Mariela J. Villalobos y Ernesto J. González

Mariela J. Villalobos L. Licenciada en Biología, Universidad del Zulia, Venezuela. Estudiante del Doctorado en Ecología, Universidad Central de Venezuela (UCV). Becaria del Fondo Nacional de Ciencia y Tecnología (FONACIT), Laboratorio de Limnología, Instituto de Biología Experimental (IBE), UCV. Dirección: UCV-IBE, Apartado 47114, Los Chaguaramos, Caracas 1041, Venezuela. e-mail: titavillaluz@yahoo.com

Ernesto J. González R. Doctor en Ciencias, Mención Ecología, UCV, Venezuela. Profesor, UCV, Venezuela. e-mail: ergonza@reacciun.ve

Ceriodaphnia cornuta Sars es uno de los tres cladóceros más abundantes en los cuerpos de aguas tropicales y el único perteneciente a la Familia Daphniidae. Este crustáceo está adaptado a tolerar bajas concentraciones de oxígeno y altas variaciones de temperatura, características que le permiten distribuirse ampliamente y estar presente en una gran variedad de cuerpos de agua dulce. En cuanto a su alimentación, C. cornuta es selectiva hacia las diatomeas y las algas verdes; puede sostener altas tasas de crecimiento bajo escasez de partículas alimenticias de buena calidad o en presencia de alimento de baja calidad nutricional, pudiendo, en algunos casos, consumir cianobacterias. C. cornuta tiene un desarrollo embrionario corto, rápidas tasas de crecimiento juvenil y una madurez sexual temprana; es de baja fecundidad y larga longevidad. La depredación por peces y por el invertebrado Chaoborus sp. es una de las interacciones interespecíficas más estudiadas en este crustáceo, encontrándose que los depredadores pueden afectar su abundancia y distribución en el ambiente. C. cornuta puede experimentar una serie de respuestas inducidas como mecanismos de defensa, destacándose el polimorfismo, los cambios en algunos parámetros de biohistoria y la migración vertical. Todos estos aspectos ayudan a justificar su importancia como organismo clave para el entendimiento de la dinámica de los cuerpos de agua dulce tropicales y de la transferencia energética en estos ambientes.

Ceriodaphnia cornuta Sars is one out of three most abundant cladocerans in tropical freshwaters, and the only one belonging to the Daphniidae family. This crustacean can tolerate low concentrations of dissolved oxygen and high temperature variations, two features that allow it to be widely distributed in the tropical freshwaters. Concerning feeding habits, C. cornuta prefers diatoms and green algae. This cladoceran maintains high growth rates under good-quality food conditions as well as in low-quality ones, consuming, in the last case, blue green algae. C. cornuta shows a short embryonary development, high growing rates of juveniles and early sexual maturity; it has low fecundity and high longevity. Predation by fish and Chaoborus sp. is an interspecific interaction that has inspired very extensive studies about this crustacean. These studies have shown important effects of predation on its abundance and distribution in freshwaters. C. cornuta may show a series of defense mechanisms as a response to predators, among which polymorphism, changes in some life-history parameters and vertical migration are well documented. All of these aspects justify the importance of C. cornuta as a key organism to obtain a better understanding of dynamics and energy transfer in tropical freshwaters.

Ceriodaphnia cornuta Sars é um dos três cladóceros mais abundantes nas águas doces tropicais e, dentre estes, é o único que pertence à Família Daphniidae. Este crustáceo está adaptado para tolerar baixas concentrações de oxigênio dissolvido e altas variações de temperatura, características que permitem sua ampla distribuição nas regiões tropicais. C. cornuta pode estar presente em uma grande variedade de corpos de água. Quanto à alimentação, C. cornuta prefere diatomáceas e algas verdes, sendo capaz de manter altas taxas de crescimento sob condições de escassez de alimento de boa qualidade, ou na presença de alimento com qualidade nutricional baixa, chegando até, em determinados casos, consumir cianobactérias. C. cornuta apresenta um desenvolvimento embrionário curto, rápidas taxas de crescimento dos estágios juvenis e alcança rápidamente a maturidade sexual, tendo fecundidade baixa e longevidade grande. A predação por peixes e pelo invertebrado Chaoborus sp. é uma das interações interespecíficas mais estudadas neste crustáceo, e tem sido constatado que esta predação pode afetar sua abundância e distribuição nos ambientes aquáticos. C. cornuta pode gerar uma série de respostas como mecanismos de defesa diante da predação, destacando-se o polimorfismo, as mudanças em alguns parâmetros da história de vida e a migração vertical. Todos esses aspectos permitem justificar a importância de C. cornuta como organismo-chave para o melhor entendimento da dinâmica das águas doces tropicais e da transferência energética nestes ambientes.

Los cladóceros representan un grupo clave en la comunidad planctónica de los lagos, en lo que respecta a la transferencia de energía a lo largo de la trama trófica. Al ser estos crustáceos casi exclusivamente consumidores de algas y de detritus, son capaces de afectar el desarrollo del fitoplancton en los sistemas naturales y, al mismo tiempo, son las presas favoritas de depredadores vertebrados e invertebrados (De Bernardi y Peters, 1987).

Daphnia, uno de los géneros más representativos de los cladóceros, es considerado en la actualidad como un organismo modelo, ya que ha sido utilizado en una gran cantidad de estudios en diferentes niveles de las investigaciones biológicas (De Bernardi y Peters, 1987). Sin embargo, Daphnia frecuentemente forma parte del plancton de la zona limnética en las regiones templadas, siendo rara su ocurrencia en los cuerpos de agua tropicales (Fernando et al., 1987), lo que reduce la posibilidad de extrapolar los resultados obtenidos de los estudios con este organismo a los cuerpos de agua dulce tropicales.

En los cuerpos de agua dulce del trópico, son tres los cladóceros limnéticos que se consideran de amplia distribución y abundancia: Moina micrura, Diaphanosoma excisum y Ceriodaphnia cornuta (Fernando, 1980; 1984). De éstas, sólo C. cornuta pertenece a la Familia Daphniidae.

C. cornuta presenta una amplia distribución geográfica, ya que abarca las regiones tropicales de todo el mundo, además de encontrarse presente en una amplia variedad de ambientes (Jeje, 1989; Korinek, 2002) con distintos estados tróficos (Sampaio et al., 2002).

Debido a la importancia que puede revestir este organismo en el funcionamiento de los cuerpos de agua tropicales, C. cornuta fue una de las seis especies de cladóceros que los especialistas presentes en el Simposio de Zooplancton Tropical realizado en Brasil en 1980, recomendaron darle más atención, sobre todo en Suramérica y Asia (Dumont y Tundisi, 1984).

