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<article-title xml:lang="es"><![CDATA[Helicobacter pylori: Rol del agua y los alimentos en su transmisión]]></article-title>
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<institution><![CDATA[,Universidad Central de Venezuela Facultad de Ciencias Instituto de Ciencia y Tecnología de Alimentos]]></institution>
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<abstract abstract-type="short" xml:lang="en"><p><![CDATA[Helicobacter pylori is a Gram-negative, microaerophilic, which efficiently colonizes the human gastric mucosa. It was first isolated in 1982 and is now considered an important human pathogen that causes various gastrointestinal diseases and is also recognized as a carcinogen. There is a high prevalence worldwide, with a higher percentage in developing countries, probably related to living conditions. Thus, the socio-economic status is the most important determinant for the development of the infection by H. pylori, being lower social classes exhibiting the highest prevalence. To date, the routes of transmission of this organism are not fully elucidated. Based on numerous epidemiological and microbiological evidences, several transmission paths have been suggested. Among them water and food are included as potential vectors, although the detection of these bacteria is complex in distinct samples to gastric tissue. H. pylori can happen to a viable but non-culturable state (VBNC) under conditions of stress. However, there have been several studies to assess the prevalence and survival of the bacteria in various water sources and food samples. Results indicate the possibility that they act as a reservoir for transmission. For this reason, this review article focuses on the evidence supporting the transmission of H. pylori through water and food.]]></p></abstract>
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</front><body><![CDATA[ <p ALIGN="center"><b><font face="Verdana"><i>Helicobacter pylori: </i> Rol del agua y los alimentos en su transmisión.</p> </font></b><font FACE="Verdana" SIZE="2">     <p ALIGN="center"><b>Carolina Palomino Camargo<sup>1</sup> y Elisabetta Tomé  Boschian<sup>1</sup></b></font></p>     <p ALIGN="JUSTIFY"><font size="2" face="Verdana">1 Instituto de Ciencia y  Tecnología de Alimentos, Facultad de Ciencias, Universidad Central de Venezuela.  Caracas 1041-A, Venezuela.</font></p> <font FACE="Verdana" size="2"><b>     <p align="justify">Solicitar copia a: </b>Carolina Palomino Camargo. Calle  Suapure. Colinas de Bello Monte. Instituto de Ciencia y Tecnología de Alimentos.  Caracas. Venezuela. <a href="mailto:carolina.palomino@ciens.ucv.ve"> carolina.palomino@ciens.ucv.ve</a>, <a href="mailto:elisabetta.tome@ciens.ucv.ve">elisabetta.tome@ciens.ucv.ve</a></p> <b>     <p ALIGN="JUSTIFY">Resumen: </p> </b><i>     <p ALIGN="JUSTIFY">Helicobacter pylori </i>es una bacteria Gram negativa,  microaerofílica, que coloniza eficientemente la mucosa gástrica humana. Fue  aislada por primera vez en el año 1982 y actualmente se considera como un  importante patógeno humano que causa diversas enfermedades gastrointestinales y  además se reconoce como agente carcinógeno. Se habla de una alta prevalencia en  el mundo, con un mayor porcentaje en los países en vías de desarrollo, esto  probablemente relacionado con las condiciones de vida. De esta manera, el  estatus socio-económico es el determinante más importante para el desarrollo de  la infección por <i>H. pylori</i>, siendo las clases sociales más bajas las que  exhiben mayor prevalencia.</p>     <p ALIGN="JUSTIFY">A la fecha, las rutas de transmisión de este microorganismo  no se encuentran totalmente esclarecidas. Sobre la base de diversas evidencias  epidemiológicas y microbiológicas se han propuesto varias vías. Dentro de estas  se incluye al agua y a los alimentos como posibles vectores, a pesar de la  compleja detección de esta bacteria en muestras distintas al tejido gástrico. <i> H. pylori </i>puede pasar a un estado viable no cultivable (VNC) bajo  condiciones de estrés. No obstante, se han llevado a cabo diversos estudios para  evaluar la prevalencia y supervivencia de esta bacteria en diversas fuentes de  agua y muestras de alimentos, cuyos resultados indican la posibilidad de que los  mismos actúen como un reservorio en su transmisión. Por esta razón, el presente  artículo de revisión se enfoca en las evidencias que apoyan la transmisión de <i> H. pylori </i>a través del agua y los alimentos.</font><b></p> <font FACE="Verdana">     <p ALIGN="JUSTIFY"><font size="2">Palabras clave: </font></font></b> <font FACE="Verdana"><font size="2"><i>Helicobacter pylori</i>, transmisión,  agua potable, alimentos, gastritis.</font></p> </font><b><font FACE="Verdana" SIZE="2">     <p ALIGN="center">Role of water and foods in <i>Helicobacter pylori </i> transmission.</p>     <p ALIGN="JUSTIFY">Abstract: </p> </font></b><font FACE="Verdana"><i>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p ALIGN="JUSTIFY"><font size="2">Helicobacter pylori </font></i><font size="2"> is a Gram-negative, microaerophilic, which efficiently colonizes the human  gastric mucosa. It was first isolated in 1982 and is now considered an important  human pathogen that causes various gastrointestinal diseases and is also  recognized as a carcinogen. There is a high prevalence worldwide, with a higher  percentage in developing countries, probably related to living conditions. Thus,  the socio-economic status is the most important determinant for the development  of the infection by <i>H. pylori</i>, being lower social classes exhibiting the  highest prevalence.</font></p>     <p ALIGN="JUSTIFY"><font size="2">To date, the routes of transmission of this  organism are not fully elucidated. Based on numerous epidemiological and  microbiological evidences, several transmission paths have been suggested. Among  them water and food are included as potential vectors, although the detection of  these bacteria is complex in distinct samples to gastric tissue. <i>H. pylori </i>can happen to a viable but non-culturable state (VBNC) under conditions of  stress. However, there have been several studies to assess the prevalence and  survival of the bacteria in various water sources and food samples. Results  indicate the possibility that they act as a reservoir for transmission. For this  reason, this review article focuses on the evidence supporting the transmission  of <i>H. pylori </i>through water and food.</font></font><b></p> <font FACE="Verdana">     <p align="justify"><font size="2">Keywords: </font></font></b> <font FACE="Verdana"><font size="2"><i>Helicobacter pylori</i>, transmission,  drinking water, foods, gastritis.</font></font></p>     <p ALIGN="justify"><font SIZE="2" face="Verdana"><b>Introducción</p> </b><i>     <p align="justify">Helicobacter pylori </i>es un bacilo Gram negativo que  coloniza la mucosa gástrica y actualmente es uno de los patógenos humanos de  mayor importancia. Su presencia se asocia a gastritis y existen pruebas  sustanciales de que causa úlceras pépticas y duodenales (1).</p> </font><font SIZE="3">     <p align="justify"><font SIZE="2" face="Verdana">Este microorganismo fue aislado  por primera vez en 1982, por Robin Warren y Barry Marshal a partir de tejidos de  biopsia gástrica (2,3). Desde 1994 se considera que </font></font> <font FACE="Verdana" size="2"><i>H. pylori </i>es carcinógeno para el ser  humano, e incluso se ha asociado a otras enfermedades, tales como accidentes  cerebrovasculares, tiroiditis autoinmune, diabetes mellitus, entre otras (4-6).  