Leidi Herrera*
Laboratorio de Biología de Trypanosoma de mamíferos. Instituto de Zoología y Ecología Tropical, Facultad de Ciencias. Universidad Central de Venezuela. Caracas, Venezuela.
*Autor de correspondencia: herrerleidi@yahoo.com
Las parasitosis, circunscritas a grupos animales, como la tripanosomiasis americana o Enfermedad de Chagas, son primariamente enzootias o zoonosis, en las cuales el hombre, como ultimo eslabón de la escala zoológica, participa como un hospedador accidental dentro de la cadena de transmisión. Una de las grandes necesidades planteadas en el estudio de estas parasitosis, es el conocer los hospedadores en cada ecosistema y su rol como reservorios. En la presente revisión, se expondrán algunos puntos tratados por diferentes autores en relación a hospedadores mamíferos primarios o secundarios y su conceptualización. Se ha intentado resumir una lista de especies de mamíferos, naturalmente infectados por Trypanosoma cruzi, agente etiológico de la Enfermedad de Chagas, con sus respectivas referencias originales.
Palabras clave: Reservorios, Trypanosoma cruzi, enfermedad de Chagas.
A review of reservoirs of Trypanosoma (Schizotrypanum) cruzi (Chagas, 1909), the etiologic agent of Chagas Disease
SUMMARY
Animal parasitoses, such as American trypanosomiasis or Chagas Disease, are principally enzootic diseases or zoonoses, in which humans, as the last step in the zoological chain, participate as accidental hosts in the transmission cycle. One of the great needs within the study of these parasitoses is to identify the hosts in each ecosystem where the disease is prevalent and determine their role as reservoirs. In this review, some of the issues and concepts covered by different authors in relation to primary and secondary mammalian hosts are discussed. A list of mammalian species that are naturally infected by Trypanosoma cruzi, the causal agent of Chagas disease, together with the original bibliographical references has been included.
Key Words: Reservoirs, Trypanosoma cruzi, Chagas disease.
]]> En memoria de la Dra. Trina Perrone, cuya temprana desaparición deja un vacío en la hemoparásitología veterinaria venezolana.Recibido el 04/09/2009 Aceptado el 21/02/2010
INTRODUCCIÓN
Las parásitosis están circunscritas a un hábitat y a sus componentes; así parásitos especialistas poseen un hábitat más restricto al igual que las asociaciones que establecen, mientras que los generalistas se encuentran en más de un tipo de hábitat estableciendo asociaciones múltiples.
Los hospedadores, vectores y/o reservorios, como componentes asociados al ciclo de transmisión de estas parásitosis, cumplen igualmente con esta dinámica. Las teorías de co-evolución de las asociaciones parasitarias establecen, que se puede conocer el curso de una parásitosis en el tiempo evolutivo, si se conoce la evolución de sus hospedadores o de los ancestros de éstos (Webster et al., 2007).
Se ha afirmado que asociaciones hospedador-parásito muy antiguas son "íntimas" y de larga duración y a veces definidas como de baja a moderada virulencia. En caso contrario, se estaría frente a un acontecimiento de parasitismo reciente en un hospedador reciente. Algunos contraejemplos indican que la asociación aún dentro de las mismas especies, para cada asociado, puede presentar particularidades. La incertidumbre estaría en saber si la co-evolución en el tiempo actúa en forma recíproca para hospedadores y parásitos, con un índice relativo de evolución para ambos. En general las parásitosis, circunscritas a grupos animales o sus ancestros, son enzootias o zoonosis, en las cuales el hombre último eslabón de la cadena zoológica, participa como un hospedador accidental dentro de la cadena de transmisión (Page, 1994).
Se hace necesario conocer a los hospedadores de un parásito y su rol en la naturaleza. En la presente revisión sobre Tripanosomiasis americana o enfermedad de Chagas, se expondrán los puntos tratados por diferentes autores en relación al hospedador mamífero reservorio y se intentará resumir la lista de especies citadas en la literatura.
