Jesús Pérez-Moreno y David J. Read

PALABRAS CLAVES / Bosques / Ecofisiología / Micelio Externo / Nutrientes / Simbiosis Ectomicorrízica /

Recibido: 17/12/2003. Modificado: 22/03/2004. Aceptado: 29/03/2004.

Una de las relaciones más importantes entre plantas y microorganismos es la micorriza. Este término, acuñado por Frank (1885), es utilizado para describir diversos tipos de simbiosis que se establecen entre las raíces de las plantas y ciertos grupos de hongos. El principal beneficio para ambos simbiontes micorrízicos es el intercambio de nutrientes (Read y Pérez-Moreno, 2003). Los hongos que establecen esta simbiosis reciben carbono de las plantas hospederas y las plantas reciben principalmente fósforo y nitrógeno a través de las hifas asociadas. Las plantas micorrízicas en algunas ocasiones pueden adquirir también protección en contra de organismos patógenos por factores distintos al de una nutrición mineral incrementada (Smith y Read, 1997). A pesar de que la relación micorrízica incluye parasitismo en un extremo y mutualismo en el otro, debido a que frecuentemente ambos simbiontes resultan beneficiados, usualmente esta simbiosis ha sido considerada mutualista (Johnson et al., 1997).

Se ha postulado que la micorriza jugó un papel crucial en la invasión, asi como en la subsecuente colonización de las primeras plantas en los habitats terrestres (Read, 1998; Wilkinson, 2001; Brundett, 2002). La ocurrencia fósil de hongos micorrízicos arbusculares reportada por Remy et al. (1994) y Taylor et al. (1995), que incluye arbúsculos, hifas y esporas fúngicas provenientes del Devónico temprano, hace 400 millones de años, cuando las plantas iniciaron la invasión terrestre, ha apoyado esta teoría. Actualmente las asociaciones micorrízicas se encuentran distribuidas en todos los ecosistemas terrestres. Existe asimismo un reconocimiento de la importancia de la micorriza tanto en el funcionamiento como en el mantenimiento de dichos ecosistemas, principalmente en las regiones boreales y templadas (Grime et al., 1987; Allen, 1993; Heijden et al., 1998), y tropicales (Pérez Moreno y Ferrera-Cerrato, 1997; Moyersoen et al., 1998a, b, 2001; Newbery et al., 2000).

Actualmente se reconocen siete tipos de simbiosis micorrízicas: arbuscular, ectomicorriza, ectendomicorriza, arbutoide, monotropoide, ericoide y de orquídeas (Smith y Read, 1997). Uno de los más importantes tipos de asociaciones micorrízicas, desde el punto de vista ecológico y biogeográfico, es la ectomicorriza, término propuesto por Peyronel et al. (1969). En esta simbiosis el hongo asociado cubre las raíces cortas, formando un manto o vaina. Las hifas crecen de este manto hacia afuera en el substrato y hacia dentro entre los espacios intersticiales de la células corticales de la raíz, formando un complejo sistema intercelular denominado "red de Hartig" sin que exista generalmente penetración intracelular en las plantas asociadas (Smith y Read, 1997). Las estructuras diagnósticas de la ectomicorriza son i) el manto fúngico, ii) la red de Hartig, y iii) el micelio externo vegetativo que emerge a partir de las raíces.

En el presente trabajo se analizan, bajo el enfoque ecofisiológico, diversos aspectos de la simbiosis ectomicorrízica (ECM). Se presenta primero un análisis de la distribución de la simbiosis ECM y posteriormente se discute la importancia del micelio externo. Recientemente se ha llegado a estimar i) que 1m de raíz colonizada puede estar asociada con hasta 8km de micelio externo ECM (Smith y Read, 1997), y ii) que en 3m² de suelo forestal puede existir suficiente micelio ectomicorrízico como para darle una vuelta al planeta entero por el Ecuador (Leake, 2003). Una de las propiedades más importantes de dicho micelio ECM es su habilidad para conectar plantas en la naturaleza, por lo que se presenta una reseña del conocimiento actual de esta función. Finalmente, se discute detalladamente la importancia del micelio ECM en el reciclaje de nutrientes a partir de substratos orgánicos naturales existentes en los bosques.

