COMPOSIÇÃO FLORÍSTICA DE SOLANACEAE E SUAS SÍNDROMES DE POLINIZAÇÃO E DISPERSÃO DE SEMENTES EM FLORESTAS MESÓFILAS NEOTROPICAIS
1 Lidiamar B. Albuquerque, 2Alejandro Velázquez e 3João Vasconcellos-Neto
1. Ph.D. em Ecologia, Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP), Brasil. Pesquisadora, Universidade Católica Dom Bosco, Brasil. Endereço: Rua Moreira Cabral, 321. B. Planalto, Campo Grande, MS, Brasil. CEP: 79.009-150. e-mail. lidiamar98@yahoo.com
2. João Vasconcellos-Neto. Ph.D. em Ecologia, UNICAMP, Brasil. Pesquisador, UNICAMP, Brasil. e-mail: jvascont@unicamp.br
3. Alejandro Velázquez. Ph.D. em Ecologia de Paisagem, Universidade de Amsterdam, Holanda. Pesquisador, Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM). e-mail: avmontes@igiris.igeograf.unam.mx
RESUMO
Em geral, os processos de polinização e dispersão de sementes são fundamentais para entender a colonização e a regeneração dos ecossistemas. Neste trabalho, analisou-se a composição florística e suas síndromes de polinização e dispersão de sementes da família Solanaceae nas florestas mesófilas das regiões equivalentes do México e do Brasil. Partiu-se da premissa que se as florestas são fisionômicamente semelhantes e estão distribuídas em regiões equivalentes, deveriam ter processos funcionais similares. Os resultados mostram as diferenças na composição florística, mas ambas as florestas compartem um número similar de espécies de Solanaceae (México 25 e Brasil 26). No México, verificou-se que a distribuição e a abundância das espécies de Solanaceae estão primeiramente associadas às condições de perturbação e umidade, enquanto que no Brasil, as análises sugerem a altitude ao nível do mar e a umidade. Nas dois regiões constatou-se que a síndrome de polinização dominante é a melitofilia. Entretanto, ao comparar as síndromes de dispersão de sementes, verificou-se que existem diferenças significativas entre essas regiões. Para o México prevalece a ornitocoria, enquanto para o Brasil a quiropterocoria. Isto coincide com os centros de diversificação das aves na América Central e dos quirópteros na América do Sul, o que sugere que houve um processo de coadaptação funcional entre as espécies de solanáceas e as espécies de morcegos e aves dispersoras de sementes em cada região.
SOLANACEAE COMPOSITION, POLLINATION AND SEED DISPERSAL SYNDROMES IN NEOTROPICAL MOUNTAIN CLOUD FORESTS
SUMMARY
]]> In general, it is widely accepted that polination and seed dispersal syndromes are fundamental to understand colonization and regeneration of ecosystems. This paper analyzed the floristic composition of Solanacea and their polination and seed dispersal syndromes of Mountain Cloud Forests from equivalent regions from Mexico and Brazil. It was argued that similar functional processes are to be found at physiognomically similar forests from equivalent regions. Both regions shared a similar number of Solanacea species (Mexico 25 and Brazil 26) but differed drastically in their composition. In Mexico it was found that disturbance and humidity were best correlated with current distribution and abundance patterns, whereas for Brazil elevation and humidity played a most relevant role. In both regions melitophilia was found as the dominant polination syndrome. However, seed dispersal differs since in Mexico Solanaceae are mainly dispersed by birds; whereas bats are the seed dispersal agents in Brazil. These results support the evidence that the diversification center of birds is mainly restricted to Central America, while in South America bats play this role. In short, Solanaceae seem to have coadapted their seed dispersal syndromes to the available bird and bat dispersers in each region.COMPOSICIÓN FLORÍSTICA DE SOLANACEAE Y SUS SÍNDROMES DE POLINIZACIÓN Y DISPERSIÓN DE SEMILLAS EN BOSQUES MESÓFILOS NEOTROPICALES
RESUMEN
En general, los procesos de polinización y dispersión de semillas son fundamentales para entender la colonización y la regeneración de ecosistemas. En este trabajo se analizó la composición florística y sus síndromes de polinización y dispersión de semillas de la familia Solanaceae en bosques mesófilos de regiones equivalentes de México y Brasil. Se partió de la premisa que bosques fisonómicamente semejantes distribuidos en regiones equivalentes deberían tener procesos funcionales equiparables. Los resultados confirman las diferencias en composición florística pero ambos bosques comparten un número similar de especies de Solaneacea (México 25 y Brasil 26). Para el caso de México se encontró que la distribución y abundancia de Solanaceae está primeramente asociado a las condiciones de perturbación y de humedad, mientras que para el caso de Brasil la distribución y abundancia está preferentemente relacionada a la elevación y la humedad. En ambas regiones se encontró que el síndrome de polinización dominante es la melitofília; sin embargo, al comparar los síndromes de dispersión de semillas se verificó que hay diferencias significativas. Para México prevalece la ornitocoria mientras que para Brasil la quiropterocoria. Esto coincide con los centros de diversificación de aves en Centro América y de quirópteros en Sudamérica, lo que sugiere que las especies de solanáceas han experimentado un proceso de coadapación funcional con respecto a los grupos dispersores de semillas de aves y murciélagos en cada región.