Ceriodaphnia cornuta (Figura 1) se caracteriza por poseer un cuerpo redondeado y pequeño. La cabeza es estrecha y alargada, con o sin cuerno frontal. El ojo compuesto es pequeño y el ocelo es puntiforme. Las primeras antenas, o anténulas, son pequeñas y presentan poca movilidad. El borde dorsal de las valvas es ligeramente convexo y su ángulo superior forma una hendidura conocida como seno cervical, que separa claramente la cabeza del cuerpo. Las valvas poseen campos hexagonales visibles y terminan en una espina poco pronunciada. El post-abdomen se angosta ligeramente hacia su extremo distal y posee en el borde anal de 6 a 8 espinas, ligeramente dobladas, cuyo tamaño disminuye en sentido dorsal. La garra terminal es lisa. La longitud de la hembra es variable y puede oscilar entre 0,35 y 0,6mm (Infante, 1980).

Esta especie fue inicialmente descrita por Sars en 1885 (Berner, 1985) con el nombre de Ceriodaphnia cornuta. Posteriormente, Richard en 1894 (Infante, 1980) describió otra especie con el nombre de C. rigaudi. Estas especies tenían en común la proyección del rostro, mientras que sólo C. cornuta presenta estructuras espinosas como un proceso cefálico (cuerno), espinas en el pliegue del fórnix y una proyección postero-dorsal (espina caudal; Berner, 1985).

Berner (1985) señaló que Sars en 1901 y Jenkin en 1934 argumentaron que las dos especies poseían formas variables y, en 1905, Daday (Infante, 1980) señaló por primera vez la posibilidad de que fuera la misma especie. En 1956, Rzóska (Infante, 1980; Berner, 1985) sostuvo que ambas formas correspondían a una continuación de la misma especie y consideró a C. rigaudi como un sinónimo de C. cornuta.

Entre las evidencias que ofreció Zaret (1969), por las que se debía considerar a C. cornuta y C. rigaudi como una única especie se encontraban: 1) la común co-ocurrencia de C. cornuta con cuernos y sin cuernos en muchos lagos tropicales y neotropicales, 2) una variación contínua en el desarrollo del cuerno entre las dos formas en las poblaciones naturales, 3) patrones de distribución vertical idénticos en los dos morfotipos, y 4) el precedente histórico de otras especies dentro de la Familia Daphniidae que consisten en dos formas morfológicamente distintas. Posteriormente, Zaret (1972a) afirmó que C. cornuta y C. rigaudi pueden ser consideradas taxonómicamente como una especie dimórfica que posee características biológicas de un sistema de dos especies.

Berner (1982) siguió estimulando la controversia al reseñar la existencia de la especie C. cf. cornuta, la cual carece totalmente de rostro. Esta autora incluye en el denominado "complejo Ceriodaphnia cornuta" a las especies C. cornuta, C. rigaudi y C. cf. cornuta. Los criterios utilizados para esta separación se basan en la abundancia y la extensión de los vellos que presentan los organismos en toda la superficie del caparazón, así como las diferentes formas reticulares que exhiben las valvas de las hembras con efipios (Berner, 1985).

La incertidumbre generada en torno a la identidad taxonómica de C. cornuta ha contribuido a que algunos investigadores sustituyan a C. rigaudi por C. cornuta (Rzóska, 1956). Otros hacen referencia a "C. cornuta cornuta" o "C. cornuta típica" como el morfotipo que fue identificado por Sars y "C. cornuta rigaudi" como el morfotipo identificado por Richard (López y Bello, 1993; Espíndola et al., 2000; Crispim y Watanabe, 2001; Sampaio et al., 2002), mientras que algunos las siguen denominando como especies separadas (Arcifa, 1984; Gophen, 1984; Jeje, 1989; Kizito et al., 1993; Nandini y Rao, 1993). Recientemente, Elías-Gutiérrez et al. (2001) y Sampaio et al. (2002) han adoptado el criterio de Berner, al denominar "complejo Ceriodaphnia cornuta" cuando las especies C. cornuta, C. rigaudi y C. cf. cornuta se presentan simultáneamente en el ambiente. Así, algunos autores sostienen el criterio que hay indicios para considerar que aquellas poblaciones provenientes de diferentes lugares del mundo identificadas como C. cornuta (o C. rigaudi) podrían ser agrupadas en diferentes especies.

C. cornuta es una de las pocas especies verdaderamente limnéticas del trópico (Fernando, 1980, 1984) y se reconoce como la única especie euritópica de la familia Daphniidae (Rajapaksa y Fernando, 1982), ya que es frecuente y abundante en distintos hábitats de agua dulce (Fernando, 1980, 1984; Korinek 2002).

Con frecuencia C. cornuta es considerada como una especie trópicopolita (Fernando, 1980), ya que su distribución contempla regiones entre 23ºN y 23ºS, que corresponden a las regiones tropicales en un ámbito transcontinental (Tabla I). Inclusive, la distribución de C. cornuta en el mundo parece extenderse aún más allá de los límites de los trópicos, ya que se ha encontrado más al sur de los 35º en Argentina y Paraguay (Garrido, 2002) y en Australia (Shiel et al., 1982), y más al norte de los 35º en India (Fernando y Kanduru, 1984) y en España (Armengol, 1980). Para Fernando et al. (1987) esta amplia distribución latitudinal le podría conferir a C. cornuta la denominación de especie euritérmica.

La extensa distribución que manifiesta C. cornuta en los subcontinentes asiáticos e indio (Fernando et al., 1990) y en el continente africano (Wodajo y Belay, 1984), puede ser una consecuencia de actividades dispersoras, tales como la transferencia de peces ornamentales, de peces para cultivo, y a través del intercambio de raíces de arroz. Por otro lado, Margalef (1983) considera a C. cornuta como una especie de los trópicos que en Europa ha invadido los nuevos ambientes construidos por el hombre (como los embalses), debido a su alta capacidad de dispersión.

Fitoplancton

La información que se tiene sobre la dieta natural de C. cornuta se basa en los trabajos que han sido realizados mediante el análisis del contenido estomacal de este cladócero en 5 ambientes acuáticos venezolanos (Infante, 1978b; Carruyo, 1983; Coraspe, 1985; González, 2004; Hernández, 2005). En estos trabajos se aprecia una preferencia de C. cornuta por el consumo de diatomeas (Aulacoseira, Cyclotella, Navicula y Nitzschia) y algas verdes (Cosmarium, Golenkinia, Langerheimina, Monoraphidium, Oocystis, Pediastrum, Schroederia, Sphaerocystis y Tetraedron). Estos autores también reseñan el consumo de Peridinium (Pyrrhophyta) y Trachemomonas (Euglenophyta).

