Universidad de Oriente, Núcleo de Anzoátegui, Escuela de Ciencias de la Salud, 1Departamento de

Microbiología y Parasitología, Grupo de Investigación en Microbiología Aplicada, 2Departamento de

Ciencias Fisiológicas, Grupo de Investigación en Toxinología Aplicada y Animales Venenosos, Laboratorio de

Biomedicina Computacional, Barcelona, Venezuela

E-mail: lemusd@yahoo.com

RESUMEN

Los teléfonos celulares se han ]]> convertido en una necesidad, imponiendo cambios significativos en la sociedad ]]> moderna. Los celulares propician condiciones favorables para el crecimiento de ]]> microorganismos al emitir calor o albergar suciedad y sudor. Se evaluaron ]]> microbiológicamente 166 equipos con teclado tradicional (n = 83) y con ]]> pantalla táctil (n = 83). La contaminación microbiana se valoró cultivando ]]> placas de agar puestas en contacto directo con diversos componentes ]]> de los teléfonos. Todos los equipos resultaron contaminados. Las bacterias ]]> más frecuentemente aisladas fueron Staphylococcus aureus (29,5%), entre las Gram ]]> positivas, y Escherichia coli (19,3%) y Proteus vulgaris (15,1%), entre ]]> las Gram negativas. De los 18 taxa de bacterias y hongos ]]> aislados, Klebsiella pneumoniae solo se encontró en equipos tradicionales. Los ]]> porcentajes de aislados de bacterias Gram positivas y Gram negativas ]]> fueron similares en ambos tipos de celulares. Entre los aislados ]]> Gram negativos hubo una frecuencia mayor en los celulares tradicionales ]]> ( p < 0,02). Los hongos filamentosos más frecuentemente aislados fueron ]]> Aspergillus spp (20,5%), Trichoderma (8,4%) y Rhizopus spp (4,8%). Entre ]]> las levaduras, las del género Candida (9,0%) superaron en frecuencia ]]> a las del género Rhodotorula (3,6%). Los porcentajes de aislados ]]> de hongos filamentosos fueron mayores que los de levaduras en ]]> los teléfonos tradicionales ( p < 0,0001) y en los táctiles ]]> ( p < 0,05). Los porcentajes de aislados en los teléfonos ]]> tradicionales fueron mayores que en los táctiles, tanto para los ]]> hongos filamentosos ( p < 0,00005), como para las levaduras ( p ]]> < 0,002). Se concluye que los equipos presentaron en su ]]> superficie bacterias indicadoras de contaminación fecal y otros gérmenes con alta ]]> potencialidad para transmitir infecciones en oídos, piel y sus anexos.

ABSTRACT

Cell phones have become ]]> a necessity, imposing significant changes in modern society. Cell phones ]]> have favorable conditions for the growth of microorganisms due to ]]> heat emission or harboring dirt and sweat. In this study ]]> 166 equipment with traditional keyboard (n = 83) and touch ]]> screen (n = 83) were evaluated microbiologically. Bacterial and fungal ]]> contamination was assessed cultivating agar plates placed in direct contact ]]> with various components of the phones. All cell phones were ]]> contaminated. The most frequently isolated bacteria were Staphylococcus aureus (29.5%), ]]> among Gram positive, and Escherichia coli (19.3%) and, Proteus vulgaris ]]> (15.1%), among Gram negative. Among the 18 isolated taxa of ]]> bacteria and fungi, Klebsiella pneumoniae was found only in traditional ]]> equipment. The percentages of Gram positive and Gram negative isolates ]]> were similar in both cell phone types. Among Gram negative, ]]> isolates were more frequent in traditional phones ( p < 0.02). The ]]> most commonly isolated filamentous fungi were Aspergillus spp (20.5%), Trichoderma ]]> (8.4%) and Rhizopus spp (4.8%). Among yeasts, Candida (9.0%) species ]]> isolates were more frequent than those of genus Rhodotorula (3.6%). ]]> The percentages of filamentous fungi isolates were greater than those ]]> of yeasts, either on traditional telephones ( p < 0.0001) or ]]> on the touch screen ones ( p < 0.05). In traditional ]]> mobile phones the percentages of isolates were higher than in ]]> touch phones, either for filamentous fungi ( p < 0.00005), and for ]]> yeasts ( p < 0.002). We concluded that cell phones had on ]]> their surface a variety of bacteria indicative of fecal contamination and other ]]> germs with high potential to transmit infections to ears, skin ]]> and skin annexes.

Key words: Cell phones, bacteria, fungi, pollutants.

