HERMAFRODITISMO EN CAMARONES: EL SISTEMA SEXUAL Y SU RELACIÓN CON ATRIBUTOS SOCIOECOLÓGICOS

Raymond T. Bauer

Raymond T. Bauer. Ph.D. en Biología Marina, Institución Scripps de California, Universidad de California, San Diego. Profesor, Departamento de Biología, Universidad de Louisiana. Dirección: Department of Biology. University of Louisiana at Lafayette. Lafayette, Louisiana, 70504-2451, EEUU. e-mail: rtbauer@louisiana.edu

Una pregunta importante en la ecología de reproducción es ¿por qué hay sexos separados en algunas especies pero hermafroditismo en otras? Este artículo está enfocado en un sistema sexual recientemente descrito, hermafroditismo simultáneo protándrico (HSP), en camarones "limpiadores" del género Lysmata. En este sistema, los individuos maduran primero en una fase masculina (FM) pero más tarde cambian a una fase femenina (FF). Aunque los individuos FF producen embriones como si fueran hembras, también retienen los ductos masculinos y producen esperma. Los FF son hermafroditas simultáneos que pueden copular como machos y fertilizar otros FF pero no pueden autofertilizarse. Es posible que el tamaño (edad) de cambio de FM a FF sea dependiente de la abundancia relativa de los FM y FF en la población (determinación ambiental de sexo). Dada la amplia variación de los atributos socioecológicos entre especies de Lysmata, es difícil proponer una sola fuerza selectiva que pueda explicar la evolución de HSP. Se propone una hipótesis basada en la historia evolutiva de Lysmata. Se sugiere que el HSP no ocurre en otros grupos de carideos porque evolucionó bajo circunstancias únicas a Lysmata ("contingencia histórica"). Para entender este raro sistema sexual, hay que estudiar en detalle la ecología, etología y filogenia de Lysmata.

An important question in reproductive ecology is: why are there separate sexes in some species but hermaphroditism in others? The focus of this paper is on a recently-described sexual system, protandric simultaneous hermaphroditism (PSH), in cleaner shrimps of the genus Lysmata. An individual first matures in a male phase (MP) but later changes to a female phase (FP). Although an FP produces embryos like a female, it also retains the male ducts and produces sperm. The FPs are simultaneous hermaphrodites that can copulate like males and fertilize other FP’s but they cannot self-fertilize. It is possible that the size (age) of change from MP to FP is dependent on the relative abundance of MPs and FPs in the population (environmental sex determination). Given the variation in socioecological attributes in Lysmata, it is difficult to propose a single selective pressure that explains the evolution of PSH. A hypothesis is proposed based on evolutionary history. It is suggested that PSH does not occur in other caridean groups because it evolved under unique circumstances in Lysmata ("historical contingency"). In order to understand this rare sexual system, it will be necessary to study in detail the ecology, behavior and phylogeny of Lysmata.

Uma pergunta importante na ecologia da reprodução é: por quê há sexos separados em algumas espécies mas hermafroditismo em outras? Este artigo está enfocado em um sistema sexual recentemente descrito, hermafroditismo simultâneo protândrico (HSP), em camarões "limpadores" do gênero Lysmata. Neste sistema, os indivíduos maduram primeiro em uma fase masculina (FM) mas, mais tarde mudam a uma fase feminina (FF). Ainda que os indivíduos FF produzem embriões como se fossem fêmeas, também retêm os dutos masculinos e produzem esperma. Os FF são hermafroditas simultâneos que podem copular como machos e fertilizar outros FF mas não podem auto-fertilizar-se. É possível que o tamanho (idade) de mudança de FM a FF seja dependente da abundância relativa dos FM e FF na população (determinação ambiental de sexo). Dada a ampla variação dos atributos socio-ecológicos entre espécies de Lysmata, é difícil propor uma só força seletiva que possa explicar a evolução de HSP. Propõe-se uma hipótese baseada na história evolutiva de Lysmata. É sugerido que o HSP não ocorre em outros grupos de carídeos porque a Lysmata evoluiu sob circunstâncias únicas ("contingência histórica"). Para entender este raro sistema sexual, há que estudar em detalhe a ecologia, etiologia e filogenia de Lysmata.