La importancia de otras fuentes de alimento en la dieta de C. cornuta ha sido reseñada pobremente en la literatura. Michael (1962) planteó la posibilidad de consumo de protozoarios flagelados y ciliados por parte de C. cornuta, mientras que González (1998) y Ferrão-Filho et al. (2003) ofrecen información sobre el posible aprovechamiento de partículas de tamaño pequeño, las cuales pueden incluir bacterias adheridas al detritus.

Impacto de los recursos alimenticios sobre C. cornuta

Las variaciones de la calidad y cantidad de los recursos pueden ser capaces de regular las poblaciones naturales de C. cornuta, y los mecanismos parecen estar relacionados con la toxicidad de las algas y la disminución de la calidad nutritiva de las mismas. Por ejemplo, Infante y Riehl (1984) y Sampaio et al. (2002) encontraron que C. cornuta, en presencia de baja concentración de filamentos de cianobacterias, mantiene alta densidad de población y alta tasa reproductiva. Sin embargo, bajo altas concentraciones de filamentos de las cianobacterias, C. cornuta disminuye su abundancia hasta desaparecer del cuerpo de agua, como ocurrió en el caso del Lago de Valencia en Venezuela (Infante y Rielh, 1984).

En relación con la tolerancia experimental del zooplancton al consumo de cianobacterias, varios autores como Infante y Riehl (1984), Nandini y Rao (1998) y Ferrão-Filho et al. (2000) han encontrado que, a diferencia de otros cladóceros tropicales, C. cornuta puede utilizar Microcystis sp. como alimento sin sufrir efectos adversos por su consumo. Según Ferrão-Filho et al. (2000), la resistencia a largos períodos de inanición, el tamaño pequeño y la baja tasa de crecimiento de C. cornuta, le confieren mayor resistencia a la presencia de Microcystis. Por otro lado, el tamaño pequeño puede disminuir la interferencia de los filamentos durante el proceso de filtración, lo que reduce la posibilidad de bloqueo por filamentos o por mucílago del aparato filtrador (Hayward y Gallup, 1976; Infante y Abella, 1985; Sampaio et al., 2002).

Desarrollo de C. cornuta

Como la mayoría de los cladóceros, C. cornuta pasa a través de una serie de estadios desde que sale de la cámara de incubación hasta su maduración. Después de esta etapa, Ceriodaphnia, como organismo iteroparo, se reproduce y crece, pasando por un número determinado de mudas hasta su muerte (Threlkeld, 1987).

Desarrollo del huevo

Murugan (1975) reportó 7 estadios embrionarios de C. cornuta desde la formación del huevo hasta la liberación del neonato. Adicionalmente, este mismo autor, así como Michael (1962) y Gras y Saint-Jean (1976), encontraron una relación inversa entre la temperatura y la duración del desarrollo embrionario y un efecto reducido de la calidad y cantidad del alimento. En una comparación realizada por Güntzel et al. (2003), en cuanto a la duración del desarrollo embrionario entre varias especies tropicales de la Familia Daphniidae (C. cornuta, Daphnia gessneri, D. ambigua, D. laevis, Simocephalus serralutus), C. cornuta experimentó el desarrollo embrionario más rápido.

Al nacer, C. cornuta mide entre 0,25 y 0,27mm, lo cual representa entre 1/2 y 1/3 del tamaño máximo de los adultos a temperaturas entre 25 y 31ºC (Michael, 1962; Murugan, 1975; Khan, 1983; Kanaujia, 1988; Dehui, 1989). Esta relación de tamaño al nacer con respecto al tamaño máximo del adulto, es equivalente a la encontrada por Güntzel et al. (2003) en cladóceros tropicales.

El número de estadios juveniles encontrados en C. cornuta se encuentra entre 1 y 3 (Amarasinghe et al., 1997), que se puede considerar ligeramente bajo en comparación con el número de estadios en cladóceros de gran tamaño como Simocephalus acutirostratus (4), S. vetulus (3-4), Daphnia carinata (5), D. galeata mendotae (4) y D. magna (4-5; Kanaujia, 1988). En el desarrollo juvenil, el alimento parece jugar un papel importante, ya que como lo reseñaron Khan (1983) y Dehui (1989), el número de estadios juveniles puede incrementar cuando el alimento es limitante.

El crecimiento a partir del neonato es la fase de desarrollo más rápida en este organismo, con un crecimiento máximo en los estadios juveniles tempranos. Aunque los estadios juveniles corresponden a las etapas de crecimiento más rápidos en los dáfnidos, en C. cornuta la velocidad con la que es capaz de duplicar su tamaño parece ser inusual (Green, 1956).

Madurez sexual

En C. cornuta se observa que el número de huevos por hembra tiende a incrementarse gradualmente desde el estadio primíparo hasta un máximo ubicado en un estadio del segundo tercio de su desarrollo, para luego producirse una disminución gradual hasta el final del período reproductivo (Michael, 1962; Murugan, 1975; Kanaujia, 1988; Dehui, 1989; Amarasinghe et al., 1997).

Kanaujia (1980) encontró en C. cornuta mayor fecundidad a temperaturas más bajas. Este patrón igualmente se vio reflejado en la producción total de huevos durante el ciclo de vida de este organismo (Amarasinghe et al., 1997). El promedio de fecundidad de este cladócero se encuentra alrededor de 6 huevos por hembra (Michael, 1962; Kanaujia, 1980; Dehui, 1989), valor que resulta de bajo a moderado si se compara con otras especies dentro de la Familia Daphniidae, las cuales pueden llegar, en promedio, a 20 huevos por hembra en especies de mayor tamaño (Dehui, 1989).

Sobre la duración de los estadios adultos, se ha encontrado que a partir de la madurez sexual, la duración de cada estadio incrementa (Michael, 1962; Murugan, 1975; Kanujia, 1980, 1988; Dehui, 1989). Esta tendencia es similar a la de otros cladóceros como D. pulex, D. magna, D. longispina, D. lumholtzi, D. carinata y Simocephalus vetulus provenientes de aguas templadas y tropicales (Kanujia, 1988). Con respecto al papel de la temperatura, Amarasinghe et al. (1997) reportaron una disminución de la duración de los estadios con el incremento de esta variable, mientras que el alimento pareció tener poca influencia en la duración de los estadios adultos.

Al llegar a la madurez sexual, C. cornuta invierte su energía tanto para la producción de huevos como para el crecimiento, ya que con cada muda se produce un incremento del tamaño. Varios autores han registrado para C. cornuta una alta tasa de crecimiento entre la segunda y cuarta muda después de la madurez sexual, con los máximos registros en la fecundidad, luego de lo cual se observa una reducción del crecimiento sin que éste se llegue a detener (Murugan, 1975; Khan, 1983; Kanaujia, 1988; Dehui, 1989).