La simbiosis ECM se establece principalmente entre angiospermas y gimnospermas leñosas por una parte, y hongos principalmente del grupo de los Basidiomycetes y Ascomycetes por la otra, tanto en regiones tropicales (Tabla I) como templadas y boreales (Tabla II). Esta simbiosis es característica de grupos importantes de árboles y arbustos, incluyendo notablemente Pinaceae, Cupressaceae, Fagaceae, Betulaceae y Salicaceae (Malloch et al., 1980). La mayoría de las especies de árboles dominantes en los bosques templados boreales y australes del globo forman ectomicorrizas. Grandes zonas del hemisferio norte se encuentran cubiertas por pináceas con ECM, principalmente de los géneros Abies, Larix, Pinus y Picea. En zonas más cercanas al ecuador se encuentran Cedrus, Juniperus y Quercus. Algunas angiospermas de estas zonas como Alnus, Betula, Carpinus, Carya, Castanea, Fagus, Ostrya, Populus, Quercus, Tylia y Salix también establecen ECM (Harley y Smith, 1983; Smith y Read, 1997). La distribución geográfica de estos fitobiontes forma una franja que va desde Japón, a través de Eurasia, hasta Norteamérica; incluye en el continente asiático zonas del Himalaya, China, Indonesia y Australia. En el continente americano es de importancia notar también que todas las especies de Nothofagus de Sudamérica son ECM obligadas (Meyer, 1973; Palfner, 2001).

También diversos árboles tropicales y subtropicales en América, Africa, Asia y Australia pueden formar ECM (Pérez-Moreno, 1998; Moyersoen et al., 1998a, b, 2001; Founoune et al., 2002; Onguene y Kuyper, 2002;). En los trópicos se han reportado al menos 49 géneros, distribuidos en 13 familias, capaces de formar ECM (Tabla I). En términos generales el tipo de micorriza dominante en las regiones tropicales es la micorriza arbuscular (MA). Esta simbiosis se ha encontrado en árboles, arbustos y plantas herbáceas de todas las regiones tropicales exploradas en el mundo (Smith and Read, 1997). Parece ser que en los trópicos húmedos, específicamente la micorriza vesículo-arbuscular formada por los miembros de Glomineae, dentro de Glomeromycota (Schüßler et al., 2001), es más común que la MA estricta formada por Gigasporineae (Sieverding, 1991). La simbiosis ECM, a pesar de no ser un elemento tan dominante en los trópicos como en las regiones templadas y boreales, cuando se encuentra presente es, frecuentemente, el tipo de micorriza dominante. La ECM ha sido estudiada en el trópico principalmente i) en vastas áreas del sureste asiático, dominadas por miembros de Dipterocarpaceae, primordialmente en Indonesia (Smits, 1992) y Malasia (Lee et al., 1997; Watling et al., 2002), y ii) en Africa Central (Green y Newbery, 2001 a, b) y Occidental (Newbery et al., 1997), donde es localmente abundante con leguminosas cesalpinoides de la tribu Amersthieae (Moyersoen et al., 1998b; Verbeken y Buyck, 2002). Adicionalmente, la simbiosis también ha sido registrada en el neótropico (Singer y Araujo, 1979; Henkel et al., 2002). Finalmente, la ECM también es abundante en áreas tropicales, dominadas por especies, nativas o introducidas, de Pinus, Eucalyptus, Casuarina y Acacia. Los últimos tres géneros establecen en dichas regiones tanto ECM como MA (Mikola, 1980; Brundett et al., 1996; Founoune et al., 2002; Tawarayaa et al., 2003). Incluso en Leptospermum se han observado simultáneamente en el mismo ápice radical infecciones de ECM y MA (Janos, 1983), tal y como ocurre en Eucalyptus (Chen et al., 2000).