Esta bacteria reside en el estómago de la mayoría de los humanos. Se habla de  una elevada prevalencia, con una incidencia menor en países desarrollados que en  aquellos que están en vías de desarrollo, en los cuales hasta un 90% de la  población pudiera encontrarse infectada con la bacteria. Dicho estado puede  permanecer de por vida a menos que se lleve a cabo una terapia adecuada para  este patógeno (4,7). La situación en Venezuela no es diferente con respecto al  resto de los países en desarrollo, habiéndose detectado su presencia en un 95 a  100% de las úlceras duodenales y en un 70 a 80% de las úlceras gástricas. En el  estado Táchira existe una de las prevalencias de infección más altas (90 a 96%)  y es allí donde también se reporta alta incidencia de carcinoma gástrico que se  ha asociado a la presencia de <i>H pylori </i></font><font size="2"> <font face="Verdana">en numerosos estudios (5).</font></p>     <p ALIGN="JUSTIFY"><font face="Verdana">El número de publicaciones sobre </font> </font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Helicobacter </i></font><font size="2"> <font face="Verdana">ha incrementado rápidamente, desde 200 en 1990 hasta un  aproximado de 1500 por año, en la actualidad. No obstante, a pesar del interés  demostrado por la comunidad científica mundial, temas tan prioritarios como las  rutas de transmisión de este patógeno no se conocen con exactitud (8,9). Hasta  ahora es muy factible pensar en la transmisión persona a persona, debido a la  colonización, por este microorganismo, del tracto gastrointestinal y a la  presencia demostrada de formas potencialmente infecciosas en saliva, placa  dental y heces de individuos infectados (5-6).</font></p>     <p ALIGN="JUSTIFY"><font face="Verdana">A pesar de la enorme adaptación, que </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>H. pylori </i>posee, para  adherirse a la mucosa gástrica, resulta difícil establecer que este sea su único  nicho ecológico. Diversos estudios se han enfocado en aclarar la existencia de  otros reservorios para este microorganismo. Se ha investigado <i>H. pylori </i> </font><font size="2"><font face="Verdana">en animales, agua y alimentos, con el  fin de establecer si estos tienen participación en la diseminación de la  infección (10-11). Sin embargo, el difícil cultivo de este microorganismo a  partir de muestras con altas cargas de microflora acompañante y su conversión a  un estado viable pero no cultivable (VNC) afecta el conocimiento sobre el papel  del agua y los alimentos en la transmisión de la infección con este patógeno. </font></p>     <p ALIGN="JUSTIFY"><font face="Verdana">En torno a lo antes citado, la presente  revisión bibliográfica intenta establecer el posible papel del agua y los  alimentos en la diseminación de la infección por </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>H. pylori. </i></font><font size="2"> <font face="Verdana">Para ello, se realizó una búsqueda en revistas científicas  y artículos en libros especializados, usando principalmente la base de datos  ScienceDirect, realizando un ordenamiento de las referencias por número de  citaciones.</font></p>     <p ALIGN="JUSTIFY"><font face="Verdana">Antes de enfocarnos en este tema central  se tratan varios aspectos relacionados con este microorganismo, los cuales se  detallan a continuación.</font></p> </font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><b>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p ALIGN="JUSTIFY">Características Microbiológicas</p> </b><i>     <p align="justify">H. pylori </i></font><font size="2"><font face="Verdana">es  una bacteria de crecimiento lento, con forma de espiral, Gram negativa, muy  móvil, que presenta terminaciones redondeadas. Mide de 2,5 a 4 &#956;m de largo y de  0,5 a 1,0 &#956;m de diáetro (12-13). Si bien H. pylori no forma esporas, se ha  reportado que cuando es expuesto a estrés ambiental puede pasar a un estado VNC  (6, 14). En este estado, su morfología celular cambia de bacilos a cocos (15).  La transformación de la bacteria a la forma cocoide y al estado VNC debe ser  motivo de investigaciones más exhaustivas a fin de comprender las estrategias  que utiliza este microorganismo para su sobrevivencia (12).</font></p>     <p ALIGN="JUSTIFY"><font face="Verdana">La formación de biopelículas y la  asociación al plancton han sido propuestas como otras estrategias de  supervivencia de </font></font><font SIZE="3"><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i> H. pylori</i>, principalmente en ambientes acuáticos (6, 16). <i>H. pylori </i> </font><font size="2"><font face="Verdana">es microaerofílico; el crecimiento  óptimo se produce en presencia de 2-5% de oxígeno (4, 8). Este microorganismo,  además, es ureasa, oxidasa y catalasa positivo, características que con  frecuencia son utilizadas en la identificación del microorganismo (8, 17-18). </font></p>     <p ALIGN="JUSTIFY"><font face="Verdana">En cuanto a la fuente de carbono se  refiere, encontramos que este microorganismo sólo puede catabolizar la glucosa  (8). Además, </font></font><font SIZE="3"><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>H  pylori </i></font><font size="2"><font face="Verdana">depende de la presencia de  diversos aminoácidos para su crecimiento, incluyendo arginina, histidina,  isoleucina, entre otros (18), siendo estos aminoácidos y la urea las principales  fuentes de nitrógeno en el ambiente gástrico (8). </font></p>     <p ALIGN="JUSTIFY"><font face="Verdana">Por otro lado, </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>H. pylori </i>se considera un neutralófilo, si  bien el hábitat natural es la acídica mucosa gástrica, la bacteria pudiera  sobrevivir brevemente a valores de pH &lt; 4, pero su crecimiento ocurre sólo en un  estrecho rango de pH (5,5 a 8) con óptimo crecimiento a pH neutro (8). El  patógeno es sensible a ambientes con una baja actividad de agua (aw): el  crecimiento es inhibido a valores &lt;0,98 (19). En referencia a la temperatura,  encontramos que sólo crece entre 34-40 °C, con un óptimo crecimiento a 37 °C.  Todas las condiciones de crecimiento requeridas se dan en el tracto  gastrointestinal de los animales de sangre caliente (4). A temperaturas por  debajo de 30 °C la bacteria puede sobrevivir en algunos alimentos, como  hortalizas frescas, carnes frescas, y algunos productos lácteos (20-21).  Adicionalmente, <i>H. pylori </i>es capaz de sobrevivir a 30 °C en medios de  laboratorio, agua y leche (4)</p> <b>     <p ALIGN="JUSTIFY">Patología del microorganismo</p> </b>     <p align="justify">La colonización con <i>H. pylori </i>no es una enfermedad en  sí, pero es una condición que afecta el riesgo relativo a desarrollar varios  desórdenes en el tracto gastrointestinal superior y posiblemente en el tracto  hepatobiliario (8). <i>H. pylori </i>es moderadamente invasivo, coloniza la  superficie de la mucosa gástrica. El microorganismo se adapta fuertemente al  nicho ecológico de esta mucosa, debido a sus características que le permiten  entrar dentro del moco, nadar, atacar a las células epiteliales, evadir la  respuesta inmune y como resultado, la colonización y transmisión persistentes  (22).