INTRODUCCIÓN

De acuerdo con los datos oficiales de la Comisión Nacional de Telecomunicaciones, el uso de teléfonos móviles  o  celulares,  como  mejor  se  les  conoce  en  Latinoamérica es cada vez más frecuente en Venezuela. En este contexto, se les puede clasificar como objetos de uso masivo en el país, porque para finales de 2014, había más de 106 líneas de telefonía móvil activas por cada 100 habitantes (CONATEL 2014).

En los teléfonos celulares se han identificado bacterias y hongos (Rusin et al. 2002) que pueden establecer una dinámica microbiológica asociada a la circulación de gérmenes en sentido horizontal usuario- equipo-usuario y, entre usuarios, sin distinción de género y edad (Famurewa y David 2009).

El conocimiento sobre los agentes contaminantes que puedan predominar en los teléfonos móviles es relevante para conocer el riesgo implícito en la transmisión de microorganismos desde estos equipos a las regiones anatómicas en mayor contacto con ellos (manos, oídos y labios). Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue determinar la  presencia de  microorganismos aerobios en diferentes modelos de teléfonos celulares con teclado tradicional y con pantalla táctil.

MATERIALES Y MÉTODOS

El estudio de tipo descriptivo y transversal se llevó a cabo entre julio y septiembre de 2013, en la ciudad de Barcelona, estado Anzoátegui. Se procesaron 166 equipos telefónicos móviles (83 con teclado tradicional y 83 con pantalla táctil), todos con un tiempo mínimo de uso de seis meses y provenientes de distintos tipos de usuarios. Los equipos fueron trasladados por sus usuarios hasta el laboratorio del Grupo de Investigación de Microbiología Aplicada de la Universidad de Oriente, Núcleo de Anzoátegui, donde se tomaron muestras para determinar la presencia de bacterias y hongos, siguiendo las recomendaciones de Obee et al. (2007). Cada equipo fue colocado en contacto directo con placas de agar, aplicando presión uniforme sobre los componentes más representativos del teléfono: micrófono, auricular, teclas

“send” y “end” y resto del teclado. Se emplearon como controles dos teléfonos nuevos, uno de cada tipo de teclado los cuales se tomaron de su caja de embalaje y se sometieron a los mismos procedimientos de toma de muestras.

Los medios de cultivo bacteriológicos empleados fueron agar nutritivo, manitol salado, DNAsa agar y Levine (BBL, Becton Dickinson) y el micológico fue agar Sabouraud suplementado con cloranfenicol (BBL, Becton  Dickinson).  Para  el  estudio  de  las  bacterias se incubó a 35ºC en aerobiosis por 24-72 horas y para el estudio de hongos se hizo a 25ºC, observándose las muestras interdiariamente por 20 días.

En las colonias bacterianas desarrolladas se realizaron observaciones macroscópicas y microscópicas, tinciones, pruebas específicas (catalasa, coagulasa) y se implementó el sistema API 20E (BioMérieux, France) para identificar las enterobacterias.

En los casos de crecimiento de colonias fúngicas la identificación se fundamentó en el desarrollo de las estructuras de reproducción, con revisión de fragmentos del miceto en preparaciones húmedas. La implementación de subcultivos por el método de Ridell (1950) y el uso de claves dicotómicas según De Hoog et al. (2000) permitieron identificar los hongos filamentosos. Las levaduras se caracterizaron por el sistema API Aux 20 (BioMérieux, France).

Se  reportan  los  resultados  como  frecuencias relativas expresadas en porcentajes. Estos porcentajes se  refieren  a  los  totales  de  aislados  bacterianos  o fúngicos encontrados, excepto en las tablas 1 y 4 que se refieren al número de teléfonos móviles contaminados. Se determinó la significancia estadística mediante las prueba t para porcentajes procedentes de una misma muestra. Se consideraron estadísticamente significativas las diferencias con p < 0,05.

 RESULTADOS

En este estudio hubo contaminación con bacterias o con hongos en todos los equipos telefónicos con seis meses o más de uso que se evaluaron (n = 166; 100%), mientras  que  no  hubo  aislado  en  los  dos  teléfonos nuevos empleados como controles. Las especies bacterianas más frecuentes en ambos tipos de celulares fueron Staphylococcus aureus (29,5%), Staphylococcus epidermidis (26,5%),  Escherichia coli (19,3%)  y Proteus vulgaris (15,1%). En la Tabla 1 se muestran los  porcentajes discriminados por tipo de equipo telefónico. En ambos prototipos de celulares se aislaron los mismos tipos de bacterias, excepto Klebsiella pneumoniae que sólo se aisló en teléfonos con teclado tradicional.