Recibido: 08/03/2001. Aceptado: 25/06/2001

Existe tanta variación en la composición taxonómica y estructura ecológica ("biodiversidad") entre comunidades de organismos, como la que hay en sistemas reproductores, lo cual refleja la diversidad de fuerzas selectivas que actúan en diferentes sistemas genéticos. Una pregunta importante en la ecología de la reproducción es ¿por qué hay sexos separados en algunas especies mientras el hermafroditismo es adaptativo para otras? ¿Cuál combinación de fuerzas selectivas (ecológicas, demográficas, sociales) e historia filogenética explica la distribución de sistemas sexuales entre los varios grupos de organismos? Entre un grupo de crustáceos, los camarones carideos, hay especies con sexos separados (gonocoria), otras con hermafroditismo secuencial, y otras con hermafroditismo simultáneo. Este último es un sistema sexual recientemente descrito en el género Lysmata por Bauer y Holt (1998), Fiedler (1998) y Bauer (2000). Por ello, los sistemas sexuales de camarones carideos pueden servir como modelos para estudiar los factores responsables de que un sistema sexual evolucione en lugar de otro. El propósito de este artículo es discutir la evolución del hermafroditismo en los carideos con énfasis en el hermafroditismo simultáneo en Lysmata, un sistema sexual único hasta ahora en los crustáceos decápodos, grupo que incluye los camarones, las langostas y los cangrejos.

Aunque la mayoría de los carideos tiene sexos separados (gonocoria), aproximadamente 10-15% de las 2500 especies son hermafroditas protándricos. En la protandria, un individuo madura primero como macho pero más tarde cambia el sexo a hembra. En una distribución de frecuencias de tamaños en la población, los individuos más pequeños son machos mientras que los individuos más grandes son hembras (Figura 1), con poca sobreposición entre el tamaño de machos grandes y hembras pequeñas. Por lo general, en el área de sobreposición, hay individuos transicionales que muestran características morfológicas entre macho y hembra (Figura 1). Hay diferentes variaciones de este caso de protandria, que es el más sencillo (Bauer, 2000). En algunas especies del género Pandalus y en Processa edulis y Crangon crangon, la mayoria de los individuos de la población cambian sexo pero hay también hembras primarias (Bauer, 2000). Como en las hembras de especies gonocóricas, estas hembras primarias empiezan la vida bentónica como hembras juveniles y luego maduran como hembras sin pasar por una fase masculina. Otra variación de la protandria se encuentra en el carideo Thor manningi, en la que el 50% de la población se compone de hermafroditas protándricos pero el otro 50% está constituido por machos primarios que nunca se transforman en hembras (Bauer, 1986).

Figura 1. Frecuencia de tamaños de machos (fase masculina) y hembras (fase femenina) en una especie protándrica en la que un individuo comienza como macho pero deviene hembra cuando alcanza un tamaño mayor. Los individuos transicionales son machos en el proceso de cambiar sexo, los cuales muestran una disminución de características masculinas y un desarrollo de características femeninas.

