RESPUESTAS FISIOLÓGICAS, RENDIMIENTO Y CALIDAD DE SEMILLA EN FRIJOL SOMETIDO A ESTRÉS HÍDRICO

Ma. Claudia Castañeda Saucedo, Leobigildo Córdova Téllez, Víctor A. González Hernández, Adriana Delgado Alvarado, Amalio Santacruz Varela y Gabino García de los Santos

María Claudia Castañeda Saucedo. M.C., Colegio de Postgraduados (COLPOS), México. Estudiante Graduado, Instituto de Recursos Genéticos y Productividad, COLPOS, México. Dirección: Km. 36.5, carretera México, Texcoco, México. e-mail: csaucedo@colpos.mx

Leobigildo Córdova Téllez. Ph.D., Iowa State University, USA. Profesor Investigador, COLPOS, México.

Víctor A. González Hernández. Ph.D., University of Nebraska, EEUU. Profesor Investigador, COLPOS, México.

Adriana Delgado Alvarado. Ph.D., University of Sheffield, RU. Profesor Investigador, COLPOS, México.

Amalio Santacruz Varela. Ph.D., Iowa State University, EEUU. Profesor Investigador, COLPOS, México.

Gabino García de los Santos. Ph.D., Oregon State University. EEUU. Profesor Investigador, COLPOS, México.

RESUMEN

SUMMARY

The global photosynthesis, respiration, yield, and physical and physiological quality of dry bean seeds of the variety "Short season Black Bean" from the Mixteca Alta of Oaxaca, Mexico, were evaluated in plants subjected to drought stress during the pod formation (PFS) and seed filling (SFS) stages. During SFS the global photosynthesis in the upper leaves decreased from 21.5 to -4.5µmol·m^-2·s^-1 CO₂ after 5 days under water stress, and in the lower leaves a total inhibition was observed at day 3. The pods from plants subjected to water stress showed a reduction of global photosynthesis of 39 and 72% in the upper and lower stratum of the plant, respectively. Drought stress induced seed yield reductions of 23 and 18% for PFS and SFS, respectively. In PFS the reduction of yield was due to the attenuation of 30, 15.5 and 15.4% in seed number, pods per plant and seed per pod, respectively. In SFS the yield reduction was due to a decrease of 23 and 13% on seed size and seed number per plant. Germination, seedling dry matter, and volumetric seed weight were not affected by the imposed drought stress in both stages; however, the seed vigor was decreased due to a 46% increase in electrical conductivity in seeds from plants subjected to drought stress during SFS.

RESUMO

Avaliou-se a fotossíntese global, respiração, rendimento e qualidade física e fisiológica de sementes de feijão da variedade "preto precoce" originário da Mixteca Alta de Oaxaca. As plantas foram submetidas a estresse hídrico durante as etapas de formação de vagens (EFV) e crescimento de sementes (ECS). Durante ECS a fotossíntese global na folha superior diminuiu de 21,5 a -4,5µmol·m^-2·s^-1 de CO₂ aos 5 dias de estresse hídrico e na folha inferior detectou-se inibição total aos 3 dias. As vagens das plantas submetidas a estresse hídrico diminuíram a fotossíntese global em 39 e 72% no estrato superior e inferior, respectivamente. O estresse hídrico causou perdas no rendimento de sementes de 23 e 18% na EFV e ECS, respectivamente. Na EFV esta redução deveu-se a diminuição de 30, 15,5 e 15,4% no número de sementes, vagens por planta e semente por vagem, respectivamente. No ECS, a perda do rendimento foi causada por reduções de 23 e 13% no tamanho da semente e no número de sementes por planta. A germinação, o peso de materia seca de plántulas e peso volumétrico da semente não foram afetados pelo nível de estresse hídrico aplicado em ambas etapas fenológicas; no entanto, o vigor de sementes reduziu-se ao incrementar-se em 46% a condutividade elétrica da semente tratada durante a ECS.

