Jorge R. Rey y Sheila M. O’ConneLl

Jorge R. Rey. Ph.D., Florida State University. Profesor, Instituto de Alimentos, Agricultura y Recursos Naturales, University of Florida, EEUU. Dirección: IFAS, 200 9th Street S.E., Vero Beach, FL 32962. EEUU. e-mail: jrr@mail.ifas.ufl.edu

Sheila M. O’Connell. B.Sc. en Biología, University of Florida. Bióloga, Instituto de Alimentos, Agricultura y Recursos Naturales. e-mail: soc@mail.ifas.ufl.edu

Se reportan los resultados de un estudio sobre los efectos de descargas puntales de agua de calidad pobre de manglares embalsados sobre la estructura de praderas submarinas dominadas por Syringodium filiforme Kützing, sobre sus almacenes de carbohidratos solubles, y sobre la atenuación de la radiación solar a su paso por la columna de agua en el estuario colindante. No se encontraron asociaciones significativas entre la distancia al punto de descarga y la cobertura, densidad de tallos cortos y longitud de las hojas de S. filiforme, y no hubo patrón consistente alguno en los valores de estas variables según su distancia a la desembocadura de las descargas. La profundidad del sitio de muestreo mostró una asociación significativa con los valores de estas variables, aun cuando las diferencias en profundidad de los sitios someros y profundos fueron menos de 1m. No hubo evidencia de diferencias significativas causadas por el sitio, o la distancia a la fuente de descarga del manglar en los almacenes de carbohidratos solubles en las hojas ni en las rizomas de S. filiforme. El coeficiente de atenuación vertical de radiación fotosintéticamente activa (PAR) y el área bajo las curvas de PAR cerca del fondo fueron influenciados significativamente por el tipo de manejo de los manglares embalsados, siendo menor en los manglares donde se mantuvo el intercambio de agua con el estuario durante todo el verano. Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas entre sitios cerca o lejos de las desembocaduras de las descargas de agua de los manglares.

We report the results of a study about the effects of point source discharges of poor quality water from impounded mangrove forests on the structure of seagrass meadows dominated by Syringodium filiforme Kützing, on seagrass carbohydrate stores, and on light penetration through the water column of the adjoining estuary. Very few significant effects of distance from the discharge point on seagrass cover, shoot density or canopy height of S filiforme were evident, and there were no consistent patterns in the values of these variables with distance from the discharge point. Depth of the sampling site did have a significant effect on the above variables, even though depth differences between shallow and deep sites were less than one meter. There was no evidence of significant effects attributable to sites or distance to the discharge source neither on stored soluble carbohydrates in the blades nor on the rhizomes of S. filiforme. The vertical attenuation coefficient (K_d) for photosynthetically active radiation (PAR), and the area under the PAR curves near the bottom were significantly influenced by the type of management of the impounded mangroves, with K_d being significantly lower and the area significantly higher near the impoundments were water exchange with the estuary was maintained throughout the summer. Nevertheless, there were no significant differences between sites near the impoundment discharges, and those far from them.

PALABRAS CLAVE / Embalse / Estuario / Mangle / PAR / Praderas Submarinas / Syringodium /

Recibido: 20/06/2003. Modificado: 14/10/2003. Aceptado: 17/10/2003

Las praderas submarinas son uno de los componentes más importantes de los estuarios y aguas costeras marinas. La protección de los pastos marinos siempre es parte integral de los sistemas de manejo de los estuarios (Virnstein y Morris, 1996) y son uno de sus recursos más valiosos. Por ejemplo, en el estuario Indian River Lagoon (IRL) en Florida, EEUU, las praderas submarinas forman la base de una industria pesquera valorada en mas de un billón de dólares anuales (Virnstein y Morris, 1996). Los patrones de asignación de recursos en las plantas macrófitas sumergidas puede variar temporalmente (Dawes et al., 1979; Best y Visser, 1987; Madsen, 1991). Recursos de reserva almacenados, como los carbohidratos solubles, muchas veces son importantes para el mantenimiento de los pastos marinos durante periodos poco favorables, y para mantener el crecimiento después de una perturbación o de la inactividad invernal (Dawes y Lawrence, 1980; Olessen y Sand-Jensen, 1993). La variación en los almacenes de recursos también pueden reflejar las condiciones ambientales, reduciéndose durante periodos no favorables, y aumentando durante periodos favorables (Tomasko y Dawes, 1989; Rey y Stephens, 1996). Por ello, los niveles de recursos almacenados pueden ser usados como indicadores de las condiciones ambientales a corto plazo.