A comienzos del siglo pasado, Spitschakoff (1912) describió el sistema reproductivo del camarón europeo Lysmata seticaudata. En todos los individuos de cualquier edad, la parte anterior de las dos gónadas era ovárica, mientras la parte posterior era testicular, es decir, las gónadas eran "ovotestes" (Figura 2a). Los individuos pequeños exhibían características externas de machos (fase masculina, "FM") mientras que los individuos mas grandes tenían rasgos de hembras y producían embriones (fase femenina, "FF"). Spitschakoff (1912), al observar que la parte testicular del ovotestes era activa durante la FM y la parte ovárica durante la FF, concluyó que el sistema sexual de L. seticaudata era un hermafroditismo protándrico. Berreur-Bonnenfant y Charniaux-Cotton (1965) estudiaron histológicamente las gónadas de L. seticaudata y confirmaron que, contrario a otros carideos con protandria, los ductos masculinos eran retenidos durante la FF, aún cuando la gónada estaba llena de oocitos vitelogénicos (maduros) (Figura 2a). Aunque estos autores observaron que la producción de esperma se mantenía durante la FF, no investigaron ni sugirieron la posibilidad de que los individuos en esa fase pudieran reproducirse como machos. Kagwade (1982), quien observó la presencia de ovotestes y ductos masculinos en los FF de una especie relacionada (Exhippolysmata ensirostris), propuso que los FF eran hermafroditas simultáneos, es decir, individuos que podían reproducirse como machos y/o hembras. Bauer y Holt (1998), motivados por estas investigaciones y por una variedad de observaciones anecdóticas, estudiaron el sistema sexual de Lysmata wurdemanni del noroeste del golfo de México. Como en L. seticaudata, los individuos más pequeños de la población de L. wurdemanni son FM con características masculinas externamente pero tienen "ovotestes" con las partes ováricas en una etapa inmadura (Figura 2b). No se encontraron juveniles con características femeninas. Los FM pueden cambiar a FF cuando alcanzan suficiente tamaño para la producción de embriones. Sin embargo, muchos no cambian a FF sino cuando alcanzan un tamaño mayor. En el cambio de FM a FF, los individuos pierden los apéndices masculinos, muestran las características femeninas asociadas con la crianza de embriones, pero retienen los ductos masculinos y la habilidad de producir esperma (Figura 2b,c).

Videograbaciones cronológicas ("time-lapse video") de parejas de FF demostraron por primera vez que un FF puede copular como macho y fertilizar con éxito otro FF después de su muda predesove (Bauer y Holt, 1998). Además, un FF predesove puede copular como hembra y como macho en el lapso de una a dos horas. Aunque parece morfológicamente posible que un FF predesovador pueda autofertilizarse, observaciones de los FF mantenidos en aislamiento no demuestran que puedan hacerlo. Un FF aislado puede mudar y desovar normalmente, pero los oocitos no están fertilizados y son descartados por el FF. En resumen, Bauer y Holt (1998) demostraron que los FF de L. wurdemanni son hermafroditas simultáneos, que pueden fertilizar a otros FF pero no autofecundarse.

Bauer (2000) llamó este sistema sexual "hermafroditismo simultáneo protándrico" (HSP), en el cual un individuo comienza la vida bentónica como macho pero después cambia a hermafrodita simultáneo con características femeninas (FF). Fiedler (1998) realizó observaciones sobre L. amboinensis que indican que esta especie también tiene HSP. Puesto que los FF de L. seticaudata (Figura 2) y otras especies de Lysmata (Bauer, 2000) retienen los ductos masculinos y las partes testiculares de las gónadas, es muy probable que también tengan el sistema sexual HSP. Es necesario hacer observaciones sobre el apareamiento para confirmar esto en otras especies de Lysmata.

En L. wurdemanni un FM puede cambiar a FF cuando alcanza un largo del carapacho (LC) de 6mm (Figura 3a). A pesar de que un FF puede reproducirse como macho y hembra, una ventaja considerable, hay bastantes FM que cambian a FF cuando alcanzan un tamaño mucho mayor de 6mm (Figura 3b,c). De hecho, es posible que unos pocos FM nunca cambien a FF (Figura 3c), aunque tengan la capacidad morfológica de hacerlo. ¿Por qué algunos FM tardan en cambiar a hermafroditas simultáneos, un estado sexual que parece tan favorable al éxito reproductor del individuo? Esto se explicaría si los FM tuvieran más éxito en fertilizar los FF predesovadores que los mismos FF cuando usan su sistema masculino. Es decir, si hay una competencia para la fertilización de un FF predesove entre un FM y otro FF, ¿quién va a ganar? Si el FM es mejor copulando como macho que un FF, entonces en algunas circustancias demográficas (cuando hay una alta abundancia relativa de FF en la población) puede ser más ventajoso permanecer como FM que cambiar a FF. Igualmente, si los FM grandes tienen más éxito en obtener copulaciones con FF predesovadores que los FM más pequeños, puede ser ventajoso tardar en cambiar a FF, según las proporciones de FM pequeños, FM grandes y FF en la población. Con base en datos de pesca, Charnov (1981) proporcionó evidencia de que los machos del camarón protándrico Pandalus borealis podían ajustar el tamaño de transmutación a hembra según la proporción de éstas en la población. En cambio, Bergström (1997) propuso una hipótesis selectiva para explicar los mismos datos de P. borealis. Dicha selección opera sobre la frecuencia de los genotipos que determinan el tamaño (edad) para mutar de macho a hembra.