Cuando se agruparon los aislados bacterianos de acuerdo con su tinción, en los teléfonos tradicionales (101 aislados), los porcentajes de aislados de bacterias Gram positivas y Gram negativas fueron similares, y en  los teléfonos táctiles (67 aislados), aunque hubo un mayor porcentaje de aislados Gram positivos, la diferencia no fue estadísticamente significativa (Tabla 2). Al comparar los porcentajes de aislados encontrados en equipos tradicionales  y  táctiles  contaminados  con  bacterias Gram positivas no hubo diferencia estadísticamente significativa (96 aislados); en cambio, hubo un porcentaje significativamente mayor de aislados Gram negativos en equipos con teclado tradicional (72 aislados) (Tabla 3)

.

Los equipos evaluados presentaron contaminación por hongos ambientales, aislándose con mayor frecuencia Aspergillus spp. (20,5%), Trichoderma hamatum (8,4%) y Rhizopus spp. (4,8%) entre los hongos filamentosos; además solo se aislaron levaduras de los géneros Candida (9,0%) y Rhodotorula (3,6%) (Tabla 4). De los 11 taxa fúngicos aislados, todos se encontraron en los equipos con teclados tradicionales, mientras que solo 6 estaban presentes en los equipos táctiles.

Cuando se agruparon los aislados fúngicos como hongos filamentosos y levaduras, los porcentajes de aislados de hongos filamentosos fueron significativamente mayores que los de las levaduras, tanto en los teléfonos tradicionales  (64  aislados),  como  en  los  teléfonos táctiles (17 aislados) (Tabla 5). Así mismo, al comparar los porcentajes de aislados encontrados en equipos tradicionales y táctiles se encontraron frecuencias significativamente mayores de aislados en los celulares tradicionales, tanto para los hongos filamentosos (60 aislados), como para las levaduras (21 aislados) (Tabla 6).

DISCUSIÓN

Esta investigación demostró la presencia de los microorganismos en los teléfonos celulares, estando contaminados con bacterias u hongos todos los equipos   evaluados. Tagoe et al. (2011) y Nowakowicz-Debek et al. (2013), refirieron contaminación con diversos gérmenes en el 100% de los teléfonos móviles de usuarios universitarios. En investigaciones realizadas en equipos de trabajadores de la salud, vendedores de hortalizas y obreros, entre otros, se han encontrado microorganismos de la piel, pero también patógenos como Staphylococcus, Salmonella y Shigella (Famurewa y David 2009, Yusha΄u et al. 2010, Tagoe et al. 2011, Nowakowicz-Debek et al. 2013, Meadow et al. 2014).

En  general,  en  este  estudio  se  aislaron  18  tipos de microorganismos, siendo los más frecuentes las bacterias Gram positivas y los mohos. Esta diversidad de microorganismos fue similar a la encontrada por otros autores (Famurewa y David 2009, Ilusanya et al. 2012).

]]> La bacteria predominante fue Staphylococcus aureus y más de la mitad (55,4%) de los aislados bacterianos eran del género ]]> Staphylococcus. Las bacterias de este género colonizan la mucosa nasal, vaginal y anal sin causar enfermedad, sin embargo, en ocaciones pueden producir, ]]> entre otras, infecciones en el rostro, impétigo, abscesos y celulitis (Sepehri et al. 2009, Brooks et al. 2010). En algunos trabajos, este género de ]]> bacterias ha sido aislado con frecuencias que oscilan entre 32,9% y 84,0% (Famurewa y David 2009, Yusha΄u et al. 2010). Hay evidencias de que ]]> los dispositivos de teclado tradicional albergan más colonias de Staphylococcus (UFC/cm2) que los teléfonos de pantalla táctil (Obee et al. 2007, Pallavi et al. 2013). ]]> Es posible que su permanencia en estos objetos esté relacionada con su alta capacidad de crecer en amplio rango de temperatura y pH, y ]]> adicionalmente, estar favorecido por su naturaleza halófila, que le faculta para crecer en diversos ambientes.

Aunque en bajo porcentaje, en los dispositivos analizados  se  encontraron  aislados  de  Streptococcus spp. Este microrganismo usualmente causa infecciones supurativas como faringitis, neumonía, meningitis e inclusive caries. También ha sido aislado en menor proporción que Staphylococcus en otros estudios (Brooks et al. 2010, Yusha΄u et al. 2010).

Las otras bacterias Gram negativas Klebsiella, Proteus y Pseudomonas que se obtuvieron de las superficies de los equipos, han sido reportadas en otros estudios como importantes patógenos oportunistas, en diversas enfermedades de origen infeccioso, tales como celulitis y otitis (Brooks et al. 2010).