Tripanosomiasis Americana o Mal de Chagas: de la Enzootia a la Zoonosis
Las enzootias, primariamente restringidas a los animales silvestres, se transforman en zoonosis con el manejo y colonización de áreas deshabitadas o poco
impactadas, cuando hombres, animales domésticos y/o sinantrópicos se integran a la cadena de transmisión.Varios son los factores considerados como importantes en este proceso (Walsh
et al., 1993; Dias, 2000; Walter, 2003): ]]> • Modos de producción económica de la población humana;• El uso de la tierra como propiedad;
• La explotación de los recursos naturales;
• El proceso de urbanización y construcción de carreteras;
• El manejo de áreas de reservas de biodiversidad;
• Las actividades de deporte y placer en áreas naturales;
• El manejo social y/o individual de las parásitosis, una vez conocidas;
• Actitudes frente a las enfermedades;
• Condiciones de la vivienda humana y de los locales de confinamiento animal.
La Tripanosomiasis americana, como enzootia silvestre, se extiende desde la latitud 42º N (Carolina del Norte y Maryland, EUA.) hasta el paralelo 49º S (zonas meridionales de Argentina y Chile), incluyendo las islas del Caribe (Dias, 2000).
]]> Cuando esta tripanosomiasis afecta al ser humano, produce generalmente una patología descrita como Enfermedad de Chagas, cuya distribución coincide con regiones de Norte, Centro y Suramérica donde los vectores se han domiciliado, en las cuales están afectadas actualmente 15-16 millones de personas. Esta enfermedad es considerada la tercera parásitosis más importante de las Américas después de la malaria y de la bilharzia (Coura & Dias, 2009; Schofield & Dias, 1998).Trypanosoma (Schizotrypanum) cruzi
(Kinetoplastida, Trypanosomatidae), agente causal de esta parásitosis, es un hemoflagelado heteroxénico que desarrolla su ciclo de vida en ocho órdenes de mamíferos y en más de 140 especies de insectos estrictamente hematófagos (Hemiptera, Reduviidae, Triatominae), la mayoría de los cuales actúan como vectores, siendo Triatoma, Panstrongylus y Rhodnius los géneros de mayor importancia epidemiológica (Barretto, 1979; Dias, 2000).La determinación total del genoma de T. cruzi, como iniciativa multidisciplinaria mundial, permitió revelar la naturaleza diploide de este parásito, con un 50% de secuencias repetidas (en gran parte transposones y genes codificantes para moléculas de superficie) y un tamaño y diversidad los cuales revelarían un potencial de interacciones y procesos regulatorios hasta ahora desconocidos. Este hallazgo resultó ser una herramienta de sumo valor para el estudio de diversos aspectos de la enfermedad de Chagas, poniendo a disposición una gran cantidad de información sobre los genes del parásito, lo cual pudiese servir para derivar antígenos, o bien conocer el eclecticismo del parásito en su asociación con hospedadores vertebrados e invertebrados, entre otras cosas. (Levin, 1999; El-Sayed et al. ,2005).
La naturaleza clonal de T. cruzi, ha permitido la utilización de marcadores bioquímicos y moleculares para agrupar fenotipos y genotipos del parásito que pueden mostrar diversidad biológica, bioquímica y molecular, sean distribuidos o no en una misma área geográfica (Anonymous, 1999; Gaunt & Miles, 2000; Lisboa et al.,2004; Yeo et al., 2005; Zingales et al., 2009), a saber:
• T. cruzi I (Tc I, Z1, DTU I), subpoblacion homogénea, considerada más antigua, asociado primariamente a ambientes silvestres y sinantrópicos, especialmente a mamíferos didélfidos. Es el grupo de mayor frecuencia desde la cuenca amazónica hacia el norte de Suramérica y Centro América, aun en ambientes domésticos;
• T. cruzi II (Tc II, Z2, DTU IIb), subpoblacion más heterogénea a la cual se le han atribuido hasta cinco variantes genéticamente segregadas; siendo la subpoblación de parásitos de gran abundancia en el Cono Sur. Se le ha asociado primariamente a desdentados en su aparición más antigua en el Continente Americano (65 millones de años) y más recientemente a roedores caviomorfos y primates. Se presenta frecuentemente en el ciclo doméstico, aun
cuando hay registros de su presencia en reservas de primates poco intervenidas.
• T. cruzi III (Z3, Z1 ASATd, Z3-A, DTU IIC), subpoblación asociada tradicionalmente a la transmisión enzoótica, es considerada el tercer clado ancestral. Se le ha encontrado en mamíferos terrestres y cavadores, aun cuando algunos casos humanos han sido atribuidos a este genotipo. A pesar de que su origen en la separación de subpoblaciones no está del todo dilucidado, se le ha atribuido su aparición a eventos de hibridizacion.