Figura 3. Diferentes trayectorias de desarrollo sexual posibles para un recluta juvenil en una población de L. wurdemanni. El cambio de la fase masculina a la fase femenina puede ocurrir a tamaños variables (a-c). Es posible que algunos individuos nunca cambien a fase femenina (d) aunque sean morfológica y fisiológicamente capaces de hacerlo.

¿Basándose en la frecuencia y tipo de interacciones con otros individuos, puede un macho estimar la proporción de diferentes tipos sexuales en una población y luego "decidir" el cambio fisiológico a hembra? Datos de estudios sobre peces hermafroditas demuestran que una transformación en la composición sexual de los individuos en un grupo social puede causar un cambio de sexo en un individuo del grupo en pocos días (Chan y Yeung, 1983; Ross, 1990). En el camarón Macrobrachium rosenbergii, a partir de la misma cohorte se pueden desarrollar diferentes tipos de machos (Ra’anan y Sagi, 1985). Aunque la mayoría de los machos son pequeños y con pinzas relativamente poco desarrolladas, hay unos pocos machos grandes con pinzas hiperdesarrolladas que son territoriales y defienden harenes de hembras cerca del momento del desove. También es posible encontrar machos en un estado intermedio entre los pequeños y los grandes en la población. Aunque todos los machos son capaces de copular, son los grandes (territoriales) quienes fertilizan a la mayoría de las hembras. Cuando los machos territoriales son removidos de la población, algunos de los machos intermedios cambian a territoriales, y algunos de los pequeños cambian al estado intermedio. Tomando en consideración estos ejemplos de cómo la composición sexual puede influir el desarrollo sexual en peces y camarones, es muy posible que en L. wurdemanni, y otras especies del género, los FM puedan controlar el cambio a FF dependiendo de las proporciones de los FM y los FF en su ambiente.

También hay que considerar que la condición de hermafrodita simultáneo puede no ser tan ventajosa como parece. Es posible que en los FF el costo energético de mantener simultáneamente un sistema masculino y uno femenino reduzca la producción de embriones que un individuo femenino puro podría producir. Si esto es cierto, es posible que, según la composición sexual de la población, un FM deba y pueda retardar el cambio a FF. Otra posibilidad para explicar la presencia de FM grandes sería que los FF puedan cambiar nuevamente a FM dependiendo de las proporciones sexuales de la población. Por otro lado, se debe recordar que el desove de un FF siempre será fertilizado, dado que todo el resto de la población puede copular como macho, mientras que un FM tiene mucha competencia para fertilizar un FF predesovador. De lo anterior se desprende que, obviamente, hay muchas hipótesis que pueden ponerse a prueba sobre los cambios de FM a FF en esta especie.

Obviamente, el HSP evolucionó a partir de una especie con cambio de sexo de macho a hembra; es decir, una especie protándrica. En tal especie, la hipótesis de "Ventaja por Tamaño" (Ghiselin, 1969; Warner, 1975) explica que la dirección de cambio ocurra de macho a hembra y no lo opuesto. En los camarones carideos, un individuo pequeño es capaz de producir esperma y servir como macho, pero necesita alcanzar una talla mayor para producir los oocitos de gran tamaño característicos de los carideos. En las hembras, la fecundidad está positivamente relacionada con el tamaño. En cambio, en los machos de muchas especies de carideos gonocóricos, no hay aumento en el éxito reproductor con el incremento en tamaño. Esto ocurre en especies en las que el macho no guarda ni defiende a una sola hembra sino que hace contacto con muchas hembras para así aumentar la probabilidad de encontrar una hembra predesovadora receptiva ("pura búsqueda" de Wickler y Seibt, 1981; Bauer y Abdalla, 2001). De hecho, con un sistema de apareamiento así, un tamaño pequeño puede ser ventajoso para el macho permitiéndole escapar a la atención de los depredadores.