En gran parte de las Américas, particularmente en el Caribe, las áreas costeras se encuentran bajo gran presión de desarrollo y bajo influencia directa de las actividades humanas (UNEP, 1994). La escorrentía superficial, con fuerte carga de sedimentos y de productos tóxicos, y acrecentada por la deforestación y por el desarrollo urbano, descarga en las aguas costeras, ya sea directamente o luego de pasar por los manglares y humedales costeros. Otras descargas, puntales y no puntales, por ejemplo, de plantas de tratamiento de aguas residuales o de instalaciones de acuicultura, ejercen gran presión sobre las comunidades biológicas costeras, particularmente sobre los manglares, arrecifes y praderas submarinas (Lemay, 1998; Euán-Ávila et al., 2002; Valero-Gamboa, 2002).

La IRL es un estuario de aguas poco profundas formado por barras de arena, localizado en la parte este de Florida (Figura 1). Las especies predominantes de pastos marinos son Syringodium filiforme Kützing y Halodule wrightii (Ascherson), pero Thalassia testudinum Banks ex König y Halophila spp. (H. johnsoni, H. decipiens y H. engelmanii) se encuentran con frecuencia en algunos sitios (Thompson, 1978). Como en muchos de los estuarios de otras áreas costeras (Koch et al., 1974; Buesa, 1990; Gordon et al., 1994) la disponibilidad de luz solar es el factor más importante en la determinación de la distribución y abundancia de los pastos marinos en este estuario (Rice et al., 1983; Short et al., 1993). La penetración de luz solar a través de la columna de agua es generalmente pobre y las condiciones frecuentemente se encuentran cerca de los límites para la sobrevivencia de las praderas submarinas (Howard y Short, 1986). Por lo tanto, cualquier factor que disminuya la disponibilidad de radiación solar puede tener consecuencias importantes para el desarrollo y mantenimiento de estas praderas.

Una gran proporción (más de 40000ha) de los manglares y las marismas a lo largo de la IRL han sido embalsadas para el control de mosquitos (Rey et al., 1991). El manejo de estos embalses varía, pero muchos de ellos se encuentran bajo el protocolo RIM (Carlson et al., 1994), donde el manglar se mantiene conectado al estuario de octubre a mayo a través de alcantarillas abiertas, y luego se cierra e inunda artificialmente para prevenir la oviposición por mosquitos durante la temporada de alta producción de éstos (mayo a octubre). Durante el tiempo en el que los embalses se mantienen cerrados, la calidad del agua en ellos se deteriora, particularmente en lo que se refiere a la disminución en el O₂ disuelto y en el aumento de la turbidez, la concentración de nutrientes y la concentración de ácido sulfohídrico (Rey et al., 1992). Para mejorar la calidad de las aguas del embalse en algunos de ellos se mantiene el intercambio de agua entre la IRL y el embalse aún durante la temporada de mosquitos, constantemente o intermitentemente, dejando salir agua del embalse a través de las alcantarillas. Por lo general, las alcantarillas se ubican para descargar el agua cerca del fondo. El volumen de agua perdido se repone bombeando agua del estuario hacia el embalse.

Esta configuración permite muestrear los efectos de las descargas del manglar en el estuario, ya que todo intercambio entre los dos ambientes tiene lugar a través de las alcantarillas. El principal objetivo del presente estudio es investigar los efectos de descargas de agua de los manglares embalsados sobre la atenuación de la luz solar en la columna de agua de la IRL, y sobre las condiciones estructurales (cobertura, densidad, y longitud de hojas) y los almacenes de carbohidratos de las praderas submarinas colindantes.