</p>     <p ALIGN="JUSTIFY">Aunque la colonización gástrica con <i>H. pylori </i>induce  gastritis histológica en todos los individuos afectados, sólo una minoría  desarrolla los síntomas propios de la colonización (8). Otras enfermedades  asociadas con <i>H. pylori </i>son; gastritis aguda, gastritis crónica,  hemorragia digestiva alta y cáncer gástrico. Adicionalmente, <i>H pylori </i>se  ha relacionado con una variedad de desórdenes extragástricos, como enfermedades  coronarias, anemia por deficiencia de hierro, migraña, púrpura trombocitopénica,  diabetes mellitus, encefalopatía hepática, urticaria crónica, tiroiditis  autoinmune, entre otras patologías, posiblemente generadas por los desórdenes  autoinmunes a los que conduce la infección con este microorganismo (5, 8).</p> <b>     <p ALIGN="JUSTIFY">Prevalencia de <i>H. Pylori </i>en el mundo </p> </b>     <p ALIGN="JUSTIFY">Actualmente, más de la mitad de la población mundial se  encuentra infectada con este microorganismo, considerado uno de los patógenos  humanos de mayor importancia (6, 10, 23). En general, la prevalencia es alta en  los países de las regiones subdesarrolladas, como África y Asia, donde la  mayoría de los casos son asintomáticos, mientras que en los países  industrializados (Oeste de Europa y América del norte) la cifra es menor (4,  11). En los países desarrollados la prevalencia de <i>H. pylori </i>se ve  disminuida como resultado de la mejora en las condiciones sanitarias y  procedimientos de tratamiento. </p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p ALIGN="JUSTIFY">La infancia es el período crítico para la infección y a la  edad de 10 años más del 50% de los niños en todo el mundo llevan el organismo  (4). En los países industrializados, la seroprevalencia de <i>H. pylori </i>en  niños menores de 5 años de edad es 1-10%, mientras que en los países en vías de  desarrollo tasas mayores del 50% son comunes en los niños del mismo grupo de  edad, siendo el doble en niños con diarrea y malnutrición, que en niños sanos  (11, 24-27). Asimismo, en países industrializados la prevalencia de <i>H. pylori </i>incrementa con la edad, encontrándose una alta prevalencia en individuos  mayores de 50 años, lo cual se explica por un efecto cohorte. Según estos  criterios, es posible que esos individuos de países desarrollados vivieran una  niñez en ambientes con condiciones higiénicas como las que hoy prevalecen en  muchos países en vías de desarrollo (28-29). </p> <b>     <p ALIGN="JUSTIFY">Factores de riesgo de infección</p> </b>     <p>Numerosos estudios epidemiológicos se han dirigido a identificar los factores  que influyen en la transmisión de este agente patógeno. El estatus  socioeconómico es el determinante más importante para el desarrollo de la  infección por <i>H. pylori </i>(especialmente durante la </font></font></font> <font size="2"><font face="Verdana">infancia), con las clases sociales más  pobres exhibiendo una mayor prevalencia (9, 23, 30). </font></p>     <p ALIGN="JUSTIFY"><font face="Verdana">La agrupación intrafamiliar de la  infección es común, especialmente en los países industrializados; la infección  ocurre más a menudo en individuos que viven en ambientes de hacinamiento. Se ha  observado una asociación entre la infección y el tipo de alojamiento: altas  tasas de infección se han documentado en orfanatos, instituciones para personas  con discapacidad mental o física, hospitales para personas con graves  dificultades de aprendizaje y residencias de ancianos (4, 31). </font></p>     <p ALIGN="JUSTIFY"><font face="Verdana">En los países industrializados una  reducción del riesgo de infección es observado en las generaciones sucesivas (un  efecto cohorte) (32). La adquisición de la infección no parece ser estacional;  esta parece ocurrir de manera equitativa entre hombres y mujeres, aunque con un  riesgo más elevado en hombres y en niños de edad comprendida entre 3 y 9 años  (17, 33). </font></p>     <p ALIGN="JUSTIFY"><font face="Verdana">En los países en desarrollo factores  relacionados con la comunidad y la religión pueden ser tan importantes como las  características de la familia o el hogar. Los antecedentes genéticos también  parecen desempeñar un rol importante (4). Algunos estudios sugieren que los  distintos linajes bacterianos pudieron haber evolucionado en paralelo, de  acuerdo a una especialización raza-específica. (34). </font></p>     <p ALIGN="JUSTIFY"><font face="Verdana">Un aumento en la prevalencia de la  infección ha sido asociado con el incremento en el consumo de alimentos de  vendedores ambulantes, lo cual apoya el rol de los alimentos, preparados bajo  condiciones insalubres, como un probable factor de riesgo en la transmisión de </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>H. pylori. </i></font> <font size="2"><font face="Verdana">Se infiere, entonces, que las manos juegan  un rol clave en la transmisión de la infección por este microorganismo (35-36). </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">Algunos estudios revelan que medidas  preventivas, tales como la mejora en las condiciones de vida de las familias, la  desinstitucionalización de personas con alguna discapacidad o desventaja, y las  mejores prácticas higiénicas, como el uso de guantes y lavado de manos resultan  necesarias para evitar la propagación de la infección por </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>H. pylori </i>(31).</p> </font><b><font FACE="Verdana" SIZE="2">     <p align="justify">Rutas de transmisión y epidemiología de <i>H. Pylori</p> </i></font></b><font SIZE="2" face="Verdana">     <p align="justify">Aún después de su primer aislamiento en 1982, la comunidad  científica sigue luchando por comprender la(s) forma(s) en que <i>H. pylori </i> se transmite dentro de la población humana. Existen evidencias que sugieren la  transmisión persona a persona, por ingesta de alimentos y agua contaminada (6,  37-42). La transmisión persona a persona dentro de las familias parece ser el  modo predominante, lo que indica que el contacto íntimo es importante (43). No  obstante, las infecciones con <i>H. pylori </i>a veces se presentan como  epidemias, sugiriendo un origen común como puede ser los alimentos o el agua.  (13).</p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify">En base a evidencias epidemiológicas y microbiológicas,  varias vías de transmisión han sido propuestas (4, 6, 11, 27, 29, 39, 42). Las  rutas gastro-oral, oral-oral y fecal-oral constituyen las vías más relevantes de  la transmisión. La lactancia materna y la transmisión iatrogénica también se  incluyen como formas alternativas para la difusión del agente patógeno. Además,  hay al menos tres posibles vectores que se han sugerido para mantener la forma  viable de la bacteria: agua, alimentos, y animales (11).</p> <b>     <p align="justify">Transmisión gastro-oral</p> </b>     <p align="justify">Esta posibilidad se apoya en la ocurrencia de algunos brotes  asociados con manejo y desinfección inadecuada de gastroscopios (43). Los  endoscopistas suelen estar expuestos a las gotitas microscópicas de los jugos  gástricos durante la manipulación del endoscopio (11, 28). Tal posibilidad  llevaría también a relacionarle con el vómito (<i>H. pylori </i>se ha encontrado  en tasas elevadas), lo que en cierta medida podría explicar las altas tasas de  infección en niños, entre los cuales los vómitos y el reflujo gastro-esofágico  son comunes y más frecuentes que en los adultos, además de que constantemente se  llevan objetos a la boca (11, 28, 44). Sin embargo, aunque los episodios de  vómitos pueden causar un aumento en el riesgo de la presencia de <i>H. pylori </i>en la cavidad oral, los estudios al respecto no discriminan si la  transmisión es gastro-oral u oral-oral (11). </p> <b>     <p align="justify">Transmisión oral-oral </p> </b>     <p align="justify">La cavidad oral se ha considerado como un reservorio  apropiado para la subsistencia de <i>H. pylori </i>y la transmisión oral-oral,  por lo tanto se ha sugerido que pueda producirse con besos u otro tipo de  contacto con saliva infectada, con el uso de palillos chinos o, como ocurre en  algunos grupos étnicos, de madres a bebés, ya que ellas pre-mastican sus  alimentos (11, 17). Asimismo, constituyen un apoyo para esta propuesta el  hallazgo de <i>Helicobacter </i>en placa dental, en saliva o bien la  identificación de su genoma en esta secreción (28). </p>     <p align="justify">La posibilidad de transmisión a través del contacto oral-oral  íntimo se ha sugerido indirectamente por el hecho de que los cónyuges y los  hijos de individuos infectados con <i>H. pylori </i>resultan a menudo más  seropositivos que los cónyuges y los hijos de las personas no infectadas (39).  