PALABRAS CLAVE / Conductividad Eléctrica / Estrés Hídrico / Fotosíntesis / Germinación / Phaseolus vulgaris / Respiración /

La magnitud del daño causado por el déficit hídrico sobre el rendimiento depende de la etapa del desarrollo, intensidad del estrés y la duración del mismo (Acosta y Kohashi, 1989; Pedroza y Muñoz, 1993; Dornbos, 1994), así como del genotipo (Dornbos, 1994). Según Nielsen y Nelson (1998), en la etapa vegetativa el estrés hídrico provoca reducción en altura de planta y área foliar del frijol, pero no en su rendimiento. Otros estudios han revelado pérdidas en el rendimiento de grano del frijol debido al déficit hídrico durante la etapa reproductiva. Acosta y Kohashi (1989) encontraron que un estrés hídrico de -1,5MPa aplicado al inicio de antesis por 15 días redujo en 42 y 50% el rendimiento de las variedades Bayo Calera y Ojo de Cabra, respectivamente, lo que se atribuyó a reducciones en el número de vainas por planta y en el índice de área foliar. Nielsen y Nelson (1998) reportaron un rendimiento de 1975kg·ha^-1 de frijol negro en el testigo bajo riego y 1280 y 1035kg·ha^-1 en tratamientos bajo estrés durante el llenado de grano y la floración, respectivamente; las reducciones fueron causadas por disminución en el número de vainas por planta, número de semillas por vaina y peso de semilla.

En Glycine max L, Dornbos et al. (1989) reportaron reducciones en el rendimiento por estrés hídrico durante el llenado de semilla, de 38 y 58% en dos años sucesivos, asociados con disminuciones del periodo de llenado de grano y de los componentes del rendimiento de semilla. Al respecto, Kokubun et al. (2001) encontraron que con tres días de estrés hídrico en prefloración, la soya aborta más flores a causa de daño en el pistilo (óvulo) y no en el polen, lo que reduce el número de vainas. La mayor sensibilidad al estrés hídrico en leguminosas ocurre durante la etapa reproductiva, ya sea antes del inicio de la floración (Pedroza y Muñoz, 1993), en plena floración (Doss et al., 1974; Sionit y Kramer, 1977), de floración a llenado de grano (Nielsen y Nelson, 1998), en desarrollo de vainas (Doss et al., 1974; Sionit y Kramer, 1977) y en llenado de grano (Nielsen y Nelson, 1998).

Respecto a la calidad física y fisiológica de la semilla, el estrés hídrico severo incidente en la etapa de acumulación de reservas en soya, reduce la germinación y el vigor (Dornbos et al., 1989; Smiciklas et al., 1989; Dornbos y Mullen, 1991; Franca et al., 1993; Heatherly, 1993), así como el tamaño de semillas (Dornbos y Mullen, 1991). Al triplicar la intensidad de estrés hídrico en la etapa de llenado de grano en soya, Dornbos et al. (1989) encontraron que la germinación se redujo en 12%, el peso seco de la plántula en 5% y la conductividad eléctrica en semillas individuales se incrementó en 19%. La germinación de la soya fue inferior a 80% con estrés hídrico durante la etapa reproductiva (R1 a R6; Heatherly, 1993), pero la magnitud del efecto dependió del genotipo (Pasin et al., 1991). En contraste, Vieira et al. (1992), al aplicar estrés hídrico en soya durante el desarrollo de la semilla (R5 a R7), no detectaron efectos en la germinación y vigor, aunque hubo más semillas inmaduras, arrugadas y sin brillo.

En México se siembra más de un millón de ha de frijol, localizadas principalmente en la región del altiplano semiárido entre 1800 y 2200msnm, con precipitación media anual de 200 a 400mm (Kristin et al., 1997). En esa región el productor utiliza semilla del ciclo anterior para la siembra, cuya calidad fisiológica es desconocida. En el presente trabajo se evaluó el efecto del estrés hídrico durante la etapa de formación de vainas y llenado de semillas sobre la fotosíntesis, respiración, rendimiento y calidad física y fisiológica de semilla de plantas de frijol cultivar Negro Precoz de la Mixteca.

