Uso tradicional y actual de spirulina sp. (arthrospira sp.)

Liliana Ramírez-Moreno y Roxana Olvera-Ramírez.

Liliana Ramírez- Moreno. Biólogo, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas (ENCB), Instituto Politécnico Nacional (IPN), México. Becaria del Programa Institucional de Formación de Investigadores, IPN, México.

Roxana Olvera-Ramírez. Doctor en Ciencias en Ecología, ENCB-IPN, México. Profesor-Investigador, ENCB-IPN, México. Dirección: Laboratorio de Fisiología Vegetal, Depto. Botánica, IPN. Prolongación Carpio esq. Plan de Ayala S/N, Col. Santo Tomás, México, D. F. 11340, México. e-mail: rolvera_2000@yahoo.com.mx

RESUMEN

Spirulina sp. (Arthrospira sp.) es una cianobacteria filamentosa no diferenciada, habitante de lagos alcalinos, que se cultiva para consumo humano debido a su contenido nutricional. En México, el consumo de esta cianobacteria se remonta a tiempos prehispánicos, cuando era conocida como tecuitlatl, siendo conocida como dihé por las tribus nativas de la región del lago de Chad, en África. En los últimos años se le han atribuido diversos efectos positivos en el tratamiento de algunos tipos de alergias, anemia, cáncer, enfermedades virales y cardiovasculares. Muchas de sus propiedades son consecuencia de la presencia de pigmentos como las ficobiliproteínas y los carotenoides, así como de otros compuestos como polisacáridos, ácidos grasos (destacando el ácido gama linoleico), proteínas, vitaminas y minerales. Las propiedades y aplicaciones de este organismo hacen de él un alimento "promotor de la salud" o "nutracéutico".

Traditional and present use of spirulina sp. (arthrospira sp.)

SUMMARY

Spirulina sp. (Arthrospira sp.) is a non-differentiated filamentous cyanobacteria common in alkaline lakes and is cultivated for food because of its high nutritional value. In Mexico, it has been used as food since Prehispanic times, when it was known as tecuitlatl. At present time, this cyanobacteria was described In Africa, native tribes from the Chad Lake region have consumed and called it dihé. In recent years, many properties it was attributed to it for the treatment of allergies, anemia, cancer, virus and cardiovascular diseases. Many of its properties could be attributed to the presence of pigments like phycobiliproteins and carotenoids, as well as other compounds such as polysaccharides, fatty acids (specially gamma linoleic acid), proteins, vitamins and minerals. The properties and applications of this organism make of it a functional food or nutraceutic.

RESUMO

Spirulina sp. (Arthrospira sp.) é uma cianobactéria filamentosa não diferenciada, habitante de lagos alcalinos, que se cultiva para consumo humano devido ao seu conteúdo nutricional. No México, o consumo de esta cianobactéria se remonta a tempos prehispânicos, quando era conhecida como tecuitlatl, sendo conhecida como dihé pelas tribus nativas da região do lago de Chad, na Africa. Nos últimos anos lhe têm sido atribuido diversos efeitos positivos no tratamento de alguns tipos de alergias, anemia, câncer, enfermidades virais e cardiovasculares. Muitas de suas propriedades são consequência da presença de pigmentos como as ficobiliproteínas e os carotenóides, assim como de outros compostos como polissacarídeos, ácidos graxos (destacando o ácido gama-linoléico), proteínas, vitaminas e minerais. As propriedades e aplicações de este organismo fazem dele um alimento «promotor da saúde» o «nutracêutico».

PALABRAS CLAVE / Arthrospira sp. / Biotecnología de Microalgas / Cianobacterias / Spirulina sp. /

El término "Spirulina" ha sido ampliamente utilizado para referirse indistintamente a dos géneros, Arthrospira Stizenberger 1852 y Spirulina Turpin 1829, así como a dos especies de cianobacterias, S. platensis Geitler 1932 y S. maxima Geitler 1925, las que tienen importancia económica, ya que son cultivadas y vendidas para elaborar una gran cantidad de productos a los que se les atribuyen propiedades nutritivas y de prevención de la salud. Sin embargo, desde 1989 se ha reconocido que estos dos géneros son distintos (Tabla I) y que en realidad estas especies (Tabla II) pertenecen al género Arthrospira (Tomaselli, 1997; Vonshak y Tomaselli, 2000; Sánchez et al., 2003; Antenna, 2005).