El papel de la cavidad oral ha sido ampliamente revisado (45-47), no obstante,  las conclusiones de los diferentes trabajos son controvertidas y hasta ahora no  se conoce si existe una colonización transitoria de la cavidad oral.</p> <b>     <p align="justify">Transmisión fecal-oral</p> </b>     <p align="justify">Otra posible vía es la fecal-oral. Los argumentos para esta  ruta de transmisión están basados en estudios que muestran que <i>H. pylori </i> puede ser cultivada a partir de heces humanas. Esta bacteria ha sido aislada de  las heces de niños infectados, sin embargo, el aislamiento a partir de heces de  adultos ha sido raro (17, 31, 45). </p>     <p align="justify">La identificación del genoma de esta bacteria en agua  potable, tanto en países en desarrollo como en países industrializados, apoya la  transmisión fecal de este agente (28). Otro argumento a favor de la ruta  fecal-oral, lo constituye el hecho de que estas infecciones se esparcen más  fácilmente entre niños en quienes <i>H. pylori </i>es comúnmente adquirida (4,  27, 48). Se ha señalado, adicionalmente, que las personas que trabajan en la  asistencia sanitaria, y por tanto entran en contacto con la materia fecal de  individuos institucionalizados, con alguna discapacidad, representan un  importante factor de riesgo para la transmisión <i>H. pylori </i>(31). Asimismo,  el agua y los alimentos contaminados con heces pueden constituir una fuente de  infección (4). </p> <b>     <p align="justify">Transmisión iatrogénica </p> </b>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify">Debido a la detección de <i>H. pylori </i>en heces,  secreciones orales y jugos gástricos, la endoscopia puede ser una ruta de  transmisión para algunos individuos. Esta forma constituye la transmisión  iatrogénica, en la que los tubos o los endoscopios que han estado en contacto  con la mucosa gástrica de un individuo son utilizados para otro paciente. La  infección con <i>H. pylori </i>puede ocurrir tanto en pacientes como en miembros  del personal. En los primeros por el inadvertido uso de equipos descontaminados  inadecuadamente y en los segundos por el contacto con secreciones infectadas de  los pacientes (29). </p> <b>     <p align="justify">Transmisión zoonótica </p> </b>     <p align="justify">En algunos animales, principalmente aquellos que viven en  ambientes humanos, se ha sospechado de la existencia de <i>H. pylori </i>en su  estómago y por lo tanto se han involucrado en la transmisión de esta bacteria  (44). Entre los vectores considerados se incluyen vacas, ovejas, animales  domésticos, cucarachas y moscas. Los dos últimos pueden actuar como vectores de  transmisión al contaminar los alimentos (49-50). Esta hipótesis puede ser la de  mayor importancia en las zonas del mundo con pobre saneamiento.</p>     <p align="justify">Los estudios epidemiológicos muestran resultados  contradictorios en relación con el riesgo de la presencia de animales domésticos  en el hogar. <i>H. pylori </i>no se ha encontrado en perros, pero existen  fuertes argumentos a favor de un reservorio felino. Esto es potencialmente  importante para la transmisión a humanos, porque los gatos son populares  animales domésticos con un significativo contacto humano. Además, ellos  ocasionalmente vomitan y están continuamente auto-limpiándose (44). </p>     <p align="justify">Otros animales incriminados han sido los cerdos y los monos,  no obstante, se ha establecido que los cerdos no constituyen un reservorio para <i>H. pylori </i>(44). En contraste, este microorganismo ha sido aislado de  algunos primates no humanos, tales como los monos macacos. Debido a que el  contacto entre los seres humanos y otros primates es raro, es poco probable que  estos animales jueguen un papel importante en la transmisión de <i>H. pylori </i> (4, 44). </p>     <p align="justify">Evidencias que soportan la transmisión de <i>H. pylori </i>a  través del agua Un gran número de estudios epidemiológicos se han dedicado a  investigar las distintas fuentes de agua, como un factor de riesgo para la  transmisión de <i>H. pylori. </i>En tal sentido, Klein et al (51) estudiaron la  prevalencia de la infección por <i>H. pylori </i>en 407 niños, en Lima, Perú. La  infección por <i>H. pylori </i>fue del 56% entre niños de familias de bajos  ingresos y del 32% entre aquellos provenientes de familias de altos ingresos.  Estos últimos, cuyos hogares fueron suplidos con agua municipal, presentaron 12  veces más probabilidades de ser infectados que los del mismo estatus  socioeconómico cuyo suministro de agua procedía de los drenajes comunitarios.  Los resultados evidenciaron que la adquisición de la infección por H. pylori en  los niños peruanos se correlacionaba con el estatus socioeconómico, y además que  el suministro de agua municipal parecía participar en la propagación de la  infección entre ellos. </p>     <p align="justify">Shahamat et al (52) utilizaron un método autoradiográfico  para detectar la actividad metabólica de las células VNC de <i>H. pylori </i>en  el agua. Sobre la base de la incorporación de timidina radiomarcada con 3H por <i>H. pylori, </i>ellos observaron que, en algunos casos, las células VNC de  este agente patógeno mantenían su metabolismo durante un máximo de 30 días.  Según lo establecen los autores, estos hallazgos proporcionan fuertes evidencias  que soportan la hipótesis de la existencia de una ruta de infección, transmitida  por el agua, para <i>H. pylori</i>. </p>     <p align="justify">Hulten et al (53) llevaron a cabo experimentos para confirmar  la presencia de <i>H. pylori </i>en 48 muestras de agua potable de una comunidad  cercana a Lima, Perú. A través de técnicas moleculares, estos autores fueron  capaces de amplificar un fragmento de 375 pares de bases del gen adhesina, de <i> H. pylori</i>, en 24 de las muestras examinadas. En otras 11 muestras un  fragmento de 500 pares de bases del ARN ribosomal 16S de <i>H. pylori </i>fue  también detectado. Asimismo, un estudio llevado a cabo en Aldana, Nariño, un  área rural de los Andes colombianos, determinó una prevalencia de 69% para <i>H.  pylori, </i></font><font size="2"><font face="Verdana">incrementando las tasas  de infección con el uso de arroyos como fuente de agua potable. Los niños cuyas  familias utilizaban bombas o pozos privados presentaron una menor prevalencia  (33).</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">La presencia de </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>H. pylori </i>en una región de Japón, con una  alta tasa de infección, fue investigada por Sasaki et al (54). Estos  investigadores comprobaron que el ADN de <i>H. pylori </i>estaba presente en el  agua de ríos y estanques, especímenes de moscas y heces de vaca, indicando que  el agua y otras fuentes ambientales podrían servir como vehículos para la  transmisión de <i>H. pylori.