PALAVRAS CHAVE / Dispersão de Sementes / Florestas Mesófilas Neotropicais / Florística / Polinização / Solanaceae /
Recebido: 28/07/2005. Modifição: 13/10/2006. Aceito: 16/10/2006.
As solanáceas têm distribuição cosmopolita, com cerca de 90 gêneros (Martins e Costa, 1999) e mais de 3500 espécies (D’Arcy, 1986, 1991). Estão amplamente distribuídas nos trópicos e regiões temperadas, com maior centro de dispersão na Austrália e na América Latina. O Brasil apresenta cerca de 30% dos gêneros (26) e aproximadamente 10% (362) de todas as espécies de Solanaceae do mundo (Barroso, 1991). Na América do Sul encontra-se a sua maior diversidade, assim considera-se que esta região seja o seu provável centro de origem (Hunziker, 1979).
A distribuição das espécies responde aos fatores climáticos e edáficos e à disponibilidade de recursos. As interações bióticas e os fatores históricos, como perturbação natural e humana, também influenciam os padrões de distribuição (Motzkin et al., 1999). Na primeira etapa da perturbação as espécies estabelecidas têm suas populações reduzidas e/ou segundo Laurence e Bierregard (1997) pode ocorrer à extinção das plantas, tanto através de ações diretas sobre elas quanto através de efeitos indiretos nos polinizadores e/ou nos dispersores de sementes. Essas interações entre planta, polinizador e dispersor são fundamentais na estruturação de comunidades, pois podem influenciar na sua distribuição espacial, na riqueza e abundância de espécies, na estrutura trófica e na fenodinâmica (Janzen, 1970; Heithaus, 1974; Bawa et al., 1985; Morellato, 1991).
Muitas espécies de Solanaceae são conhecidas por se distribuírem amplamente em áreas perturbadas, sendo consideradas espécies pioneiras (Bohs, 1994; Silva et al., 1996; Nepstad et al., 1998; Tabarelli et al., 1999). No entanto, ao contrário da maioria das espécies pioneiras apresentam, predominantemente, dispersão zoocórica, principalmente quiropterocórica e ornitocórica. Outras espécies apresentam restrições ecológicas como Solanum inodorum (na Serra do Japi, São Paulo, Brasil) que ocorre acima de 800m (João Vasconcellos-Neto, comunicação pessoal) e, no México, Lycianthes monziniana, distribuído acima de 2000m em florestas de pino-encino (Nee, 1986; Williams, 1993). Outras espécies apresentam em áreas restritas como Physalis tehuacanensis e P. queretaroensis (endêmicas do México), enquanto outras como S. americanum distribuem-se em praticamente todos os biomas terrestres. Esse fato pode ser atribuído à grande diversidade de espécies e de hábitos de vida desse grupo, apresentando desde árvores, arbustos, ervas e lianas, às vezes semiepífitas (Markea e Juanulloa), ou ervas rizomáticas, quase acaules (Jaborosa), muitas vezes armadas (Acnistus, Grabowskia e Solanum) ou inermes (Barroso, 1991).
]]> Algumas espécies de Solanaceae são de grande importância na alimentação humana, como Lycopersicon esculetum (tomate), S. tuberosum (batata) e Capsicum spp (pimenta), enquanto outras são ornamentais, como Brugmansia candida, Petunia violacea, S. pseudocapsicum (Gentry e D’Arcy, 1986; Nee, 1986). Sua grande variedade e quantidade de metabólitos secundários (alcalóides, esteróides, flavonóides, terpenos, etc) são de particular interesse na área médica, farmacológica e toxicológica (Evans, 1986; Roddick, 1986). Recentemente se destacou a sua importância ecológica como limitante da frugivoria (Cipollini e Levey, 1997a, b, c) e antifúngica (Cipollini e Levey, 1997b). Esta família também tem papel importante como colonizadora de áreas abertas e perturbadas como pastagens, clareiras, borda de florestas e beira de estradas (Bohs, 1994; Silva et al., 1996; Nepstad et al., 1998; Tabarelli et al., 1999). Essa colonização depende dos processos de polinização e dispersão de sementes (Murray et al., 2000), assim estas interações bióticas, tanto em Solanaceae como em outras famílias, são fundamentais para se entender o funcionamento e, portanto, a regeneração dos ecossistemas (Morellato e Leitão-Filho, 1992; Gorchov et al., 1993; Reis, 1996; Medellín e Gaona, 1999).Vários grupos de animais alimentam-se preferencialmente de frutos com determinada combinação de características morfológicas, como cor, tamanho, forma, acessibilidade (Janson, 1983; Gautier-Hion et al., 1985). O conjunto dessas características morfológicas, que varia de acordo com o taxon animal envolvido, foi categorizado por Pijl (1972) como "síndromes de dispersão". Muitas características dos frutos são interpretadas como evidências de coadaptação, as quais determinam a escolha por animais. Entre os mais citados estão a cor dos frutos (Pijl, 1972; Janson, 1983; Gautier-Hion et al., 1985; Wilson et al., 1989), acessibilidade (Denslow e Moermond, 1982; Moermond e Denslow, 1983), tamanho e peso (Herrera, 1981; Moermond e Denslow, 1983). As características da síndrome de dispersão por morcegos (quiropterocoria) não impedem o consumo secundário dos frutos por aves ou outros frugívoros.
