Phenology, floral and pollination biology of species of Vochysiaceae family in Venezuelan Guayana

Leyda Rodríquez R.¹ y Elio Sanoja²

¹ Fundación Instituto Botánico de Venezuela, Herbario Nacional de Venezuela, Apartado postal 2156. Caracas 1010 A. Caracas, Venezuela. leyda.rodriguez@ucv.ve.

² Universidad Experimental de Guayana, Centro de Investigaciones Ecológicas de Guayana, calle Chile, Urb. Chilemex, Puerto Ordaz, estado Bolívar. eliosanoja@cantv.net

RESUMEN

Se caracterizaron la fenología reproductiva, la biología floral y de polinización de nueve especies de Qualea, Ruizterania y Vochysia en la Guayana venezolana. Se estimó la abundancia de estructuras reproductivas en cada población. Se describieron la morfología y otros atributos florales, y cuantificaron las dimensiones de varias estructuras de la flor. Se hicieron observaciones de los visitantes durante la antesis. Un grupo de especies produce flores y frutos durante todo el año y otro en un período anual (estacional). La antesis es diurna y la longevidad entre 12 y 15 horas en todas las especies. Las flores estudiadas de Qualea y Ruizterania son hercógamas y enantiostílicas, y las de Vochysia exhiben presentación secundaria de polen. Los polinizadores efectivos son abejas de las familias Anthophoridae y Apidae. Los atributos florales determinan el comportamiento de los polinizadores y las zonas de transporte de polen de éstos. Se discuten las implicaciones de la fenología, la enantiostilia y la presentación secundaria de polen.

Palabras clave: Árboles, enantiostilia, Guayana, polinización, presentación de polen, Qualea, Ruizterania, Vochysia, Vochysiaceae 

ABSTRACT

The reproductive phenology, floral and pollination biology of nine species of Qualea, Ruizterania and Vochysia in the Venezuelan Guayana were characterized. The abundance of reproductive structures was estimated in each population. Floral morphology and another attributes were described, and dimensions of floral structures were quantified. Observations of the visitors during the antesis were made. A group of species produces flowers and fruits throughout the year and other species flowering and fruiting in an annual period (seasonal). All the species display diurnal antesis and floral longevity between 12 and 15 hours. The flowers of Qualea and Ruizterania are hercogamous and enantiostylous and flowers of Vochysia exhibit secondary pollen presentation. The effective pollinators are Anthophoridae and Apidae bee species. The floral attributes determine the behavior and the body zones of transport of pollen by the pollinators. The implications of enantiostily and the secondary pollen presentation are discussed.

INTRODUCCIÓN

La familia Vochysiaceae está constituida por aproximadamente 230 especies generalmente arbóreas (Warming 1875; Hutchinson 1968). Incluye los géneros Callisthene, Erisma, Qualea, Ruizterania, Salvertia y Vochysia de distribución neotropical, y Erismadelphus y Korupodendron presentes en África centro-occidental (Stafleu 1948, 1953, 1954; Kawasaki 1998; Litt & Cheeck 2002). En Venezuela se encuentran Erisma, Qualea, Ruizterania y Vochysia, principalmente en los estados Amazonas y Bolívar. La mayoría de las especies de Vochysiaceae forma parte de bosques lluviosos guayaneses y amazónicos, varias están asociadas a cursos de agua y otras crecen en ambientes sabaneros. Algunas especies de Qualea, Ruizterania y Vochysia se encuentran en catingas, cerrados y bosques montanos (Stafleu 1948, 1953, 1954; Kawasaki 1998).

Las Vochysiaceae son generalmente utilizadas por la demanda de su madera desde hace varias décadas en la región Guayano-Amazónica (Brasil, Colombia, Guayana Francesa, Guyana, Surinam y Venezuela) (Stafleu 1948,1953,1954; Silva et al. 1985; Sanoja 1992; Sibile & Rodríguez 1996). En Venezuela Erisma uncinatum es la especie más explotada de esta familia, ocupando el primer lugar en el estado Bolívar, y destacando por su importancia económica (MARN 1999).

Las Vochysiaceae confieren al dosel del bosque una fisionomía particular por ser la mayoría de sus especies árboles emergentes y por las formas características de sus copas (Sanoja 1992). Muchas forman agregaciones aisladas, constituyendo parches característicos que son fácilmente observables durante la etapa de floración (L. Rodríguez, obs. pers.). Oldeman (1986) ha señalado para esta familia floración gregaria, por lo general, con dos momentos de floración anual (Sanoja 1992). Oliveira & Gibbs (1994) y Leâo & Yared (1995) encontraron que la floración de varias especies de Vochysiaceae ocurre principalmente en la época de menor precipitación, extendida hasta el inicio de las lluvias, y que la mayoría de las especies liberan las semillas al final de la época seca.

Los estudios de biología floral sobre la base de las características morfológicas florales, la organización de la inflorescencia, disposición de las flores, dehiscencia de las anteras, hora de antesis, longevidad floral, recompensa floral y disposición espacial de estambres y estigma (hercogamia y dicogamia) contribuyen a interpretar la biología de polinización (Webb & Lloyd 1986; Ramírez et al. 1990). La enantiostilia es un tipo de hercogamia recíproca entre dos formas florales de una especie (Webb & Lloyd 1986; Barrett et al. 2000; Jesson & Barrett 2002). La presencia de flores enantiostílicas se ha señalado en varias familias de angiospermas (Browers 1975; Dulberger 1981; Barrett et al. 2000; Jesson & Barrett 2002). En Vochysiaceae esta condición ha sido indicada en Salvertia convallariodora (Oliveira 1996a), Callisthene fasciculata, C. major, Qualea chordata, Q. dichotoma, Q. multiflora, Q. parviflora (Oliveira 1996b) y E. uncinatum (Rodríguez & Sanoja 2004).