</p> </i>     <p align="justify">Distintas muestras de agua (grifo, pozo, río y mar) fueron  examinadas por Horiuchi et al (55) en varias zonas urbanas de Japón, a través de  la reacción en cadena de la polimerasa (PCR). Ellos encontraron que 2 de las 6  muestras de agua de pozo contenían el gen 16S rARN, concluyendo que la  transmisión de <i>H. pylori </i></font><font size="2"><font face="Verdana">puede  darse a través del agua de pozo, incluso en las ciudades en Japón.</font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="Verdana">En los EEUU, Baker y Hegarty (56)  intentaron correlacionar la infección por H. pylori y el consumo de agua potable  en 52 personas de 22 familias. Los autores encontraron una asociación  significativa entre la presencia de </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"> <i>H. pylori </i></font><font size="2"><font face="Verdana">y la infección  clínica en aquellos individuos, concluyendo que la presencia de este  microorganismo en el agua potable podría estar implicada en su transmisión a los  seres humanos.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">Lu et al (57), lograron aislar a </font> </font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>H. pylori </i>de las aguas residuales  municipales ubicadas en la frontera EEUU-México. A través de la PCR, los autores  analizaron treinta y siete supuestos aislados de este microorganismo, logrando  confirmar 23 como <i>H. pylori</i>. De modo similar, en biopelículas también se  ha detectado el ADN de <i>H. pylori. </i>Park et al (16) analizaron una capa de  biopelícula proveniente de un sistema de tubería de distribución de agua en  Escocia. Se utilizó la metodología de PCR anidada, la cual permitió la detección  del ADN de Helicobacter sp. en la biopelícula analizada, señalando esto, que los  sistemas de abastecimiento de agua podrían actuar como posibles reservorios de <i>H. pylori. </i>En forma similar, en un estudio realizado en Inglaterra por  Watson et al (38) se evaluaron los sistemas de distribución de aguas tratadas,  como posibles fuentes de <i>H. pylori</i>. Las muestras de agua y biopelículas  se obtuvieron a partir de 11 propiedades domésticas y siete educacionales. Los  ensayos de PCR (específicos para Helicobacter) detectaron ADN en 26% de las  muestras, con una mayor frecuencia en las biopelículas (42%). Estos hallazgos  evidencian que <i>H. pylori </i></font><font size="2"><font face="Verdana">puede  ser transmitida a través del agua potable. </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">En Venezuela, Domínguez-Bello et al (58)  encontraron que la frecuencia de infección por </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>H. pylori </i></font><font size="2"> <font face="Verdana">es significativamente más alta (96%) durante los meses de  lluvia. Los autores sugirieron que el agua puede ser un intermediario en la  transmisión fecal-oral, actuando como un reservorio en el cual la bacteria puede  permanecer por períodos prolongados antes de ser ingerida accidentalmente  durante el baño o a través de alimentos contaminados.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">Rolle-Kampczyk et al (59) estudiaron la  prevalencia de la infección por </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i> H. pylori </i>entre personas que utilizaban o bebían agua de pozo. 92 sujetos  fueron seleccionados por su estado de infección con <i>H. pylori. </i>Un  análisis de regresión logística asoció el uso de agua de pozo, positiva para <i> H. pylori</i></font><font size="2"><font face="Verdana">, con un estado de  colonización positivo. </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">De manera más reciente, Twing et al (60)  determinaron a través de métodos moleculares, una elevada incidencia de </font> </font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>H. pylori</i>, potencialmente viable, en  agua marinas y estuarinas. Asimismo, Ghosh y Bodhankar (61) realizaron un  trabajo de investigación que les permitió concluir que el consumo de agua sin  procesar (no filtrada), entre otras condiciones, constituía un factor importante  que agravaba la infección en las poblaciones rurales y urbanas en la India. </p> </font><b><font FACE="Verdana" SIZE="2">     <p align="justify">Evidencias que soportan el papel de los alimentos en la  transmisión de <i>H. pylori</p> </i></font></b><font SIZE="2" face="Verdana">     <p align="justify">Los alimentos que presentan factores intrínsecos como una  actividad de agua superior a 0,97 y un pH entre 4,9 y 6,0; teóricamente pueden  proporcionar las condiciones para la supervivencia de <i>H. pylori </i>(4, 62).  Sin embargo, es poco probable que <i>H. pylori </i>crezca en la mayoría de los  alimentos, pero puede sobrevivir en una forma VNC. Al respecto, Karim y Maxwell  (63) inocularon artificialmente <i>C. pylori </i>(renombrado como <i>H. pylori</i>)  en muestras de leche, posteriormente almacenadas a temperatura ambiente y bajo  refrigeración (4 ºC). El cultivo de la bacteria se realizó durante ocho días.  Los resultados revelaron que <i>H. pylori </i></font><font size="2"> <font face="Verdana">no pudo multiplicarse en este tipo de alimento, pero logró  sobrevivir con una disminución constante de un log en cuatro días, para ambas  temperaturas. </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">La presencia de </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>H. pylori </i>en leche de vaca fue investigada  por Fujimura et al (37), utilizando la PCR semianidada, un método de cultivo y  microscopía electrónica. Se demostró la existencia del gen ureA, propio de <i>H.  pylori</i>, en 13 de las 18 muestras de leche cruda (72,2%) y en 11 de 20  muestras de leche comercial pasteurizada (55%). En las muestras en las cuales se  detectó el gen, se utilizó microscopía electrónica para observar el  microorganismo, usando previamente un método de separación immunomagnética. Se  observó que organismos similares a <i>H. pylori </i>con forma de bacilo o  cocoides se encontraban enlazados a las perlas inmunomagnéticas. Con los métodos  de cultivo empleados, <i>H. pylori </i>pudo ser cultivada en una muestra de  leche cruda, pero no en la muestra de leche pasteurizada. </p>     <p align="justify">Constanza et al (64) correlacionaron la infección por <i>H.  pylori </i>con la ingesta de productos lácteos en México. De manera similar, la  sobrevivencia de <i>H. pylori </i>fue evaluada en leche pasteurizada y en leche  tratada con temperatura ultra-elevada (UHT), contaminadas artificialmente y  almacenadas aeróbicamente a 4º C (65). En los resultados obtenidos en este  estudio, las cuatro cepas utilizadas, exhibieron una reducción progresiva,  generando una sobrevivencia media de 9 días en leche pasteurizada y de 12 días  en leche UHT. </p>     <p align="justify">Hopkins et al (66) determinaron la presencia de anticuerpos  contra <i>H. pylori </i>en el suero de 1.815 chilenos y utilizaron un análisis  de regresión logística para evaluar los factores de riesgo de infección por  dicho microorganismo. Estos autores encontraron una prevalencia global de este  agente patógeno superior al 60% relacionada con el bajo nivel socioeconómico, el  consumo de hortalizas crudas y el aumento de la edad.