El estudio se realizó en condiciones de invernadero de polietileno en el Colegio de Postgraduados, en Texcoco, Estado de México, México. El 03/07/2002 se sembró la variedad "Frijol Negro Precoz" (# 793-FRI-016-050996, Registro Nacional de Variedades de Plantas, SAGARPA, México) de crecimiento indeterminado tipo II, originaria y cultivada desde el Tenso, Puebla, hasta la Mixteca Alta de Oaxaca, donde se presenta con mucha frecuencia déficit hídrico durante el periodo de producción. Se trata de una variedad ampliamente utilizada por su resistencia a sequía y alto rendimiento. Se utilizaron macetas de 4l y como sustrato una mezcla de suelo franco, arena de río, "peat moss" y agrolita, en una proporción de 2:2:1:1, lo cual permitió alcanzar rápidamente el déficit hídrico planeado. Al sustrato se le determinó la capacidad de campo (CC) mediante el método de la olla de presión y el punto de marchitez permanente (PMP) por el método de la membrana de presión, y se generó una curva de retención de humedad (Figura 1).

Al inicio de las etapas R6 (formación de vainas; EFV) y R7 (llenado de semilla; ELLS) se aplicaron los siguientes tratamientos: 1) estrés durante EFV; 2) estrés durante ELLS; y 3) testigo sin estrés (R). En los tratamientos de estrés se suspendió el suministro de agua hasta alcanzar el PMP + 5 días, equivalente a 9,5% de humedad en el sustrato y Y_w= -2,0MPa; al final del estrés se reanudó el riego periódico. El testigo se mantuvo a CC= 21,8%.

Los tres tratamientos se distribuyeron en un diseño experimental de bloques completos al azar con cuatro repeticiones, en donde el bloque consistió de 30 macetas, 10 por unidad experimental, con una planta por maceta. Durante el desarrollo del cultivo cada maceta se pesó diariamente, de manera que con la diferencia de peso y con la curva de retención de humedad, se aplicó el agua consumida y el sustrato se mantuvo a CC= 21, 8% de humedad, excepto durante los periodos de estrés. La temperatura media en invernadero durante el ciclo del cultivo fluctuó entre 18 y 24ºC (Figura 2).

Variables evaluadas

Fotosíntesis y respiración de hojas y vainas. Solo se determinaron en los tratamientos aplicados en la etapa de llenado de semilla, con un aparato portátil de fotosíntesis (LI-6200, LICOR Inc., Lincoln, Nebraska, EEUU). Las lecturas se hicieron en una hoja y una vaina, tanto en el estrato superior como en el inferior de la planta, tomando como estrato superior de la mitad de la planta hacia arriba, y como inferior de la mitad hacia abajo, en cada bloque, a los -1 (previo al estrés), 3 y 5 días de estrés, más una medición adicional 5 días después del riego de recuperación, el cual se aplicó al quinto día de estrés. Con los datos obtenidos se calculó la tasa de fotosíntesis global (Fg) mediante la ecuación Fg= fotosíntesis neta + respiración.

Rendimiento y componentes del rendimiento. Tres días después de madurez fisiológica (09/11/02) se cosecharon las vainas de 10 plantas de cada unidad experimental. Éstas se secaron a temperatura ambiente y se les evaluó rendimiento de semilla por planta (g), número de vainas por planta, semillas por planta, semillas por vaina y peso por vaina (mg).

Calidad física y fisiológica de la semilla. La calidad física se cuantificó mediante el peso de 1000 semillas (PMS) y peso volumétrico (PV). El PMS se determinó, según Moreno (1984), en 8 repeticiones de 100 semillas por tratamiento, excepto para el tratamiento de estrés en formación de vaina en el que sólo se utilizaron 7 repeticiones. Para el PV se usó una probeta graduada para medir el volumen de 50g de semilla, y luego se aplicó la fórmula PV= (Volumen de la muestra/peso de la semilla)×100, y se expresó en kg·hl^-1.