Muchas especies de angiospermas tienen el mecanismo de presentación secundaria de polen, es decir está disponible para los polinizadores en una estructura diferente de las anteras (Howell et al. 1993; Erbar & Leins 1995; Castro et al. 2008) y ha sido referida en algunas especies de Vochysia (Oliveira & Gibbs 1994; Oliveira 1996b; Santos et al. 1997), así como en Salvertia  convallariodora (Oliveira 1996a).

En especies de Vochysiaceae de Costa Rica y Brasil se ha señalado la polinización por abejas grandes como antofórides, euglosinas, Eulaema y Bombus (Bawa et al. 1985; Oliveira & Gibbs 1994; Oliveira 1996a, 1996b; Santos et al. 1997). En Venezuela es escaso el conocimiento de la polinización de Vochysiaceae (Aymard & Ortega 1983; Rodríguez & Sanoja 2004). El presente trabajo tiene como finalidad caracterizar la fenología reproductiva, la biología floral y la biología de polinización en especies de Vochysiaceae en la Guayana venezolana, información fundamental en la interpretación de las relaciones evolutivas de la familia y como aporte al cono-cimiento ecológico de plantas de la región Guayano-Amazónica.

MATERIALES Y MÉTODOS

Localidades de estudio

Fenología reproductiva y biología floral

Se hicieron observaciones de campo utilizando como referencia inicial la información fenológica de muestras del Herbario Nacional de Venezuela (VEN), lo cual permitió determinar momentos reproductivos de las poblaciones. Se registró la presencia o ausencia de floración y/o fructificación en 10 individuos por especie en cada una de las poblaciones. La periodicidad de las observaciones se presenta en la Tabla 2. Para comparar la intensidad de floración y fructificación se asignó el valor 3 cuando más de 70% de los individuos de la población se encontraba en fase reproductiva, el valor 2 entre 50 y 70%, 1 para menos de 30% y cero cuando todos los individuos estaban en fase vegetativa.

La biología floral se determinó usando como referencia a Ramírez et al. (1990), registrándose las siguientes observaciones de campo: 1- Color de las flores, guías de néctar y ejes de la inflorescencia, 2- Disposición de las flores en la inflorescencia, 3- Sincronía funcional de los sexos en la antesis, 4- Duración de la antesis (observaciones periódicas en un mínimo de 10 flores), 5- Recompensa ofrecida a los polinizadores (presencia de néctar, resina y/o polen), 6- Unidad de polinización, estableciéndola de acuerdo con la organización de las flores en la inflorescencia y al comportamiento de los polinizadores, 7- Dimensiones florales en antesis (n = 30), utilizando un vernier. La morfología de las inflorescencias se interpretó de acuerdo a Weberling (1989).

Biología de polinización

La observación de los agentes visitantes a las flores se realizó a diferentes horas del día durante la antesis, por cuatro días consecutivos. Los insectos visitantes se capturaron con una malla de barrido y se determinaron la longitud del cuerpo, la presencia y/o ausencia de polen y su posición en el cuerpo del insecto. A fin de discriminar entre visitantes y polinizadores efectivos, se observó el comportamiento de los insectos en la flor, verificando si el lugar donde se encuentra la carga de polen hacía contacto con el estigma, y se comparó el polen encontrado en el cuerpo de los insectos con el de la especie de planta visitada. Los especímenes capturados fueron depositados en el Museo de Entomología de la Facultad de Agronomía, Universidad Central de Venezuela, Maracay.

Análisis de los datos

RESULTADOS

Fenología reproductiva

El comportamiento fenológico de las especies estudiadas se muestra en la Fig. 2. R. rigida y Q. schomburgkiana se caracterizaron por presentar yemas florales, flores abiertas, frutos maduros e inmaduros durante los dos años y medio de estudio con un número relativamente bajo de inflorescencias por individuo y, por lo general, una sola flor abierta por inflorescencia. Durante el tiempo de observación se detectaron en variaciones en cuanto a la cantidad de individuos con yemas, flores abiertas y frutos inmaduros y/o maduros.

En el resto de las especies el proceso reproductivo es estacional, en la mayoría la floración comenzó en noviembre y finalizó en enero. La fructificación y la liberación de diásporas ocurrió entre marzo y abril (Fig. 2). V. ferruginea se encontró en floración en abril de 1997 y marzo-abril de 1998, liberando las semillas hacia el mes de agosto. El período de mayor floración de este grupo de especies se caracterizó por mostrar cerca de 90% de los individuos de la población en etapa reproductiva, varias inflorescencias por individuo, inflorescencias con muchas flores, botones florales coloreados y/o varias flores abiertas. La abundancia de yemas florales permite señalar que la floración (desde que son visibles las yemas florales hasta que se han desarrollado en flores) puede durar aproximadamente entre mes y medio y dos meses. Algunos individuos de R. retusa y V. venezuelana florecieron en abril de 1998 (fuera del período de mayor floración), considerándose este evento como escaso.