Depredación por vertebrados

Uno de los primeros indicios del impacto de los peces sobre las poblaciones de C. cornuta fue suministrado por Zaret (1969), quien demostró la preferencia del pez Thyrinopsis chagresi por C. cornuta, especialmente por el morfotipo sin espinas. Posteriormente, este autor realizó varios trabajos donde resaltó el impacto del pez Melaniris chagresi sobre este mismo cladócero (Zaret, 1972a, b).

Zaret (1972a) y Mort y Kerfoot (1988) encontraron que los peces modifican la abundancia de los morfotipos de C. cornuta, alterando no sólo el resultado de la competencia entre ellos, sino también su distribución dentro de la misma población, debido a la intensidad y selectividad de la depredación.

Depredación por invertebrados

Smyly (1980), Coraspe (1985), Arcifa (2000) y López (2001) encontraron que C. cornuta forma parte de la dieta de las larvas de Chaoborus sp., particularmente de los estadios III y IV de este díptero. Según Smyly (1980) la preferencia y selección de C. cornuta como ítem alimenticio por parte de Chaoborus está relacionada con el comportamiento natatorio, la forma y el tamaño del cuerpo, lo que hace de C. cornuta una presa vulnerable en relación con otros cladóceros, como quedó demostrado en el trabajo realizado por Riessen et al. (1988).

López (2001) encontró en el embalse Socuy, Venezuela, que C. cornuta fue el organismo más consumido por las larvas del IV estadio de Chaoborus sp., estimando un consumo promedio 9 presas/larva x día. Estos resultados permitieron estimar una remoción de aproximadamente el 26% de la producción diaria de este cladócero.

Matsumura-Tundisi et al. (1990) evaluaron experimentalmente la depredación de dos especies de los copépodos ciclopoides Mesocyclops longisetus y M. kieferi, sobre C. cornuta. Los resultados revelaron que, frente a otras presas como el rotífero Brachionus calyciflorus, los depredadores evitaron el consumo de Ceriodaphnia. Si bien no se puede hablar de rechazo, las tasas de depredación encontradas fueron bajas. Por otro lado, aunque estos investigadores no estimaron las tasas de depredación, sí confirmaron la "calidad" de C. cornuta como alimento para M. thermocyclopoides, al obtener buenos valores reproductivos y de supervivencia en el desarrollo de este copépodo.

Sarma et al. (2004) estudiaron el efecto del oligoqueto Aelosoma sp. sobre dos especies de Ceriodaphnia. Estos investigadores señalaron una disminución en el crecimiento poblacional de C. cornuta frente a este anélido. En este sentido, es interesante resaltar que los gusanos utilizados fueron capaces de penetrar en el interior del cuerpo de los cladóceros y de desplazarse hacia la cámara de incubación donde se alimentaron de los tejidos blandos que se encuentran en la zona.

López et al. (1998) encontraron epibiosis por el protozoario ciliado Epistilis sp. y la diatomea pennada Synedra sp. sobre C. cornuta en el embalse Socuy, en Venezuela. Así mismo, registraron bajos niveles de infección y preferencia de los epibiontes por el caparazón, la cabeza y alrededor de la base de las segundas antenas.

Nandini y Rao (1993) encontraron que, bajo condiciones experimentales, el rotífero Brachionus rubens puede competir de forma directa con C. cornuta, debido a su mayor eficiencia en la captura y consumo de partículas alimenticias. Como consecuencia, se produce una reducción de la tasa de crecimiento de C. cornuta y es desplazada competitivamente por el rotífero.

Robertson (1981) realizó un estudio para evaluar la coexistencia congenérica entre C. cornuta y C. reticulata en el embalse Curuá-Una, Brasil, y puso en evidencia la existencia de tres mecanismos de segregación que permitieron el desarrollo de estas dos especies en el mismo cuerpo de agua: 1) separación espacial, en que las dos especies mostraron diferencias en su distribución vertical, con C. cornuta ubicada superficialmente y C. reticulata concentrada en capas más profundas de la columna de agua; 2) separación temporal, en las que cada especie presentó los picos de abundancia en épocas diferentes; y 3) diferencias en los tamaños corporales, con C. cornuta entre 0,34 y 0,43mm y C. reticulata entre 0,47 y 0,64mm, lo que pudo representar diferencias en el tamaño de las partículas consumidas. Adicionalmente, este mismo autor consideró que la coexistencia de C. cornuta y C. reticulata no es tan rara, ya que ha sido reseñada previamente por otros autores en África del Este, Uganda y Brasil.

Cambios morfológicos

Uno de los cambios más resaltantes de C. cornuta frente a la depredación lo constituye la manifestación de polimorfismo (Zaret, 1969, 1972a, b), es decir, la presencia de varios morfotipos de C. cornuta que se encuentran distribuidas en el mismo sistema acuático, tanto temporal como espacialmente.

Zaret (1969) encontró que una de las características morfológicas más resaltantes y divergentes entre dos morfotipos de C. cornuta (con espinas y sin espinas) lo constituía el tamaño del ojo compuesto. C. cornuta con espinas, en presencia de depredadores visuales como los peces, presentó una reducción de alrededor del 80% del tamaño del ojo, lo que hacía a este morfotipo menos conspicuo en comparación con C. cornuta sin espinas. Esta diferencia le confería una ventaja al morfotipo con tamaño de ojo pequeño, al ser una presa más difícil de detectar y así, reducir la probabilidad de ser depredada.

Cambios en la biohistoria

Los dos morfotipos de C. cornuta presentaron también diferencias en sus biohistorias. El morfotipo con espinas mostró tiempos generacionales más largos, menor fecundidad, menor promedio de vida, menor viabilidad (Zaret, 1972a) y mayor tiempo de desarrollo embrionario (Mort y Kerfoot, 1988), en comparación con el morfotipo sin espinas. Adicionalmente, Zaret (1972a) observó que el tamaño de los neonatos de la forma con espinas fue ligeramente mayor que los de la forma sin espinas. Este desarrollo se correspondería con una estrategia orientada a la obtención de un tamaño mayor más rápido y a la probabilidad de que los neonatos más grandes alcancen la madurez más temprano.

En la columna de agua, la abundancia de las poblaciones de C. cornuta puede experimentar variaciones, con una mayor densidad en el estrato profundo durante el día y en el más superficial durante la noche (Zaret y Suffern, 1976; Mort y Kerfoot, 1988; López, 2001). Tales patrones son esperados en el zooplancton con capacidad de migración para evitar a los depredadores visuales, los cuales se alimentan en aguas superficiales durante el día (Zaret y Suffern, 1976; Mort y Kerfoot, 1988). Sin embargo, Zaret (1969) y Mort y Kerfoot (1988) no encontraron diferencias importantes en los patrones de migración entre los dos morfotipos de este cladócero.