Os frutos de Solanaceae são bastante diversificados, apresentam diversos meios de dispersão de sementes, com predominância de zoocoria em 83% das espécies. Apesar da importância desta família, ainda poucos trabalhos de frugivoria foram feitos. O trabalho clássico com dispersão de sementes em Solanaceae é o de Symon (1979), na Austrália, que registrou a ocorrência de vários meios de dispersão para o do gênero Solanum, com 96% das espécies zoocóricas.
De acordo com Terborgh e Robinson (1986), comunidades com fisionomias semelhantes têm espaços funcionais (nichos) semelhantes. Assim, são encontrados muitos equivalentes ecológicos em florestas nas mesmas latitudes, embora em continentes diferentes como América Latina e África. Como as solanáceas têm relevante papel ecológico na estruturação de comunidades, este trabalho tem como objetivo analisar a composição de espécies e comparar as síndromes de polinização e dispersão de sementes de Solanaceae em duas áreas de florestas mesófilas que compartilham condições fisiográficas, climáticas, ecológicas e graus de perturbações semelhantes no México e no Brasil.
Regiões de Estudo
Definição das regiões equivalentes
Este estudo foi desenvolvido na região Neotropical, em duas regiões de florestas mesófilas, uma no hemisfério sul, Serra do Japi, São Paulo, Brasil, e outra no hemisfério norte, Sierra Madre Oriental, Hidalgo, México, no limite do Neotrópico (Figura 1). Os critérios para considerar as regiões equivalentes foram 1) florestas em que prevalece o clima úmido e ameno; 2) florestas distribuídas a distâncias eqüitativas do meridiano equatorial; para tal transformou-se a diferença em graus de latitude de uma floresta a outra, conforme sugerido por Velázquez (1993), considerando-se cada 0,6º de latitude equivalente a 100m de altitude, assim, no México, as áreas similares definidas estão com altitude acrescida em 500m às áreas comparáveis as do Brasil; 3) florestas que englobam, convencionalmente, uma série de comunidades vegetais que se caracterizam por prosperar em lugares com relevo acidentado; 4) florestas com fisionomias semelhantes em relação a estratos e formas de vida dominantes; 5) florestas consideradas relictuais pela alta proporção de endemismos que abrigam; 6) florestas com alta diversidade biológica relativa; e 7) florestas com distribuição fragmentada.
O trabalho no México foi realizado em 9 localidades de florestas mesófilas, compreendendo os municípios de Molango, Lolotla, Xochicoatlán e Tlanchinol (Estado de Hidalgo), na região da Sierra Madre Oriental (20º51'65''N e 98º41'84''W). Nessas áreas a altitude varia entre 1380 a 1800m. A paisagem mostra relevo montanhoso de vertentes íngrimes a declividades suaves. A temperatura média anual varia entre 12 e 23ºC e a precipitação média é de 2000mm, a máxima pluviosidade ocorre de junho a setembro (CONABIO, 1997). As características detalhadas destas florestas estão descritas em Albuquerque et al. (2006).
As florestas mesófilas mexicanas, as mais setentrionais da América, contêm no estrato arbóreo a maior porcentagem de gêneros compartilhados com as duas zonas temperadas do hemisfério norte. No entanto, o sub-bosque compartilha a maioria das espécies arbustivas e herbáceas com as florestas tropicais e subtropicais do hemisfério sul (Alcántara e Luna, 1997; Mayorga et al., 1998). Atualmente sua distribuição está bastante fragmentada e restrita a menos de 1% da superfície do país (Rzedowski, 1996; Luna et al., 2001).
]]> No Brasil, a região de estudo foi na Serra do Japi, Jundiaí, São Paulo (23º11'S e 45º52'W), nas áreas de florestas mesófilas contígua, localmente denominadas de DAEE (DAE), Paraíso I e III (PI e PIII), Observatório (OBS) e TV Cultura (TV). Estas florestas têm altitudes que variam entre 700 e 1300m, com relevo montanhoso de vertentes retas e com declividades suaves. São fisionômicamente densas, apresentam todos os estratos com espécies tropicais, diferentes das do México. As temperaturas médias anuais variam, em função da altitude, entre 15,7ºC e 19,2ºC. A precipitação anual média é de 1501mm. A pluviosidade é máxima nos meses de dezembro e janeiro e a estiagem máxima é no julho, no inverno (Pinto, 1992).Nas partes baixas (750 a 870m) a fisionomia é típica de mata de planalto (florestas mesófila semidecídua), com árvores espaçadas, de diâmetro e altura elevados, com indivíduos emergentes de 20 a 25m de altura e copas com dossel descontínuo. As partes altas (>1000m) são caracterizadas por árvores adensadas, de diâmetro e altura menores (10-15m), com poucos indivíduos emergentes e com dossel contínuo (floresta mesófila semidecídua de altitude; Rodrigues et al., 1989; Leitão-Filho, 1992).
Métodos
Amostragem de espécies de Solanaceae
Como áreas de amostragem foram selecionadas áreas de florestas mesófilas que variaram no seu grau de conservação, com presença de trilhas ou estradas secundárias em seu interior (com extensão mínima de 2km). As coletas se realizaram ao longo de transectos (1200m), dispostos paralelamente à floresta nas trilhas ou estradas secundárias. Cada transecto foi dividido em 20 unidades amostrais (UA) de 10×3m, separadas umas das outras por 50m. No México, foram traçados 25 transectos (500UA) e, no Brasil, foram traçados 14 (280UA), porque a área de estudo era menor. Dentro de cada UA foi feito a caracterização das condições ambientais e o inventário das espécies de Solanaceae. De cada espécie contou-se o número de indivíduos, mediu-se altura e registrou-se o estado fenológico, bem como caracterizou-se morfolôgicamente as flores e os frutos para enquadrá-los dentro das síndromes.