Morfología de las inflorescencias

Las inflorescencias de las especies estudiadas están formadas por unidades cimosas organizadas en un eje de crecimiento indeterminado (tirso). Las cimas muestran el mayor número de flores en la región basal del eje y el menor hacia la región apical (Fig. 3a-c). En algunas especies de Vochysia se pueden originar ejes secundarios del eje principal (Fig. 3b). La floración en cada cima y/o en cada rama comienza de abajo (base) hacia arriba (ápice) pudiéndose encontrar flores abiertas a diferentes niveles de la inflorescencia. En la base de estas inflorescencias se observan hojas asimiladoras, que disminuyen de tamaño hacia el ápice (Fig. 3b). En R. retusa el tamaño de las hojas de la inflorescencia fue, la mayoría de las veces, similar al tamaño de las hojas asimiladoras (Fig. 3d).

En las especies estudiadas las inflorescencias son laterales y/o terminales. En Qualea schomburgkiana y en las especies de Ruizterania el eje de las cimas se ha reducido por lo que las flores nacen en un mismo punto, de manera que la inflorescencia tiene apariencia racemosa (Fig. 3c), siendo la flor del centro la primera en abrir. En Q. schomburgkiana, R. esmeraldae y R. rigida el eje de la inflorescencia puede morir después de finalizado el período reproductivo. En R. retusa la inflorescencia se forma en una unidad de crecimiento fértil, constituida por dos a tres nudos en los cuales se observa una flor en la axila de cada hoja (Fig. 3d); posteriormente, continúa su crecimiento vegetativo.

El largo promedio de las inflorescencias se muestra en la Tabla 3. Las más largas fueron las de V. venezuelana, V. crassifolia (población Puerto Ayacucho) y V. obscura; las más cortas fueron las de Q. schomburgkiana, R. esmeraldae y R. retusa, siendo esta diferencia estadísticamente significativa (F_(11,323) = 134,07, p = 0,01). Igualmente, se encontró variación significativa en el número de flores abiertas por inflorescencia por día entre las especies (F_(10,283) = 41,42, p = 0,01) (Tabla 3). La menor cantidad de flores abiertas por inflorescencia se encontró en Qualea y Ruizterania. Las inflorescencias de las especies estudiadas de Vochysia presentaron una cantidad intermedia de flores abiertas por día.

Atributos florales

Las flores tienen como rasgo característico cáliz gamosépalo con cinco lóbulos, uno de ellos más desarrollado, forma un espolón, se prolonga hacia delante y envuelve al resto de los verticilos florales en la yema.

Se encontraron dos modos de antesis; uno en las flores de las especies de Qualea y Ruizterania, donde el sépalo más grande se separa y deja al descubierto al pétalo, que comienza a desplegarse hasta quedar completamente distendido, y el estambre se ubica al lado del estilo (presentación primaria de polen). El otro, en las flores de Vochysia, en las que el sépalo mayor, mientras se va desplegando, se inclina hacia atrás y rompe en la base el filamento estaminal; al finalizar la antesis quedan expuestos los pétalos, el estilo y el estambre con la antera dehiscente adosada al estilo; posteriormente, el estambre cae dejando todo el polen en la parte superior del estilo, exhibiendo un tipo de presentación secundaria de polen.

En el momento de la antesis, las flores de las especies estudiadas tenían abundante néctar en el espolón, la antera dehiscente y el estigma receptivo (adicogamia). El néctar es la recompensa más importante, se ubica en el espolón; sin embargo, se observaron algunos insectos que usaban además, el polen. La antesis de las flores es diurna, en horas de la mañana (4:30-8:00 h), y la longevidad en general es de aproximadamente 12-15 horas, con la excepción de V. crassifolia, población Gran Sabana, en la que alcanza 24 h (Tabla 3).

En Q. schomburgkiana la distensión completa del pétalo ocurre entre 4:30 y  6:00 h. Las flores muestran signos de marchitez aproximadamente a las 18:00 h, evidenciados por la aparición de manchas marrón oscuro en el pétalo, posteriormente éste se arruga, los bordes se tocan y forma una capucha que persiste por varios días en la planta hasta desprenderse. La antesis de las tres especies de Ruizterania ocurre entre las 5:30-6:00 h, y la marchitez se detecta por la aparición de manchas marrones en el pétalo, el cual permanece distendido hasta la caída, al día siguiente. Las poblaciones de Vochysia presentaron algunas diferencias en la hora de la apertura floral. Así, en la población de V. crassifolia de Puerto Ayacucho la antesis ocurrió más temprano (6:00-7:00 h) que en la población de la Gran Sabana (8:00-9:00 h).

En las especies estudiadas de Vochysia, los pétalos se desprenden aproximadamente a las 16:00 h, momento para el cual los polinizadores han removido todo el polen del estilo, con la excepción de V. crassifolia población Gran Sabana, en cuyas flores se pudo encontrar polen a la mañana siguiente.

La presencia de aroma es característica de las flores de las especies estudiadas, con la excepción de V. obscura y V. venezuelana. El aroma es dulce y agradable; en V. ferruginea y V. tetraphylla recuerda el olor del azúcar en cocción o la miel. En Q. schomburgkiana, las especies de Ruizterania, V. ferruginea y V. tetraphylla el aroma se percibe en la corola; en ambas poblaciones de V. crassifolia se detectó aroma en el sépalo espolonado, incluso en yemas florales próximas a la antesis. Los aromas más intensos fueron registrados en las flores de Q. schomburgkiana, R. esmeraldae R. retusa, R. rigida y V. crassifolia.