La información del ciclo de vida de C. cornuta permite afirmar que es un cladócero que, a partir de su nacimiento, invierte rápidamente la energía disponible en su madurez reproductiva y que experimenta tasas reproductivas bajas, lo que le confiere características poco ventajosas desde el punto de vista competitivo. Sin embargo, la baja fecundidad de esta especie podría ser compensada con su longevidad, ya que en condiciones de buena disponibilidad de alimento y altas temperaturas, puede sostener su producción de huevos durante largos períodos de tiempo (Kanaujia, 1980, 1988).

La baja tasa reproductiva de C. cornuta parece estar compensada por: 1) su tolerancia a las bajas concentraciones de oxígeno y a grandes intervalos de temperatura (Matsumura-Tundisi et al., 1984), lo cual es ventajoso para colonizar nichos poco explotados por otros cladóceros, y 2) su supervivencia en cuerpos de agua con poco alimento de buena calidad o en ambientes con alimento de mala calidad (Ferrão-Filho et al., 2000). Estas características le permiten a C. cornuta vivir en zonas segregadas para otros cladóceros, como por ejemplo el metalimnion (Matsumura-Tundisi et al., 1984; Coraspe, 1985), donde enfrenta una menor calidad de alimento, así como una menor temperatura. Así mismo, su permanencia en aguas profundas puede reducir su detección visual y, de esta forma, evitar el consumo por los peces, así como reducir el tiempo de contacto con las poblaciones migrantes de depredadores como las larvas de Chaoborus sp. Además, C. cornuta manifiesta cambios fenotípicos que le permiten, frente a fuertes presiones de los depredadores, evitar extinguirse como presa (Tollrian y Dodson, 1999).

En presencia de grandes cladóceros con altas tasas reproductivas y de filtración, C. cornuta probablemente pueda ser desplazada competitivamente (Fernando y Kanduru, 1984). Sin embargo, debido a su tamaño pequeño, este cladócero tiene la capacidad de alimentarse de partículas pequeñas (Fileto, 2001), por lo que al quedar reducida la disponibilidad de partículas de mayor tamaño para otros cladóceros grandes, las poblaciones de éstos declinan y C. cornuta incrementa su abundancia (Sanders et al., 1994).

Debido a que C. cornuta parece poder alimentarse eficientemente tanto de fitoplancton como de bacterias y detritus, esta especie se encuentra capacitada para vivir tanto en ambientes oligotróficos (Ferrão-Filho et al., 2000), como hipereutróficos (González et al., 2002). Por esta razón, C. cornuta no sería un buen bioindicador del estado trófico de los cuerpos de agua (Sampaio et al., 2002).

Finalmente, resultaría necesario no sólo que se hicieran comparaciones con otras especies del género en cada una de las características biológicas y ecológicas analizadas a fin de poner de relieve los aspectos distintivos de C. cornuta, sino también aclarar que los calificativos de especie euritópica, trópicopolita o euritérmica, aplicados por algunos autores a esta especie (Fernando, 1980; Rajapaksa y Fernando, 1982; Fernando, 1984; Fernando et al., 1987) pudieran no ser adecuados. Para ello, el análisis cuidadoso de la morfología y el uso de técnicas moleculares, así como la realización de experimentos de tipo ecológico o estudios genéticos, deberán contribuir a esclarecer si las formas que parecen ser variantes fenotípicas son realmente o no especies claramente definibles.

Los autores expresan su agradecimiento a Carlos López por la sugerencia del desarrollo del tema y por facilitar parte del material bibliográfico, y a Christina Wyss de C. Branco y a Diego Rodríguez por la revisión del resumen en portugués e inglés, respectivamente.

1. Amarasinghe P, Boersma M, Vijverberg J (1997) The effect of temperature, and food quantity and quality on the growth and development rates in laboratory-cultured copepods and cladocerans from Sri Lankan reservoir. Hydrobiologia 350: 131-144.        [ Links ]

2. Arcifa M (1984) Zooplankton composition of ten reservoirs in Southern Brazil. Hydrobiologia 113: 137-145.        [ Links ]

3. Arcifa M (2000) Feeding habits of Chaoboridae larvae in a tropical Brazilian Reservoir. Rev. Bras. Biol. 60: 591-597.        [ Links ]

4. Armengol J (1980) Colonización de los embalses españoles por crustáceos planctónicos y evolución de la estructura de sus comunidades. Oecol. Aquat. 4: 47-70.        [ Links ]

5. Berner D (1982) Key to Cladocera of Par Pond on the Savannah River Plant. Savannah River Plant National Environmental Park. Natural Research Park Programme, U.S. Department of Energy NERP-SRO-11. Savannah, River Ecology Laboratory, Aiken, SC, EEUU. 62 pp.        [ Links ]

6. Berner D (1985) Morphological differentiation among species in the Ceriodaphnia cornuta complex (Crustacea, Cladocera). Verh. Int. Verein. Limnol. 22: 3099-3103.        [ Links ]

7. Berner D (1987) Significance of head and caparace pores in Ceriodaphnia (Crustacea, Cladocera). Hydrobiologia 145: 75-84.        [ Links ]

8. Boonsom J (1984) The freshwater zooplankton of Thailand (Rotifera and Crustacean). Hydrobiologia 113: 223-229.         [ Links ]

9. Brinson M, Nordlie F (1975) Lake Izabal, Guatemala. Verh. Int. Verein. Limnol. 19: 1468-1479.        [ Links ]

10. Carruyo L (1983) Estudio de la distribución horizontal y vertical del zooplancton del embalse Cumaripa en el Estado Yaracuy y su relación con algunos parámetros ambientales. Tesis. Universidad Simón Bolívar. Caracas, Venezuela. 144 pp.        [ Links ]

11. Collado C, Fernando C, Sephton D (1984) The freshwater zooplankton of Central America and the Caribbean. Hydrobiologia 113: 105-119.        [ Links ]

12. Coraspe Z (1985) Migraciones verticales diarias de algunas especies del zooplancton en el embalse de Lagartijo (Edo. Miranda). Tesis. Universidad Central de Venezuela. Caracas, Venezuela. 118 pp.        [ Links ]

13. Crispim M, Watanabe T (2001) What can dry reservoir sediments in a semi-arid region in Brazil tell us about Cladocera? Hydrobiologia 442: 101-105.        [ Links ]

14. De Bernardi R, Peters R (1987) Why Daphnia? En Peters R, De Bernardi R. (Eds.) Daphnia. Mem. Ist. Ital. Idrobiol. 45: 1-9.        [ Links ]

15. Dehui Z (1989) Growth, reproduction and population growth of Ceriodaphnia cornuta Sars and comparison of 7-day fecundity with Ceriodaphnia dubia Richard. Chin. J. Oceanol. Limnol. 7: 105-111.        [ Links ]

16. Dumont H, Tundisi J (1984) Epilogue: The future of tropical zooplankton studies. En Dumont H. Tundisi J (Eds.) Tropical Zooplankton. Junk. Holanda. pp. 331-333.