O trabalho de campo no México foi realizado de abril a novembro de 1999. No Brasil, o trabalho dividiu-se em duas partes: identificação das espécies de Solanaceae, realizado de 1987 a 1990, e observações fenológicas e de frugivoria (Albuquerque, 2001). De abril a julho de 2000 foi realizado as coletas intensivas, com identificação e caracterização das espécies, para se comparar ao trabalho no México.
No México, a identificação das espécies foi feita no Herbário Nacional do México (MEXU), Universidade Nacional Autônoma do México (UNAM), com auxílio de literatura especializada, por comparação e com o auxílio de especialistas; os espécimes foram depositados no Herbário da Faculdade de Ciências (FCME-UNAM). No Brasil, a identificação foi feita por especialista e o material depositado no Herbário da Universidade Estadual de Campinas (UNICAMP).
Caracterização das síndromes de polinização e dispersão de sementes
A classificação de cada espécie de Solanaceae em um tipo de síndrome de polinização (sensu Faegri e Pijl, 1980) e dispersão de sementes (sensu Pijl, 1972) foi baseada em caracteres morfológicos (cor, forma e tamanho) a partir de observações de campo e consulta aos herbários. O tamanho dos frutos foi compilado da descrição das espécies e completado com observações de campo. Trabalhos semelhantes, com comparações geográficas, foram feitos por Wilson et al. (1989) e Akwood et al. (1993).
As síndromes de polinização caracterizadas neste trabalho foram a) melitofilia, em espécies de Solanaceae com flores pequenas, de coloração branca, pálida ou verde, com odor adocicado, e com pólen como principal recurso floral; b) ornitofilia, em espécies com flores conspícuas avermelhadas, em geral sem odor, com corola tubular e com néctar; e c) esfingofilia, em espécies com flores pálidas, brancas a amareladas, corola tubular, odor adocicado, com antese crepuscular ou noturna e com néctar.
]]> As síndromes de dispersão de sementes foram dividas em a) ornitocoria, em espécies com frutos tipo baga carnosa, com coloração conspícua quando maduros (vermelho, alaranjado, branco, azul e atropurpureo) e em geral sem odor e pequenos; b) quiropterocoria, em espécies com frutos tipo baga carnosa, de coloração não conspícua (verde, marrom e às vezes atropurpureo) e frequentemente com odor e de dimensões variáveis, podendo apresentar indumento como tricomas, ou cálice concrecido; c) mamalocoria, naquelas espécies que, em função da suas características e acessibilidade, os frutos são consumidos por mamíferos não-voadores (marsupiais, roedores e canídeos), os frutos são tipo baga, drupa e às vezes secos, localizados em geral pelo cheiro, e normalmente as sementes têm proteção à destruição mecânica; d) autocoria, dispersão dos frutos secos (cápsulas) pela própria planta, através de mecanismos de turgor ou movimentos higroscópicos (Pijl, 1972); e e) barocoria, caracterizada por frutos grandes, carnosos, os quais se desprendem da planta pelo seu peso gravitacional e são dispersos secundariamente por animais.Análise dos Dados
Através de observações de campo, registrou-se o número de indivíduos de cada espécie de Solanaceae e calculou-se a abundância relativa dessas espécies em cada área. Os dados foram usados para formar uma matriz (espécies × UA) que permitiu detectar grupos de taxa que se distribuem de maneira semelhantes, o que sugere que tais grupos também compartilham condições ecológicas semelhantes (Waite, 2000). O primeiro grupo compreende as espécies exclusivas que incluem taxa restritos a um grupo de UA exclusivos de determinadas áreas (espécies estenoécias); o segundo é o de espécies características, as quais apresentam máxima abundância sob certas condições ambientais. O outro grupo inclui os taxa constantes definidos como aquelas espécies que são freqüentes em praticamente todas as UA, não mostrando preferência por nenhuma condição ambiental (espécies euriécias).
Para quantificar, estatisticamente, os comportamentos das espécies, os dados foram agrupados usando o algorítimo de correspondência que permite identificar as espécies e as unidades amostrais que melhor tipificam os grupos de espécies encontrados (TWISPAN-Hill, 1979). Esse tipo de análise multivariada tem sido recomendada para estudos deste tipo, visando avaliar eqüitativamente o peso de todas as espécies (Terborgh e Robinson, 1986). O resultado foi apresentado em dendrograma para mostrar o gradiente de distribuição das espécies.
Para tentar identificar quais dos possíveis fatores analisados explicam melhor a influenciam na distribuição das espécies de Solanaceae nas florestas mesófilas, usou-se a análise de correspondência livre de tendência (detrended correspondence analysis, DCA; McCune e Mefford, 1995). Esse método analisa a distribuição das espécies e das unidades amostrais ao longo de eixos teóricos que explicam a maior variância dos dados. Assim, as espécies mais agregadas ao longo dos eixos distribuem-se em condições ambientais similares.