Aunque la hipótesis de "Ventaja por Tamaño" explica la dirección de cambio de FM a FF en Lysmata con HSP, hasta ahora no hay explicación al porqué de la capacidad de los FF de retener la función masculina evolucionó solamente en este género y no en otros con especies protándricas. ¿Por qué el HSP ha evolucionado unicamente (hasta donde se sabe) en el género Lysmata, teniendo sus especies una dicotomía tan marcada en ecología, demografía y comportamiento? En ausencia de una fuerza selectiva obvia común a las especies actuales, hay que formular y someter a prueba hipótesis sobre la historia evolucionaria del grupo. He propuesto una hipótesis que puede servir como un guión del proceso evolutivo que terminó en HSP en Lysmata (Bauer, 2000). Según esta hipótesis, el antepasado de Lysmata era una especie protándrica que se mantenía en bajas densidades poblacionales debido a una limitación de recursos ambientales. Según Ghiselin (1969), la dificultad para encontrar pareja cuando la densidad poblacional es baja constituye una fuerza selectiva que promueve la evolución de hermafroditismo simultáneo. En un hermafrodita simultáneo, cuando un indviduo encuentra a otro, la probabilidad de reproducirse se duplica, porque el individuo puede tanto fertilizar como ser fertilizado. Bajo estas circunstancias, está justificado el costo energético de mantener la función femenina y masculina a la vez, siempre y cuando esto sea genéticamente posible. En el antepasado de Lysmata, el sistema social de vivir en parejas hermafroditas constituyó otra adaptación para asegurar la presencia de un individuo con quién copular. En las especies "parejas," cuando un FF se aproxima al desove, el otro FF puede servir como macho y viceversa.

Así que la hipótesis de "baja densidad poblacional" puede explicar la evolución del HSP en las especies con un antepasado protándrico. ¿Cómo se explica entonces el HSP en las especies "muchedumbres" en las que no faltan individuos con los que aparearse? Una hipótesis es que las especies "muchedumbres" son descendientes de una especie "pareja" que entró un ambiente en que la abundancia de recursos permitió desarrollar una alta densidad poblacional. El sistema social de vivir en parejas desapareció porque con una alta densidad poblacional no había escasez de parejas y así desapareció la fuerza selectiva que mantenía la vida en pareja. No hubo selección en las especies "muchedumbres" en contra al HSP, heredado de su antepasado, porque el saldo entre el costo de mantener ambos sistemas sexuales y el beneficio extraído del aumento en el éxito reproductivo siguió siendo positivo.

El HSP ocurre solamente en el género Lysmata (y posiblemente en el género relacionado Exhippolysmata; ver Kagwade, 1982) aunque el hermafroditismo protándrico sencillo ocurre en varios otros grupos de carideos. Se debe tomar en cuenta la posibilidad de que la combinación de circunstancias (fuerzas selectivas) que llevaron a la evolución de HSP en Lysmata fueron únicas, y por eso el sistema de HSP ha evolucionado en carideos una sola vez, hasta donde se sabe. Ésta no es una explicación muy satisfactoria porque es casi imposible someter a prueba este tipo de hipótesis, que es análoga a la que se ha propuesto para explicar la expansión de los mamíferos en diversos nichos después de la extinción de los dinosaurios por los efectos del impacto de un asteroide hace 65 millones de años (una hipótesis de "contingencia histórica"; Gould, 1989).

También hay que considerar la posibilidad de que el HSP evolucionó en Lysmata no por una combinación de fuerzas selectivas únicas como las sugeridas arriba sino por una alteración en la genética o en los mecanísmos de desarrollo embrionario que determinan el sexo en camarones. Nuestro conocimiento de determinación de sexo en camarones y otros crustáceos malacostracos es como sigue (revisión en Bauer, 2000). Un juvenil pequeño tiene el potencial de ser macho o hembra. Si hay desarrollo de la glándula androgénica (GA) en el cefalotorax, el individuo se hace un macho. Sin el desarrollo de esta glándula, que tiene un rudimento ("anlage") en el embrión de los dos sexos, el individuo llega a ser hembra. Los pocos estudios sobre estos procesos en camarones y sus parientes muestran que la determinación de sexo es muy flexible (Legrand et al., 1987; Rigaud et al., 1997). Por eso ha surgido hermafroditismo secuencial en los isópodos y carídeos. En resumidas cuentas, un factor que desvía el desarrollo de sexo puede producir individuos intersexuales (Rigaud et al., 1997).