En cada transecto se establecieron estaciones de muestreo de pastos marinos directamente frente a la alcantarilla (0m), y a 33, 66 y 99m del primer punto. También se seleccionaron estaciones para el monitoreo de la radiación fotosintéticamente activa (PAR; longitud de onda »400-700nm) a 0 y 100m de distancia de las alcantarillas en cada sitio, en un punto medio entre los dos transectos (Figura 2).

Durante cada muestreo se tomaron dos medidas replicadas de porcentaje de cobertura, densidad de tallos cortos y longitud de las hojas de los pastos marinos, en cada estación. El porcentaje de cobertura se midió usando una cuadrata de PVC con área de 1m² dividida en 100 celdas de 10cm² cada una, registrando la presencia o ausencia de pasto marino en cada una de las celdas, y luego calculando el porcentaje de celdas en donde se registró la presencia de pastos marinos. La longitud de las hojas se midió usando una regla de 1m de largo y midiendo directamente la longitud de las hojas en tres celdas seleccionadas aleatoriamente para cada medida replicada (6 mediciones por estación y muestreo) y luego calculando el promedio y la desviación estándar para cada replica. Hojas extraordinariamente largas no fueron incluidas en las medidas, de acuerdo a Virnstein y Morris (1996). La densidad de tallos cortos fue determinada a través de conteos directos en dos celdas escogidas aleatoriamente para cada replicación (4 mediciones por estación y por muestreo).

Muestras de hojas y rizomas de S. filiforme fueron obtenidas durante cada muestreo entre los dos transectos en cada sitio, a 0 y 100m de la desembocadura de las alcantarillas (Figura 2). Las muestras se tomaron de sitios colindantes, pero sin translaparse, con los sitos de muestreo de la estructura de las praderas, para evitar la modificación artificial de los últimos. Después de su extracción, las muestras fueron introducidas en bolsas de plástico y almacenadas en oscuridad en un refrigerador portátil. En el laboratorio, las hojas y las rizomas se separaron y las hojas se limpiaron de organismos epifíticos sumergiéndolas brevemente en una solución de 1,0N HCl, enjuagándolas con agua fresca, y limpiándolas ligeramente con tela de estopilla. Los rizomas se enjuagaron con agua fresca y se limpiaron con tela de estopilla. Después de la limpieza, hojas y rizomas fueron secadas hasta llegar a un peso constante en un horno a 60ºC, y molidas con mortero y maja hasta formar un fino polvo. Cada muestra fue bien mezclada y se extrajo suficiente material de cada una para las determinaciones de contenido de carbohidratos solubles.

Los carbohidratos solubles fueron extraídos con 10ml de ácido tricloroacético en un baño de agua a 80-90ºC durante 3h. Se realizaron análisis por triplicado para cada muestra usando el método de fenol-ácido sulfúrico (Kochert, 1978). Todas las medidas espectrofotométricas se obtuvieron usando un espectrofotómetro Beckman DU640. El contenido total de carbohidratos solubles, y porcentaje del peso seco en carbohidratos se calcularon de acuerdo con los resultados de cada análisis.

El coeficiente de atenuación vertical de la irradiancia en la columna de agua (K_d) fue calculado para cada medida según la fórmula de Kirk (1983):

K_d = (1/z₂ - z₁) ln(Ed(z₁) / Ed(z₂))

donde K_d: coeficiente de atenuación vertical de luz solar en m^-1, z₁ y z₂: profundidades de los sensores, y Ed(z₁) y Ed(z₂): medidas de irradiancia en las profundidades z₁ y z₂, respectivamente. La Figura 3 muestra un ejemplo del patrón de variación de la atenuación vertical de luz calculado en uno de los sitios de este estudio.