Após a caracterização das espécies de Solanaceae dentro das condições ambientais, foram feitas comparações com base em suas síndromes de polinização e dispersão de sementes, para determinar se havia diferença significativa entre os países. A partir da tabela de contingência (que incluem grupos de taxa previamente definidos e as síndromes de polinização e de dispersão de sementes) aplicou-se o teste G, com nível de significância de p<0,05 (Sokal e Rohlf, 1998).
Resultados
Solanaceae da Sierra Madre Oriental, México
Composição de espécies. Nas florestas mexicanas estudadas, foram identificadas 25 espécies de Solanaceae (Tabela I, Figura 2). As espécies exclusivas (estenoécias ou de amplitude ecológica limitada) foram S. rudepannum, S. erianthum e P. gracilis, enquanto as espécies constantes (euriécias ou de maior amplitude ecológica) foram S. chrysotrichum e S. nigrescens. Por outro lado, há também um conjunto de espécies características: S. pseudocapsicum, S. aligerum e C. oblongifolium. A partir disto pode-se inferir que as localidades Lolotla e Tianguistengo possuem condições ambientais semelhantes por compartilharem espécies exclusivas (S. rudepannum, S. erianthum e P. gracilis). Por sua vez, estas localidades diferem de Lontla e Apantlazol, cujas espécies exclusivas são C. elegans e S. appendiculatum. Os dados sugerem duas condições ambientais diferentes. Outras espécies como S. pseudocapsicum, S. aligerum e C. oblongifolium, ocorrem dentro de certas condições ambientais, mas são mais abundantes em certas comunidades.
Classificação. Das 500UA apenas 392 continham espécies de Solanaceae, as quais foram comparadas e tiveram a sua dissimilaridade medida (análise de classificação TWINSPAN). O dendrograma (Figura 2) mostrou a maior divisão em dois grupos (Grupo I e II). O Grupo I abriga as espécies que por suas características ecológicas se distribuem nas condições de menor perturbação e maior umidade, como S. aligerum, do que as espécies do Grupo II, como C. oblongifolium. A partir destes resultados recalculou-se a abundância das espécies de cada grupo, a qual indica que existem espécies exclusivas ou altamente seletivas de certas condições ambientais (Tabela I), como S. pseudocapsicum e S. aligerum (Grupo I), C. oblongifolium e S. rudepannum (Grupo II).
Ordenação. O DCA permitiu inferir os possíveis fatores que melhor explicam a distribuição e abundância das espécies de Solanaceae (Figura 3). Os resultados do DCA mostram que as unidades amostram dividem significativamente entre os grupos ao longo do eixo I (l1= 0,77, a variância explica 48%). Esse eixo sugere o gradiente de perturbação e umidade como inferido anteriormente, com base nas observações de campo. Ao longo do eixo II (l2= 0,63, a variância explica 22%) a distribuição das espécies não está claramente relacionada a um determinado fator ambiental.
Síndromes de polinização e dispersão de sementes. Das espécies de Solanaceae coletadas 60% eram arbustivas, 24% herbáceas, 12% de lianas e apenas 4% arbóreas. Destas espécies, 84% eram melitófilas (Tabela II disponível em: (www.igeograf.unam.mx/ua_morelia/tabelas2 e 4/alex.html).. A partir das características morfológicas dos frutos, identificou-se quatro síndromes (autocoria, ornitocoria, quiropterocoria e mamaliocoria), sendo que 44% das espécies eram ornitocóricas, com frutos pequenos de diâmetro entre 7 a 15mm (54,5% desses frutos eram vermelhos/alaranjados, 27,3% atropurpureo, 9,1% brancos e os demais indeterminados). Das espécies quiropterocóricas (36%), o tamanho dos frutos variou de 8 a 35mm (77,8% desses frutos tinham coloração verde/amarelada e 11,1% atropurpureos e os demais indeterminados). Em relação à orientação dos frutos predominou frutos erectos (9/24) e reflexos (8/24), pêndulos foram registrados em apenas duas espécies, uma de fruto seco e a outra carnoso.
Solanaceae da Serra do Japi, Brasil
Composição de espécies. Nas florestas mesófilas da Serra do Japi, identificou-se 26 espécies de Solanaceae (Tabela I, Figura 4). As espécies exclusivas (estenoécias) foram, por exemplo, S. sanctae-catarinae e S. americanum e as espécies constantes (euriécias) foram A. fasciculata e S. rufescens. Por outro lado, há também um conjunto de espécies características como: S. decompositiflorum, S. inodorum e S. megalochiton. As localidades menos semelhantes foram o DAE e o PI, que não compartilharam espécies exclusivas. No DAE a espécie exclusiva é S. sanctae-catarinae e no PI S. intermedium.
Classificação. Das 280UA, 207 apresentavam espécies de Solanaceae. Estas foram comparadas através da medida da sua dissimilaridade. O dendrograma (Figura 4) mostrou maior divisão em dois grupos (Grupo III e IV, l= 0,82). O Grupo III agrupa as espécies que se distribuem preferencialmente na localidade do PI, como S. intermedium. Por outro lado, o Grupo IV se subdivide significativamente (l= 0,75) em dois subgrupos: a espécie preferencial do lado esquerdo é S. inodorum e as unidades amostrais são principalmente dos locais OBS, PIII e da TV; do lado direito, está o DAE, com S. mauritianum. A partir dos dois grupos formados recalculou-se a abundância das espécies de cada grupo (Tabela I), identificando as espécies diferenciais, no Grupo III (C. intermedium) e Grupo IV (S. inodorum e S. pseudoquina).