En todas las especies las flores senescentes pueden permanecer por varios días en las inflorescencias; esta característica es más marcada en individuos del género Vochysia. En las flores de las tres especies de Ruizterania, al día siguiente de la antesis, el estilo se estira y se curva en la zona apical dejando el estigma hacia abajo y se torna blanquecino. En R. rigida el filamento del estambre se torna rosado intenso y puede estar algunos días en la flor fertilizada. El pétalo senescente puede permanecer en la flor hasta el segundo día de la antesis y luego se desprende.

En las especies de Vochysia las flores senescentes pueden mantenerse en la flor por varios días sin cambios de color (Fig. 6), excepto en V. crassifolia que puede exhibir una mancha blanca en el sépalo mayor, y en V. tetraphylla donde el espolón se torna marrón con tonos rojizos. Al día siguiente de la apertura, las flores senescentes se pueden diferenciar de las flores en antesis, debido a que las primeras se observan más inclinadas hacia abajo (V. tetraphylla) y además porque el estilo se torna marcadamente más curvo a medida que pasan los días (V. crassifolia, V. obscura y V. venezuelana).

Morfología floral

En las especies de Vochysia las flores tienen un sólo plano de simetría (monosimétricas, zigomorfas), mientras que en las de Qualea y Ruizterania son asimétricas, esto último por encontrarse el estambre fuera del plano de simetría y, además, por torsión de la corola con respecto al cáliz.

El sépalo mayor de Q. schomburgkiana presenta consistencia membranosa y está orientado de manera cóncava hacia la corola, el espolón es recto con una pequeña curvatura y está orientado hacia arriba (Fig. 7a, b). En las especies de Ruizterania el sépalo mayor es recto, caniculado y se encuentra orientado de manera oblicua hacia afuera y es más agudo en su extremo distal (Fig. 8). El espolón es recto con una curvatura en el ápice y es más ancho en R. esmeraldae que en las demás. En las especies de Vochysia el sépalo mayor es caniculado, encorvado, petaloideo, orientado hacia afuera y más largo que los pétalos (Fig. 9a, c, e, g, i). El espolón es curvo hacia arriba en V. crassifolia (Fig. 9a, b) y en V. ferruginea (Fig. 9c, d), recto lateral en V. obscura (Fig. 9e, f) y recto hacia arriba en V. tetraphylla (Fig. 9g, h) y en V. venezuelana (Fig. 9i, j).

La corola de Q. schomburgkiana tiene un pétalo obcordado y forma un pseudotubo (Fig. 7a), en las especies de Ruizterania es orbiculado, como una plataforma enfrente del sépalo modificado (Fig. 8). Las especies de Vochysia presentan tres pétalos ubicados en la base del estilo (Fig. 9), de los cuales los dos laterales son del mismo tamaño y menores que el pétalo central.

En Q. schomburgkiana el estambre y el estilo están inclusos dentro de la corola y alcanzan la misma altura pero se separan espacialmente en el plano horizontal (hercogamia) (Fig. 7b). En las especies de Ruizterania el estilo se aleja del estambre y se curva distalmente, manteniendo separado el estigma de la antera tanto en el plano horizontal como en el vertical. La antera forma un ángulo entre 60 y 90° con el filamento y está orientada hacia el pétalo (Fig. 8).

La cuantificación de la hercogamia de estas especies se presenta en la Tabla 3. Los mayores valores de hercogamia horizontal se encontraron en Q. schomburgkiana y R. esmeraldae; sin embargo, no son estadísticamente diferentes a la hercogamia encontrada en R. retusa y R. rigida. Las especies de Ruizterania mostraron además, hercogamia vertical cuyo valor fue mayor y estadísticamente diferente en R. rigida (Tabla 3). Estas especies hercógamas son también enantiomórficas, particularmente enantiostílicas, debido a que en algunas flores el estilo está del lado derecho y en otras del lado izquierdo. Ambos morfos se pueden encontrar en el mismo individuo,e incluso en la misma inflorescencia. En Q. schomburgkiana y R. rigida se determinó que los morfos florales se encuentran en proporción 1:1 en la población.

En algunas de las especies de Vochysia estudiadas, el estilo se curva y es más ensanchado en la región apical, esto es particularmente más acentuado en V. obscura y V. venezuelana (Fig. 9f, j). La distancia entre el polen y el estigma en las especies de Vochysia es mínima, debido a la deposición del primero en la región apical del estilo durante la antesis de la flor.

Dimensiones florales

Las dimensiones florales largo, ancho, profundidad, así como largo y ancho del espolón se detallan en la Tabla 4. Las más grandes y profundas son las de Q. schomburgkiana. El análisis de varianza determinó que existen diferencias significativas en cuanto a las dimensiones florales entre las especies. Cabe destacar que entre las dos poblaciones de V. crassifolia, no existen diferencias significativas respecto al largo y ancho de la flor, pero sí en cuanto a la profundidad de la flor y largo del espolón (Tabla 4).

Biología de polinización

Q. schomburgkiana y R. rigida son polinizadas por varias especies de Euglossa, las cuales se detectaron visitando las flores en casi todos los períodos de observación (Tabla 6). Dichas abejas comienzan a llegar a las flores con mayor frecuencia entre las 7:30-10:00 h y aún más temprano cuando el día está soleado, y en menor cantidad al mediodía y en la tarde. Estas abejas fueron observadas en diferentes meses del año, pero su frecuencia fue relativamente baja (3 a 5 visitas en la mañana), con días sin visitas. Las especies de abejorros Eulaema nigrita y E. quadrifasciata se pudieron ver desde las 6:30 h en varias flores, sobre todo en ramas. Estos apides no se observaron en agosto de 1996, enero de 1997 y junio de 1998 (Tabla 6).