</p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify">La prueba del aliento urea C13 fue utilizada por Goodman et  al (33) para evaluar la prevalencia de la infección por <i>H. pylori </i>entre  niños de 1 a 9 años de edad en una comunidad rural en los Andes colombianos. La  prevalencia promedio de <i>H. pylori </i>fue del 69%. Los autores reportaron que  los individuos que frecuentemente consumían hortalizas crudas y nadaban en  piscinas, eran los que tenían más posibilidades de adquirir la infección. Con  este estudio se evidenció que las hortalizas crudas son un vehículo potencial  para la transmisión de <i>H. pylori</i>, ya que son vulnerables a la  contaminación por agua de riego o agua sin depurar utilizada para el lavado.</p>     <p align="justify">Con el fin de evaluar los factores que influyen en el riesgo  de adquisición de la infección por <i>H. pylori </i>en Lima, Perú, Begue, et al  (35) recogieron datos de 104 niños que requerían una endoscopia para la  evaluación de los síntomas gastrointestinales. Curiosamente, la alta prevalencia  (50%) de la infección se asoció con consumo de alimentos expendidos por  vendedores ambulantes.</p>     <p align="justify">En el estudio de Poms y Tatini (20), fue evaluada la  sobrevivencia de <i>H. pylori </i>en varios alimentos semiprocesados y frescos.  Las muestras de alimentos fueron experimentalmente inoculadas con 104 UFC de <i> H. pylori</i>/g, almacenadas a 4°C y posteriormente examinadas a intervalos de  tiempo seleccionados. La bacteria fue recuperada durante un máximo de cinco días  a partir de muestras de leche pasteurizada y tofu. Las hojas de lechuga y el  pollo crudo soportaron la sobrevivencia de <i>H. pylori </i>hasta dos días,  luego de la inoculación. Sólo en yogurt no pudo ser recuperada. Los autores  concluyen que <i>H. pylori </i></font><font size="2"><font face="Verdana">puede  sobrevivir en ambientes de baja acidez y elevada humedad, bajo refrigeración, lo  que representa un posible riesgo para la transmisión del microorganismo a través  de los alimentos.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">Meng et al (40) realizaron un estudio  para detectar </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>H. pylori </i>a  partir de alimentos crudos o listos para comer, con el fin de proporcionar  evidencias para los patrones de transmisión oral-oral y fecal-oral. Para este  propósito se recolectaron un total de 11 pollos crudos de un supermercado local  y 18 órdenes de carne cruda de atún, lista para comer (sushi), a partir de un  restaurante en el área de Chicago. <i>H. pylori </i></font><font size="2"> <font face="Verdana">fue detectada a través de una nueva metodología (PCR  multiplex) en 36% de los pollos crudos y en 44% de la carne cruda lista para  comer. Con este trabajo, los autores demostraron que los alimentos pueden ser un  vehículo para la transmisión de H. pylori.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">En Brasil, Gomes (67) investigó la  sobrevivencia de aislados clínicos de H. pylori en muestras de alimentos  inoculadas artificialmente y mantenidas a 8 ºC. La recuperación de células  viables de H. pylori se realizó a través del recuento en placa. En los estudios  iniciales de inoculación artificial, las poblaciones (106-107 UFC de H. pylori /  g) cayeron por debajo de los límites de detección a las 96 h, en muestras de  lechuga y zanahoria saneadas, y a las 120 h en zanahoria esterilizada. Los  autores confirmaron que algunos alimentos poseen características específicas que  pueden proporcionar condiciones mínimas para la sobrevivencia de H. pylori. De  igual modo, la sobrevivencia de H. pylori, en muestras de lechuga y zanahoria,  fue reportada por Gomes y De Martinis (21), reforzándose la idea de transmisión  de H. pylori a través de agua y alimentos contaminados.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">En el año 2010, Buck y Oliver (68) se  propusieron determinar la capacidad de H. pylori para sobrevivir en un estado  VNC cuando se encontraba asociada a espinacas. Estos autores, mediante el empleo  de técnicas moleculares, evidenciaron que las células de H. pylori tienen la  habilidad de permanecer viables y potencialmente virulentas en este tipo de  alimento, a pesar de ser no cultivables durante un periodo de 6 días.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">En otro estudio se llevó a cabo la  detección de H. pylori en leche cruda bovina, mediante hibridación &quot;in situ&quot;  fluorescente. En este caso, H. pylori fue detectada en cuatro de veinte muestras  de leche examinadas, concluyendo los autores que la leche cruda o la leche  pasteurizada, al menos de manera tentativa, sirven como vectores potenciales  para la transmisión de H. pylori (69).</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">A pesar del interés de la comunidad  científica por este microorganismo, la forma principal de transmisión del mismo  no se encuentra claramente definida. En términos generales se tiene que el  contacto persona a persona constituye la principal vía de contagio. Algunas  evidencias aportadas por los distintos trabajos de investigación sugieren que el  agua y los alimentos actúan como un reservorio en la transmisión de H. pylori.  No obstante, la metodología para el aislamiento del microorganismo se encuentra  dirigida a especímenes clínicos y por tanto no presenta un rendimiento óptimo  para muestras distintas al tejido gástrico. La elevada sensibilidad de H. pylori  a las condiciones de cultivo y su recuperación a partir de muestras de agua y de  alimentos, se ve generalmente obstaculizada por su conversión a un estado VNC y  por una desventaja competitiva, debido a su presencia en bajo número en este  tipo de muestras. En referencia a esto último, las técnicas moleculares  representan una alternativa para la detección de H. pylori en muestras de agua o  de alimentos. </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">Por último, es importante recalcar que  las investigaciones futuras deben orientarse a mejorar las condiciones de  cultivo de H. pylori a partir de muestras de agua y de alimentos y además, se  deben continuar los estudios sobre los distintos reservorios involucrados en la  transmisión de este patógeno.</font></p> </font><font SIZE="3"><b><font size="2" FACE="Verdana">     <p align="justify">Referencias</p> </font></b><font SIZE="2">     ]]></body>
<body><![CDATA[<!-- ref --><p align="justify"><font face="Verdana">1. Guzmán M, Millán D, Antón R.  Infección por H. pylori en pacientes con sintomatología gástrica. Kasmera. 2002;  30(1): 42-48.</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=329722&pid=S0798-0752201200020000500001&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><p align="justify"><font face="Verdana">2. Marshall BJ, Warren JR. Unidentified  curved bacilli in the stomach of patients with gastritis and peptic ulceration.  Lancet. 1984; i: 1311–1315.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">3. Marshall BJ, Armstrong JA, McGechie  DB, Glancy RJ. Attempt to fulfil Koch’s postulates for pyloric Campylobacter.  Med. J Austr. 1985a; 142:436–439.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">4. Van Duynhoven YT, de Jonge R.  Transmission of Helicobacter pylori: a role for food? Bull World Health Organ.  2001; 79(5): 455–460.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">5. Rivera M, Contreras F, Terán A.  Helicobacter pylori: Enteropatógeno frecuente del ser humano. Archiv Venez  Farmacol Terap. 2004; 23 (2): 109-117.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">6. Fernández-Delgado M, Contreras M,  García-Amado MA, Michelangeli F, Suárez, P. Evidencias de la transmisión  acuática de Helicobacter pylori. Interciencia. 