17. Duncan A, Gulati R (1981) Parakrama Samudra (Sri Lanka) Project, a study of a tropical lake ecosystem. Composition, density and distribution of the zooplankton in 1979. Verh. Int. Verein. Limnol. 21: 1007-1014.        [ Links ]

18. Eldredge L, Miller S (1997) Numbers of Hawaiian species: Supplement 2, including a review of freshwater invertebrates. Bishop Mus. Occas. Pap. 48: 3-22        [ Links ]

19. Elías-Gutiérrez M, Smirnov N, Suárez-Morales E, Dimas-Flores N (2001) New and little known cladocerans (Crustacea: Anopoda) from Southeastern Mexico. Hydrobiologia 442: 41-54.        [ Links ]

20. Elmoor-Loureiro L (1997) Manual de identificação de cladóceros límnicos do Brasil. Universa. Brasilia, Brasil. 155 pp.        [ Links ]

21. Espíndola E, Matsumura-Tundisi T, Rietzler A, Tundisi J (2000) Spatial heterogeneity of the Tucurui reservoir (State of Parana, Amazonia, Brazil) and the distribution of zooplanktonic species. Braz. J. Biol. 60: 179-194.        [ Links ]

22. Fernando C (1980) The freshwater zooplankton of Sri Lanka with a discussion of tropical freshwater zooplankton composition. Int. Revue. Ges. Hydrobiol. 65: 85-125.        [ Links ]

23. Fernando C (1984) Reservoirs and lakes of Southeast Asia (Oriental region). En Taub F (Ed.) Ecosystem of the world 23, Lakes and reservoirs. Elsevier. Nueva York, EEUU. pp. 411-446.

24. Fernando C, Kanduru A (1984) Some remarks on the latitudinal distribution of Cladocera on the Indian subcontinent. Hydrobiologia 113: 69-76.         [ Links ]

25. Fernando C, Paggi J, Rajapaksa R (1987) Daphnia in tropical lowlands. En Peters R, De Bernardi R (Eds.) Daphnia. Mem. Ist. Ital. Idrobiol. 45: 107-141.        [ Links ]

26. Fernando C, Tudorancea C, Mengestou S (1990) Invertebrate zooplankton predator composition and diversity in tropical lentic waters. Hydrobiologia 198: 13-31.        [ Links ]

27. Ferrão-Filho A, Azevedo S, DeMott W (2000) Effects of toxic and non-toxic cyanobacteria on the life history of tropical and temperate cladocerans. Freshwat. Biol. 45: 1-19.        [ Links ]

28. Ferrão-Filho A, Arcifa M, Fileto C (2003) Resource limitation and food quality for cladocerans in a tropical Brazilian lake. Hydrobiologia 491: 201-210.        [ Links ]

29. Fileto C (2001) O zooplâncton do Lago Monte Alegre: variação temporal e a influência das frações do fitoplâncton sobre o crescimento e reprodução de cladóceros. Tesis. Universidade de São Paulo, Ribeirão Preto, Brasil. 100 pp.        [ Links ]

30. Garrido G (2002) Zooplancton del embalse Yacyretá, Argentina-Paraguay. Rev. Ecol. Lat. Am. 9: 9-15.        [ Links ]

31. Gessner F (1968) El plancton del Lago de Valencia. El Lago 9: 98-100.        [ Links ]

32. González E (1998) Natural diet of zooplankton in a tropical reservoir (Embalse El Andino, Venezuela). Verh. Int. Verein. Limnol. 26: 1930-1934.        [ Links ]

33. González E (2000) Caracterización limnológica del Embalse El Pueblito (Estado Guárico, Venezuela). Trabajo de Ascenso. Universidad Central de Venezuela. Caracas, Venezuela. 95 pp.        [ Links ]

34. González E (2004) Caracterización limnológica de los embalses Agua Fría (Estado Miranda) y Tierra Blanca (Estado Guárico). Proyecto S1-98001361. Etapa II. Caracterización del embalse Tierra Blanca (Estado Guárico). Informe Técnico. Universidad Central de Venezuela. Caracas, Venezuela. 86 pp.        [ Links ]

35. González E, Ortaz M, Manduca J, Peñaherrera C (1997) Estudio control de algas en los embalses La Pereza, Quebrada Seca, La Mariposa, Lagartijo y Camatagua mediante técnicas de biomanipulación. Universidad Central de Venezuela, Hidrocapital e Hidroimpacto. Caracas, Venezuela. 62 pp.        [ Links ]

36. González E, Ortaz M, Matos M, Mendoza J, Peñaherrera C, Carrillo V (2002) Zooplancton de dos embalses neotropicales con distintos estados tróficos. Interciencia 27: 551-558.        [ Links ]

37. Gophen M (1984) The impact of zooplankton status on the management of Lake Kinneret (Israel). Hydrobiologia 113: 249-258.        [ Links ]

38. Gras R, Saint-Jean L (1976) Durée du development embryonnaire chez quelques espéces de cladocéres et de copépodes du Lac Tchad. Cah. O.R.S.T.O.M., sér. Hydrobiol. 10: 233-254.        [ Links ]

39. Green J (1956) Growth size and reproduction in Daphnia (Crustacea: Cladocera). Proc. Zool. Soc. Lond. 126: 173-204.        [ Links ]

40. Green J, Corbet S, Watts E, Lan O (1996) Comparative studies on Indonesian lakes. En Schiemer S, Boland K (Eds.) Perspectives in Tropical Limnology. Balogh. Amsterdam, Holanda. pp. 101-111.