A la fecha se ha estimado que existen más de 5000 especies de hongos ECM, de los cuales alrededor del 90% son Basidiomycetes (Malloch et al., 1980; Molina et al., 1992). Dentro de este grupo familias enteras tales como Amanitaceae, Russulaceae, Paxillaceae, Boletaceae y Strobilomycetaceae parecen haber evolucionado como micobiontes. En contraste, en otros casos sólo ciertos géneros dentro de algunas familias son capaces de establecer relaciones ECM (Smith y Read, 1997). De manera similar que para el caso de plantas ECM, se considera que algunas especies fúngicas, tales como Pisolithus tinctorius (Pers.) Cooker, tienen la habilidad de formar simbiosis ECM con una gran cantidad de plantas, típicamente incluyendo especies vegetales adscritas incluso a diferentes familias. En contraste, otras especies fúngicas se asocian con un restringido número de especies vegetales adscritas a un género o una familia, por ejemplo Suillus restringida a Pinaceae (Molina et al., 1992).

Estudios de campo han estimado que 10 a 15% de la producción total de los fotosintatos de los árboles en los bosques es transferido a los simbiontes fúngicos (Vogt et al., 1991). A pesar de este elevado costo energético, en los bosques naturales templados la presencia de los micobiontes es obligada, lo que es indicativo de la relevancia de dicha simbiosis para el mantenimiento de estos sistemas (Brundett, 1991). Se ha considerado que una de las principales razones de esta presencia obligada es que la ectomicorriza es responsable de gran parte de la absorción de nutrientes en árboles de bosques en donde es dominante la simbiosis (Vogt et al., 1982). Además se ha postulado que dicha simbiosis proporciona a los fitobiontes mayor captación de agua y fitohormonas, así como protección contra patógenos (Marks y Kozlowski, 1973; Harley y Smith, 1983; Smith y Read, 1997) e incremento en la longevidad de las raíces (Marshall y Perry, 1987). Esta estrecha relación entre simbiontes origina frecuentemente una dependencia de las plantas asociadas, siendo entonces la ectomicorriza usualmente una relación obligada. Géneros completos de árboles como Abies, Betula, Pinus, Picea, Fagus y Quercus (Tabla II), que cubren extensas áreas del planeta, no sobrevivirían en condiciones naturales en ausencia de la simbiosis ECM (Meyer, 1973; Smith y Read, 1997).

Los componentes estructurales de la simbiosis ECM incluyen i) las raíces modificadas, que contienen tejidos vegetales y fúngicos, ii) las estructuras fúngicas reproductivas, y iii) el micelio externo que incluye hifas absorbentes, cordones miceliales y rizomorfos (Brundett et al., 1996; Söderström, 1992).

El micelio externo es uno de los más importantes componentes en el funcionamiento de la simbiosis ECM debido a su habilidad para i) absorber y transportar nutrientes minerales (Finlay y Read, 1986a, b; Read et al., 1985) y orgánicos (Bending y Read, 1995; Pérez-Moreno y Read, 2000, 2001a, b) del suelo, jugando debido a este último atributo un papel comparable desde el punto de vista ecológico al de los hongos saprófitos (Read y Pérez-Moreno, 2003); ii) iniciar asociaciones ECM al contactar hospederos jóvenes (Brownlee et al., 1983; Fleming, 1985; Green y Newbery 2001a, b); iii) funcionar como propágulo fúngico, al ser separado (por modificaciones físicas en los suelos) de los árboles asociados (Read et al., 1985; Newton y Pigott, 1991); iv) iniciar la formación de cuerpos fructíferos como primordios; y v) conectar árboles de la misma o diferente especie en la naturaleza (Simard et al., 1997), como se discute en el siguiente apartado de este artículo.

Debido a su habilidad para movilizar nutrientes del suelo, el micelio externo ECM es una de las estructuras biológicas más fascinantes, dado que constituye un lazo vital entre las raíces (y por ende las plantas) y el suelo. A pesar de este hecho, como fue señalado por Read (1992), la estructura, función y hasta la presencia de este componente han sido frecuentemente ignoradas. La principal razón de este hecho pudiera ser que, comparado con los otros componentes de la simbiosis ECM, el micelio externo es la parte más difícil de examinar y manipular experimentalmente de un modo no destructivo. Una de las posibilidades para superar esta limitación, es utilizar el acercamiento al microcosmos. Este enfoque consiste básicamente en la utilización de cámaras de observación transparentes, las cuales pueden contener una variedad de materiales que incluyen suelos naturales, turba o "substratos inertes" (con muy bajos contenidos de nutrientes), y en las cuales se colocan las plantas micorrizadas (Read, 1992).