Los datos obtenidos de los estudios de las condiciones de las praderas submarinas fueron analizados por medio de análisis de varianza para medidas repetitivas (AMR) con el propósito de evaluar los efectos de sitio, distancia de las alcantarillas, y profundidad sobre el porcentaje de cobertura, la densidad de tallos cortos y la longitud de las hojas de S. filiforme. Los efectos de la distancia a las alcantarillas fueron evaluados independientemente para cada transecto, mientras que se utilizaron AMRs multivariables para evaluar los efectos de sitio y profundidad (transecto). Las diferencias individuales de efectos principales significativos se determinaron a posteriori usando la prueba HSD de Tukey.

Las medidas de radiación en la superficie en los diferentes sitios también fueron analizadas usando pruebas AMR. El área bajo las curvas trazadas por las medidas de radiación fotosintéticamente activa en los sensores profundos (cerca del fondo) se calculó integrando los periodos de observación centrados en el mediodía solar, y se utilizó como una estimación de la exposición a la luz solar disponible cerca del fondo en cada estación de muestreo. Se usó el análisis de varianza jerarquizado (estaciones anidadas en sitios) para comparar las variables asociadas con el PAR (K_d y PAR total) entre los diferentes sitios y estaciones de muestreo, después de determinar que no existía autocorrelación serial en los datos (Tabla I). Se utilizó también el análisis de regresión lineal para examinar la relación entre el coeficiente de atenuación vertical y la fecha juliana, y describir una posible tendencia de aumentar el K_d con el tiempo. Se utilizó análisis de varianza para medidas repetitivas a fin de comparar las medidas de los sensores sobre la superficie en los diferentes sitios, pues se observaron correlaciones seriales significativas en SLC6 (Tabla I).

Los análisis estadísticos fueron realizados con la aplicación Statistica (Stat-Soft, Tulsa, Oklahoma, EEUU). El área bajo las curvas de PAR se calculó con el programa Kaleidagraph (Synergy Software, Reading, Pennsylvania, EEUU). Dicho programa calcula una integral definitiva para encontrar el área bajo una curva definida por una serie de coordenadas X e Y. Los promedios reportados en el texto son seguidos por su desviación estándar (±ds). Todos los datos en forma de fracción o porcentaje se sometieron a una transformación angular ("arco seno) antes de los análisis.

La irradiancia en la superficie fue mayor en el verano, disminuyó durante el otoño hasta un mínimo en el invierno, y aumentó nuevamente de la primavera al verano (Figura 4). No se encontró ninguna diferencia significativa en la irradiancia entre los sitios de estudio (AMR, F= 0,860, p= 0,430, 2/46 gl). El valor promedio de K_d en todas las estaciones fué 1,87 ±0,63m^-1. SLC2 exhibió el promedio más bajo (1,70 ±0,49m^-1) y SLC6 el más alto (2,25 ±0,94 m^-1). En los tres sitios, la atenuación vertical aumentó de 1998 a 1999, disminuyó en los principios del 2000, y varió poco durante la primavera y el verano de 2000 (Figura 5). Regresiones lineales de los datos de atenuación vertical durante el mediodía solar durante 1998-1999 y la fecha juliana fueron significativas, con excepción de la estación a 100m en SLC6. Los valores de R² variaron de 0,240 a 0,622 (Tabla II).

En cada año, se encontró una tendencia de aumento de K_d hacia finales de verano, pero ésta queda oscurecida por otras a mayor escala, y a la variación entre muestras (Figura 5a, b, c). La atenuación vertical fue significativamente mayor en SLC6 que en SLC1 (Tabla III). En cada sitio, los patrones temporales fueron similares en las estaciones situadas cerca (0m) y lejos (100m) de las alcantarillas (Figura 5a, b,c). No se encontró diferencia significativa alguna en K_d entre estaciones cerca y lejos en ninguno de los sitios (Tabla III).

En los tres sitios, la exposición cerca del fondo durante 2h centradas en el mediodía solar siguió patrones temporales similares, con disminución en el invierno y aumento en el verano (Figura 6). El valor promedio mayor fue 4728451 ±1018361µmol·s^-1·cm^-2 en la estación a 0m de SLC2, y el menor fue 3529878 ± 1442783µmol·s^-1·cm^-2 en la estación a 100m de SLC6. La exposición fue significativamente menor en SLC6 que en los otros dos sitios, pero no se encontraron diferencias significativas entre las estaciones cerca y lejos de las alcantarillas (Tabla III).