Entre los carídeos, la protandria es el tipo de hermafroditismo más común. Hay dos ideas sobre el sexo genotípico de individuos de carideos protándricos (Bauer, 2000). Una hipótesis es que originalmente un factor (ver abajo) cambió el desarrollo sexual en machos genéticos y esto resultó en la degeneración de la GA después de que los individuos actúan como machos por un cierto período de tiempo. Sin las hormonas masculinas, el individuo cambia a hembra, como se ha demostrado en varios experimentos (revisión en Charniaux-Cotton y Payen, 1981). Otra hipótesis es que el sexo genótipico original de los camarones protándricos es femenino. En este caso, un desarrollo anormal del rudimento de la GA durante la etapa juvenil de hembras genéticas puede provocar el desarrollo de características masculinas (Bauer, 2000). Posiblemente el hermafroditismo protándrico empezó por una o otra de estas dos razónes en diferentes grupos. Posiblemente lo que ha pasado en la evolución de hermafroditismo simultáneo en Lysmata es que los factores que causaron el cambio de sexo tuvieron un efecto parcial o incompleto. Los individuos (FF) retuvieron los ductos masculinos aunque presentaban el fenotipo femenino. Así, estos individuos obtuvieron una ventaja reproductiva inmediata, habiendo una fuerte presión selectiva a favor de estas características en cualquier ambiente o en cualesquiera circunstancias socioecológicas.

¿Qué es necesario para someter a prueba la hipótesis propuesta anteriormente sobre la evolución de HSP en Lysmata? Se deben estudiar en la naturaleza los detalles del sistema reproductivo de la mayoría, sino todas, las especies del género, además de su ecología, demografía, y etología. Luego, usando carácteres tradicionales (morfológicos), así como moleculares, es necesario obtener una filogenia de las especies del género para determinar cuáles son las especies ancestrales y cuáles son las descendientes. Una genealogía del género permitiría constatar si la idea de que el HSP se desarrolló primero en especies "parejas" es factible.

Se debe reconocer que hay limites a la energía y tiempo que deberían invertirse en dilucidar estas cuestiones. Para llevar a cabo las observaciones y análisis necesarios para someter a prueba la hipótesis sobre HSP, e hipóteses semejantes en otros organismos, se requerirían ingentes recursos económicos y horas de trabajo. Aún así, es casi imposible estudiar extensamente la biología natural de estas especies acuáticas, muchas de las cuales son nocturnas. La tecnología podría, empero, ayudar a resolvar tales retos. Hoy existen o están en desarrollo los equipos que permiten registrar la vida de animales submarinos, aunque su costo es todavía prohibitivo para la mayoría de los investigadores. Además, en un estudio así es necesaria la participación de un número sustancial de investigadores, la cual incrementaría substancialmente el costo del proyecto. Pero, como hemos visto que ha ocurrido con la exploracíón del cosmos y con los avances recientes en el estudio del genóma humano, cualquier proyecto razonable es posible con suficientes fondos y esfuerzos. El éxito de este tipo de empresas dependerá en último termino de que los gobiernos del mundo puedan poner los estudios científicos básicos entre sus prioridades, lo cual seguirá siendo un asunto de índole política y social, más que científica.

El autor agradece a Jesús Eloy Conde y la Comisión Organizadora del Simposio "Ecología Tropical para el Siglo XXI", así como la asistencia económica de la National Science Foundation, USA (beca OCE-9982466) y la Neptune Foundation. Esta publicación es la Contribución # 78 del Laboratory of Crustacean Research, University of Louisiana at Lafayette, USA.

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