Se ha demostrado que el micelio ECM puede persistir en el tiempo y expanderse en el espacio al producir extensas hifas de larga longevidad en los suelos forestales (Duddridge, 1986; Dahlberg y Stenlid, 1994; Dahlberg, 1997; Bonello et al., 1998). Algunas veces individuos simples (o ‘genets’) de hongos ECM pueden ser muy grandes en tamaño; el más grande fue reportado por Bonello et al. (1998). Estos autores reportaron un individuo de Suillus pungens Thiers et Smith en un bosque de Pinus muricata D. Don que cubría un área de al menos 300m2 con un diámetro potencial de 40m. Grandes diámetros, de hasta 20m, también han sido estimados en individuos de Suillus bovinus y Suillus variegatus, mientras que individuos de Laccaria laccata pueden alcanzar diámetros de hasta 12,5m (Dahlberg y Stenlid, 1990, 1994; Barr et al., 1994; Dahlberg, 1997). Anderson et al. (1998) reportaron que los individuos de una especie australiana de Pisolithus se extendían hasta 30m a lo largo de una cerca paralela a la carretera y Sawyer et al. (1999) encontró que Cortinarius rotundisporus (Clel and Cheel) Horak and Wood, en tres sitios de muestreo en bosque esclerófilo, también en Australia, produjo individuos con un diámetro de 9 a 30m. Las tasas de crecimiento de los Basidiomycetes ECM (por ejemplo alrededor de 0,5m/año, reportadas por Read, 1992) sugieren que estos individuos con un gran diámetro crecieron en los bosques por muchos años, por ejemplo hasta 80 años para alcanzar dimensiones de 40m.

En la década de los 60, Woods y Brock (1964) y Woods (1970) llevaron a cabo investigaciones en bosques mixtos y de pinos y demostraron la transferencia de ciertos radioisótopos entre diferentes especies de árboles y arbustos en esos ecosistemas. Cuando el "maple rojo" (Acer rubrum L.) fue la especie "donante", existió transferencia de ³²P y ⁴⁵Ca a las hojas de 19 de las 30 posibles plantas "receptoras". Cuando una especie de encino (Quercus marilandica Muench.) o Carya pallida fueron las especies donantes, más del 50% de las 569 posibles plantas receptoras, ubicadas a distancias de 1 a 52m recibieron ⁴⁵Ca, ³²P, ⁸⁶Rb o ³⁵S. En ambos casos los autores consideraron que los puentes micorrízicos podían ser la causa probable de la transferencia de isótopos. Debido a que los géneros Acer, Carya y Quercus han sido tradicionalmente considerados como ECM (Harley y Smith, 1983; Smith y Read, 1997) estos trabajos pioneros en condiciones de campo, tienen un importante valor histórico.

Fue en la decada de los 80 cuando las primeras evidencias concluyentes de interconexiones funcionales entre plantas ECM fueron presentadas por investigadores de la Universidad de Sheffield en Inglaterra (Duddrige et al., 1980; Brownlee et al., 1983; Read et al., 1985; Finlay y Read, 1986a, b). A partir de entonces utilizando isótopos se ha demostrado que el micelio externo ECM tiene la capacidad de movilizar agua, carbono, fósforo y nitrógeno en plantas interconectadas (Tabla III).

TABLA III
COMPUESTOS TRANSFERIDOS ENTRE LAS ESPECIES VEGETALES A TRAVÉS DEL MICELIO ECTOMICORRÍZICO

* Este registro evidenció la trasferencia de carbono en condiciones de campo.

