Catálogo de las especies de ceratopogonidae (diptera: nematocera) registradas para Venezuela y su importancia agro-ecológica y sanitaria

Catalogue of the ceratopogonidae of (diptera: nematocera) registered from venezuela and their agro-ecological and public health importance

Dalmiro Cazorla-Perfetti

Universidad Nacional Experimental “Francisco de Miranda”, Decanato de Investigaciones, Centro de Investigaciones Biomédicas (CIB), Laboratorio de Entomología, Parasitología y Medicina Tropical (LEPAMET), Coro, Venezuela. E-mail: lutzomyia@hotmail.com / cdalmiro@gmail.com

RESUMEN

Los Ceratopogónidos son insectos pequeños conocidos en Venezuela comúnmente como “jejenes”, siendo algunas especies vectoras de patógenos como virus, protozoarios y helmintos para el humano y los animales. En este trabajo se presenta un catálogo revisado y actualizado de las especies de la familia Ceratopogonidae (Diptera, Nematocera) registradas para Venezuela. Hasta el presente se conocen 142 especies, agrupadas en 16 géneros (Alluaudomyia spp., Amerohelea spp., Atrichopogon spp., Bezzia spp., Clinohelea spp., Culicoides spp., Monohelea spp., Dasyhelea spp., Forcipomyia spp., Leptoconops spp., Mallochohelea spp., Pachyhelea spp., Parabezzia spp., Paryphoconus spp., Phaenobezzia spp., Stilobezzia spp.) y 4 subfamilias (Ceratopogoninae, Dasyheleinae, Forcipomyiinae, Leptocopinae). Se comenta sobre su importancia bio-ecológica, médica, veterinaria y agronómica, y las necesidades de investigación en el país.

Palabras clave: Ceratopogonidae, catálogo, taxonomía, Venezuela.

ABSTRACT

The Ceratopogonid midges are small sized insects commonly known in Venezuela as “jejenes”, and some species are vectors of pathogens such as viruses, protozoa and helminths of humans and animals. In this paper, a revised and updated checklist of the Ceratopogonidae family (Diptera, Nematocera) registered from Venezuela is shown. Until now, 142 midge species have been recorded, grouped into 16 genus (Alluaudomyia spp., Amerohelea spp., Atrichopogon spp., Bezzia spp., Clinohelea spp., Culicoides spp., Monohelea spp., Dasyhelea spp., Forcipomyia spp., Leptoconops spp., Mallochohelea spp., Pachyhelea spp., Parabezzia spp., Paryphoconus spp., Phaenobezzia spp., Stilobezzia spp.) forming 4 subfamilies (Ceratopogoninae, Dasyheleinae, Forcipomyiinae, Leptocopinae). Bio-ecological, medical, veterinary and agronomic relevance and research needs on the Venezuelan ceratopogonid midges, are discussed.

Recibido: marzo 2014. Aprobado: julio 2014. Versión final: agosto 2014.