41. Güntzel A, Matsumura-Tundisi T, Rocha O (2003) Life cycle of Macrothrix flabelligera Smirnov, 1992 (Cladocera, Macrothricidae), recently reported in the neotropical region. Hydrobiologia 490: 87-92.        [ Links ]

42. Haberyan K, Umaña G, Collado V, Horn S (1995) Observations on the plankton of some Costa Rican lakes. Hydrobiologia 312: 75-85.        [ Links ]

43. Hayward R, Gallup D (1976) Feeding, filtering and assimilation in Daphnia schroederi Sars as affected by environmental conditions. Arch. Hydrobiol. 77: 139-163.        [ Links ]

44. Hernández H (2005) Dieta natural del zooplankton del embalse Pao-Cachinche (Estados Carabobo y Cojedes). Tesis. Universidad Central de Venezuela. Caracas, Venezuela. 106 pp.        [ Links ]

45. Infante A (1978a) Zooplankton of lake Valencia (Venezuela). I. Species composition and abundance. Verh. Int. Verein. Limnol, 20: 1186-1191.        [ Links ]

46. Infante A (1978b) Natural food of herbivorous zooplankton of Lake Valencia (Venezuela). Arch. Hydrobiol. 82: 347-358.        [ Links ]

47. Infante A (1980) Los cladóceros del lago de Valencia. Acta Cient. Venezolana 31: 593-603.        [ Links ]

48. Infante A, Riehl W (1984) The effect of Cyanophyta upon zooplankton in a eutrophic tropical lake (Lake Valencia, Venezuela). Hydrobiologia 113: 293-298.        [ Links ]

49. Infante A, Abella S (1985) Inhibition of Daphnia by Oscillatoria in Lake Washington. Limnol. Oceanogr. 30: 1046-1052.        [ Links ]

50. Infante A, Infante O, González E (1995) Proyecto Multinacional de Medio Ambiente y Recursos Naturales. Informe final: II etapa (embalses El Andino y El Cují). Universidad Central de Venezuela. Caracas, Venezuela. 158 pp.        [ Links ]

51. Jeje C (1989) The cladoceran fauna of Nigeria: A checklist, review of literature and distribution. Rev. Hydrobiol. Trop. 22: 3-11.        [ Links ]

52. Kanaujia D (1980) Instar duration, instar number, egg production and longevity in Ceriodaphnia cornuta Sars at two temperature ranges. J. Bombay Nat. Hist. Soc, 79: 441-445.        [ Links ]

53. Kanaujia D (1988) Preliminary observations on the life-history and culture of Ceriodaphnia cornuta Sars (Cladocera: Daphnidae). Indian J. Anim. Sci, 58: 150-154.        [ Links ]

54. Khan R (1983) The effects of food on growth, life span and reproduction of a cladoceran zooplankter, Ceriodaphnia cornuta (Sars). Bull. Zool. Surv. India. 5: 99-106.        [ Links ]

55. Kira T (1995) Data book of world lake environments. A survey of state of world lakes. 2. Africa and Europe. Kira T (Ed). Ôtsushigyô Photo Printing. Otsu, Japón. 852 pp.

56. Kizito Y, Nauwerck A, Chapman L, Koste W (1993) A limnological survey of some western Uganda crater lakes. Limnologica 23: 335-347.        [ Links ]

57. Korinek V (2002) Cladocera. En: Fernando CH (Ed.) A guide to tropical freshwater zooplankton. Backhuys Publihers, Leiden, Holanda: pp. 69-122.

58. López C (2001) Depredación por Chaoborus en los crustáceos zooplanctónicos del embalse Socuy, Estado Zulia. Tesis. Universidad Central de Venezuela. Caracas, Venezuela. 165 pp.        [ Links ]

59. López C, Bello C (1993) Composición y variación estacionales de la comunidad de crustáceos planctónicos en el embalse Socuy, Venezuela. Ecotropicos 6: 30-42.        [ Links ]

60. López C, Ochoa E, Páez R, Theis S (1998) Epizoans on a tropical freshwater crustacean assemblage. Mar. Freshwater Res. 49: 271-276.        [ Links ]

61. López C, Villalobos M, González E (2001) Estudios sobre el zooplancton de los embalses de Venezuela: Estado actual y recomendaciones para futuras investigaciones. Ciencia 9: 217-234.        [ Links ]

62. Margalef R (1983) Limnología. Omega. Barcelona, España. 1010 pp.        [ Links ]

63. Matsumura-Tundisi T, Tundisi J, Tavares L (1984) Diel migration and vertical distribution of Cladocera in lake D'Helvecio. Hydrobiologia 113: 299-306.        [ Links ]

64. Matsumura-Tundisi T, Rietzler A, Espíndola E, Tundisi J, Rocha O (1990) Predation on Ceriodaphnia cornuta and Brachionus calyciflorus by two Mesocyclops species coexisting in Barra Bonita reservoir (SP, Brazil). Hydrobiologia 198: 141-151.        [ Links ]

65. Michael G (1962) Seasonal events in a natural population of the cladoceran Ceriodaphnia cornuta Sars and observations on its life cycle. J. Zool. Soc. India 14: 211-218.         [ Links ]

66. Mort M, Kerfoot C (1988) Tropical zooplankton: phenotypic and spatial analyses of polymorphic Ceriodaphnia cornuta (Crustacea: Cladocera). Freshwater Biol. 19: 29-39.        [ Links ]

67. Murugan N (1975) The biology of Ceriodaphnia cornuta Sars (Cladocera: Daphnidae). J. Inland. Fish. Soc. India. 7: 8-87.        [ Links ]

68. Murugan N, Sivaramakrishnan KG (1976) Laboratory studies on the longevity, instar duration, growth, reproduction and embryonic development in Scapholeberis kingi Sars (1903) (Cladocera: Daphnidae). Hydrobiologia 50: 75-80.        [ Links ]

69. Nandini I, Rao T (1993) Effect of epizoic rotifer Brachionus rubens on the population growth of three cladoceran species. Hydrobiologia 255/256: 325-332.        [ Links ]

70. Nandini S, Rao T (1998) Somatic and population growth in selected cladoceran and rotifer species offered the cyanobacterium Microcystis aeruginosa as food. Aquatic Ecol. 31: 283-298.        [ Links ]

71. Piyasiri S, Jayakody J (1991) Ecology of zooplankton in Victoria Reservoir, Sri Lanka: I. Composition and population structure of zooplankton. Verh. Int. Verein. Limnol. 24: 1430-1435.        [ Links ]

72. Rajapaksa R, Fernando C (1982) The cladocera of Sri Lanka (Ceylon), with remarks on some species. Hydrobiologia 94: 49-69.        [ Links ]

73. Riessen P, Sommerville J, Chiappari C, Gustafson D (1988) Chaoborus predation, prey vulnerability, and their effect in zooplankton communities. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 45: 1912-1920.        [ Links ]

74. Robertson B (1981) Associação congenérica de Ceriodaphnia cornuta Sars 1986 e Ceriodaphnia reticulata (Jurine) 1820 (Crustacea, Cladocera) na Represa de Curuá-Una, Pará, Brasil. Acta Amazonica 11: 717-722.        [ Links ]

75. Roldán G, Ruiz E (2001) Development of Limnology in Colombia. En Wetzel R, Gopal B (Eds.) Limnology in developing countries 3. International Association of Theoretical and Applied Limnology. International Scientific Publications. New Delhi, India. pp 69-119.