La calidad fisiológica se evaluó mediante: 1) la prueba de germinación estándar en toallas de papel (Marquis Georgia-Pacific), de acuerdo con la metodología de ISTA (1993), excepto que se utilizaron 4 repeticiones de 25 semillas. Se realizó un solo conteo a los 9 días después de iniciada la prueba, para contabilizar plántulas normales y anormales, semillas enfermas y muertas o latentes; 2) el peso seco por plántula (mg), el cual se obtuvo en promedio de todas las plántulas normales resultantes de la prueba de germinación, después de ser secadas a 70oC durante 76h; y (3) para estimar el vigor de semillas se empleó la prueba de conductividad eléctrica, la que se determinó en 4 repeticiones de 25 semillas, que después de haber sido pesadas se colocaron por 24h en 75ml de agua desionizada a 21ºC; las lecturas se hicieron con un medidor Oakton WD-35607-00 (Singapore), y luego se calculó la conductividad eléctrica en µs·cm^-1·g^-1.

Los datos se sometieron a análisis estadístico con el programa SAS (Statistical Analysis System), mediante análisis de varianza y comparaciones múltiples de medias (Tukey; P £0,05).

Fotosíntesis global de hoja y vaina

Durante la etapa de llenado de semilla (ELLS) y en ausencia de estrés hídrico la fotosíntesis global de la hoja del estrato superior del testigo disminuyó gradualmente de 21,5 (en el día previo al inicio del estrés) a 16µmol·m^-2·s^-1 de CO₂ al quinto día de estrés (Figura 3a). En contraste, en condiciones de estrés la fotosíntesis de la hoja en ese mismo estrato decreció drásticamente y al tercer día llegó a 0, para luego bajar a -7µmol·m^-2·s^-1 de CO₂ al quinto día. A los 5 días posteriores al riego de recuperación, la hoja del estrato superior con estrés hídrico había recuperado su actividad fotosintética global. En la hoja del estrato inferior la actividad fotosintética global del testigo mostró una reducción no significativa de 13 a 10µmol·m^-2·s^-1 de CO2, mientras que en condiciones de estrés el decremento fue de 13 (en el día anterior al estrés) a 0,12µmol·m^-2·s^-1 de CO₂ al 3º día; en el cuarto día se cayeron las hojas de dicho estrato (Figura 3b). Es decir, el estrés hídrico durante ELLS inhibió por completo la actividad fotosintética foliar en ambos estratos del dosel y provocó la caída de hojas del estrato inferior. Dornbos et al. (1989) reportaron una reducción de 71% de fotosíntesis en soya al ser sometida a estrés hídrico durante un lapso de 46,2 a 141,2 grados día durante el llenado de semilla. En esta misma especie, Brevedan y Egli (2003) registraron reducciones de 23 a menos de 5µmol·m^-2·s^-1 de CO₂ después de la aplicación de déficit hídrico por más de 15 días durante el llenado de semilla. También Pattanagul y Madore (1999) provocaron una disminución de 60% en la fotosíntesis (de 6,25 a 2,5µmol·m^-2·s^-1) de Coleus bluei, mediante estrés hídrico por 21 días con pequeños riegos de auxilio, en plantas de dos meses de edad.

La fotosíntesis global de las vainas de los estratos superior e inferior del testigo (sin estrés) permaneció constante durante el periodo de evaluación de estrés hídrico; sin embargo, las vainas de plantas sometidas a estrés hídrico redujeron su fotosíntesis global en 39 y 72% en el estrato superior e inferior, respectivamente, pero sin llegar a 0 (Figura 3c y d). A los 5 días posteriores al riego de recuperación, las vainas con estrés hídrico de ambos estratos mostraron una actividad fotosintética global estadísticamente no diferentes al testigo, que en ambos casos fue muy pequeña; incluso las vainas del estrato inferior al final de la medición presentaron valores negativos atribuibles a la pérdida de pigmentos fotosintéticos asociados con la madurez de la vaina. Leach (2000) y QiFu et al. (2001) mencionan que conforme la vaina avanza hacia la madurez, la fotosíntesis se abate. Las reducciones de fotosíntesis global debidas a estrés hídrico concuerdan con lo que reportan QiFu et al. (2001), quienes al aplicar estrés hídrico de -1,4MPa en vainas de garbanzo (Cicer arietinum L.) de 10 días de edad observaron un decremento en fotosíntesis de 1,0 a -0,8µmol·m^-2·s^-1 de CO₂. En general, en la presente investigación el estrés hídrico afectó la fotosíntesis global de hojas y vainas, sobre todo de las hojas en ambos estratos. La fotosíntesis global de las vainas puede deberse a que es una hoja modificada y solamente presenta ganancia neta en fotosíntesis durante los primeros estadios de desarrollo y cuando está bien iluminada (Leach, 2000).