Introducción

Los insectos del orden de los Dípteros, suborden Nematóceros, que integran a la familia de los ceratopogónidos (Ceratopogonidae) son de talla pequeña (1-4 mm) y de distribución cosmopolita con excepción de las zonas polares, pudiendo habitar hasta los 4.000 m.s.n.m. en la región Neotropical (Ramírez-Pérez 1984, Ronderos et al. 2003, Borkent y Spinelli 2007, Lopes da Trinidade y De Sousa 2010, Gualapuro 2013). Incluyendo a las taxa extintas, esta familia se encuentra compuesta por más de 6.400 especies y más de 130 géneros agrupados en 5 subfamilias (Lebanoculicoidinae, Leptoconopinae, Ceratopogoninae, Dasyheleinae, Forcipomyiinae) (Borkent 2014, Roskov et al. 2014). Los ceratopogónidos poseen un ciclo de desarrollo de tipo completo (holometábolo), que consta de huevo, cuatro estadios larvales, pupa (los cuales requieren por lo general de ambientes húmedos incluyendo los acuáticos y semiacuáticos); los adultos generalmente son crepusculares y poseen un aparato bucal picador-chupador, el cual se encuentra más desarrollado en las hembras que son las únicas hematófagas (Mellor et al. 2000, Borkent y Spinelli 2007, Carpenter et al. 2013). Para la maduración de sus huevos, estas últimas necesitan de una alimentación rica en proteínas. En este sentido, algunos taxones son insectívoros y otros se alimentan exclusivamente de néctar y polen (e.g., Forcypomyia spp.), por lo que poseen importancia tanto biológica como económica en la polinización de plantas de interés agrícola como el cacao (Theobroma spp.) y el caucho (Hevea spp.) (Borkent y Spinelli 2007, Córdoba et al. 2013, Gualapuro 2013). Los estadios inmaduros que habitan en reservorios de agua (e.g., ríos, lagos) son utilizados, junto a otras taxa de macroinvertebrados, como bioindicadores en la evaluación de la calidad del agua, especialmente en aquellas fuentes hídricas que se emplean para el abastecimiento de las poblaciones humanas (Mosquera et al. 2008, Pereira 2010, Bernal y Castillo 2012). Particular interés desde el punto de vista de la artropodología sanitaria (médico-veterinaria), poseen las hembras de los géneros Austroconops spp., Culicoides spp., Forcipomyia (Lasiohelea) spp. y Leptoconops spp., las cuales se alimentan de la sangre de vertebrados, incluyendo al humano (Ronderos et al. 2003, Borkent y Spinelli 2007). Las especies hematófagas de ceratopogónidos se conocen comúnmente en español, entre otros más, como “jejenes”, “manta blanca”, “moscacilla”, “polvorines”, “purrujas”, “beatillas”, “chinches chupadoras”, “chaquistes” o “marigui mini”; en portugués como “maruins”, “mosquitinhos pólvora” y “mosquitinhos de mangue”; mientras que en inglés como “midges”, “no see ums”, “punkies”, “five O´s” (Ramírez- Pérez 1984, Ronderos et al. 2003, Lopes da Trinidade y De Sousa 2010, Gualapuro 2013). El género Culicoides spp. posee la mayor dispersión y diversidad con hasta más de 1.400 especies vivientes y extintas reconocidas en todo el globo terráqueo, cuya picada suele ser irritante y dolorosa y provocar lesiones dérmicas y alergias, lo que ocasiona muchas veces pérdidas económicas significativas en sectores involucrados con actividades recreativas y turísticas, forestales y agropecuarias; además de que pueden transmitir varios tipos de microorganismos patógenos, incluyendo virus, bacterias, protozoarios y helmintos, tanto a los animales silvestres y domésticos como al humano (Ronderos et al. 2003, Borkent y Spinelli 2007, Alarcón-Elbal y Lucientes 2012, Carpenter et al. 2013, Borkent 2014).

Un hecho relevante para el diseño de programas de evaluación, vigilancia epidemiológica y control de insectos de interés económico, así como también de aquellos que son vectores involucrados en la transmisión de enfermedades metaxénicas, es el conocimiento taxonómico de las especies involucradas, además de su biología, distribución y eco-epidemiología (Ortiz 1969, Alarcón-Elbal y Lucientes 2012, Córdoba et al. 2013). De allí que en virtud de lo planteado, se ha revisado la literatura científica ad hoc para clarificar y establecer el catálogo o listado actualizado de las especies que integran la familia Ceratopogonidae, la cual posee un gran interés bio-ecológico, económico y sanitario en el territorio nacional. En este sentido, se consultó en primera instancia el catálogo “World Species of Biting Midges (Diptera: Ceratopogonidae)”, el cual es elaborado periódicamente por el entomólogo canadiense Art Borkent, donde se da el listado de todas las especies vivientes y extintas de ceratopogónidos conocidas en el globo terráqueo (Borkent 2014). En dicho catálogo, actualizado hasta el 20 de enero de 2014, se señalan 42 especies para Venezuela, correspondiendo 34 de éstas al género Culicoides spp.; sin embargo, esta cantidad de especies de Culicoides spp. contrasta con las 52 reportadas en el último listado hecho para el país hace 30 años (Ramírez Pérez 1984); además, en este catálogo se expresa que “se agradece contactar al autor si se encuentran errores o si se tienen sugerencias para el mejoramiento del catálogo” (Borkent 2014), por lo que se decidió ampliar la búsqueda en otras fuentes bibliográficas, especialmente en el listado taxonómico mundial de biodiversidad (Roskov et al. 2014), además de las bases de datos, entre otras, LILACS y PUBMED.

