas en este trabajo como halófitas estrictas son aquellas cuyo cociente molar K/Na < 0,1 (Albert 1982). En este grupo se encuentran las especies más suculentas, y todas se colectaron en TAC (B. maritima, S. portulacastrum, S. edmondstoniiy H. ritteriana). Las especies no halófitas, o halorresistentes, tienen cocientes K/Na > 1, como C. mesembrianthemifolia, C. punctatus y M. crenata. Esta capacidad de acumulación de K en ambientes con alta salinidad contrarresta efectivamente la toxicidad citoplasmática de Na (Albert 1982; Breckle 2002). Las demás especies ocuparon una posición intermedia con cocientes K/Na entre 0,1 y 1, grupo que se denominó halotolerante. Una forma más efectiva de visualizar la capacidad de concentración de K en ambientes con alta disponibilidad de Na es la comparación entre el cociente molar K/Na de la planta con el mismo parámetro del suelo en el cual ésta desarrolla sus raíces. Los análisis de las plantas muestran que las especies suculentas identificadas como halófitas favorecen la acumulación de Na sobre la de K por un factor de 10. Lo mismo ocurre con H. curassavicum y A. oestophora, las cuales pueden ser clasificadas como halófitas acumuladoras de Na. En cambio, las especies A. gnaphalodes, E. prostrata, S. maritima y G. albiflora tienden a acumular K. Las acumuladoras de K más efectivas encontradas en este trabajo fueron S. plumieri por un factor de 30 y C. mesembrianthemifolia por un factor de 100. Alternanthera halimifolia se comportó como una especie neutra, cuya relación K/Na resultó idéntica a la de la fracción soluble del suelo.
La concentración de Ca total y Ca soluble permitió identificar tipos fisiológicos respecto a la acumulación de este catión. Las plantas se caracterizaron, de acuerdo a la relación molar de Ca y K solubles, en calciófobas (Ca/K < 1) y calciótrofas (Ca/K > 1) (Kinzel 1989). La relación Ca/K medida en este trabajo separa claramente los patrones de acumulación relativa de Ca en tres grupos de especies: calciófobas extremas, Ca/K < 0,1 (H. ritteriama, S. edmonstonii, G. albida, A. oestophora, S. portulacastrum y A. halimifolia); calciófobas intermedias, Ca/K entre 0,1 y 1,0 (S. plumieri, E. prostrata, S. perennis, C. mesembrianthemifolia y A. gnaphalodes); y calciófilas Ca/K > 1,0 (S. maritima, H. curassavicum y B. maritima).
El fraccionamiento de Ca confirmó el carácter calciófobo extremo de A. oestophora, A. halimifolia y G. albiflora, pues más de 50% del Ca total de estas especies se encuentra en forma de oxalato. Las otras especies calciófobas extremas de acuerdo a su cociente Ca/K se distinguen porque más de 50% del Ca total se encuentra en forma de Ca extraíble con ácido acético, es decir en forma de fosfatos, pectatos, y otros compuestos similares de la pared celular (Kinzel 1989). El grupo con más de 50% del Ca total como Ca acético-soluble incluye a E. prostrata, C. punctatus y M. crenata. Este grupo de especies merece un análisis más preciso de las fracciones de Ca para establecer su naturaleza química específica. Además, debe destacarse la diferencia en acumulación de oxalato entre especies de Amaranthaceae, elevada en A. oestophora y ausente en las especies suculentas. Wiebe & Walter (1972) encuentran que las especies de Chenopodiaceae (actualmente Amaranthaceae) colectadas en lagos hipersalinos en Utah (EUA) se caracterizaron por un contenido bajo de Ca soluble, lo cual atribuyeron a la probable presencia de oxalato. En el caso de las especies estudiadas del estado Falcón esto es cierto para A. oestophora pero no para las especies suculentas.
Los resultados de ä13C revelaron especies con metabolismo fotosintético C4 dentro de las amarantáceas, euforbiáceas y gramíneas (Medina et al. 1976).
Los valores de ä15N mostraron una amplitud inesperada de más de 10‰ entre las especies estudiadas. Como ninguna de ellas es fijadora de nitrógeno, la variación de este parámetro sólo es atribuible a diferencias en el cociente isotópico de la fuente de N mineral en el suelo (NO3 o NH4) y a la disponibilidad misma de N. Los valores positivos apuntan hacia la utilización de NO3 enriquecido en 15N en las capas superficiales del suelo. Además, la disponibilidad de P en el suelo no parece limitar la utilización de N, y llama la atención la asociación positiva entre valores de ä15N y la relación N/P de las hojas. Este resultado deberá confirmarse en trabajos posteriores.
Halófitas y psamófitas de la costa Caribe de Venezuela
Como una contribución para futuros estudios ecofisiológicos de especies de zonas marino-costeras se compilaron en una tabla las especies conocidas para la costa caribeña de Venezuela y se evaluó su estatus ecofisiológico con base en la experiencia de los autores y la bibliografía disponible (Anexo 1). En el anexo se incluyen, hasta donde se conoce, las plantas que crecen en zonas costeras influenciadas por el aerosol marino y agua de mar intersticial, y que pueden crecer en suelos arenosos, inestables, actuando frecuentemente como formadoras y fijadoras de dunas. En ese anexo se reúne la información de numerosas publicaciones sobre material de Venezuela, y se añade información disponible para otras regiones caribeñas tanto continentales como isleñas. Para la compilación de este anexo la información recogida en el Herbario CORO a través de 28 años de trabajo continuo (R. Wingfield) ha sido esencial para definir las características ecológicas de las especies incluidas, así como también para suministrar, hasta donde fue posible, el nombre botánico actualizado de cada especie. El anexo incluye también especies introducidas, a veces invasoras, debidamente identificadas, que ya forman parte integral de la vegetación natural de estas áreas. Esta información se considera de gran valor desde el punto de vista ecológico por las oportunidades que se abren para el estudio del fenómeno de invasiones en zonas áridas y semiáridas tropicales.
AGRADECIMIENTOS
A los revisores de Acta Botanica Venezuelica quienes hicieron mejoras substanciales a la presentación de este trabajo.
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