¹ Laboratorio de Entomología, Parasitología y Medicina Tropical (L.E.P.A.M.E.T.), Centro de Investigaciones Biomédicas (CIB), Decanato de Investigaciones, Universidad Nacional Experimental "Francisco de Miranda" (UNEFM), Apdo. 7403, Coro 4101, Estado Falcón, Venezuela.

RESUMEN

El papel moneda es uno de los objetos que mayormente manipulan e intercambian los humanos, pudiendo representar un vehículo potencial en la transmisión de los parásitos intestinales. Entre mayo y julio de 2013, se evaluaron 185 muestras de billetes (Bs.F) de todas las denominaciones, los cuales se obtuvieron al azar en bancos y comercios de Coro, estado Falcón, Venezuela. Todas las muestras se lavaron con agua destilada estéril + Tween^® 20 al 20%, y se sometieron a sedimentación espontánea por 2-3 horas, centrifugación y observación microscópica por métodos parasitológicos directo y tinción de Kinyoun. Se detectó que el 42,16% (78/185) de los billetes presentaron contaminación por uno o más taxones parasitarios/comensales, siendo los más frecuentemente observados: Blastocystis sp. (30,27%), Endolimax sp. (8,65%), Cyclospora sp. (8,11%) y Giardia sp. (7,57%). Los billetes sucios/mutilados (50,75%) presentaron porcentajes de contaminación parasitaria significativamente mayores que los nuevos (0%) y limpios (50%) (χ²= 26,11; P= 0,00001). No se encontró una relación estadísticamente significativa entre la denominación, la fecha de emisión de los billetes y los porcentajes de contaminación (P > 0,05). Se concluye que los billetes circulantes en la ciudad de Coro pueden potencialmente jugar un papel significativo en la diseminación de enfermedades parasitarias vía fómite. Por lo tanto, se recomienda programas de educación para la salud para el manejo y uso del papel moneda.

Palabras clave: Parásitos intestinales, billetes, contaminación, fómites, Venezuela.

INTRODUCCIÓN

Las enfermedades ocasionadas por parásitos intestinales aún continúan representando un relevante problema de salud pública, sobre todo en países en vías de desarrollo, donde existen niveles socio-económicos bajos e inadecuadas condiciones higiénicas y sanitarias, lo que facilita su transmisión, especialmente la fecal-oral (Botero y Restrepo, 2003); realidad esta a la que no escapa Venezuela (Chacín-Bonilla, 2013), y particularmente el estado Falcón, región nor-occidental (Sangronis et al., 2008; Cazorla et al., 2012).

En los ciclos de transmisión de los parásitos intestinales, así como también en otros microorganismos patógenos, los objetos inanimados pueden actuar como fuentes de contaminación vía fómites (Botero & Restrepo, 2003; Uneke & Ogbu, 2007; Neel, 2012). El papel moneda es uno de los objetos que utilizan e intercambian los humanos más frecuentemente, especialmente durante la adquisición de bienes y servicios, por lo que recorren grandes distancias y son ampliamente manipulados (Betancurt et al., 2010; Enemuor et al., 2012; Neel, 2012). Desde el año 2008, los billetes de circulación en Venezuela son los bolívares fuertes (Bs.F), y comprenden seis denominaciones (2Bs.F, 5Bs.F, 10Bs.F, 20Bs.F, 50Bs.F y 100Bs.F) (Camacho, 2009); el hecho de que éstos posean unas dimensiones relativamente extensas (156 mm x 69 mm) y se encuentren elaborados a base de fibras de algodón y lino (Camacho, 2009), con una superficie rugosa y porosa, les provee a los microorganismos patógenos un medio ambiente favorable con áreas de contacto amplias y de fácil adhesión (Betancurt et al., 2010; Vriesekoop et al., 2010).

Varios autores han demostrado la presencia de un elevado grado de contaminación por microorganismos patógenos, incluyendo bacterias, hongos y parásitos intestinales, en el papel moneda de varios países del globo terráqueo, resaltando la potencialidad que poseen los billetes bancarios como vehículo para la transmisión de dichos microorganismos que pueden permanecer vivos en su superficie (Abrams & Waterman, 1972; Betancurt et al., 2010; Vriesekoop et al., 2010; Elom et al., 2012; Yazah et al., 2012).