La reproducción se lleva a cabo por fisión binaria transversal. El alargamiento del tricoma se debe a numerosas divisiones transversales de las células del mismo. La multiplicación ocurre solo por fragmentación y la fragmentación del tricoma es intracelular, involucrando la destrucción de la célula intercalar (Vonshak y Tomaselli, 2000).

Las células de Arthrospira, al igual que las de otras cianobacterias (Figura 1a), poseen una membrana plasmática rodeada por una pared celular multiestratificada, Gram-negativa, caracterizada (Tabla I) por tener una fila de poros alrededor del tricoma; además estas se encuentran separadas por septos que son visibles al microscopio de luz (Sánchez et al., 2003; Vonshak y Tomaselli, 2000). La pared está envuelta por una cápsula o vaina compuesta de polisacáridos (Fay, 1983).

Otros componentes celulares son las inclusiones citoplásmicas tales como los gránulos de glucógeno, depositados principalmente en el citoplasma que se encuentra entre las membranas tilacoidales y que sirven como fuentes de carbono y de energía; los gránulos de lípidos, localizados cerca de la superficie celular y que almacenan los lípidos utilizados para la síntesis de la membrana; los gránulos de cianoficina, constituidos por un polipéptido compuesto de dos aminoácidos (arginina y ácido aspártico), que funcionan en la conversión del nitrógeno; los cuerpos de polifosfato y los carboxisomas, que almacenan la ribulosa 1,5-bifosfato carboxilasa (RUBISCO), enzima que cataliza la unión del CO₂ a la ribulosa 1,5-bifosfato en el ciclo de Calvin (Fay, 1983).

Las vesículas de gas (Figura 1b) presentes en Arthrospira se localizan en los espacios intertilacoidales y les confieren la capacidad de flotar. Mediante este mecanismo se regulan las migraciones diurnas dentro de la columna de agua permitiendo que estos organismos se mantengan en aquellas zonas en donde la fotosíntesis es óptima y la cantidad de nutrientes es adecuada (Fay, 1983).

La mayoría de las especies del género Arthrospira se han encontrado habitando cuerpos de agua alcalinos, donde crecen de forma masiva; sin embargo, algunas se encuentran presentes en cuerpos de agua dulce como ríos, manantiales y estanques, y aunque no hay reportes para el ambiente marino, con un adecuado suplemento de HCO₃, Na y K en conjunto con pH y salinidad adecuados, las especies de Arthrospira pueden ser altamente productivas en agua de mar (Vonshak y Tomaselli, 2000).

Como producto de los análisis que se han hecho sobre la composición bioquímica de Arthrospira, se ha determinado que contiene proteínas, vitaminas, ácidos grasos, minerales, carbohidratos, ácidos nucleicos y pigmentos (Tabla III).

Los antiguos habitantes de Tenochtitlán, hoy Ciudad de México, lograron mantener sana a una numerosa población a través de una dieta equilibrada, basada en el maíz, que representaba un 80% de la dieta diaria (Paniagua-Michael et al., 2004), frijol, calabaza, jitomate, chile, chayote, jícama, cebolla, chía y amaranto. Estos alimentos provenían de los cultivos que crecían en tierra firme y de una gran variedad de productos como la hueva de mosco o "el alga espirulina" (Barros y Buenrostro, 1999) que provenían del conjunto lacustre del Valle de México.

De acuerdo con la crónica de Francisco Hernández y la de Fray Toribio de Benavente, en algunos sitios del vaso del lago del Valle de México, en cierta época del año, los aztecas colectaban una especie de lodo muy fino de color azul, al cual le daban el nombre de tecuitlatl, nombre náhuatl que significa "excremento de piedra", término que probablemente se sustituyó por el de "cocolín", como se le conoce actualmente (Ortega et al., 1994), hasta que sus acales o canoas se llenaban. Sobre la tierra o la arena de las cercanías, lo ponían a secar al sol y una vez seco le daban forma de tortas pequeñas y lo ponían sobre hierbas frescas. El tecuitlatl tiene un sabor a queso y cierto olor a cieno; los aztecas lo comían en cantidades pequeñas con tortillas y también lo utilizaban para condimentar el maíz en lugar de la sal (Mondragón, 1984).