Un lepidóptero visitó las flores de Q. schomburgkiana desde las 5:45 h, y se retiraba con la luz del sol (6:30 h), pudiendo persistir por más tiempo en días nublados (7:30 h). Esta mariposa busca el néctar desde el exterior de la flor debido a que su tamaño, un poco mayor que el diámetro del pseudotubo, no favorece el contacto con la antera ni con el estigma; no se encontró polen de esta planta depositado en su cuerpo.

Las especies de abejorros Bombus medius, Epicharis sp. 1 y Centris (Melacentris) dimidiata, y las abejas Augochloropsis sp., Trigona sp. 1, Paratrigona sp. 1 y Paratrigona impunctata (Tabla 5) visitaron a R. esmeraldae y R. retusa desde las 7:00 h. Los abejorros acuden continuamente a las flores y van de una flor a otra. Sin embargo, no se detectó más de un ejemplar en una planta y hubo intervalos de tiempo donde no se observaron visitas a flores de varios individuos cercanos.

Las especies de Vochysia presentaron mayor diversidad de visitantes y frecuencia de visitas que las demás Vochysiaceae estudiadas, incluso sobre una misma planta. Dichas especies, en general, son polinizadas por abejorros de los géneros Centris, Epicharis y Xylocopa y por abejas como Apis mellifera,  Augochloropsis, Melipona y Trigona (Tabla 5). La mayor cantidad de agentes florales visitan las flores entre las 7:00 h y 10:00 h, mientras que en horas de la tarde la actividad de los polinizadores es esporádica. Entre las 10:00 y 12:00 h los insectos han removido casi todo el polen y posiblemente también el néctar.

Las poblaciones de V. crassifolia mostraron diferentes patrones de visitas y visitantes, presentando la de Puerto Ayacucho mayor variedad de agentes florales que la de Gran Sabana (Tabla 5). En esta última los visitantes variaron de un año de observación a otro. En este sentido, en 1996 una especie de Augochloropsis y una de Euglossa visitaron de manera esporádica las flores, en intervalos de una hora o más y no se detectó más de un insecto al mismo tiempo en las flores. En diciembre de 1997 se observaron Augocholropsis sp., Campsomeris sp. y Eulaema nigrita, esta última desde las 8:30 h, realizando tres visitas hasta las 9:15 h. A las 11 de la mañana acudieron Augochloropsis sp. y Ceratina sp. y a las13:30 h Campsomeris sp. En dos días consecutivos no se detectaron insectos en horas de la tarde. A primeras horas de oscuridad (18-19 h), un lepidóptero acudió a las flores, sin embargo no fue detectado en observaciones nocturnas posteriores.

En diciembre de 1996 Xylocopa sp. 2 visitó las flores de V. venezuelana desde las 6:00 h. En un mismo individuo se detectaron entre 2 y 15 insectos que pueden estar posados en la flor por aproximadamente un segundo. A esta hora las flores están en proceso de apertura y el estambre se encuentra todavía adosado al estilo, mientras que el sépalo mayor no se ha distendido completamente. De este modo, los abejorros facilitan la caída del estambre y aceleran la apertura de la flor.

Q. schomburgkiana y las especies de Ruizterania son visitadas por abejas de los géneros Trigona y Paratrigona (Tabla 5). Las primeras recolectan polen y el néctar por fuera del espolón, lo perforan y algunas veces lo destruyen casi en su totalidad, y las segundas se posan en la antera para recolectar polen; no obstante, por su tamaño relativamente pequeño no hacen contacto con el estigma.

Relación entre la morfología floral y la polinización

Los polinizadores de Q. schomburgkiana, R. esmeraldae, R. retusa y R. rigida alcanzan la recompensa almacenada en el espolón orientados por las guías de néctar presentes en el pétalo de las flores. En Q. schomburgkiana deben introducirse en el pseudotubo (Fig. 7a, 10a), viéndose obligados a hacer contacto con el estambre y el estigma. De este modo el polen se deposita en la región lateral en el segundo y tercer par de patas, en insectos relativamente pequeños (euglosas) o en la región frontal en insectos de mayor tamaño.

En las flores de las especies estudiadas de Ruizterania los insectos aterrizan en el pétalo (Fig. 10b) y se desplazan hacia la base del estambre y el pistilo en búsqueda de néctar. En ese movimiento rozan la antera y el polen se deposita en la región dorsal del tórax y en la inserción de las alas. Las euglosas presentan un tamaño pequeño respecto a la altura de los órganos sexuales, pero llegan a tocarlo en el momento de iniciar el vuelo. En Vochysia los polinizadores se posan en el estilo de la flor para tomar el néctar que se encuentra en el espolón o para recolectar polen (Fig. 10c), quedando este adherido a la zona ventral del tórax y al tercer par de patas.