• T. cruzi IV (Z3, Z3-B, DTU IIa): Subpoblación también asociada a enzootias, con registros en canidos silvestres y ocasionalmente en casos humanos. Su origen se le ha atribuido a eventos de hibridizacion.
• T. cruzi V (Cepa Boliviana Z2, rDNA ½, clonet 39, DTU IId): Subpoblación asociada a ciclos de transmisión domésticos con un origen quizás en la hibridizacion de subpoblaciones domesticas y silvestres. Presentes en casos humanos y en los triatominos de mayor abundancia del Cono Sur.
]]> • T. cruzi VI (Cepa Paraguaya Z2, Zymodema B, DTU IIe): Subpoblaciones asociadas a casos humanos y al igual que Tc V, frecuentemente asociada a triatominos domiciliados del cono Sur. Su origen se atribuye al menos a dos procesos de hibridizacion.La relación filogenética de estos clados es continuamente materia de debate (Araújo et al., 2002; Mendonça et al., 2002; Santos et al.
, 2002; Brandão & Fernández, 2006).Algunos estudios han hecho énfasis en que la variación genómica de
T. cruzi, pudiese condicionar la interacción del parásito con sus hospedadores vertebrados a nivel de la enzootia y de la zoonosis. Por otra parte, en algunos casos, se ha estudiado si los vertebrados donde circula el parásito, pudiesen actuar como filtros biológicos de sus subpoblaciones (Jansen et al., 1991, Vago et al., 2000; Andrade et al., 2002, Herrera et al., 2004; 2005; Yeo et al., 2005).Sin embargo en la naturaleza se han dado eventos de infección que indican la relatividad de esta asociación estricta entre genotipo del parásito y
un grupo reservorio determinado; algunos ejemplos se han dado para Tc II, tradicionalmente asociado a ciclos domésticos e infecciones humanas, el cual ha sido descrito en reservorios estrictamente silvestres como Procyon lotor (Procyoniidae–Carnivora), Trichomys apereoides (Echimyiidae–Rodentia); Philander frenata; D. albiventris (Didelphidomorphia) y Leonthopitecus rosalia (Primata), (Pietrzak & Pung, 1998; Pinho et al., 2000; Lisboa et al., 2004; Herrera et al., 2005, Yeo et al., 2005).La tripanosomiasis americana como parásitosis nidal, está condicionada por factores como clima,
relieve, suelo, flora y fauna y puede ser revelada por la presencia de factores enzoóticos que actuarían como bioindicadores potenciales de la parásitosis, mucho antes de que el hombre entre en la cadena de transmisión (Pífano, 1960; Pavlovsky, 1966; Teixeira et al., 2001).Cuando la enfermedad de Chagas se define, esta se encuentra mayormente asociada a zonas rurales empobrecidas, donde el tipo y uso de la vivienda humana, pueda favorecer la entrada y el riesgo potencial de colonización de los triatominos, con la necesaria disponibilidad de sangre humana y de animales domésticos y sinantrópicos (Pifano, 1986; Lorenzo et al.
, 2000).La presencia de ADN de
T. cruzi, en momias del Pacífico (7050 A.C. hasta 1500 D.C., última, época de la conquista española) y los análisis paleo-epidemiológicos, han llevado a especular que, una constante para la aparición de la enfermedad desde la época pre-colombina hasta nuestro días, es la incorporación de elementos de ecotópos naturales tales como mamíferos, vectores y elementos de sus habitas silvestres en los refugios humanos, favoreciéndose ambientes propicios y alterándose los focos enzoóticos. Estudios realizados sobre coprolitos obtenidos de momias de cazadores y recolectores en las regiones desérticas de Chiguagua, México y en Minas Gerais-Brazil, hacen suponer que mamíferos infectados con T. cruzi y quizás triatominos, pudieron formar parte de la dieta de estos grupos humanos originarios. Estos hallazgos y la recientemente descubierta capacidad del parásito de colonizar tejido condrial y óseo constituyen elementos para el estudio de la paleo historia natural de parásitosis y de especies imputables como reservorios, pudiéndose trazar una ruta hipotética de evolución en América (Reinhard et al., 2003, Aufderheide et al., 2004; Morocoima et al., 2006; Lima et al.,2008).En su forma primaria esta parásitosis circula en mamíferos silvestres, representantes de los primeros grupos que colonizaron el continente americano tales como marsupiales, desdentados, primates y roedores caviomorfos. Cuando el hombre entra en el medio natural, altera la ecología de vectores y reservorios,