La transferencia de agua, a traves de rizomorfos, en plantas interconectadas fue reportada por Duddrige et al. (1980). Las velocidades de transporte de agua fueron similares a aquellas reportadas para xilema, sugiriendo fuertemente una alta conductividad hidraúlica en los rizomorfos. Estudios microscópicos en estas estructuras demostraron la presencia de dos tipos de células, unas de menor diámetro con contenido protoplásmico y otras de mayor diámetro carentes del mismo. El primer tipo de células se encontró siempre rodeando a las segundas, tanto en rizomorfos naturales como en aquellos sintetizados en laboratorio. Estos cordones hifales fueron entonces considerados como extensiones funcionales de los sistemas radicales.

La transferencia de carbono ha sido reportada en Pinus, Fagus y Alnus por Brownlee et al. (1983), Read et al. (1985), Finlay y Read (1986a), Read (1991), Arnebrandt et al. (1993) y Ek et al. (1996). Esta transferencia puede ocurrir inter- e intraespecíficamente y es influenciada por relaciones fuente-demanda.

La transferencia de fósforo en pinos interconectados por micelio ECM fue reportada por Finlay y Read (1986b) y Read (1991). Estos autores demostraron que es el micelio externo ECM, más que las raíces, el responsable de la absorbción y el transporte de fósforo, y que una de las más importantes funciones de la red micelial es absorber y transportar este elemento de fuentes externas y "parches" ricos en el mismo a plantas interconectadas y vainas ECM.

Más recientemente, Simard et al. (1997) demostraron que la transferencia de carbono puede ocurrir de manera bidireccional, en condiciones de campo, entre el "abedul del papel" (Betula papyrifera Marsch.) y los abetos (Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco). La ganancia neta de carbono del abeto en comparación al abedul, representó según estos autores 6% de la fijación de carbono efectuada mediante fotosíntesis. Plántulas de cedro (Thuja plicata D. Don), un árbol que presenta micorriza arbuscular que también fue evaluado, careció de ECM mientras que el abedul y el abeto tuvieron siete morfotipos ECM en común, los cuales colonizaban al menos 90% de sus raíces cortas. Por estas razones, estos autores concluyeron que la transferencia de carbono fue primariamente a través de sus conexiones ECM. Uno de los más interesantes descubrimientos de esta investigación, como fue señalado por Read (1997), fue que la magnitud de la transferencia neta fue influenciada por el sombreado del abedul; a mayor cantidad de luz recibida, menor la transferencia neta. Esto indica que bajo condiciones de campo las relaciones fuente-demanda regulan la transferencia de carbono. Newman (1988) y Read (1997) consideraron que el hecho que el carbono pueda pasar de plantas bien iluminadas a plantas sombreadas, como se muestra en la investigación de Simard et al. (1997), influye la dinámica del ecosistema, reduciendo la dominancia competitiva por algunas plantas y promoviendo la coexistencia y la diversidad de otras especies. Asimismo, Onguene y Kuyper (2002) reportaron que las redes miceliales de ECM juegan un importante papel en la supervivencia de árboles tropicales de los géneros Brachystegia, Afzelia, Paraberlinia y Tetraberlinia. Bajo esta óptica, la ECM es un importante factor que promueve así la biodiversidad vegetal en los ecosistemas.

Más de un siglo de investigaciones en el estudio de la simbiosis ectomicorrízica ha demostrado de manera concluyente su importancia en la transferencia de nutrientes del suelo a las plantas asociadas, principalmente en ecosistemas templados, boreales y tropicales. Sin embargo, la información generada hasta ahora, en su gran mayoría, ha estado relacionado con la movilización de nutrientes, principalmente en forma mineral (Smith y Read, 1997). Si bien es cierto que este acercamiento ha tenido una extraordinaria precisión, sería necesario reconocer que uno de los grandes retos a la fecha es tratar de comprender la movilización de nutrientes efectuada por el micelio externo ectomicorrízico, en escenarios más realistas (Figura 1), es decir a partir de los substratos orgánicos naturales, que son los que se encuentran en los ecosistemas donde prospera dicha simbiosis (Read y Pérez-Moreno, 2003).