La respiración foliar de ambos estratos mostró pequeños cambios por el efecto del estrés hídrico, pero en las hojas superiores se registró un aumento notable 5 días después del riego de recuperación (Figuras 4a y b). También, las hojas superiores de plantas sin estrés hídrico, a 5 días después del riego incrementaron su respiración más rápido que las inferiores, lo que se atribuye a que las primeras tienen mayor actividad metabólica. Los resultados obtenidos en la respiración de la hoja superior concuerdan con los de Costa et al. (1998) quienes en haba (Vicia faba L.) tampoco registraron diferencias significativas entre el testigo y las plantas sometidas a estrés hídrico en las etapas vegetativa, floración y llenado de vaina.

La respiración de las vainas del testigo, en ambos estratos, incrementó paulatinamente del día -1 a los 3 y 5 días de la evaluación. Delgado (1992) encontró una mayor cantidad de CO2 producto de la carboxilación de la respiración, conforme la vaina avanzó desde las primeras etapas de desarrollo hasta 28 días después de iniciada la floración, en las variedades Black Valentine y Black Wax. En contraste, en las vainas de plantas sujetas a estrés hídrico la respiración se redujo, sobre todo del día -1 al 3 (Figuras 4c y d). A los 5 días del riego de recuperación la respiración de las vainas superiores era igual que en el testigo, mientras que en las vainas inferiores la recuperación respiratoria fue menor. En garbanzo, QiFu et al. (2001) reportaron mayor respiración en vainas de 10 días de edad con estrés hídrico de -1,4MPa, lo que podría deberse a un reciclamiento interno de CO2 para ayudar al mantenimiento del llenado de semilla en vainas.

Rendimiento y sus componentes

El estrés hídrico redujo el rendimiento de semilla y de sus componentes, en las dos etapas de desarrollo. Durante la etapa de formación de vainas (EFV) la reducción fue de 5,032g/planta (23%) y en la ELLS fue de 4,065g/planta (18%), ambos con respecto al testigo (Tabla I). En EFV la reducción se debió a la disminución de 30% en el número de semillas por planta, el cual a su vez respondió a la pérdida de 15,5 y 15,4% en el número de vainas por planta y el número de semillas por vaina, ya que el tamaño de la semilla no fue afectado significativamente. En cambio, en ELLS el estrés causó un decremento de 18% en el rendimiento, debido a las reducciones acumuladas de 23% en el tamaño de la semilla y de 13% en el número de semillas por planta, esta última debido a la pérdida de 1 semilla por vaina (-18%). Dichas pérdidas fueron parcialmente compensadas por un aumento de 8,5% en el número de vainas por planta. Es decir, en EFV resultó más afectado el componente número de semillas por planta, mientras que en ELLS el componente más afectado fue el tamaño de semilla.

Resultados similares encontraron Acosta y Kohashi (1989) y Gomes et al. (2000), quienes reportaron mayor reducción del rendimiento por estrés hídrico en frijol a causa de un menor número de vainas por planta. También Ney et al. (1994) detectaron que la reducción del rendimiento antes de la etapa lineal de llenado de semilla en chícharo (Pisum sativum L.), se debió al aborto de estructuras reproductivas y, consecuentemente, del número de vainas.