Por su parte, López de Gomara (Sahagún, 1938) explica que los campesinos comen "…un tipo de tierra; pues con la ayuda de redes de malla muy menuda, abarren, en cierto tiempo del año, una cosa molida que se cría sobre el agua de las lagunas de Méjico, y se cuaja, que ni es yerba ni tierra, sino como cieno. Hay de ello mucho y cogen mucho, y en eras, como quien hace sal, lo vacían, y allí se cuaja y seca. Hácenlo tortas como ladrillos, y no sólo las venden en el mercado, más llévanlas también a otros fuera de la ciudad y lejos. Comen esto como nosotros el queso, y así tiene un saborcillo de sal, que con chilmoli es sabroso. Dicen que a este cebo viene tantas aves a la laguna, que muchas veces por invierno la cubren por algunas partes". Sahagún (1938) precisa que "Unas urronas que se crían sobre el agua, que se llaman tecuitlatl, son de un color azul claro; después que está bien espeso y grueso cógenlo, tiéndenlo en el suelo sobre ceniza y después hacen unas tortas de ello, y tostadas las comen".

A su vez Soustelle (1985) en su obra La Vida Cotidiana de los Aztecas Antes de la Conquista Española" menciona que "los pobres y los campesinos de los bordes de la laguna recogían sobre el agua misma una sustancia flotante tecuitlatl un poco parecido al queso, y que exprimían para hacer pan".

En la revista de la Sociedad Lineana de Bordeaux se publicó en 1940 la investigación realizada por el ficólogo francés Dangeard sobre una sustancia llamada dihé, consumida por el pueblo de Kanem (Henrikson, 1994; Abdulqader et al., 2000); 25 años más tarde al botánico Léonard, miembro de la expedición belga que recorrió el Sahara desde el Atlántico hasta el Mar Rojo, le llama la atención la abundancia de una microalga fácil de cosechar con una red bajo la forma de un puré y propone que esta alga es una especie vecina o de la misma especie que la que se vende en galletas en la región del Lago de Chad. Estas galletas o bizcochos fueron analizados y se descubrió que esencialmente contenían a la cianobacteria S. platensis (A. platensis) y que en efecto era el mismo organismo que el de las muestras colectadas por Léonard (Paniagua-Michael et al., 2004).

En 1976, Delpeuch y sus colaboradores de la Oficina de Investigación Científica y Tecnológica Ultramarina de París (ORSTOM, por sus siglas en francés), llevaron a cabo una investigación sobre la importancia nutricional y económica del dihé para las poblaciones de Kanem y Lac en Chad, y en 1991 Delisle y colaboradores hicieron mención sobre el consumo de Spirulina por los Kanembous en un estudio sobre el consumo y valor nutricional de la comida casera en los valles de Chad (Abdulqader et al., 2000).

Por lo anterior es claro que los Kanembous, habitantes de Kanem, del norte de Chad, consumen y venden desde hace mucho tiempo esta cianobacteria en forma de estos bizcochos que reciben el nombre de dihé ("madre de la salsa"; Spiral Spring, 2005) y representan la fuente de la que obtienen la mayor cantidad de proteína.

Las mujeres kanembou, provenientes de diferentes villorios, son las responsables de cosechar la Spirulina, lo que realizan mayormente en la época de lluvias, de Junio a Septiembre, y en invierno, en Diciembre y Enero (Abdulqader et al., 2000; Mondragón 1984; Paniagua-Michael et al., 2004). Ellas se reúnen sobre la ribera y esperan a que la líder, una anciana, les asigne un lugar en la fila dependiendo de que villorio provengan. Tan pronto como la líder entra al agua la cosecha comienza y la Spirulina es recolectada en cestas de mimbre. Dejan escurrir el agua sobre cántaros de barro y en una zona arenosa vecina, donde las mujeres forman a mano un tipo de palanganas planas, el puré de Spirulina se vierte cuidadosamente dejando que el agua se filtre y que se seque al sol. Después la torta resultante es cortada en trozos pequeños a manera de cuadros, los cuales se terminan de secar una vez que las mujeres regresan a sus villorios y los colocan sobre esteras bajo el sol. El dihé se desmenuza para preparar la souce, una especie de caldo al que le agregan grasa de res, cebolla frita, pimientos, gramíneas silvestres y pescado o lengua de vaca acompañada de albóndigas de mijo (Abdulqader et al., 2000; Cifuentes-Lemus et al., 2005).