Al analizar la relación entre las dimensiones florales y el largo de los polinizadores se encontró una correlación significativa con el largo del estambre (r = 0,79, p = 0,01; n = 258; r² = 0,62) y con el largo del estilo (r = 0,72; p = 0,01; n = 255; r² = 0,52). En la Tabla 5 se presenta el largo del polinizador promedio y el largo particular de cada agente visitante capturado. El análisis de varianza mostró que no hay diferencias significativas respecto al largo promedio del polinizador de las diferentes especies estudiadas (F_(9,59) = 1,32638, p = 0,243179). En las Vochysiaceae estudiadas se destaca la polinización por abejas medianas (1-1,5 cm de largo) y relativamente grandes (> 1,5 cm de largo), en particular se podría decir que existe una estrecha relación entre la morfología de las flores de Ruizterania y los abejorros (1,5-2,5 cm de largo) que efectúan la polinización. Los insectos relativamente más pequeños, entre 0,4 y 0,7 cm, de los géneros Augochloropsis, Nanotrigona, Paratrigona y Trigona, recolectores de polen, son excluidos de la polinización de las flores de Ruizterania y Vochysia. En el grupo de insectos recolectores de néctar, cuyo tamaño varía entre 1 y 3,3 cm destacan Melipona sp., Epicharis sp., Centris sp. y Xylocopa sp. Asimismo, flores relativamente grandes como las de Q. schomburgkiana y R. rigida son polinizadas eficientemente por abejas medianas (1-1,3 cm) como las euglosas y por abejorros como Eulaema nigrita, E. quadrifasciata y Epicharis sp., con tamaños relativamente mayores (2-3 cm).

DISCUSIÓN

Fenología reproductiva

El período de floración extendido de Q. schomburgkiana y R. rigida podría estar relacionado con la polinización por abejas del género Euglossa lo cual concuerda con lo encontrado por Janzen (1971) y Frankie et al. (1974) quienes han señalado una estrecha relación entre esta estrategia de floración y el comportamiento de abejas del grupo de las Euglossinae y Anthophoridae. Este tipo de floración ha sido señalado en otras especies leñosas de la Gran Sabana (Ramírez et al. 1988) por lo que podría ser también, efecto de condiciones ambientales particulares de esa región, y ha sido interpretado por algunos autores (Rathcke & Lacey 1985; Van Schaik et al. 1993) como un mecanismo para disminuir la geitonogamia y favorecer que polinizadores de especies autoincompatibles visiten a más de un individuo de una población, incluso a distancias relativamente grandes, incrementándose de esta manera, el número de fertilizaciones cruzadas y, por ende, el intercambio genético.

La floración estacional de las especies R. esmeraldae, R. retusa, Vochysia crassifolia (ambas poblaciones), V. ferruginea, V. obscura, V. tetraphylla y V. venezuelana, con un máximo al comienzo del período de menor precipitación (época seca) coincide con otros árboles tropicales donde Frankie et al. (1974) y Borchert (1983) han interpretado que cambios hídricos estacionales son cruciales para el inicio de la floración. Esta estrategia concuerda con resultados obtenidos para algunas Vochysiaceae de Brasil (Oliveira & Gibbs 1994; Leâo & Yared 1995; Oliveira 1996a; Santos et al. 1997) y Venezuela (Rodríguez & Sanoja 2004). La floración durante la época seca favorece la maduración de los frutos al final del período, lo que coincide con condiciones adecuadas para la dispersión de las diásporas por el viento y más favorables para la germinación y establecimiento de las plántulas al inicio del período de lluvias (abril, mayo).

La floración de V. ferruginea, desfasada respecto al resto de las especies de Vochysia estudiadas, podría ser una consecuencia de presiones selectivas que actuarían reduciendo la competencia por polinizadores. Esto se reflejaría en una disminución del gasto de polen y se minimizaría la probabilidad de hibridaciones, resultado del intercambio de polen interespecífico, como ha sido señalado por Gentry (1974), Opler et al. (1975), Waser (1978), Rathcke & Lacey (1985), Van Schaik et al. (1993) e incrementaría el aislamiento reproductivo (Gentry 1974, 1990).

Biología floral

La combinación de los atributos florales de las Vochysiaceae estudiadas, tales como disposición de las flores en la inflorescencia, color, forma, olor, hora de antesis y longevidad floral coinciden con atributos relacionados con polinización por abejas relativamente grandes (Proctor & Yeo 1973; Faegri & van der Pijl 1971; Gottsberger 1996; Dafni & Neal 1997).

Las flores de Vochysiaceae han sido consideradas zigomorfas por varios autores (Stafleu 1948, 1953; Marcano-Berti 1969, 1982; Sanoja 1992; Oliveira & Gibbs 1994; Oliveira 1996b; Kawasaki 1998). Sin embargo, las de las especies estudiadas de Qualea y Ruizterania y las de E. uncinatum (Rodríguez & Sanoja 2004) muestran el estambre fuera del plano de simetría del perianto (asimétricas). Las flores de Vochysia mantienen la condición zigomorfa (monosimétricas), característica que ha sido señalada también en Salvertia convallariodora (Oliveira 1996a). La presencia del estambre fuera del plano de simetría ha sido señalada para Callisthene y en algunas especies brasileñas de Qualea (Stafleu 1953; Oliveira 1996b).

La enantiostilia es una característica de varias especies de Vochysiaceae y ha sido indicada en Salvertia convallariodora (Oliveira 1996a), Callisthene fasciculata, C. major, Qualea cordata, Q. dicotoma, Q. multiflora y Q. parviflora (Oliveira 1996b). De acuerdo con Endress (1999), las flores asimétricas en muchos casos son enantiostílicas (enantiomorfas), lo que se cumple en las Vochysiaceae, en cuyas flores el estilo se aleja del eje floral en sentido opuesto al del estambre.