La reducción en peso de semilla por el estrés hídrico durante el llenado de semilla también fue reportada por Nielsen y Nelson (1998), con decrementos de 182,6 a 156,1mg en frijol negro cultivar Midnight. Brevedan y Egli (2003) tampoco encontraron diferencias significativas en el número de vainas por planta a causa de estrés hídrico aplicado en llenado de semilla, mientras que el peso y el número de semillas disminuyeron de 202 a 151mg (25%) y de 222 a 192mg (14%), respectivamente. Según Ney et al. (1994), cuando el estrés ocurre después de la etapa lineal de llenado, solamente algunas semillas localizadas en los nudos superiores continúan en la etapa lineal de llenado de semilla y, por tanto, son las únicas susceptibles de abortar.

Calidad de semilla

La calidad física de la semilla fue afectada en el peso de 1000 semillas pero no en su peso volumétrico (Tabla II). El peso de 1000 semillas se redujo en 11% por el estrés durante ELLS, con respecto al testigo. Tal reducción concuerda con las observadas por Franca et al. (1993) y Pérez et al. (1999), quienes reportaron pérdidas en soya y frijol al aplicar estrés hídrico durante ELLS. En contraparte, aunque no significativo estadísticamente, con el estrés aplicado en EFV se obtuvo un incremento de 7% en el tamaño de semilla, que podría atribuirse al fenómeno de compensación en respuesta a la reducción de 30% en el número de semillas por planta, comparado con la pérdida de 13% ocurrido con el estrés aplicado en ELLS, ambos con respecto al control (Tabla I). Estas reducciones en la demanda hacen suponer que las semillas sometidas a estrés en EFV podrían disponer de una mayor cantidad de fotoasimilados por semilla, lo que repercute en un mayor peso de la misma.

La calidad fisiológica de la semilla no resultó afectada significativamente por el estrés hídrico en cuanto a germinación y peso seco de plántula. Estos resultados confirman lo encontrado por Greven et al. (1997) y Pasin et al. (1991) en frijol, Fougereux et al. (1997) en chícharo, Ghassemi et al. (1997) en maíz y sorgo (Sorghum bicolor) y Zalewski et al. (2001) en lupinus (Lupinus angustifolius) y triticale. Según Zalewski et al. (2001), a pesar de la reducción en el contenido de carbohidratos solubles en semillas de lupinus y triticale durante el estrés hídrico, la germinación estándar y el vigor no fueron afectados. Ello indica que el estrés hídrico reduce el número de semillas y su tamaño, o ambos, pero las semillas formadas no resultan afectadas en la calidad fisiológica.

El estrés hídrico durante ELLS redujo el vigor de las semillas, ya que la conductividad eléctrica se incrementó en 46%. Es decir, el estrés hídrico en ELLS causó alteraciones en las membranas celulares, lo que condujo a tener pérdidas de solutos celulares durante la imbibición. Estos resultados concuerdan con los de Dornbos et al. (1989), quienes registraron incrementos de 19% en conductividad eléctrica en semilla individual de soya obtenida de plantas sometidas a condiciones de estrés hídrico. Además, el peso seco de plántulas y el PMS se redujeron en 15 y 11%, respectivamente, aunque el primero no fue significativo. Estos resultados muestran una tendencia del estrés hídrico durante ELLS a reducir el tamaño de semillas y plántulas, y por ende el vigor de semillas.

El estrés hídrico provocó una notoria disminución en las tasas de fotosíntesis global de las hojas y vainas del "Frijol Negro Precoz", de la Mixteca Alta de Oaxaca, tanto en la mitad superior del dosel como en la inferior.

El rendimiento de semilla disminuyó con el estrés hídrico aplicado en estrés durante la formación de vainas (EFV) en 23%, y en 18% en el llenado de semilla (ELLS), resultando más sensible la primera de estas etapas.

La calidad física de la semilla resultó afectada en el peso de 1000 semillas con el estrés durante ELLS, pero la calidad fisiológica medida en términos de germinación y peso seco de plántula no fue afectada ni por el estrés hídrico aplicado en EFV ni en ELLS. En cambio, hubo una reducción del vigor de semillas al incrementarse la conductividad eléctrica en 46% al ocurrir estrés hídrico durante ELLS.

Los autores agradecen a Abel Muñoz Orozco, por proporcionar la semilla de "Frijol Negro Precoz", de la Mixteca Alta de Oaxaca.

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