Hasta épocas recientes la capacidad de los hongos ECM para mobilizar y reciclar nutrientes de la materia orgánica del suelo había recibido poca atención (Smith y Read, 1997; Read y Pérez-Moreno, 2003). Paradójicamente, sin embargo, la posibilidad de que estos simbiontes pudieran estar involucrados en los procesos de transferencia de nutrientes de substratos orgánicos naturales a las plantas fue reconocida por el pionero de los estudios micorrízicos, y creador del vocablo "micorriza", A. B. Frank, quien propuso (Frank, 1894), en lo que es conocida como la "Teoría del Nitrógeno Orgánico" que el papel primario de la simbiosis ECM era facilitar la transferencia de nitrógeno de la materia orgánica del suelo a las raíces de las plantas (Frank, 1885).

Desafortunadamente, durante los dos primeros tercios del siglo XX esta idea recibió muy poca atención experimental y no fue sino hasta los 80 que diversos investigadores demostraron que los hongos ECM producen una amplia variedad de enzimas capaces de degradar substratos que constituyen parte de los materiales orgánicos del suelo (Leake y Read, 1997). Mientras que el potencial de tal función fue revelado primero en estudios que usaron cultivos monoxénicos de hongos crecidos en la presencia de compuestos puros tales como proteínas (Abuzinadah y Read, 1986a, b) y fosfatos orgánicos (Dighton, 1983; Hilger y Krause, 1989; Antibus et al., 1992), el énfasis actualmente se ha movido a escenarios más realistas en los cuales los hongos son crecidos en asociación con sus árboles hospederos y provistos con substratos en la forma en la cual es probable que los encuentren en la naturaleza. Éstos han incluido i) materiales en descomposición colectados en los horizontes de fermentación (Pérez-Moreno y Read, 2000), ii) polen (Pérez-Moreno y Read, 2001a), que es un substrato depositado anualmente en grandes cantidades de manera estacional, y iii) fauna del suelo (Klironomos y Hart, 2001; Pérez-Moreno y Read 2001b) a manera de necromasa con un alto contenido nutritivo.

A pesar de que la comprensión de la movilización de nutrientes a partir de substratos orgánicos naturales recién se inicia, los estudios efectuados a la fecha (Tabla IV) sugieren que la naturaleza distintiva de los tipos de substratos determina importantes diferencias en estos procesos. Los materiales vegetales en descomposición muestran considerable variabilidad en su grado de movilización. Dependiendo de la combinación planta-hongo éstos varían respectivamente entre 0 y 32% de las cantidades originales en el caso de nitrógeno y entre 3 y 63% en el de fósforo (Tabla IV). En algunas ocasiones una combinación planta-hongo puede proporcionar acceso preferencial a un nutriente específico contenido en los substratos orgánicos naturales. Por ejemplo Paxillus involutus asociado con Betula pendula mobilizó 35% del fósforo orginalmente presente en material de horizontes de fermentación de bosque de pinos, pero solo 1% de su nitrógeno total (Pérez-Moreno y Read, 2000). En contraste, en otro estudio, Bending y Read (1995) demostraron que Thelephora terrestris (Ehrh) asociado con Pinus sylvestris fue capaz de remover 13% del nitrógeno originalmente presente en materiales de horizontes de fermentación de bosque de pinos pero solo 3% de su fósforo total. Si esta preferencia es un atributo de la relación planta-hongo o, más específicamente, si es una característica fisiológica de la cepa micorrízica involucrada, es algo que permanece por ser explorado.

MHF: Material del horizonte de fermentación del suelo forestal.

Ha sido demostrado que, además de la movilización de nutrientes desde substratos orgánicos naturales por los sistemas micorrízicos, una proporción significativa de éstos es transferida a las plantas asociadas. En los experimentos llevados a cabo, frecuentemente grandes proporciones de los nutrientes contenidos en las plantas se derivaron originalmente de los substratos orgánicos naturales (Pérez-Moreno y Read 2000, 2001a, b).

La habilidad saprofítica por si misma, es capaz de movilizar ciertas cantidades de nutrientes a partir de substratos orgánicos naturales, en ausencia de hongos micorrízicos (Tabla IV). Sin embargo, este mecanismo, como ha sido demostrado (Pérez-Moreno y Read, 2001a, b), es relativamente ineficiente en términos de la transferencia de nutrientes a las plantas, en parte porque los microorganismos saprófitos transfieren nutrientes en el suelo en todas direcciones desde una fuente localizada, más que exclusivamente hacia las raíces de las plantas. En contraste, el micelio de los hongos micorrízicos efectúa la translocación de nutrientes directamente a las raíces micorrízicas, conectadas a través de la extensa red micelial sostenida por el carbono proporcionado por las plantas.