Existen varias fuentes por las cuales el papel moneda se puede contaminar con agentes patógenos, y particularmente con entero-parásitos, incluyendo la atmósfera, las máquinas de contar y durante su almacenamiento, uso, manipulación y/o producción (Enemuor et al., 2012; Neel, 2012). En relación con los comportamientos antihigiénicos de los humanos, existen varias maneras por las cuales el papel moneda circulante puede potencialmente contaminarse con huevos de helmintos y/o quistes/ooquistes de protozoarios/cromistas intestinales de interés médico-zoonótico, y convertirse de este modo en fómite para la transmisión per os de estos microorganismos patógenos, especialmente cuando se manipula simultáneamente los billetes y los alimentos (Lamichhane et al., 2009). En este sentido, el lavado inapropiado de las manos especialmente antes y después de la defecación, así como también el mojado o lubricación de los dedos con saliva o agua contaminada para el conteo y manipulación de los billetes son ejemplos de lo comentado (Elom et al., 2012; Yazah et al., 2012). Si añadimos a esto que en nuestro país el papel moneda de los Bs.F, especialmente los de baja denominación, circulan muchas veces sucios, decolorados, con escrituras, rotos y reparados con cintas adhesivas y/o grapas, incrementa su potencialidad de contaminación.

En el estado Falcón, región nor-occidental de Venezuela, se han detectado elevadas tasas de prevalencia de parásitos intestinales de interés médico- zoonótico, tanto en humanos (Acosta et al., 2002; Sangronis et al., 2008; Aguin et al., 2011; Cazorla et al., 2012; Humbría-Heyleger et al., 2012) como en animales domésticos (e.g., caninos, porcinos) (Tortolero et al., 2008; Cazorla et al., 2013a), y altos porcentajes de contaminación de vegetales, incluyendo ensaladas utilizadas en kioscos de las denominadas "comidas rápidas" (e.g., hamburguesas, perros calientes) (Cazorla et al., 2009; 2013b). En virtud de que el papel moneda es manipulado por personas de una amplia variedad de oficios y transacciones, en el presente trabajo se evaluó la contaminación entero-parasitaria de billetes de todas las denominaciones que circulan en la ciudad de Coro, estado, Falcón, Venezuela.

El estudio de tipo descriptivo, prospectivo y transversal, se llevó a cabo entre mayo y julio de 2013, en la ciudad de Coro (Lat.: 11° 24´ N; Long.: 69° 40´ O), capital del estado Falcón, en la región semiárida septentrional de Venezuela. La región posee una zona bioclimática del tipo Monte Espinoso Tropical (MET), cuyas características ya han sido señaladas en un artículo previo (Acosta et al., 2002).

En una primera fase del muestreo, se recolectaron al azar 155 billetes (Bolívares Fuertes: Bs.F) en circulación de todas las denominaciones (2, 5, 10, 20, 50 y 100 Bs.F), provenientes de transacciones realizadas a diferentes periodos en compras y pagos de servicios en locales comerciales (e.g., pescadería, panadería, kioscos de frutas, venta de repuestos automotriz), usándose billetes de alta denominación de manera tal de obtener el mayor balance posible. Adicionalmente como grupo de referencia, se recolectaron directamente del banco 5 ejemplares nuevos y limpios de cada denominación (N=30), arrojando un total de 185 unidades analizadas. Los billetes se recolectaban con guantes de goma estériles, y se introducían en bolsas transparentes estériles de plástico, las cuales eran etiquetadas y rotuladas ad hoc, y transportadas al Laboratorio de Entomología, Parasitología y Medicina Tropical (L.E.P.A.M.E.T.), Centro de Investigaciones Biomédicas, Decanato de Investigaciones, Universidad Nacional Experimental "Francisco de Miranda" (UNEFM), Coro, estado Falcón, Venezuela.