La enantiostilia en Q. schomburgkiana, R. esmeraldae, R. retusa y R. rigida se postula que promueve presición en el mecanismo de polinización, favoreciendo economía de polen y su transporte entre morfos recíprocos, promoviendo el entrecruzamiento como se ha indicado en otras especies de angiospermas con esta condición (Browers 1975; Dulberger 1981; Webb & Lloyd 1986; Barrett et al. 2000; Jesson & Barrett 2002; Jesson et al. 2003). En este sentido, la enantiostilia disminuye la interferencia entre el polen y el estigma de una misma flor (Webb & Lloyd 1986) al reducir la ocupación de sitios estigmáticos por polen propio no compatible, teniendo gran significado en especies autoincompatibles como Q. schomburgkiana (Rodríguez 2001). En Q. schomburgkiana y R. rigida este dimorfismo floral, junto con el bajo número de flores abiertas por planta por día, constituyen una estrategia efectiva para promover el entrecruzamiento. En R. rigida, especie que puede producir frutos por autofertilización (Rodríguez 2001), la enantiostilia disminuiría la producción de frutos con polen propio (geitonogamia), como fue seña-lado para Cassia didymobotrya (Dulberger 1981).

En estudios de comportamiento, Giurfa et al. (1999) y Lehrer (1999) han determinado la preferencia de las abejas por formas simétricas. Dado esto, y si la asimetría de las flores está íntimamente relacionada con el incremento de la eficiencia en el transporte de polen por los polinizadores (Endres 1999), entonces las flores asimétricas deberán mantener en su morfología algunos rasgos simétricos perceptibles por sus polinizadores (Neal et al. 1998; Guirfa et al. 1999; Lehrer 1999). Esto parece cumplirse en las flores asimétricas de las Vochysiaceae estudiadas. En Q. schomburgkiana, los órganos que determinan la asimetría se encuentran inclusos, de manera que sus polinizadores probablemente detectan una forma monosimétrica. Esto se observó en E. uncinatum (Rodríguez & Sanoja 2004). En las especies de Ruizterania, donde los órganos sexuales responsables de la asimetría están expuestos, el pétalo es lo suficientemente grande y con guías de néctar simétricas que, en conjunto, serían percibidas por los insectos. Cabe señalar que todos los atributos florales (simetría, color, aroma, recompensa ofrecida) contribuyen a mantener la atracción de los polinizadores, así como la eficiencia de los mismos en el transporte de polen entre los individuos de una población.

La presentación secundaria del polen en las flores de Vochysia parece ser común en el género, ya que ha sido señalada en otras especies (Oliveira & Gibbs 1994; Oliveira 1996b; Santos et al. 1997). Este mecanismo favorece una posición específica de los polinizadores para tomar el néctar del espolón, debido a que la presentación del polen en el estilo de la flor va a asegurar que sólo aquellos insectos que se posen en él serán transportadores de polen. De este modo, a medida que el estilo es más largo mayor será la exclusión de insectos de proboscis corta. La presentación secundaria de polen ha sido interpretada como una manera de mantener precisión en la polinización asegurando un lugar adecuado para el polen (Howell et al. 1993; Erbar & Leins 1995), aun cuando, como en las especies de Vochysia, aumenta la interferencia polen-estigma por reducción de la hercogamia.

Howell et al. (1993) han señalado que la presentación secundaria de polen tiene ventajas adaptativas, incluso existiendo el riesgo que ocasiona la exposición del polen fuera de la antera y el de la disminución de la hercogamia. Esto tendería a reducir el tiempo en el cual se exhibe el polen, por lo que presiones selectivas podrían favorecer la eficiencia en la recolección y transporte de polen. Así, las amplias exhibiciones florales de las especies de Vochysia, podrían estar relacionadas también con la necesidad de atraer polinizadores efectivos que realicen el transporte de polen de una manera rápida para evitar la pérdida de viabilidad por exposición a las condiciones ambientales.

En las especies de Ruizterania la posición casi perpendicular del estilo y el estambre con respecto a la corola, así como la orientación de la antera hacia el pétalo (plataforma de aterrizaje para los polinizadores) facilitan la deposición de polen en la región dorsal de abejas relativamente grandes. Las variaciones en la morfología floral en grupos taxonómicamente cercanos se han relacionado con diferencias en el espectro de polinizadores y con deposición diferencial de polen; esto ha sido señalado para varias especies de Cordia (Opler et al. 1975), Trichostema (Spira 1980), Bauhinia (Hokche & Ramírez 1990), Cleome (Ruiz-Zapata 1994), Scrophulariaceae (Kampny 1995), varias Bignoniaceae (Gentry 1990), algunas Genisteae (Fabaceae) (López et al. 1999) y Zingiberaceae (Sakai et al. 1999).

La modificación de las flores senescentes como el cambio de color en las de Q. schomburgkiana y Ruizterania y de orientación en las de Vochysia y E. uncinatum (Rodríguez & Sanoja 2004), constituyen otra característica de la biología floral de las Vochysiaceae estudiadas. El cambio de color se puede interpretar como una condición adaptativa estrechamente relacionada con mantener y enaltecer la atracción de los polinizadores (Cruzan et al. 1986; Harder & Thomson 1989; Weiss 1991; Jones & Cruzan 1999). El cambio de orientación de las flores de Vochysia podría indicar a los polinizadores que la flor no ofrece más recompensa. En estas especies las elevadas exhibiciones florales serían reforzadas con la presencia de flores senescentes, con partes florales (cáliz y estilo) que no se desprenden ni cambian de color.