Desde la época de la colonización española en América era bien conocida y documentada la molestia ocasionada por la picadura de los “jejenes” (Santamaría et al. 2008); sin embargo, desde un punto de vista taxonómico formal, fue hacia el siglo XVIII cuando el fundador de la taxonomía moderna, el naturalista sueco Carlos Linnaeus, empezó el estudio de las especies que constituirían la familia Ceratopogonidae, aunque hasta 1917 a ésta se le consideró como una subfamilia de Chironomidae, otra familia de dípteros que le es muy afín (Chan 1965, Borkent 2014). Los estudios taxonómicos sobre Ceratopogonidae en Venezuela aparecen hechos tanto por investigadores foráneos como nativos; así, hacia 1925 el zoólogo brasileño Adolfo Lutz y el médico-entomólogo venezolano Manuel Núñez-Tovar informaron de la presencia de C. paraensis en recolectas hechas en el estado Aragua, región nor-central (Lutz 1955). Después, los estudios continuaron durante los inicios de los años 40, empezando en 1942 y 1943 con los entomólogos venezolanos Ignacio Ortiz y David Iriarte respectivamente (Ramírez-Pérez 1984), y luego por investigadores norteamericanos y europeos (e.g., Fox y Hoffman 1944, Floch y Abonnenc 1949, Fox 1952) y venezolanos (Leopoldo Briceño-Iragorry, Pablo Anduze) (Ramírez-Pérez 1984). Es significativo recalcar que durante casi tres décadas (1942-1969), Ortiz realizó la más amplia e importante contribución, al describir 29 especies válidas de Ceratopogonidae nuevas para la ciencia en el territorio nacional, 25 de las cuales pertenecientes al género Culicoides spp., así como también de nuevos registros (Ortiz y Peña-García 1948, Ortiz 1950, 1952a,b, 1969, Ramírez-Pérez 1984, Borkent 2014, Roskov et al. 2014). En la década de los 50, se debe destacar los aportes de los investigadores venezolanos Mirta Mirsa, Carlos Díaz-Ungría, y del brasileño Oswaldo Forattini (Mirsa 1953, Forattini 1957, Díaz-Ungría 1958, Ramírez-Pérez 1984). La gran labor de Ortiz y demás entomólogos fue continuada a partir de los años 80 por otros dos entomólogos venezolanos: Jaime Ramírez-Pérez y Gustavo Perruolo. El primero de ellos elaboró, como ya se indicó, el último catálogo de los Culicoides spp. del país, además de aportar datos sobre su distribución (Ramírez-Pérez 1984, Ramírez-Pérez et al. 1988). Por su parte, Perruolo ha descrito cuatro especies nuevas de este mismo taxón para la ciencia en el territorio nacional (C. malariologiensis, C. unetensis, C. perijaensis y C. tamaensis) (Perruolo 1988, 2001a, 2006a,b), además de nuevos registros y datos bio-ecológicos y epidemiológicos, especialmente en el estado Táchira, región andino-venezolana (Perruolo 1987, 1990, 1991, 2001b, 2009). Se debe señalar también los aportes importantes que han realizado investigadores argentinos y brasileños al reconocimiento de la fauna de ceratopogónidos de Venezuela, quienes describieron o señalaron muchas especies con mayor énfasis en la subfamilia Forcipomyiinae, especialmente las que polinizan al cacao (T. cacao) junto con investigadores venezolanos del Instituto Nacional de Investigaciones Agropecuarias (INIA) (e.g., Cavalieri 1966, Spinelli y Dippolito 1995, Ronderos y Spinelli 1999, Sánchez et al. 2001). Como resultado de la revisión realizada, se anotaron para el país un total de 142 especies (81 de Culicoides spp.), cuyo arreglo taxonómico a nivel de subfamilia, género y subgénero se hizo siguiendo el trabajo de Borkent (2014):