]]> Ordenação. Para auxiliar a análise dos prováveis fatores que poderiam estar atuando na distribuição e abundância das espécies de Solanaceae, construiu-se o diagrama de ordenação das espécies (DCA). Os resultados mostram que as unidades amostrais dividem significativamente entre os grupos ao longo dos eixos (l1= 0,90, com variância de 39% e l2= 0,65, com variância de 58%). O eixo I está representado pelas espécies características do Grupo III (S. intermedium e A. fasciculata). Esse eixo pode estar relacionado ao tipo de relevo (platô da montanha), sua localização e ao grau de exposição, assim como aos processos históricos. Desta forma, as espécies do Grupo III parecem ser favorecidas pela exposição desse platô, o qual recebe fortes correntes de ventos. As espécies do Grupo IV melhor se distribuem ao longo do eixo II (S. sanctae-catarinae e S. americanum). Esse eixo está relacionado com a altitude e a umidade (Figura 5).
Síndromes de polinização e dispersão de sementes. Das espécies de Solanaceae coletadas 53,8% eram arbustivas, 30,8% arbóreas, 11,5% herbáceas e 3,8% lianas. Ao se comparar os hábitos de vida de Solanaceae entre o México e o Brasil, verificou-se que há predominância de espécies arbustivas em ambos os países, seguidas por herbáceas no México e arbóreas no Brasil. Entre as espécies do Brasil, 92,3% são melitófilas. A partir das características morfológicas dos frutos, identificou-se cinco síndromes de dispersão de sementes: autocoria, barocoria, quiropterocoria, ornitocoria e mamaliocoria. Sendo 73,7% das espécies quiropterocóricas e frutos com diâmetro entre 6 a 35mm (84,21% desses frutos eram verdes/amarelados, 10,5% atropurpureos e 5,3 violetas). Entre as espécies ornitocóricas (11,5%), o tamanho dos frutos variou de 5 a 10mm (66,7% desses frutos eram vermelhos/alaranjados, 33,3% atropurpureos). Em relação à orientação dos frutos, predominou frutos pendulares (15/26) sobre eretos (7/26), (Tabela IV disponível em: (www.igeograf.unam.mx/ua_morelia/tabelas2 e 4/alex.html).
Comparação México Brasil
Ao se comparar as síndromes de polinização e dispersão de sementes entre o México e o Brasil (Figura 6), verificou-se que as espécies de Solanaceae são predominantemente melitófilas (84 e 92,3%, respectivamente). Entretanto, em relação às síndromes de dispersão há diferença significativa entre México e Brasil (Gadj= 22,216 >X20,05[5]= 12,832). No México, há predominância de espécies ornitocóricas (44%) e, no Brasil, quiropterocóricas (73%), (Figura 6).
Discussão
Composição de espécies de Solanaceae
As florestas estudadas são semelhantes em relação ao número de espécies de Solanaceae (México têm 25 espécies e Brasil 26), mas diferem quanto à sua composição. Das espécies do México duas, B. suaveolens e C. betacea, são originárias da América do Sul. No México, outros trabalhos (Luna et al., 1994; Alcántara e Luna, 1997; Mayorga et al., 1998) afirmam que as espécies de Solanaceae constituem entre 3,6 e 4,6% do total de espécies de plantas vasculares (12 a 20 espécies) das florestas mesofíticas. No Brasil, de acordo com João Vasconcellos-Neto (comunicação pessoal), toda a Serra do Japi abriga 47 espécies de Solanaceae. Ao se comparar o hábito de vida de Solanaceae verifica-se que o Brasil tem 7,5 vezes mais espécies arbóreas que o México, talvez em função da origem dessas florestas. Como as florestas estudadas no México estão no limite do neotrópico, as espécies do estrato arbóreo são predominantemente neárticas e as do sub-bosques são de origem tropical, como ressaltam os trabalhos de Rzedowski (1996), Alcántara e Luna (1997) e Mayorga et al., (1998). Ver Albuquerque (2001) para uma revisão completa de Solanaceae das regiões de estudo.
Apesar da origem comum destas florestas mexicanas, observou-se claras diferenças florísticas das espécies de Solanaceae entre as áreas estudadas. Padrões de composição de espécies semelhantes têm sido observados em outros grupos florísticos, de tal forma que a mudança na composição pode indicar diferentes condições históricas, ecológicas e ambientais (Luna et al., 1994; Alcántara e Luna, 1997; Mayorga et al., 1998, Velázquez et al., 2000).