modificando la estructura del foco y dispersándolo hasta el hábitat humano (Zeledón, 1974; Deane et al., 1986: Briones et al., 1999).Con la deriva continental y la división de la Pangea, quedaron separados los tripanosomas estercorarios de los salivarios y, de estos últimos hace
475 millones de años, el ancestro de T. cruzi. Se cree que este parásito surgió entre 280 y 150 millones de años en América y su primer contacto con el hombre ocurrió apenas 15000 años atrás. Posiblemente, entre 88 y 37 millones de años se separaron TcI y TcII, como genotipos. Esto ha llevado a sostener que TcI sería autóctono de América del Sur, co-evolucionando dentro de primates y roedores caviomorfos, antes de la entrada de TcII, hace 5 millones de años, con el comienzo del gran intercambio de mamíferos a través del salto de pequeñas islas, hasta formarse el istmo de Panamá aproximadamente 3 millones de años atrás (Valencio, 1987; Briones et al., 1999; Stevens & Gibson, 1999).Recientes estudios sobre ecosistemas muy antiguos como la "caatinga brasilera" han llevado a establecer que las dos subpoblaciones principales de
T. cruzi (TcI y Tc II) pueden infectar, al menos experimentalmente, a grupos mamíferos muy antiguos, discutiéndose que más que un efecto seleccionador de genotipos del parásito por especies de mamíferos particulares, lo que pareciera estar ocurriendo es un fenómeno de segregación por barreras ecológicas (Herrera et al., 2004; 2005). ]]> Trypanosoma cruzi como especie, responde a los parámetros establecidos por Barretto (1979), de tal forma que tripanosomas que infectan a grupos de mamíferos no humanos, y morfológicamente compatible con T. cruzi, generalmente son aceptados como tal, siendo lo más adecuado proponerlos como T. cruzi-like hasta comprobar, mediante ensayos parásitológicos, bioquímicos y moleculares que poseen las propiedades inherentes a la especie, o bien que se corresponden con los datos disponibles de las secuencias genéticas del parásito.La mayoría de los países latinoamericanos han puesto en marcha iniciativas de control de la enfermedad de Chagas basadas en el seguimiento de vectores domiciliados y de la presencia del parásito en los bancos de sangre (European Community-Latin American Network for research on the biology and control of Triatomine, 2004). Sin embargo, la recolonización de la vivienda por otras especies de triatominos silvestres o en proceso de domiciliación, no ha sido considerada abiertamente en estas iniciativas (Herrera
et al., 2003).De igual manera, pocas han sido las acciones centradas en el estudio de los reservorios, fuente originaria de la enzootia a lo largo del continente americano.
Principales Especies de Mamiferos Reservorios de T. cruzi
Un total de 180 especies de mamíferos pertenecientes a los siguientes ordenes: Didelphidomorphia, Lagomorpha, Chiroptera, Rodentia, Pilosa, Cingulata, Carnivora, Primata, Perisodactyla, se han encontrado naturalmente infectados por T. cruzi
, incluyendo al hombre, el cual además de padecer de la enfermedad actúa como reservorio.Otros grupos de vertebrados como aves, anfibios, reptiles y peces son refractarios a este hemoflagelado por incompatibilidad antigénica,
ausencia de reconocimiento y señalización celular, así como niveles inadecuados de temperatura sistémica. Sin embargo algunos ensayos en reptiles han revelado la posibilidad de una infección inicial, la cual se auto limita hasta la eliminación del curso de la parásitosis en estos vertebrados. A ello se une que tanto reptiles como aves constituyen la fuente sanguínea primaria, en algunos ecosistemas, para los triatominos vectores del T. cruzi, lo cual abre la frontera de procesos evolutivos no considerados hasta ahora (Hoare, 1972; Urdaneta-Morales & Mc Lure, 1981; Noireau et al., 2009).En la Tabla I se resume un registro parcial de diferentes especies de mamíferos naturalmente infectados con