La significancia de la relación entre la contaminación parasitaria y las características de los billetes (denominación, aspecto físico, fecha de emisión), se hizo mediante las pruebas de Chi (c²) cuadrado y c² de Mantel-Haenczel. Los datos se analizaron mediante paquete estadístico MINITAB versión 13.20 (MiniTab Inc., 2000) y página Web para cálculos estadísticos: StatPages.net (members.aol.com/Johnp71/javastat.html).

78 (42,16 %) de las 185 muestras de billetes estudiados, presentaron en su superficie algún tipo de formas infestantes (huevos, ooquistes y/o quistes) de protozoarios/cromistas y/o helmintos de parásitos/comensales intestinales de interés médico-zoonótico (Tabla I). Es resaltante que los billetes de todas las denominaciones estuvieron contaminados con helmintos o protozoarios/cromistas parásitos/comensales intestinales. Los billetes de más baja denominación (2 BsF) mostraron los porcentajes de contaminación más elevados (56,67%), y los de mayor denominación (100 BsF) los más bajos (30%), mientras que los de 5 BsF y los de 50 BsF presentaron contaminación parasitaria en cifras iguales (46,67%) (Tabla I); sin embargo, no se encontró una asociación estadísticamente significativa entre la denominación de los billetes y la presencia de huevos, ooquistes y/o quistes de parásitos intestinales en su superficie (c²= 6,79; P=0,24). El cromista Blastocystis sp. (30,27%), el coccideo Cyclospora sp. (8,11%) y el flagelado Giardia sp. (7,57%) fueron los taxones parasitarios con mayor frecuencia en los billetes; mientras que la amiba comensal Endolimax sp. fue observada en 8,65% de las muestras, y Enterobius vermicularis fue el único helminto aislado (3,24%). De los 8 taxones aislados, solamente Blastocystis sp. y Giardia sp. se detectaron en la superficie de los billetes de todas las denominaciones (Tabla I).

Cuando se hace el análisis en relación con la condición física aparente del papel moneda, se encontró una relación estadística entre esta característica y la contaminación parasitaria (c²= 26,11; P=0,00001). Los billetes nuevos obtenidos directamente del banco, no presentaron fases parasitarias en su superficie, mientras que, por contraste, aquellos aparentemente limpios mostraron una contaminación parasitaria del 50%, y los billetes sucios y/o mutilados tuvieron valores de contaminación ligeramente más elevados (50,75%) (Tabla II).

En relación con la fecha de emisión, se detectó que todas las ediciones presentaron contaminación parasitaria (Tabla III). A pesar de que los billetes con fechas de emisión más antiguas presentaron mayores cifras de contaminación (2007: 44,23%; 2008: 54,29%) que los de más reciente emisión (2009: 36,51%; 2011: 37,14%), sin embargo, no se encontró una relación estadística entre esta característica y la contaminación parasitaria (c²= 3,39; P=0,34).

Es bien conocido que los quistes/ooquistes y huevos de los protozoarios/cromistas y helmintos intestinales, respectivamente, pueden permanecer viables durante prolongados periodos ante las condiciones adversas del medio ambiente (Botero & Restrepo, 2003). Y aunque aún no se ha demostrado la trasmisión directa de los microorganismos presentes en la superficie de los billetes en casos de infecciones, los mismos pueden potencialmente representar una fuente de contaminación vía fómite en la adquisición de parásitos intestinales (Hassan et al., 2011; Elom et al., 2012; Neel, 2012); de allí que las autoridades sanitarias deben implementar planes de control y vigilancia epidemiológica sobre la calidad microbiológica del papel moneda circulante (Hassan et al., 2011). No obstante lo descrito, son realmente escasos los trabajos realizados para determinar la contaminación parasitaria en los diferentes tipos de papel moneda que circulan en los países que integran el globo terráqueo, especialmente de América Latina y particularmente de nuestro país. Teniendo en cuenta esto, se ha observado que las cifras de contaminación por helmintos y protozoarios/cromistas intestinales pueden variar de país a país, o de región a región dentro de un mismo país, dependiendo de varios factores como por ejemplo los de tipo cultural, climáticos, eco-geográficos o el material de fabricación del papel moneda (Vriesekoop et al., 2010; Uneke & Ogbu, 2007; Elom et al., 2012).