Discusión

Ortiz (1969) y Ramírez-Pérez (1984) realizaron listados de las especies de Culicoides spp. presentes en Venezuela, señalando 54 y 52 especies de “jejenes”, respectivamente. Ortiz (1969) indicaba que “cifra que no señala más allá de un 35% de las especies que pueden ser encontradas entre nosotros”. Para el país, en la presente revisión se señalan 81 especies de Culicoides spp., las cuales al compararse con las reportadas globalmente (n = 1.343) (Borkent 2014), o por ejemplo para Colombia (n = 180) (Spinelli et al. 2009), sugiere que esa cifra está posiblemente subestimada, además de reflejar desconocimiento sobre la fauna del grupo en el territorio nacional. Similar situación estimamos para los restantes taxones de ceratopogónidos, especialmente si se toma en cuenta que al presente es aparentemente el primer listado que se realiza exclusivamente para el país. Por lo tanto, se debe indicar que la presente lista representa una aproximación al conocimiento de los Ceratopogónidos localizados en territorio venezolano. El área de distribución exacta de muchas especies se encuentra pobremente establecida, y existen extensas regiones prácticamente inexploradas que aún en pleno siglo XXI permanecen como una tabula rasa, lo cual resulta paradójico si se tiene en cuenta la gran importancia bio-ecológica, agronómica y sanitaria de los ceratopogónidos.

La morfología externa e interna comparada ha sido la herramienta principal para la identificación de las especies de Ceratopogonidae, especialmente el patrón de las alas (Ortiz 1969, Borkent y Spinelli 2007, Perruolo 2009), lo cual requiere generalmente de un entomólogo especializado, que en el país son escasos. Sin embargo, existen complejos de especies crípticas (e.g., en Culicoides spp.) que pueden diferir por ejemplo en su capacidad vectorial, por lo que es necesario recurrir a herramientas complementarias como la morfometría geométrica y las de tipo molecular (e.g., PCR) para comprender con mayor exactitud por ejemplo: la dinámica de transmisión de un microrganismo patógeno en particular (Henni et al. 2014). En lo concerniente a los estadios pre-adultos se presentan similares inconvenientes, lo que ha limitado los estudios ecológicos del taxón (Yanase et al. 2013). En este sentido, cuando se utilizan los estadios inmaduros de la familia Ceratopogonidae como bioindicador, aplicado a los estudios ecológicos de la evaluación de calidad de agua, no siempre se llega a identificarlos a nivel de género (Mosquera et al. 2008, Pereira 2010, Bernal y Castillo 2012). En un intento por superar estos inconvenientes, Perruolo (2009) diseñó claves ad hoc para la identificación de imagos de 24 especies de Culicoides spp. atraídas por el ganado vacuno en Venezuela. Debido a la importancia, especialmente económica y sanitaria, de los ceratopogónidos, se hace necesario en el país tener cursos de adiestramiento y una página Web como la de AVAbase (Arthropod Vectors of interest for Animal Health database: http://www.iikculicoides.net/).

Es significativo destacar desde un punto de vista de la artropodología sanitaria, la importancia de las especies de ceratopogónidos reportadas para el territorio nacional. En este sentido, Ortiz (1969) señalaba que las zonas playeras como las de los estados Aragua y Falcón, la “voracidad de las hembras de Culicoides” constituye un problema para las autoridades sanitarias, debido a que los visitantes se alejaban de estas zonas turísticas, lo que creaba un problema económico para los habitantes locales cuyos ingresos dependen en gran medida de esta actividad. Para las zonas playeras del estado Aragua, región nor-central, indicaba que C. phebotomus era la especie más abundante y de mayor actividad antropofílica (Ortiz 1969). Desde entonces no se han registrado trabajos al respecto, de allí que se hace necesario levantar el inventario, distribución, y datos bio-ecológicos para conocer la dinámica poblacional de todas las especies de Culicoides spp. que pican a los humanos, especialmente en los sitios turísticos, como por ejemplo los balnearios, pudiéndose de esta manera determinar las zonas y las épocas de mayor riesgo y sus criaderos. Asimismo, existe la necesidad de caracterizar los perfiles clínicos de estas picaduras y su tratamiento, ya que en su acción de hematofagia las hembras de los Culicoides spp. inyectan saliva hacia la cual ciertos individuos muy sensibles pueden desarrollar edema, pápulas con sobreagregación bacteriana, eritema, prurito, hipertermia, urticaria, dermatosis, piel escamosa y eventos asmatiformes (Sherlock y Guitton 1965, Ronderos et al. 2003, Santamaría et al. 2008).