T. cruzi, sus nombres comunes y las fuentes bibliográficas que lo citan.
El Papel del Reservorio, con énfasis en la enfermedad de Chagas
Clásicamente se ha considerado como reservorio de un parásito a aquel hospedador que posee, al menos, las siguientes propiedades según Ashford (1996) y Haydon et al. (2002):• mantiene a las poblaciones de los parásitos por largo tiempo en cada ecosistema,
]]> • presenta una carga parasitaria que garantiza su transmisibilidad• se encuentra en una densidad poblacional apropiada
(20% o más de la masto fauna estudiada para la zoonosis) que facilita el encuentro hospedador -vector, hospedador-ambiente, hospedador-hospedador según el tipo de transmisiónOtro aspecto a considerar es que las especies de hospedadores, actúan como reservorios en función
del fenómeno de especificidad hospedadora, aspecto este que viene condicionado por la información genética de ambos asociados (hospedador y parásito) y el nicho que ocupan en los ecosistemas lo cual hace posible la simpatría obligatoria o facultativa y consecuentemente condiciona el encuentro hospedador-parásito y el éxito adaptativo de la infección (Mas Coma, 2008).Cada especie animal puede ejercer una presión
selectiva estricta y particular sobre las subpoblaciones del parásito, lo cual está influenciado adicionalmente por factores como origen de las cepa, tamaño del inoculo natural sobre el animal, estado nutricional y de salud de los hospedadores en la naturaleza (poliparasitismo),tiempo en que el animal se mantiene infectado o con parasitemia circulante para la transmisión, periodo de incubación en los animales (periodo de inactividad en la transmisión o de consideración de falsos negativos), virulencia y ruta de transmisión.El papel de los reservorios en vías alternativas de transmisión, está siendo cada vez mas considerado desde que se ha conocido que mamíferos tan antiguos como los didélfidos actúan como reservorios y vectores a la vez. Más específicamente, se ha planteado que la ruptura de nidos de amastigotes de T. cruzi en tejidos profundos de glándulas anales en los didélfidos, facilitaría la invasión luminar y la transmisión por contaminación con estos fluidos, de otros mamíferos o inclusive de humanos que entren en contacto en ambientes enzoóticos, y contaminen sus miembros como extremidades (manos), mucosas, utensilios y alimentos (Deane et al., 1986; Urdaneta-Morales & Nironi, 1996; Herrera & Urdaneta-Morales, 2000).
Sub-poblaciones diferentes de una misma especie hospedadora pueden presentar diferentes papeles como reservorios condicionado por diferencias a pequeña escala geográfica o de micro nichos. De esta
forma los parásitos en sus reservorios además de ser vistos como agentes potencialmente patógenos, son marcadores ecológicos o bioindicadores del ambiente de sus hospedadores.Algunas consideraciones que deben ser tomadas en cuenta al hablar de reservorios, son:
• El reservorio puede ser considerado como un sistema complejo viviente, susceptible a la infección por el parásito, condicionado a factores ambientales y cuyo papel en la transmisión es dinámico. (Noireau et al., 2009)
• Cada especie animal puede seleccionar varias subpoblaciones del parásito, fenómeno condicionado por el origen de la cepa, virulencia, vía y tamaño del inoculo, condición in situ de los hospedadores en la naturaleza.
• La densidad poblacional de la especie imputada como reservorio es un factor relevante.
]]> • Hablar de periodo de incubación en los animales silvestres es hablar de lo que se ha modelado en laboratorio. Sin embargo, es de utilidad para una especie considerada como reservorio, pues permite conocer aun cuando sea experimentalmente, el periodo pre patente o patente de la parásitosis, lo cual indicaría que tan temprano estaría siendo incorporada al evento de transmisión.• Se debe cuidar el descartar a una especie como reservorio por no haberse revelado la infección por cualquiera de los métodos directos o indirectos más actuales, ya que ocasionalmente en fauna silvestre pudiesen presentarse patrones no convencionales en las manifestaciones del parasitismo.
• Practicas de cría, explotación y manejo de especies mamíferos, potencialmente reservorios, influirían en la aparición de brotes epidémicos de parásitosis como la tripanosomiasis americana.
• Prácticas de control de especies mamíferos y de
vectores consideradas plagas influirían sobre la distribución de esta y otras parásitosis.AGRADECIMIENTOS
La autora agradece al Dr. Servio Urdaneta-Morales y a los árbitros anónimos por la revisión técnica del manuscrito y por las valiosas recomendaciones para
la elaboración del mismo. Los trabajos más recientes presentados en este resumen, bajo la responsabilidad de la autora, han sido financiados por los proyectos: CDCH- PG 03005609-2004. FONACIT: Nº G 2005000406.REFERENCIAS
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