En este sentido, el porcentaje global del 42,16% de contaminación enteroparasitaria en los billetes de Coro, estado Falcón, Venezuela, es mayor que los reportados para India (0%) (Basavarajappa et al., 2005), Nigeria (14,9 -30,7%) (Ekejindu et al., 2005; Uneke & Ogbu, 2007; Elom et al., 2012), Tanzania (3,7%) (Neel, 2012) y Brasil (9,6%) (Saturnino et al., 2005), pero menores a los de Egipto (60,2%) (Hassan et al., 2011) y en otro estudio similar en Nigeria (64%) (Matur et al., 2009).

El estudio reveló una asociación significativa entre la contaminación parasitaria y la condición física de los billetes, con cifras más elevadas en los sucios y/o mutilados, aunque el papel moneda con superficies aparentemente limpias presentaron porcentajes de contaminación importantes. Este hallazgo es de relevancia para la Salud Pública, debido a que los billetes dañados y cubiertos de sucio (tierra), especialmente cuando se mantienen expresamente con cinta adhesiva, son los que representan el mayor peligro potencial en la transmisión de microorganismos patógenos (Siddique, 2003).

No se encontró una relación estadística entre la fecha de emisión de los billetes y la contaminación parasitaria, lo que pudiera deberse a que la fecha de su elaboración o impresión no indica específicamente el tiempo de circulación de los billetes (Vriesekoop et al., 2010); de hecho, en la muestra se tenían tanto billetes limpios o sucios/mutilados de cualquier fecha de emisión.

Los factores de tipo cultural en la manipulación del papel moneda incrementan las posibilidades de su contaminación con microorganismos patógenos, incluyendo los parásitos intestinales (Ekejindu et al., 2005; Elom et al., 2012; Hassan et al., 2011). En este sentido, en Venezuela, así como también en diversos países de América Latina, África y Asia, es ostensible que no existe una educación sanitaria adecuada en el manejo de los billetes, ya sea sin un adecuado lavado de manos especialmente después de la defecación, sin carteras o las mujeres se los colocan dentro del brassier y los hombres en los calcetines, y muchas veces inclusive los introducen en la ropa interior. Esto se agrava con la poca disponibilidad de los gobiernos para retirar los billetes roídos, dañados o mutilados (Siddique, 2003; Ekejindu et al., 2005; Uneke & Ogbu, 2007; Lamichhane et al., 2009; Elom et al., 2012).

El hecho de que los billetes nuevos obtenidos directamente del banco no presentaron contaminación parasitaria, apoya seguir la estrategia de algunas entidades bancarias, particularmente en Bangladesh, mediante la cual atraen clientes suministrando continuamente billetes nuevos, lo que disminuye las posibilidades de transmisión por fómites a través del papel moneda (Siddique, 2003; Lamichhane et al., 2009).

De todos los parásitos intestinales aislados, resalta el cromista Blastocystis sp., el cual fue uno de los taxones detectados con mayor frecuencia (36,13%) en los billetes analizados en el presente trabajo, siendo considerado un importante productor de diarrea en humanos e inclusive se le ha asociado con el síndrome de intestino irritable (Botero & Restrepo, 2003; Coyle et al., 2012). Este hallazgo no debería ser sorprendente, toda vez que es similarmente uno de los entero-parásitos de mayor prevalencia en las áreas urbanas y rurales de la región falconiana, y particularmente de la ciudad de Coro (Aguín et al., 2011; Cazorla et al., 2012; Cazorla & Morales: datos no publicados), y de una amplia distribución y prevalencia en nuestro país (Devera et al., 2006). El 36,13% de contaminación observado contrasta con los estudios hechos en otras regiones del mundo, donde casi no se ha reportado o se ha detectado en cifras relativamente bajas (Egipto: 5,83%; Hassan et al., 2011). Además de lo discutido, estos hechos se deben destacar de este parásito intestinal: el género comprende alrededor de 12 ó más especies infectantes de humanos y animales indistinguibles morfológicamente, con subtipos similares del entero-patógeno tanto en humanos como en animales, lo que sugiere su posible transmisión zoonótica (Kevin & Tan, 2008; Coyle et al., 2012); y que además existen reportes de manifestaciones clínicas con una baja carga parasitaria (Coyle et al., 2012). Esto hace necesario la vigilancia sanitaria del papel moneda circulante.