La fiebre de Oropuche destaca dentro de las arbovirosis transmitidas por ceratopogónidos que afectan al humano en el Neotrópico, ocasionada por el virus Oropouche de genoma RNA del género Orthobunyavirus spp., perteneciente a la familia Bunyaviridae (Carpenter et al. 2013). En los brotes epidémicos de esta patología a nivel urbano, se implica a C. paraensis como el principal vector en los focos de la Amazonia brasileña y peruana (Castro et al. 2013). El hecho que C. paraensis se encuentre presente en áreas de baja altitud en Venezuela, y especialmente en la región amazónica donde la destrucción medio ambiental es ostensible por la minería descontrolada (Perruolo 1990), existe la potencialidad real de que el virus Oropouche se extienda desde Brasil y se convierta en el corto o mediano plazo en un problema de salud pública (Mourão et al. 2009, Castro et al. 2013). Lo planteado debe alertar a las autoridades sanitarias, especialmente porque la fiebre de Oropuche es fácilmente confundida con otras enfermedades febriles agudas como la malaria y el dengue (Mourão et al. 2009), las cuales son altamente prevalentes en nuestro país. Por lo tanto, surge la necesidad de realizar estudios sobre la bio-ecología de C. paraensis y mantener programas de vigilancia epidemiológica ante cualquier eventualidad.

A semejanza de sus congéneres dípteros del género Simulium spp. (Simuliidae), es bien conocido que los Culicoides spp. también son vectores biológicos de los nemátodos filaroideos del género Mansonella spp. (M. ozzardi, M. pertans y M. streptocerca), agentes etiológicos de la mansonelosis (Botero y Restrepo 2012). Esta filariasis generalmente cursa de manera asintomática, aunque existen reportes de adenopatías, linfoedemas, linfadenitis, prurito cutáneo y síntomas generales como cefalea, fiebre, mialgias, astenia e inclusive de un caso fatal (Azogue y Paz 1993, Botero y Restrepo 2012). En Venezuela, los focos de la filariasis se encuentran delimitados en las poblaciones indígenas de los estados Delta Amacuro, Bolívar y Amazonas, detectándose M. ozzardi y M. pertans, y prevalencias > 90% y hasta 30.000 microfilarias/mL de sangre y 22.000/g de piel, aunque de manera asintomática (Ortiz 1969, Medrano et al. 1992). Para el territorio nacional, se ha detectado infectado naturalmente con microfilarias a C. pifanoi (Ortiz 1969); tal como se muestra en el presente catálogo actualizado, también otras especies, como C. furens, C. lahillei, C. phebotomus y C. paraensis, que han sido incriminados como vectores primarios o secundarios en otros países (Ortiz 1969, Ronderos et al. 2003, Santamaría et al. 2008), se han capturado en el país; de allí que se requiere realizar estudios más detallados para determinar su relevancia en los focos venezolanos de la filariasis.

Debido a que las leishmaniasis son altamente prevalentes y de distribución amplia en Venezuela (De Lima et al. 2011), se hace necesario verificar en el territorio nacional acerca de la infección natural de ceratopogónidos con Leishmania spp. debido a los hallazgos recientes en Australia y Túnez relacionados con este hecho, además de la sospecha de que también pudieran estar involucrados en la transmisión de Plasmodium spp. (Dougall et al. 2011, Santiago-Alarcón et al. 2012, Slama et al. 2014). Esto es particularmente importante indagarlo en especies de Culicoides spp. antropofílicas y de amplia distribución (e.g., C. insignis), o con actividad picadora diurna (e.g., C. paraensis) (Carpenter et al. 2013, Gualapuro 2013), y presentes en áreas endémicas para leishmaniasis y malaria.