Actualmente los Kanembous siguen utilizando la Spirulina como fuente de alimento; sin embargo, en México, después de la conquista el uso del tecuitlatl cayó en el olvido, siendo hasta 1967 que se le volvió a poner atención cuando en los tanques de evaporación de la industria Sosa Texcoco, S.A. (Spiral Spring, 1991) se observó que esta cianobacteria crecía en grandes cantidades. Haciendo esfuerzos con el IFP, llevaron a cabo estudios y experimentos encaminados al aprovechamiento industrial del tecuitlatl, el cual se identificó como Spirulina maxima (Arthrospira maxima). Como producto de estas investigaciones instalaron una planta de procesamiento en las orillas del Caracol del Lago de Texcoco, con una producción cercana a las 500 toneladas de Spirulina seca al año (Sasson, 1997). Desgraciadamente la empresa Sosa Texcoco cerró sus puertas y la producción de Spirulina fue abandonada (Spiral Spring, 1991).

Cabe señalar que de forma natural, las principales poblaciones de Spirulina spp. (Arthrospira spp.) también crecen en otros lagos en África, particularmente en Kenia, Etiopia, Egipto, Sudán, Argelia, Congo, Zaire y Zambia, así como en Asia tropical y subtropical (India, Myanmar, Pakistán, Sri Lanka, China, Tailandia y Rusia), en América (Perú, Uruguay, California) y en Europa (España, Francia, Hungría y Azerbaiján), que como el antiguo Lago del Valle de México y las lagunas de Kanem en Chad, son cuerpos de agua poco profundos que están ubicados sobre depósitos de bicarbonato de sodio, con un pH alcalino y una salinidad elevada (Vonshak y Tomaselli, 2000; Cifuentes-Lemus et al., 2005).

El valor de Spirulina sp. (Arthrospira sp.) radica precisamente en la gran variedad de macronutrientes y micronutrientes que contiene, algunos de los cuales no pueden ser sintetizados por el organismo humano, así como en algunas de sus propiedades, tales como incrementar los niveles de energía, reducir el estrés premenstrual, incrementar el rendimiento de atletas, mejorar el apetito y ofrecer protección antioxidante.

Esta cianobacteria es fuente rica en proteínas, aminoácidos, vitaminas, minerales y otros nutrientes, por lo que uno de sus principales usos es como suplemento alimenticio, ya sea en polvo, encapsulado, en tabletas, como sustituto de harina (en diferentes sabores), en pastas para sopa, botanas, salsas, barras de granola, golosinas o bebidas instantáneas de frutas o vegetales (Sasson, 1997; Laboratorios Almar, 2004; Henrikson, 2005).

En los países en desarrollo, la desnutrición representa un grave problema, por lo que la producción de fuentes alternativas de alimento es de suma importancia (Mondragón, 1984). La Spirulina representa una de esas alternativas, pues además de sus propiedades nutritivas, su cultivo tiene pocas dificultades ya que crece en aguas altamente alcalinas y por ello la probabilidad de contaminación con otros microorganismos es limitada; su pared celular es delgada, formada por mucopolímeros y polisacáridos, y no posee celulosa, lo que facilita su digestión, en contraposición a las algas verdes como Chlorella sp. Al cosecharla no se requieren de grandes esfuerzos y, finalmente, estudios de toxicidad revelan que es inocua (Chamorro y Salazar-Jacobo, 1995; Chamorro et al., 1996) pudiéndose utilizar como suplemento alimenticio para animales y humanos (Laboratorios Almar, 2004).