La contaminación por estos microorganismos ubicuos ha llamado ]]> tanto la atención, que incluso se han evaluado los equipos según el género del usuario y el área de contacto con el ]]> aparato móvil (auriculares, micrófonos, pantallas y teclas específicas como “send”, “end” y “menú”), encontrándose crecimiento de agentes patógenos en todos ellos (Brady et al. ]]> 2009, Tagoe et al. 2011). En los teléfonos es posible la existencia de microambientes húmedos, gracias al aporte de ]]> la sudoración del usuario, que permite el establecimiento de un medio ideal para la colonización y el crecimiento de agentes bacterianos y fúngicos, ]]> o su desarrollo en complejas comunidades de biofilms, que favorecen la supervivencia inclusive de otros gérmenes. Esta condición fue descrita en superficies de ]]> teléfonos táctiles contaminados por Pseudomonas, Staphylococcus y Candida (Hassan et al. 2004), todos ellos aislados en este trabajo. El calor producido en los teléfonos ]]> es otro factor que influye favorablemente sobre la viabilidad microbiana en las superficies plásticas, manteniendo por días la capacidad invasiva de los colonizantes microscópicos ]]> (Hassan et al. 2004).

También, la manera como se emplean los equipos de telefonía móvil involucra ciertas acciones que podrían explicar la contaminación de los equipos: una de ellas es el proceso de recargar la batería, que conlleva un riesgo de contaminación al colocar el teléfono en cualquier superficie de limpieza dudosa (pisos, mesones). Cuando los equipos se guardan en bolsos o carteras, puede facilitar el contacto con otros objetos usualmente contaminados como el papel moneda o las llaves (Ilusanya et al. 2012, Navas-Yamarte et al. 2014).

La mayoría de los aislados micóticos que contaminaron los teléfonos fueron de hongos filamentosos, los cuales presentaron una frecuencia significativamente mayor de aislados en los equipos con teclado tradicional de botones. Comúnmente estos  hongos  colonizan varios sustratos y  suelen  provenir  del  medio  ambiente,  suelo  o  aire (Lemus-Espinoza et al. 2012). En este trabajo destacaron Aspergillus, Trichoderma, Rhizopus y Cladosporium, géneros productores de esporas, con grandes propiedades alergénicas y vinculados a otomicosis e infecciones micóticas oportunistas en  el  humano (Chouaki et  al. 2002, Lemus-Espinoza et al. 2014).

Otros hongos identificados fueron las levaduras, las cuales presentaron una mayor frecuencia de aislados en los teléfonos tradicionales. Las levaduras ascogénicas del género Candida y Rhodotorula encontradas en este trabajo, también han sido identificadas por otros autores, tales como Yusha΄u et al. (2010), Tambe y Pai (2012) y más recientemente por Özkan y Sülüm (2014). Ambos grupos de hongos producen entre otras afecciones, queratomicosis, onicomicosis, candidosis y endoftalmitis (Seifi et al. 2013, Lemus-Espinoza et al. 2014).

Los resultados de esta y otras investigaciones han mostrado  el  tropismo  de  los  microorganismos  hacia los   microecosistemas   presentes   en   estos   equipos. Las bacterias representan el mayor porcentaje de contaminantes microbianos en los teléfonos móviles; pudiéndose minimizar la contaminación de los equipos con  una  buena  y  regular  limpieza  de  sus  superficies con   alcohol   isopropílico   al   70%   v/v   (Yusha΄u   et al.   2010).   Sin   embargo,   la   destacada   frecuencia fúngica, cobra importancia para la salud pública, por cuanto su erradicación de las superficies telefónicas involucra un proceso de descontaminación más complejo, requiriéndose técnicas como las de radiación ultravioleta, uso de ozono, e incluso, de nanoplata tóxica (Nowakowicz-Debek et al. 2013).

CONCLUSIONES

La elevada frecuencia de aislamiento de una variedad amplia de agentes bacterianos y fúngicos de los equipos telefónicos móviles, hace posible que estos objetos puedan comportarse como importantes vehículos de transmisión de enfermedades infecciosas a sus usuarios. Aunque los celulares con pantalla táctil tuvieron una menor cantidad de aislados bacterianos y fúngicos, aún están significativamente contaminados, por lo que, una mejor práctica de higiene en el lavado de las manos de los usuarios y colocar los equipos celulares en superficies limpias, disminuiría las posibilidad de infecciones causadas por estos gérmenes procedentes de los celulares.

AGRADECIMIENTOS

Los Autores agradecen al Ingeniero Víctor La Rosa, por su valiosa cooperación con el soporte y asistencia con el archivo de datos.

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