Los patrones de cobertura, densidad de tallos cortos, y longitud de las hojas también fueron similares en los tres sitios. Los valores de estas variables fueron mínimos durante el invierno de 1999, y máximos durante los veranos de 1998 y 2000 (Figura 7). Los patrones temporales en las diferentes estaciones en cada sitio fueron similares La única excepción fue la estación a 33m del transecto profundo de SLC2, donde se observaron máximas en mayo 1999 y junio 2000.

La mayor cobertura promedio de S. filiforme se observó en la estación a 99m del transecto somero de SLC1 (96,5 ±4,99%) y la menor en la estación a 0m del transecto profundo de SLC2 (20,0 ±37,03%). La estación a 33m del transecto profundo de SLC6 exhibió la mayor densidad de tallos cortos (6,938 ±4,93/10cm²), y la misma estación en SLC2 la mas baja densidad (1,063 ±1,88/10cm²). La mayor longitud de hojas se observó en la estación a 0m del transecto somero de SLC1, con una longitud promedio de 37,99 ±9,98cm. Los valores de longitud de hoja mas bajos se encontraron en la estación a 99m del transecto profundo de SLC2 (6,51 ±2,13cm).

El porcentaje de cobertura de pastos marinos y la longitud de hojas fueron significativamente mayores en SLC2 que en los otros dos sitios. No se observó diferencia significativa en la densidad de tallos cortos entre ninguno de los sitios (Tabla IV). La profundidad del transecto sí se asoció significativamente con todas las variables relacionadas con la estructura de las praderas, siempre reflejando valores mayores en estas variables en los transectos someros que en los profundos. Se encontraron interacciones significativas entre sitio y profundidad en el porcentaje de cobertura y en la longitud de las hojas (Tabla IV y Discusión).

Se encontraron pocos efectos significativos de la distancia a las alcantarillas sobre el porcentaje de cobertura, densidad de tallos cortos, y longitud de las hojas. Estas pequeñas diferencias significativas no siguen, además, un patrón con la distancia a las alcantarillas. En SLC1, la estación a 99m de la línea somera mostró un porcentaje de cobertura mas alto que el de las estaciones a 33 y 66m, y la cobertura en la estación a 0m fue mayor que la de la estación a 66m (Tabla V). En el mismo transecto, la densidad de tallos cortos fue mayor en la estación a 99m, seguida por las estaciones a 0, 33, y 66m, respectivamente, mientras la longitud de las hojas fue significativamente mayor en la estación a 0m que la estación a 99m. En el transecto somero de SLC2, la longitud de hojas fue significativamente menor en la estación a 0m que en las otras tres estaciones (Tabla V).

El mayor porcentaje promedio de carbohidratos solubles en las hojas se encontró en la estación a 0m de SLC1 (72 ±28,1%) y el menor en la estación a 0m de SLC6 (30 ±12,9%); el mayor porcentaje promedio de carbohidratos solubles en los rizomas fue en la estación a 100m de SLC6 (35,1 ±8,0%) y el menor en la estación a 0m de SLC1 (23,9 ±13,8%). No se encontraron diferencias significativas entre sitios ni entre las estaciones cercanas y lejanas a las alcantarillas en las hojas ni en los rizomas (Tabla VI).

Se observaron muy pocas diferencias significativas en las variables asociadas con la estructura de los pastos marinos, y las pocas que se observaron no tienen relación a la distancia a las alcantarillas. Las interacciones encontradas en los análisis de porcentaje de cobertura y longitud de las hojas son resultado de que los transectos someros siempre tuvieron valores mayores que los transectos profundos. Por ejemplo, aunque no se encontró diferencia significativa alguna en longitud de las hojas entre SLC2 y SLC6, el transecto profundo de SLC6 exhibió longitud de hojas significativamente menores que el transecto somero de SLC6 (prueba HSD de Tukey, p£0.05).