76. Rzóska J (1956) On the variability and status of the cladocera Ceriodaphnia cornuta and C. rigaudi. Ann. Mag. Nat. Hist. 12: 505-512.        [ Links ]

77. Sampaio E, Rocha O, Matsumura-Tundisi T, Tundisi J (2002) Composition and abundance of zooplankton in the limnetic zone of seven reservoirs of the Paranapanema river, Brazil. Braz. J. Biol. 62: 525-545.        [ Links ]

78. Sanders R, Leeper D, King C, Porter K (1994) Grazing by rotifers and crustacean zooplankton on nanoplanktonic protists. Hydrobiologia 288: 167-181.        [ Links ]

79. Sarma S, Dumont H, Nandini S (2004) Interactions between the anomopod cladocerans Ceriodaphnia dubia, C. cornuta, Simocephalus vetulus and S. serratulus, the apahoneurid worm Aelosoma sp. and the fish Skiffia lermae: Predation or competition, or both? Hydrobiologia 526: 147-156.        [ Links ]

80. Shiel R, Walker K, Williams W (1982) Plankton of the lower River Murray, South Australia. Austr. J. Mar. Freshw. Res. 33: 301-327.        [ Links ]

81. Smyly W (1980) Food and feeding of aquatic larvae of the midge Chaoborus flavicans (Meigen) (Diptera: Chaoboridae) in the laboratory. Hydrobiologia 70: 179-180.        [ Links ]

82. Swar D, Fernando C (1979) Cladocera from Pokhara Valley, Nepal with notes on distribution. Hydrobiologia 66: 113-128.        [ Links ]

83. Threlkeld S (1987) Daphnia. En Peters R, De Bernardi R (Eds.) Life history strategies and resource allocation patterns. Mem. Ist. Ital. Idrobiol. 45: 353-366.

84. Tollrian R, Dodson C (1999) Inducible defenses in Cladocera: Constraints, costs and multidepredator environments. En Tollrian R, Harvell C (Eds.) The ecology and evolution of inducible defenses. Princeton University Press. Princeton, NJ, EEUU. pp. 177-202.

85. Twombly S, Lewis W (1987) Factors regulating cladoceran dynamics in a Venezuelan floodplain lake. J. Plankton Res. 11: 317-333.        [ Links ]

86. Vásquez E, Rey J (1993) Rotifer and cladoceran zooplankton assemblages in lakes on the Orinoco River floodplain (Venezuela). Verh. Int. Verein. Limnol. 25: 912-917.        [ Links ]

87. Wodajo K, Belay A (1984) Species composition and seasonal abundance of zooplankton in two Ethiopian rift valley lakes – Lakes Abiata and Langano. Hydrobiologia 113: 129-136.        [ Links ]

88. Zaret T (1969) Predation-balanced polymorphism of Ceriodaphnia cornuta Sars. Limnol. Oceanogr. 14: 301-303.        [ Links ]

89. Zaret T (1972a) Predator-prey interaction in a tropical lacustrine ecosystem. Ecology 53: 248-257.        [ Links ]

90. Zaret T (1972b) Predators, invisible prey, and the nature of polymorphism in the Cladocera (Class Crustacea). Limnol. Oceanogr. 17: 171-184.        [ Links ]

91. Zaret T, Suffern J (1976) Vertical migration in zooplankton as a predator avoidance mechanism. Limnol. Oceanogr. 21: 804-813.        [ Links ]

92. Zoppi E, Michelangelli F, Segovia L (1985) Cladocera (Crustacea, Branchiopoda) de sabanas inundables de Mantecal, Edo. Apure, Venezuela. Acta. Biol. Venez. 12: 43-55.        [ Links ] ]]> 1 1997 350 131-144 2 1984 113 137-145 3 2000 60 591-597 4 1980 4 47-70 5 1982 62 pp 6 1985 22 3099-3103 7 1987 145 75-84 8 1984 113 223-229 9 1975 19 1468-1479 10 1983 144 pp 11 1984 113 105-119 12 1985 118 pp 13 2001 442 101-105 14 1987 Mem.Ist.Ital.Idrobiol. 45 1-9 15 1989 J.Oceanol.Limnol. 7 105-111 16 pp 331-333 17 1981 Verh.Int.Verein.Limnol. 21 1007-1014 18 1997 48 3-22 19 2001 442 41-54 20 1997 155 pp 21 2000 60 179-194 22 1980 65 85-125 23 pp 411-446 24 1984 113 69-76 25 1987 45 107-141 26 1990 198 13-31 27 2000 45 1-19 28 2003 491 201-210 29 2001 100 pp 30 2002 9 9-15 31 1968 9 98-100 32 1998 Limnol. 26 1930-1934 33 2000 95 pp 34 2004 86 pp 35 1997 62 pp 36 2002 27 551-558 37 1984 113 249-258 38 1976 10 233-254 39 1956 126 173-204 40 pp 101-111 41 2003 490 87-92 42 1995 312 75-85 43 1976 77 139-163 44 2005 106 pp 45 1978 a Species composition and abundance. Verh.Int.Verein.Limnol, 20 1186-1191 46 1978 b 82 347-358 47 1980 31 593-603 48 1984 113 293-298 49 1985 30 1046-1052 50 1995 158 pp 51 1989 22 3-11 52 1980 79 441-445 53 1988 58 150-154 54 1983 5 99-106 55 1995 852 pp 56 1993 23 335-347 57 pp 69-122 58 2001 165 pp 59 1993 6 30-42 60 1998 Freshwater Res. 49 271-276 61 2001 9 217-234 62 1983 1010 pp 63 1984 113 299-306 64 1990 198 141-151 65 1962 14 211-218 66 1988 19 29-39 67 1975 7 8-87 68 1976 50 75-80 69 1993 255/256 325-332 70 1998 31 283-298 71 1991 24 1430-1435 72 1982 94 49-69 73 1988 45 1912-1920 74 1981 11 717-722 75 pp 69-119 76 1956 Ann.Mag.Nat.Hist. 12 505-512 77 2002 62 525-545 78 1994 288 167-181 79 2004 526 147-156 80 1982 Res. 33 301-327 81 1980 70 179-180 82 1979 66 113-128 83 1987 45 353-366 84 pp 177-202 85 1987 11 317-333 86 1993 25 912-917 87 1984 113 129-136 88 1969 14 301-303 89 1972 a 53 248-257 90 1972 b 17 171-184 91 1976 21 804-813 92 1985 12 43-55