Los coccidios intestinales se encuentran entre los protozoarios causantes de diarrea aguda y prolongada en individuos inmunocompetentes, y como causa de numerosos brotes epidémicos y de diarrea crónica en pacientes inmunocomprometidos, con consecuencias potencialmente fatales (Botero & Restrepo, 2003). El 3,24% de prevalencia de Cryptosporidium sp. encontrada en el presente estudio es menor que el 28,16% reportado en billetes circulantes en Egipto; mientras que la detectada en la superficie de los BsF para Cyclospora sp. (8,11%) y Cystoisospora sp. (4,87%) es mayor que la dada para este último país mencionado (Hassan et al., 2011). En la dinámica de transmisión de los coccidios intestinales se debe tomar en cuenta que: i) muchos de estos agentes microbianos necesitan de bajas dosis infectantes y poseen un componente zoonótico; ii) los ooquistes de Cryptosporidium, no necesitan de las condiciones medio ambientales para esporular, y iii) estos protozoos poseen una alta resistencia a la acción del cloro (hipoclorito de sodio) (Botero & Restrepo, 2003; Chacón et al., 2009). Por todo lo expuesto, los individuos inmunocomprometidos deben recibir una educación en relación con la posible transmisión de parásitos intestinales y microorganismos en general, a través de la manipulación del papel moneda (Hassan et al., 2011).

Dentro de los protozoarios, cabe destacar el hecho de haberse detectado quistes de Giardia sp., que produce esteatorrea y malabsorción en humanos (Botero & Restrepo, 2003), en 14 (7,57%) muestras de billetes; prevalencia que es mayor que la reportadas en otras áreas del mundo (1,90-1,94%) (Ekejindu et al., 2005; Hassan et al., 2011). Recientemente, se ha demostrado la presencia ocasional de los genotipos A, B de G. lamblia en caninos y porcinos, los cuales son generalmente propios de humanos (Cooper et al., 2010; Farzan et al., 2011), lo que incrementaría la posibilidad de mayor contaminación parasitaria de los billetes con heces de animales.

El hallazgo de los protozoos comensales Endolimax sp. y Chilomastix mesnili en la superficie los billetes, a pesar de que no son patógenos para los humanos, no obstante, poseen una relevancia desde el punto de vista epidemiológico, ya que pueden ser un indicativo de la contaminación del papel moneda por heces humanas a través por ejemplo de la manipulación. Las cifras de contaminación relativamente bajas detectadas en Coro, coinciden con las de otros investigadores (Ekejindu et al., 2005; Saturnino et al., 2005; Matur et al., 2009).

Enterobius vermicularis sólo se detectó en 6 (3,87%) muestras de los billetes analizados de Coro, estado Falcón, Venezuela, siendo la única especie de helminto observada. Este bajo porcentaje de contaminación coincide con estudios similares hechos particularmente en Nigeria (Uneke & Ogbu, 2007; Matur et al., 2009; Elom et al., 2012) y Egipto (Hassan et al., 2011). Es significativo señalar que este entero-nematodo se encuentra ampliamente prevalente en la región semiárida falconiana tanto del área rural como urbana (Acosta et al., 2002; Humbría-Heyliger et al., 2012). Los oxiuros poseen hasta 4 mecanismos de trasmisión, por lo que probablemente los billetes pueden contaminarse ya sea por la vía de las manos, especialmente del área subungueal ("mano-ano-boca"), o la denominada "diseminación aerosol", lo que permite que el viento esparza con suma facilidad los huevos, y al ser éstos muy livianos pueden permanecer viables en el polvo y/o superficies durante 2-3 semanas, sobre las comidas, enseres, agua y otras superficies como por ejemplo el papel moneda (contaminación por fómites) (Uneke & Ogbu, 2007; Matur et al., 2009; Hassan et al., 2011; Humbría-Heyliger et al., 2012).

Los autores declaramos que en la realización del presente trabajo no se presentó ningún conflicto de intereses.

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