De manera similar, no se encontraron diferencias significativas en la exposición en el mediodía solar o en la atenuación vertical entre las estaciones cerca a las alcantarillas y las estaciones lejos de ellas. Los patrones temporales de variación de la irradiancia ambiental siguieron los patrones normales para esta región, con máximos en el verano, y mínimos en el invierno. La tendencia de la atenuación vertical a aumentar a finales de verano, que es evidente en algunos de los gráficos, es normal para esta región, pero este patrón se encuentra subordinado a la variación entre las muestras y a una tendencia general de aumento de 1997 a 1999. No son claras las causas de esta última; se requiere una serie temporal de datos mucho más larga para documentar la existencia de un patrón general de aumento y justificar un estudio sobre sus posibles causas.

Existió considerable variación en el porcentaje de carbohidratos solubles en las hojas en los diferentes sitios, y menor variación en los rizomas, pero no se encontraron diferencias significativas entre sitios en el porcentaje de carbohidratos en las hojas ni en los rizomas. Debido a la alta variabilidad, es difícil comparar estos valores con los de otros estudios en la misma laguna (Rey y Stephens, 1996). Es probable que la fuerte limitación por luz existente en estos sitios se encuentre mucho más allá del umbral donde los efectos de la limitación de luz se manifiestan en los valores de carbohidratos y, por lo tanto, ya no se encuentran diferencias significativas entre sitios, sino solamente alta variabilidad.

La profundidad del transecto tuvo un efecto significativo y consistente en todas las variables relacionadas con las estructura de las praderas de S. filiforme, observándose siempre mayores valores de porcentaje de cobertura, densidad de tallos cortos y longitud de hojas en las líneas de muestreo someras. Esto ocurrió aunque la diferencia en profundidad entre las líneas de muestreo someras y profundas es menos de 1m. Los coeficientes de atenuación vertical de luz estimados en este trabajo (1,7 - 2,2m^-1) indican que hay una fuerte atenuación con la profundidad que puede reducir la irradiación en más del 80% a 1m de profundidad. Esto causa condiciones sub-óptimas para los pastos marinos y variación significativa con modestos cambios en profundidad. El límite en profundidad de estas praderas se extiende a buena distancia de la costa, pero esta área es muy llana y la profundidad aumenta muy poco mas allá de los transectos profundos hasta llegar al canal de navegación (aproximadamente a 500m de la costa).

SLC6, el único sitio que no fue desaguado durante la temporada de mosquitos, demostró valores de Kd significativamente mayores, y menores exposiciones al mediodía solar que los otros dos sitios. En este sitio se encontró también la menor cobertura de S. filiforme y la menor longitud de hojas de los tres sitios (significativo sólo para uno de los otros dos sitios). Esto sugiere que el intercambio de agua durante el verano tiene efectos beneficiosos en la calidad de agua que se descarga al estuario. Durante el verano, el agua en los embalses se estratifica, con una capa inferior anóxica y con alto contenido de sulfuro (Rey et al., 1992). Las condiciones en esta capa inferior se deterioran menos si hay descargas de agua continúas o intermitentes, ya que las alcantarillas descargan cerca del fondo. Las descargas, acompañadas por el bombeo para mantener los niveles correctos de agua, renuevan estas aguas y frecuentemente eliminan la estratificación.

Los datos obtenidos no son adecuados para investigar los efectos de eventos episódicos así como las lluvias torrenciales, tormentas, o la abertura de todas las atajeas en el otoño, pero estos eventos pueden ser importantes, particularmente en sitios donde las condiciones para el crecimiento de las praderas son marginales.

Los autores agradecen la ayuda de James David, del Distrito de Control de Mosquitos del Condado St. Lucie, EEUU, y a Phil Lounibos por valiosas sugerencias sobre este manuscrito. Este trabajo es Journal Series Nº R-09786 del Instituto de Alimentos Agricultura y Recursos Naturales de la Universidad de Florida, EEUU.

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