Actualmente se le emplea cada vez más como fuente de pigmentos naturales, vitaminas y ácidos grasos, así como para la obtención de aditivos utilizados en fórmulas farmacéuticas y alimentos (Robledo, 1997). En acuacultura se utiliza como alimento para moluscos, microcrustáceos (Artemia sp.) y sobre todo para peces, ya que ayuda a mantener sana su piel e intensifica la coloración de la misma, además de incrementar las tasas de crecimiento, supervivencia y fertilidad. En algunos países se utiliza como alimento para aves de ornato, para gatos y perros, especialmente para las hembras con crías, y como tónico para caballos, vacas y sementales (Henrikson, 2005).

Por otro lado, en los últimos años se han hecho diferentes estudios acerca de los efectos que Spirulina tiene sobre algunos roedores y en el humano. Algunos de estos efectos son la inmuno-regulación, efectos antioxidantes, anticancerígenos, antivirales, antitóxicos y contra la hiperlipidemia y la hiperglicemia (Belay, 2002). Se ha comprobado a nivel experimental, in vivo e in vitro, su efectividad en el tratamiento de algunos tipos de alergias, anemia y leucemia (Liu et al., 2000), en otros tipos de cáncer, en reducción de hepatotoxicidad, en enfermedades virales y cardiovasculares, diabetes, obesidad, inmunodeficiencia y procesos inflamatorios, entre otros (Chamorro et al., 2002). Por lo anterior es considerada como un promotor de la salud o nutracéutico (Alvídez-Morales et al., 2002; Alanis-Guzmán, 2003; Fábregas, 2003; Salvador y Cruz-Guillén, 2005).

Varias de las propiedades antes mencionadas se deben a algunos de los constituyentes de Spirulina, entre los que destacan los ácidos grasos poliinsaturados w-3 y w-6, el b-caroteno, a-tocoferol, ficocianina, compuestos fenólicos y un complejo aislado recientemente, el Ca-Spirulan (Ca-SP) que tiene actividad antiviral (Chamorro et al., 2002).

Carotenoides y b-caroteno

Los carotenoides son un grupo de pigmentos naturales solubles en lípidos. Son los responsables de una amplia variedad de colores vistosos en la naturaleza, los más conspicuos siendo el amarillo, el naranja y el rojo (Olvera-Ramírez et al., 2003).

El b-caroteno es un constituyente común de la fracción carotenoide de la Spirulina y de otras algas, estando en mayor concentración en las algas verdes. Este compuesto incrementa la respuesta inmune en animales y en los seres humanos y en los animales es convertido en retinol (vitamina A), por lo que también se le conoce como provitamina A (Spiral Spring, 2005). La protección contra el cáncer ha sido atribuida a su actividad antioxidante, siendo uno de los principales carotenoides implicados en el sistema de defensa contra los radicales libres (Chamorro et al., 2002).

Estudios epidemiológicos han demostrado una correlación entre el incremento en el consumo de carotenos y la reducción de enfermedades coronarias y cierto tipo de cáncer, y un incremento en la resistencia a infecciones virales, bacterianas, fúngicas y parasíticas (Olvera-Ramírez et al., 2003). Chamorro et al. (2002) informan una posible acción hepatoprotectora.

El b-caroteno se utiliza ampliamente como colorante en alimentos. Como mencionan Cañizares et al. (1998), la Spirulina posee un alto contenido de pigmentos (2,9-4,3g de carotenoides por kg de peso seco). Es un aditivo muy popular, no tóxico, de uso en mantequilla, helados, jugo de naranja, dulces, margarina, quesos, aceites de mesa, productos de panificación, sopas, postres, alimentos dietéticos, etc. Ello es debido a que tiene mayor solubilidad y disponibilidad que los colorantes sintéticos, además de que su costo oscila entre 114 y 160 USD por 25mg (Sigma-Aldrich, 2005).

En los alimentos para aves el b-caroteno puede utilizarse con ventaja para lograr la coloración naranja o amarilla de los productos (huevos y carne), necesaria en algunos países para ser aceptados por el consumidor (Cañizares et al., 1998).

Las ficobiliproteínas son macromoléculas componentes del aparato fotosintético de las cianobacterias y consisten de proteínas unidas covalentemente a las ficobilinas. Las ficobiliproteínas se dividen en tres grupos: ficoeritrina (PE), ficocianina (PC) y aloficocianina (AP). Estas moléculas están arregladas en partículas llamadas ficobilisomas (Apt y Behrens, 1999; Fay, 1983; Olvera-Ramírez et al., 2003).