]]> Em geral as solanáceas são conhecidas por serem amplamente distribuídas, e neste trabalho foram observadas espécies indiferentes às variações microclimáticas, como S. chrysotrichum e S. nigrescens (México). Há também aquelas com restrições ecológicas como C. elegans, S. aligerum (México) e S. intermedium e S. inodorum (Brasil). A diversidade de hábitos de vida de Solanaceae, somada às suas estratégias reprodutivas, possibilita ao grupo o êxito na colonização dos diversos habitats, assim como nos diversos estratos da floresta.Síndromes de polinização e dispersão de sementes
As solanáceas, em geral, reproduzem-se de forma sexuada. No entanto, algumas espécies como B. suaveolens se reproduzem vegetativamente, através da formação de raízes gemíferas (Nee, 1986). No México, para B. suaveolens, até o momento, não houve registros da presença de frutos. Provavelmente, isto se deve à ausência de polinizadores, visto que a planta foi introduzida naquele país e é proveniente da América do Sul. Analisando morfológicamente a flor e comparando-se com os dados de Endress (1994), esta espécie pode ser polinizada por esfingídeos, mas os morcegos não podem ser descartados. Segundo Hernández e Carreón (1987), há carência de polinizadores em florestas mesófilas de montanha, quando comparadas com florestas tropicais.
A partir das características florais das solanáceas, verificou-se que a melitofilia é a síndrome de polinização mais comum em ambos os países. Esses resultados são similares aos encontrados por Hernández e Carreón (1987) em floresta mesófila de montanha de Michoacán (México). A melitofauna de algumas florestas mesófilas de montanha da Sierra Madre Oriental (Tlanchinol e Tenango de Doria) é bastante diversificada, apresentando 178 espécies, das quais 94% são coletoras de pólen (Godínez, 1997). Em florestas tropicais, cerca de 94% das espécies vegetais são zoófilas (Bawa et al., 1985; Morellato, 1991; Reis et al., 1996) e as solanáceas seguem o mesmo padrão das demais espécies tropicais.
As síndromes de polinização e dispersão das árvores e arbustos em florestas mesófilas, segundo Morellato (1991), confirmam a relação funcional destas espécies vegetais com seus polinizadores e/ou dispersores. Por exemplo, as abelhas são os polinizadores mais importantes da maioria das espécies nativas e cultivadas. A fauna mexicana de abelhas nativas é muito grande e diversificada, sendo uma das mais ricas do ocidente (Godínez, 1997). Ao redor de 10% da apifauna mundial se concentra no México (Godínez, 1991; Michener et al., 1994) e, desta forma, o México tem sido considerado como o "centro de diversificação" de abelhas (LaBerge, 1986).
Ao se comparar as síndromes de dispersão de sementes entre os países, verificou-se que há diferença significativa; no México prevalece a ornitocoria e no Brasil a quiropterocoria. Os frutos caracterizados como ornitocóricos são pequenos (<15mm) de coloração vermelho, laranjado, branco ou atropurpureo. Tais características também foram relatadas por Pijl (1972), Janson (1983) e Korine et al. (1998). Frutos quiropterocóricos têm tamanho variável, coloração predominante verde ou amarelada e algumas vezes atropurpurea, também observados por Pijl (1972), Morrison (1980), Charles-Dominique (1986) e Korine et al. (1998). A orientação dos frutos de Solanaceae, no Brasil, parece ser um fator importante na detecção pelos dispersores. Frutos pendentes em geral são consumidos por morcegos, como observado por Morrison (1980) e Charles-Dominique (1986). Por outro lado, os frutos ornitocóricos têm uma tendência a serem eretos e reflexos, como observado nas espécies estudadas no México. No entanto, o fator mais relevante do que a orientação do fruto talvez seja a sua acessibilidade para os frugívoros, definida em função da arquitetura da planta.
A dispersão zoocórica, tanto como outras, é fundamental para o processo de regeneração das áreas perturbadas, abertas e/ou abandonadas. Os frugívoros, em função de terem uma dieta diversificada de frutos, ao se alimentarem nestas áreas, trazem, junto com suas fezes, sementes de outras populações e/ou de outras espécies. Esta chuva de sementes pode contribuir também para o enriquecimento do banco de sementes destas áreas, podendo acelerar a regeneração. O banco de sementes pode ter importância no estabelecimento de espécies de árvores e arbustos pioneiros, componentes de grupos ecológicos envolvidos na regeneração da floresta após a perturbação (Baider et al., 1999).
Em muitas comunidades, uma grande proporção de plantas é dispersa por animais. Nas florestas tropicais, 50 a 90% das espécies arbóreas produzem frutos carnosos adaptados para o consumo de aves ou mamíferos (Howe e Smallwood, 1982). Em florestas temperadas do norte, ~50% das espécies são dispersas por vertebrados e nas florestas temperadas úmidas do sul há grande variação (Nova Zelândia 27-60% e Chile 45-70% das espécies; Wilson et al., 1989). A dispersão de sementes por vertebrados é considerada como a chave do mecanismo reprodutivo de muitas espécies de plantas tropicais (Medellín e Gaona, 1999) e varia de acordo com o estrato da floresta. Em florestas mesófilas brasileiras a porcentagem de espécies zoocóricas aumenta do estrato emergente ao sub-bosque, e a anemocoria é mais alta no estrato emergente e ausente no sub-bosque (Morellato e Leitão-Filho, 1992).
Os vertebrados das florestas mesófilas de montanha do México, exibem semelhanças biogeográficas com as plantas do sub-bosque, tendo em vista que, em sua maioria, têm afinidades predominantemente neotropicais, com exceção da avifauna (Challenger, 1998). A distribuição das espécies zoocóricas nos estratos inferiores parece estar relacionada à área de vida e atividade dos dispersores (Frankie et al., 1974; Foster, 1982). O desenvolvimento da dispersão de sementes por vertebrados depende dos processos filogenéticos, históricos e geográficos, assim como da disponibilidade dos agentes dispersores apropriados, os quais variam regionalmente e entre comunidades dentro de uma região (Wilson et al., 1989).