Klironomos y Hart (2001) demostraron que una proporción importante de nitrógeno derivado de collembolas fue transferido al follaje de pinos creciendo en asociación con Laccaria bicolor, mientras que solo una pequeña parte del nitrógeno fue transferida a estas plantas cuando estuvieron asociadas con Cenococcum geophilum. Esto enfatiza nuevamente la necesidad de reconocer que pueden ocurrir considerables diferencias en la capacidad de los hongos micorrízicos para asegurar la movilización y transferencia de nutrientes desde substratos orgánicos a las plantas.

El mantillo constituye claramente una importante fuente potencial de nutrientes, tanto en bosques de coníferas como en bosques deciduos. Dado que cantidades similares de material susceptible de descomposición son conocidos de ser producidos en el reciclaje de los sistemas radicales en comparación con los producidos por la parte aérea, sería de interés considerar en el futuro el papel que juegan los sistemas ECM en el reciclaje de este componente. Aquí, la biomasa ECM por si misma debe contribuir significativamente al conjunto de nutrientes potencialmente disponible para movilización.

En el caso del polen, aún cantidades de nutrientes mas modestas que las del mantillo, podrían tener relevancia ecológica significativa en ecosistemas extremadamente empobrecidos, tales como los bosques boreales, debido a la alta efectividad de movilización de nutrientes reportada por los sistemas micorrízicos (Pérez-Moreno y Read, 2001a). Por ejemplo, una lluvia de polen de 10g de peso seco/m²/año (equivalente a 100kg/ha/año) originaría tasas de movilización micorrízicas de 228 y 39mg de N y de P por m²/año, respectivamente. Estas cantidades son equivalentes en el caso del nitrógeno a cerca de una décima parte (unos 2000mg/m²/año) de aquellas estimadas de ser movilizadas del mantillo, y menos de una sexta parte (unos 200mg/m²/año) en el caso del fósforo.

En el caso de los nematodos del suelo las cantidades potencialmente disponibles para la movilización por parte de sistemas micorrízicos parecen relativamente modestas; sin embargo, es importante considerar que los nematodos del suelo son solo un componente de la fauna local. Si las tasas de movilización por los sistemas micorrízicos, observadas en este grupo, se demuestran ampliamente distribuidas en otros grupos de fauna del suelo, cantidades significativas tanto de nitrógeno como de fósforo podrían ser movilizadas de la mesofauna en los bosques templados. Algún apoyo a esta noción proviene del estudio en Collembola efectuado por Klironomos y Hart (2001), basado en evaluaciones de la transferencia a las plantas, más que en la pérdida en los nematodos. Aquí cabe señalar que el simbionte fúngico tiene la habilidad de usar nutrientes de origen animal para intercambiarlos por el carbono de los árboles hospederos. El hecho de que los tipos particulares de substratos orgánicos naturales estudiados son producidos en diferentes épocas del año, sugiere que bajo condiciones naturales algunos de ellos estarán potencialmente disponibles para movilización por los sistemas micorrízicos, en las diferentes estaciones a través del año según los requerimentos de las plantas. Los estudios en este sentido han sido escasos en áreas tropicales, siendo actualmente un área muy original de investigación. A pesar de esto, los resultados conocidos a la fecha indican que las redes miceliales micorrízicas de hongos ECM juegan un importante papel en la movilización de nutrientes de substratos orgánicos naturales a las plantas, en los ecosistemas donde predomina la simbiosis.

Los autores agradecen a Irene Johnson y Glyn Woods, del Animal and Plant Sciences Department, Universtiy of Sheffield por su apoyo técnico, y a Jonathan Leake por sus discusiones. Se agradece también el apoyo del CONACYT a través del proyecto Biorecuperación de Suelos Contaminados con Metales Pesados Utilizando Plantas y sus Microorganismos Simbióticos.

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