2008; 33(6): 412-417.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">7. Perry S, de Martel C, Parsonnet J.  Helicobacter pylori. En: Evans AS, Brachman PS, editores. Bacterial Infections  of Humans. New York, USA. Springer Science; 2009. p. 369-</font></font></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">394. </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">8. Kusters JG, van Vliet AHM, Kuipers  EJ. Pathogenesis of Helicobacter pylori Infection. Clin Microbiol Rev. 2006; 19  (3): 449–490.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">9. Khalifa MM, Sharaf RR, Azis RK.  Helicobacter pylori: a poor man´s gut pathogen. Gut Pathog. 2010; 2 (2): 2-12.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">10. Gomes BC, De Martinis ECP. The  significance of Helicobacter pylori in water, food and environmental samples.  Food Control. 2004a; 15(5): 397–403.</font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="Verdana">11. Azevedo NF, Guimarães N, Figueiredo  C, Keevil CW, Vieira MJ. A new model for the transmission of Helicobacter  pylori: Role of environmental reservoirs as gene pools to increase strain  diversity. Crit Rev Microbiol. 2007; 33: 157–169.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">12. Kusters JG, Gerrits MM, Van Strijp  JAG, Vandenbroucke-Grauls, CMJE. Coccoid forms of Helicobacter pylori are the  morphologic manifestation of cell death. Infect Immun. 1997; 65(9): 3672–3679.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">13. Madigan MT, Martinko JM, Parker J.  Enfermedades microbianas transmitidas de persona a persona. En: Brock, Biología  de los microorganismos. Madrid: Pearson, Prentice-Hall; 2004. p. 886-896.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">14. Chen TS. Is the coccoid form of  Helicobacter pylori viable and transmissible? J Chin Med Assoc. 2004; 67(11):  547-548.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">15. Catrenich CE, Makin KM.  Characterization of the morphologic conversion of Helicobacter pylori from  bacillary to coccoid forms. Scand J Gastroenterol. 1991; 181: 58–64.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">16. Park SR, Mackay WG, Reid DC.  Helicobacter sp. recovered from drinking water biofilm sampled from a water  distribution system. Wat Res. 2001; 35(6): 1624–1626.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">17. Dunn BE, Cohen H, Blaser MJ.  Helicobacter pylori. Clin Microbiol Rev. 1997; 10(4): 720–741.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">18. Brooks G, Butel JS, Morse SA.  Vibriones, campilobacterias, y helicobacterias relacionadas. En: Jatwetz,  Melnick, Adelberg, editores. Microbiología médica. México, DF: Editorial El  Manual Moderno; 1999. p. 291-299.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">19. Jiang XP, Doyle MP. Effect of  environmental and substrate factors on survival and growth of Helicobacter  pylori. J Food Prot. 1998; 61: 929–933.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">20. Poms RE, Tatini SR. Survival of  Helicobacter pylori in ready-to-eat foods at 4 °C. Inter J Food Microbiol. 2001;  63: 281–286.</font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="Verdana">21. Gomes BC, De Martinis ECP. Fate of  Helicobacter pylori artificially inoculated in lettuce and carrot samples. Braz  J Microbiol. 2004b; 35:145-150.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">22. Alba-Posse RS, Toledo RA, Viana ML.  Helicobacter pylori: Clínica, Diagnóstico y Tratamiento. Rev Post VIa Cat Med.  2006; 158: 9-12.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">23. Mitchell HM. Epidemiology of  infection. In Mobley HLT, Mendz GL, Hazell SL, editors. Helicobacter pylori:  physiology and genetics. Washington, DC: ASM Press. 2001, p. 7-18. </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">24. Rehnberg–Laiho L, Rautelin H,  Koskela P, Sarna S, Pukkala E, Aromaa A, et al Decreasing prevalence of  helicobacter antibodies in Finland, with reference to the decreasing incidence  of gastric cancer. Epidemiol Infect. 2001; 126(1): 37–42.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">25. Goodwin CS. Helicobacter pylori  gastritis, peptic ulcer, and gastric cancer: clinical y molecular aspects. Clin  Infect Dis. 1997; 25: 1017-1019.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">26. Parra T, Carballo F. Reservoirs and  means of transmission of the infection by Helicobacter pylori. ANALES Sis San  Navarra. 1998; 21 Suppl 2: 19-26.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">27. Hernández-Triana M, Cabrera A,  Álvarez CM, Díaz ME. Helicobacter pylori en niños menores de 2 años de edad  aparentemente sanos o afectados por diarrea crónica. Rev Cubana Aliment Nutr.  2001; 15(1): 37-41.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">28. Rivas-Traverso F, Hernández F.  Helicobacter pylori: Factores de virulencia, patología y diagnóstico. Rev Biomed.  2000; 11(3): 187-205.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">29. Vaira D, Holton J, Ricci C,  Menegatti M, Gatta L, Berardi S, Tampieri A, Miglioli M. Review article: the  transmission of Helicobacter pylori from stomach to stomach. Aliment Pharmacol  Ther. 2001; 15 Suppl 1: 33-42.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">30. Páez VMC, Barón MA, Solano L, Nadaff  G, Boccio J y Barrado A. Infección por Helicobacter pylori (13C-UBT) y factores  nutricionales y socioeconómicos asociados en escolares de estratos bajos de la  ciudad de Valencia. Venezuela. Arch Latinoam Nutr. 2006; 56(4): 342-349.</font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="Verdana">31. De Schryver A, Van Winckel M,  Cornelis K, Moens G, Devlies G, De Backer G. Helicobacter pylori infection:  further evidence for the role of feco-oral transmission. Helicobacter. 2006; 11:  523–528.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">32. Mégraud F. Transmission of  Helicobacter pylori: faecal-oral versus oral-oral route. Aliment Pharmacol Ther.  1995; 9 Suppl 2: 85–91.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">33. Goodman KJ, Correa P, Tengana Aux HJ,  Ramírez H, DeLany JP, Guerrero Pepinosa O, et al Helicobacter pylori infection  in the Colombian Andes: A population-based study of transmission pathways. Am J  Epidemiol. 1996; 144: 290–299.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">34. Campbell S, Fraser A, Holliss B,  Schmid J, O’toole PW. Evidence for ethnic tropism of helicobacter pylori. Infect  Immun. 1997; 65: 3708-3712.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">35. Begue RE, Gonzales JL, Correa-Gracian  H, Tang SC. Dietary risk factors associated with the transmission of  Helicobacter pylori in Lima, Peru. Am J Trop Med Hyg. 1998; 59(4): 637–640.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">36. Larkim M. Hands could be key to  spread of H pylori. The Lancet. 1999; 354: 654.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">37. Fujimura S, Kawamura T, Kato S,  Tateno H, Watanabe A. Detection of Helicobacter pylori in cow´s milk. Lett Appl  Microbiol. 2002; 35: 504–507.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">38. Watson CL, Owen RJ, Said B, Lai S,  Lee JV, Surman-Lee S, et al. Detection of Helicobacter pylori by PCR but not  culture in water and biofilm samples from drinking water distribution systems in  England. J Appl Microbiol. 2004; 97: 690-698.