Biología de polinización

Aun cuando el tamaño promedio de los polinizadores de las especies estudiadas no varió significativamente, se puede decir que en Vochysiaceae existe heterogeneidad (amplio intervalo de variación) con respecto al largo de sus polinizadores. Dicha heterogeneidad se refleja en los bajos coeficientes de correlación obtenidos entre el largo de los polinizadores y los atributos florales evaluados. Con la excepción de E. uncinatum (Rodríguez & Sanoja 2004) y R. esmeraldae, en cuyas flores se observa cierta relación entre estos parámetros (flores grandes polinizadas por insectos grandes, flores pequeñas por insectos pequeños), el resto de las especies son polinizadas por insectos de diferentes tamaños. De modo que, para las especies estudiadas de Vochysiaceae, no sólo el tamaño de la flor sino también su morfología, son importantes para determinar el tamaño de los polinizadores de una especie particular.

La interacción de las euglosas con Q. schomburgkiana y R. rigida parece ser bastante estrecha, dada la constancia con la cual visitan las flores durante diferentes momentos del día y del año. Este comportamiento de las euglosas ha sido señalado por Janzen (1971) y Ackerman et al. (1982) en otras especies de plantas con floración extensa como la de estas dos especies de Vochysiaceae. Esta relación estrecha entre fenología y polinizadores tiene características adaptativas, dado que se favorece el ahorro de energía, al no invertir en gran cantidad de flores como atracción a polinizadores (Janzen 1971).

La diferencia en cuanto a la cantidad de especies visitantes, así como de polinizadores de las dos poblaciones de Vochysia crassifolia pareciera estar influenciada por las características particulares de cada localidad. Así, condiciones ecológicas diferentes (altitud, temperatura, precipitación, tipos de vegetación) (Huber 1989,1995) determinarían diferencias en las especies polinizadoras, número de visitantes e intensidad de la polinización. A este respecto, Ramírez (1989) encontró en un arbustal en Gran Sabana una frecuencia relativamente baja de especies visitantes y cargas de polen relativamente escasas.

Este estudio resalta la polinización de la familia Vochysiaceae por abejas de las familias Apidae y Anthophoridae. Las abejas son un grupo de polinizadores muy importantes en árboles tropicales (Frankie et al. 1974; Frankie 1976; Bawa et al. 1985; Bawa 1990; Kress & Beach 1994), en particular las dos familias de abejas encontradas en las Vochysiaceae. Asimismo, se ha señalado también la importancia de abejas medianas y grandes en la polinización, dado que tienen habilidad para forrajear a grandes distancias, manteniendo así el flujo de polen entre individuos alejados y la estructuración genética de una población particular (Janzen 1971; Frankie et al. 1976; Bawa et al. 1985).

El comportamiento agresivo y territorialista en el forrajeo exhibido por abejas solitarias como Centris y Xylocopa y que fue observado en especies estudiadas de Vochysia, ha sido indicado por Frankie et al. (1976) como promotor del entrecruzamiento debido a que obliga a los insectos a visitar a otros árboles de la población.

El presente estudio enfatiza el carácter melitófilo de las Vochysiaceae que había sido referido fuera de Venezuela para algunas de sus especies, tales como V. ferruginea en Costa Rica (Bawa et al. 1985) y algunas especies brasileñas de Vochysia y de Qualea en Brasil (Oliveira & Gibbs 1994; Oliveira 1996b; Santos et al. 1997). En Venezuela se ha documentado que V. lehmannii es visitada por abejorros del género Xylocopa (Aymard & Ortega 1983) y E. uncinatum polinizada por abejas de las familias Apidae y Anthophoridae (Rodríguez & Sanoja 2004). Los resultados indican que Xylocopa parece ser polinizador importante de especies venezolanas de Vochysia, lo que contrasta con las especies brasileñas, en las cuales no se ha reportado la visita de este tipo de abeja pero predominan varias especies de Epicharis (Oliveira & Gibbs 1994; Oliveira 1996b; Santos et al. 1997). Las avispas, colibríes y mariposas no se consideran polinizadores importantes, puesto que visitaron las flores en busca de néctar, y no hicieron contacto con la antera y el estigma.

A Fundacite Guayana y Universidad Nacional Experimental de Guayana (UNEG) por financiar el proyecto Biología reproductiva de árboles de la familia Vochysiaceae, con énfasis en Erisma uncinatum Warm. (1997-2000) y al Postgrado en Botánica, Laboratorio de Morfoanatomía Vegetal, Universidad Central de Venezuela (UCV), en particular a la Prof. Marcia Escala, por facilitar las instalaciones para desarrollar la parte experimental de este trabajo. Al Consejo de Desarrollo Científico y Humanístico de la Universidad Central de Venezuela (CDCH-UCV) y al Fondo Nacional de Ciencia, Tecnología e Innovación (FONACIT) por las becas de post-grado otorgadas al primer autor. A Dumas Conde, Domingo Ramos, Oscar Buriticá, Damelis Rodríguez, Amalio Vásquez†, Omaira Hokche, Javier Raimúndez, María Alejandra Rodríguez, Sabrina Jiménez y Alexandría Jiménez por su invalorable colaboración en el campo. A los dueños del campamento Turístico Kamá en la Gran Sabana por facilitar el estudio de Q. schomburgkiana. A Marcos Gaiani (Instituto de Zoología Agrícola, Facultad de Agronomía, UCV), Danuncia Urbán y P. Moure (Departamento de Zoología de la Universidade Federal do Paraná, Brasil), por la identificación de los insectos polinizadores.

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