Los ceratopogónidos, especialmente los pertenecientes al género Culicoides spp., destacan también como responsables de ocasionar dermatitis alérgicas en animales incluyendo los de importancia económica (Portela et al. 2012, Schaffartzik et al. 2012), así como de transmitirles diferentes tipos de microorganismos patógenos, helmintos (e.g., Onchocerca cervicalis), y protozoos (e.g., Haemoproteus spp.) (Ortiz 1969, Klei et al. 1984, Ronderos et al. 2003, Lopes da Trinidade y De Sousa 2010, Carpenter et al. 2013, Valkiūnas et al. 2014). Dentro de los arbovirus, destaca por su importancia en la medicina veterinaria el virus de la “Lengua Azul” (“Blue Tongue”) (género Orbivirus spp., familia Reoviridae), el cual posee hasta 26 serotipos y se encuentra ampliamente distribuido por todo el mundo; patológicamente, le puede ocasionar, especialmente a rumiantes domésticos y silvestres, fiebre, depresión, secreción nasal, salivación excesiva, edema facial, hiperamonemia, ulceración de la mucosa oral, debilidad muscular, neumonía secundaria e inclusive su deceso, lo que origina pérdidas económicas (Ronderos et al. 2003, MacLachlan 2011, Ruiz-Fons et al. 2013). La “Lengua Azul” es una arbovirosis que se encuentra incluida en la “Lista A” de la Organización Mundial Internacional de Epizootias, las cuales deben ser notificadas ya que se pueden propagar con rapidez (MacLachlan 2011). En Venezuela, se han realizado estudios serológicos en ganado bovino en varias regiones, lográndose detectar tasas de seroprevalencia superior al 90% (Pérez-Barrientos et al. 1995, González 1998). Tanto por su abundancia y el hecho de habérseles aislado el virus de la “Lengua Azul”, C. insignis y C. pusillus son considerados sus principales vectores en la región neotropical (Lager 2004). Estas dos últimas especies señaladas, son similarmente las más abundantes y de mayor dispersión en las zonas de cría de ganado vacuno en Venezuela, y representarían vectores potenciales del virus de la “Lengua Azul”, así como también otras especies de Culicoides spp. que también se han capturado atraídas a estos animales en estas zonas: C. arubae, C. debilipalpis, C. flavivenulus, C. foxi, C. furens, C. guttatus, C. iriartei, C. leopoldoi, C. phebotomus, C. trilineatus y C. venezuelensis (Perruolo 2001b, 2009). Sin embargo, en el país aún se necesita conocer con mayores detalles la epidemiología de esta arbovirosis, debiéndose en primer lugar aislar los serotipos circulantes tanto en los animales como en los Culicoides spp. vectores; sin embargo, se deben implementar las técnicas diagnósticas adecuadas, ya que el género Orbivirus spp. comprende hasta 19 serogrupos, pudiendo detectarse reacciones cruzadas con otros serogrupos, como el virus de Enfermedad Hemorrágica Epizoótica, que dan sintomatologías clínicas similares y que también transmiten los Culicoides spp. (Rivera et al. 2013).

Además de las descritas, existen otras arbovirosis de interés veterinario o de potencial médico-zoonótico, y distribución global transmitidas por Culicoides spp. que no deben subestimarse (e.g., fiebre del Valle del Rift, virus de la estomatitis vesicular de Indiana, virus del Nilo occidental), especialmente por la facilidad actual de movimiento de turistas y trabajadores, o transporte de ganado; y de la expansión, en altitud y/o latitud, cada vez más tangible de las poblaciones de vectores y reservorios hacia zonas que producto del calentamiento global antes no colonizaban; de hecho, se estima que las enfermedades metaxénicas en general tendrán el mayor efecto en salud debido a este fenómeno ambiental (Ronderos et al. 2003, Haines et al. 2006, Shuman 2011, Carpenter et al. 2013, Rivera et al. 2013). Por ello, ante este escenario las autoridades sanitarias del país deben avocarse a implementar planes de vigilancia epidemiológica en todo el territorio nacional.

En conclusión, con este catálogo o listado de la familia Ceratopogonidae del país se quiere dejar constancia y llamar la atención, sobre la importancia de este grupo de dípteros-nematóceros, tanto a nivel bioecológico y de la artropodología sanitaria y agronómica, y que además sirva de estímulo para que las nuevas generaciones de entomólogos y autoridades de Salud Pública del país se interesen en su estudio, lo que seguramente redundará en el incremento de la diversidad del presente catálogo.

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