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">39. Kivi M, Tindberg Y. Helicobacter  pylori occurrence and transmission: a family affair? Scand. J Infect Dis. 2006;  38: 407-417. </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">40. Meng X, Zhang H, Law J, Tsang R,  Tsang T. Detection of Helicobacter pylori from food sources by a novel multiplex  Pcr assay. J Food Safe. 2007; 28: 609-619.</font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="Verdana">41. Quaglia NC, Dambrosio A, Normanno G,  Parisi A, Patrono R, Ranieri G, et al High occurrence of Helicobacter pylori in  raw goat, sheep and cow milk inferred by glmM gene: A risk of food-borne  infection? Inter J Food Microbiol. 2008; 124: 43–47.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">42. Vale FF, Vítor JMB. Transmission  pathway of Helicobacter pylori: Does food play a role in rural and urban areas?  Inter J Food Microbiol. 2010; 138: 1-12.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">43. Nurnberg, M, Schulz HJ, Ruden H,  Vogt K. Do conventional cleaning and disinfection techniques avoid the risk of  endoscopic Helicobacter pylori transmission? Endoscopy. 2003; 35(4): 295–299.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">44. Mégraud F, Broutet N. Have we found  the source of Helicobacter pylori? Aliment Pharmacol Ther. 2000; 14 Suppl 3:  7-12.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">45. Namavar F, Roosendaal R, Kuipers EJ,  de Groot P, van der BijI MW, Pefia AS, et al. Presence of Helicobacter pylori in  the oral cavity, oesophagus, stomach and faeces of patients with gastritis. Eur  J Clin Microbiol Infect Dis. 1995; 14: 234–237.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">46. Berroterán A. Prevalencia de  Helicobacter pylori en el estómago y placa dental de una muestra de la población  en Venezuela. Act Odontol Venez. 2001; 39(2): 35-41.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">47. De Sousa L, Vásquez L, Velasco J,  Parlapiano D. Aislamiento de Helicobacter pylori en mucosa gástrica, placa  dental y saliva en una población de los Andes venezolanos. Invest Clin. 2006;  47(2): 109-116.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">48. Aguiar Rocha G, Camargos Rocha AM,  Silva LD, Santos A, Dias Bocewicz AC, de Magalhães R, et al Transmission of  Helicobacter pylori infection in familias of preschool-aged children from Minas  Gerais, Brazil. Trop Med Int Health. 2003; 8(11): 987-991.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">49. Imamura S, Kita M, Yamaoka Y,  Yamamoto T, Ishimaru A, Konishi H, Wakabayashi N, Mitsufuji S, Okanoue T, and  Imanishi J. Vector potential of cockroaches for Helicobacter pylori infection.  Am J Gastroenterol. 2003; 98(7): 1500–1503.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">50. Grubel P, Hoffman JS, Chong FK,  Burstein NA, Mepani C, Cave DR. Vector potential of houseflies (Musca domestica)  for Helicobacter pylori. J Clin Microbiol. 1997; 35: 1300–1303.</font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="Verdana">51. Klein PD, Graham DY, Gaillour A,  Opekun AR, Smith EO. Water source as risk factor for Helicobacter pylori  infection in Peruvian children. Lancet. 1991; 337: 1503–1506.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">52. Shahamat M, Mai U, Pasko-Kolva C,  Kessel M, Colwell RR. Use of autoradiography to assess viability of Helicobacter  pylori in water. Appl Environ Microbiol. 1993; 59: 1231–1235.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">53. Hulten K, Han SW, Enroth H, Klein  PD, Opekun AR, Gilman RH, et al. Helicobacter pylori in drinking water in Peru.  Gastroenterol. 1996; 110(4): 1031–1035.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">54. Sasaki K, Tajiri Y, Sata M, Fujii Y,  Matsubara F, Zhao M, et al Helicobacter pylori in the natural environment. Scand  J Infect Dis. 1999; 31(3): 275-280.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">55. Horiuchi T, Ohkusa T, Watanabe M,  Kobayashi D, Miwa H, Eishi Y. Helicobacter pylori DNA in drinking water in Japan.  Microbiol Immunol. 2001; 45(7): 515 - 519.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">56. Baker KH, Hegarty JP. Presence of  Helicobacter pylori in drinking water is associated with clinical infection.  Scand J Infect Dis. 2001; 33:744–746.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">57. Lu Y, Redlinger TE, Avitia R,  Galindo A, Goodman K. Isolation and genotyping of Helicobacter pylori from  untreated municipal wastewater. Appl Environ Microbiol. 2002; 68(3): 1436–1439.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">58. Domínguez-Bello MG, Beker B, Guelrud  M, Vivas J, Peraza S, Pérez ME, et al Short report: socioeconomic and seasonal  variations of Helicobacter pylori infection in patients in Venezuela. Am J Trop  Med Hyg. 2002; 66: 49-51.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">59. Rolle-Kampczyk UE, Fritz GJ, Diez U,  Lehmann I, Richter M, Herbarth O. Well water – one source of Helicobacter pylori  colonization. Int J Hyg Environ Health. 2004; 207: 363-368. </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">60. Twing KI, Kirchman DL, Campbell BJ.  Temporal study of Helicobacter pylori presence in coastal freshwater, estuary  and marine waters. Water Res. 2011; 45: I897-I905. </font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="Verdana">61. Ghosh P, Bodhankar SL. Determination  of risk factors and transmission pathways of Helicobacter pylori in asymptomatic  subjects in Western India using polymerase chain reaction. Asian J Pac Trop Dis.  2012; 12-17.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">62. Beuchat LR. Ecological factors  influencing survival and growth of human pathogens on raw fruits and vegetables.  Microb Infect. 2002; 4: 413–423.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">63. Karim QN, Maxwell RH. Survival of  Campylobacter pylori in artificially contaminated milk. J Clin Pathol. 1989;  42(7): 778.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">64. Constanza CM, Eduardo LP, Javier T,  Eduardo VM, Manuel Q, Pelayo C. Determinants of Helicobacter pylori  seroprevalence in Mexican adolescents. Helicobacter. 2004; 9(2):106–114.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">65. Quaglia NC, Dambrosio A, Normanno G,  Parisi A, Firinu A, Lorusso V, et al Survival of Helicobacter pylori in  artificially contaminated ultrahigh temperature and pasteurized milk. Food  Microbiol. 2007; 24:296–300.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">66. Hopkins RJ, Vial PA, Ferrecio C,  Ovalle J, Prado P, Sotomayor V, et al. Seroprevalence of Helicobacter pylori in  Chile: vegetables may serve as one route of transmission. J Infect Dis. 1993;  168: 222–226.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">67. Gomes BC. Study of the survival of  Helicobacter pylori in vegetables packed under a normal and modified atmosphere.  M.S. Thesis, Faculty of Pharmaceutical Sciences, University of São Paulo,  Ribeirão Preto, Brazil; 2003.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">68. Buck A, Oliver JD. Survival of  spinach-associated Helicobacter pylori in the viable but nonculturable state.  Food Control. 2010; 21: 1150-1154.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">69. Angelidis AS, Tirodimos I, Bobos M,  Kalamaki MS, Papageorgiou DK, Arvanitidou M. Detection of Helicobacter pylori in  raw bovine milk by fluorescence in situ hybridization (FISH). Inter J Food  Microbiol. 2011; 151: 252-256.</font></p> </font>       ]]></body>
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<label>1</label><nlm-citation citation-type="">
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