A maior proporção de espécies de Solanaceae quiropterocóricas, na área de estudo do Brasil quando comparada ao México, deve-se provavelmente ao fato de que a América do Sul é considerada o centro de diversificação de Solanaceae (Hunziker, 1979), assim como de Phyllostomidae, Chiroptera (Koopman, 1982). Desta forma pode-se sugerir que, possivelmente, tenha ocorrido um processo de coadaptação entre espécies de Solanaceae e Chiroptera.
]]> As solanáceas são conhecidas por suas características quiropterocóricas, principalmente o gênero Solanum (Vázquez-Yanes et al., 1975; Symon, 1979; Fleming e Sosa, 1994; Hernández-Conrique et al., 1997; Galindo-González, 1998; Medellín e Gaona, 1999), como também foi observado neste trabalho (Figura 6). Por outro lado, os morcegos apresentam maior diversificação em ambientes tropicais ou subtropicais. O Brasil é considerado um dos maiores detentores de diversidade biológica, contendo 524 espécies de mamíferos (Mittermeier et al., 1997). Para Chiroptera estão descritas 141 espécies, e no bioma Mata Atlântica (área de estudo deste trabalho) os morcegos representam 36% da fauna de mamíferos (Fonseca et al., 1996). No México, a ordem Chiroptera também é bastante diversificada, representada por 137 espécies, aproximadamente, 25% das espécies de mamíferos (Medellín et al., 1997). No México a maior riqueza de espécies de Chiroptera se concentra no centro do país, próxima aos 20ºN, um pouco abaixo da área de estudo, enquanto as aves no sudeste do México (Ramamoorthy et al., 1998).Quando se comparam os morcegos do México e do Brasil, com base nos trabalhos de Medellín et al. (1997) e Fonseca et al. (1996), verifica-se que há o mesmo número de categorias tróficas. No México, os insetívoros são mais diversificados (90/137) que no Brasil (74/141); por outro lado, no Brasil os frugívoros/onívoros têm maior número de espécies (40/141) que no México (24/137). De acordo com Medellín et al. (1997) a maioria das espécies de morcegos do México alimenta-se de insetos e outros artrópodos, mas nas zonas tropicais muitas espécies alimentam-se de frutos, néctar ou pólen. Segundo Terborgh e Robinson (1986) nos trópicos o número de espécies nas categorias tróficas pode ser o resultado das condições ecológicas ou dos processos evolutivos.
Em algumas zonas tropicais os morcegos, os mamíferos mais abundantes, associados ao seu grau de especialização alimentar determinam que seus efeitos sobre os processos ecológicos sejam de grande importância. Nas regiões tropicais úmidas, Medellín et al. (1997) estimaram que os morcegos dispersam 2 a 8 vezes mais sementes de espécies pioneiras do que as aves, fato que demonstra sua importância no processo de regeneração natural das florestas. Sem os morcegos, possivelmente muitos ecossistemas mudariam de maneira radical sua natureza, estrutura e diversidade (Medellín et al., 1997).
Neste trabalho confirmou-se que as solanáceas podem ser polinizadas tanto por abelhas, mariposas como beija-flores, e dispersas por aves, morcegos e outros mamíferos (como marsupiais e canídeos). No entanto, sabe-se por outros trabalhos, que algumas espécies podem ser dispersas por répteis (Rick e Bowman, 1961; Albuquerque, 2001), o que ressalta que são predominantemente zoófilas e zoocóricas.
Em síntese, as florestas estudadas (México e Brasil) têm números similares de espécies de Solanaceae, mas diferem na composição, porém apresentam similaridade quanto aos polinizadores, seguindo o padrão tropical melitófilo, mas divergem quanto aos espaços funcionais dos dispersores de sementes. No México há predominância de espécies ornitocóricas e no Brasil quiropterocóricas, apesar das condições mesofíticas serem equivalentes. Essa diferença pode ser reforçada pela origem. A flora e a fauna mexicana recebem influência da região neártica, pelo fato do país estar localizado na zona intermediária entre os climas temperado e tropical. Nos limites entre as biotas neárticas e neotropicais se entrelaçam as espécies que se estenderam ao norte ou ao sul durante uma série de intercâmbios (Ramamoorthy et al., 1998), enquanto no Brasil não há influência neártica.
Agradecimentos
Os autores agradecem, no México, a J.L. Palácio (Instituto de Geografía) e M. Souza (Instituto de Biología) por o acesso ao Herbário Nacional de México-MEXU, a M. Souza-Peña pela identificação de alguns exemplares de Solanaceae e a Rafael Mayorga-Saucedo pelo apoio em campo e auxilio na identificação das espécies. No Brasil, a João Renato Stehmann pela identificação das espécies, a M. Cipollini pela leitura e sugestões ao primeiro manuscrito. A CAPES pela bolsa que propiciou o intercâmbio, a UNICAMP pela sua infra-estrutura e logística, a Universidade Católica Dom Bosco (UCDB) e a UNAM (Faculdade de Ciências e Instituto de Ecología) pelo apoio logístico, À Alejandra Larrazabal pela colaboração na revisão da versão final deste manuscrito.
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