Chamorro et al. (2002) reportan las siguientes propiedades farmacológicas para la ficocianina: actividad antioxidante, debida a la presencia de su grupo cromóforo la ficocianobilina (Hirata et al., 1999), inhibiendo la frecuencia de micronúcleos en células meióticas de Tradescantia sp.; actividad hepatoprotectora en ratas; disminución significativa de edemas en ratones y resultados positivos en el tratamiento de la colitis.

El precio de las ficobiliproteínas varía de 3,25 a 17 USD por mg liofilizado de estos pigmentos (Cyanotech, 2005). En otras presentaciones (con una concentración de 4mg/ml) pueden costar entre 174 USD por 0,5ml y 328 USD por 250µl, dependiendo de la calidad y pureza de los pigmentos (Invitrogen, 2005).

Muchas cianobacterias, incluyendo a la Spirulina, poseen estructuras superficiales adicionales tales como vainas, cápsulas o mucílago disperso, compuestos principalmente de polisacáridos y que durante el crecimiento de las células en cultivos estacionarios son liberados al medio provocando que éste se vuelva más viscoso. Estos polisacáridos solubles en el medio son fácilmente recuperables, por lo que se han sugerido diferentes aplicaciones en biomedicina y en la industria cosmética y de alimentos, como agentes emulsificantes, estabilizantes o espesantes (De Philippis y Vincenzini, 1998).

Particularmente, de Spirulina sp. (Arthrospira sp.) se ha aislado el polisacárido sulfatado llamado Ca-SP, que inhibe la replicación del VIH, Herpes simplex, citomegalovirus humano, virus de la influenza A, paperas y sarampión (Kozlenko y Henson, 1998; Chamorro et al., 2002). También, desde 1992 los japoneses han producido continuamente los exopolisacáridos de esta cianobacteria como substitutos del agar-agar (De Philippis y Vincenzini, 1998).

El contenido de lípidos presente en la Spirulina oscila entre un 6 y 13%, del cual la mitad son ácidos grasos. De los ácidos grasos presentes los que se encuentran en mayor proporción son los ácidos palmítico, g-linoleico (GLA), linoleico y oleico, pero el que más importancia tiene es el GLA, un ácido graso insaturado, esencial, que rara vez está presente en la dieta diaria. Entre las fuentes que contienen GLA, Spirulina sp. es la que lo contiene en mayor concentración (Cohen, 1997).

El GLA es precursor de algunas prostaglandinas y reduce en cierta medida la cantidad de colesterol en sangre (Sánchez et al., 2003) por lo que representa una alternativa en el manejo de enfermedades cardiovasculares y en el control de peso. Ha sido utilizado en el tratamiento del eczema atópico y para aliviar los síntomas del síndrome premenstrual. Se piensa que tiene efectos positivos en el Parkinson y la esclerosis múltiple (Cohen, 1997), así como en el crecimiento celular, en la síntesis de la membrana celular (Sasson, 1997).

El alto contenido de proteínas de Spirulina sp. hace de ésta un alimento altamente nutritivo, además de que contiene aminoácidos esenciales y su aminograma es muy similar al de la yema de huevo, que es considerado el aminograma tipo por la FAO (Mondragón, 1984). A lo anterior se puede agregar que las proteínas presentes en esta cianobacteria son de fácil digestión y metabolización, ayudando con esto al tratamiento de la desnutrición.

Por último, uno de los minerales al cual se le ha prestado más atención y que se encuentra en la Spirulina es el hierro, es necesario en el tratamiento de la anemia hipoférrica ya que este se absorbe 60% más que el sulfato ferroso y otros complementos (Sánchez et al., 2003).

Las principales compañías productoras de Spirulina sp. (Arthrospira sp.), se localizan en el continente asiático (Tabla IV), donde el cultivo de esta cianobacteria se lleva a cabo de manera intensiva dentro de estanques artificiales. La producción que oscila entre 13 y 450 toneladas de biomasa al año. En general, la biomasa se deshidrata y pulveriza para fabricar comprimidos o encapsulados que se venden como suplementos alimenticios (Vonshak, 1997; Sánchez et al., 2003).

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