Juan-Carlos Navarro^1*, Sandra Enríquez², Jazzmín Arrivillaga^2,3,5 & Washington Benítez-Ortíz^2,4

¹ Universidad Internacional SEK, Facultad de Ciencias Naturales y Ambientales, Grupo de Investigación en Biodiversidad y Salud Ambiental, Quito, Ecuador.  *Autor de correspondencia: jcnavac@gmail.com

² Centro Internacional de Zoonosis, Universidad Central del Ecuador, Quito.

³ Proyecto Prometeo-Senescyt / Ecuador.

⁴ Facultad de Veterinaria y Zootecnia, Universidad Central del Ecuador, Quito.

⁵ Facultad de Comunicación Social, THC, Area Ambiente, Universidad Central del Ecuador.

RESUMEN

Se registra por primera vez en el Ecuador Aedes (Howardina) eleanorae Berlin, con base en ejemplares colectados en fase de larvas en la Reserva Biológica Colonso-Chalupas, Napo, Amazonía ecuatoriana. Ae. eleanorae es la octava especie bromelícola del subgénero Howardina reportada para Ecuador y la segunda para la Reserva Biológica. Adicionalmente, se muestra una actualización de la biodiversidad del género Aedes para el país y una generalidad de su distribución regional. El género Aedes presenta una riqueza de 24 especies presentes en las cuatro bio-regiones del país, siendo mayor la diversidad en la región Amazónica, seguida de la Sierra -incluyendo ambas vertientes- y la Costa. Una especie presenta estricta distribución costera, dos especies han sido introducidas en Galápagos y cuatro poseen amplia distribución. Aedes aegypti y Ae. taeniorhynchus, introducidas en Galápagos son de gran importancia como vectores de patógenos al humano, animales silvestres y de riesgo para la biodiversidad insular.

Palabras clave: Aedes, biodiversidad, Culicidae, Ecuador, Howardina.

SUMMARY

It is recorded for the first time in Ecuador Aedes (Howardina) eleanorae Berlin, based on specimens collected as larvae Biological Reserve Colonso-Chalupas, Napo, Ecuadorian Amazon. Ae. eleanorae is the eighth bromelicolous species of the subgenus Howardina reported for Ecuador and the second for Biological Reserve. In addition, an update of the biodiversity of the genus Aedes for the country and the regional distribution is shown. The genus Aedes presents a richness of 24 species in the four bio-regions of Ecuador, with a greater diversity in the Amazon region, followed by both sides of Andean slopes (Sierra and the Coast). One species has strict coastal distribution, two species have been introduced into Galapagos and four have wide distribution. Aedes aegypti and Ae. taeniorhynchus, introduced in Galapagos are of great importance as vectors of pathogens to human and wildlife and represents a risk for its biodiversity.

Key words: Aedes, biodiversity, Culicidae, Ecuador, Howardina.

Recibido el 17/10/2016   Aceptado el 13/12/2016

INTRODUCCIÓN

Los mosquitos (Diptera: Culicidae) son considerados como importantes vectores de patógenos emergentes y re-emergentes como los Flavivirus dengue, fiebre amarilla, Zika, y los Alphavirus Mayaro, encefalitis equinas (del este, Venezolana) y chikungunya. El conocimiento de la biodiversidad de mosquitos (alpha, beta y gamma) así como su distribución es de suma importancia para determinar áreas de riesgo en salud ambiental, estrategias de control así como para el conocimiento de la diversidad en áreas naturales e intervenidas por el hombre.

Luego de un prolongado vacío de información, publicaciones en los últimos cuatro años sobre la biodiversidad de mosquitos del Ecuador han acumulado un conocimiento importante para el país, con nuevos reportes de especies, algunas de importancia como vectores, nuevas plantas fitotelmata y su fauna de mosquitos asociada, verificación molecular de especies tipo barcoding y la actualización de la fauna de Anopheles vectores de malaria, así como un análisis de riesgo y vulnerabilidad ambiental a la transmisión en zonas importantes de intercambio fronterizo y turístico. Estos aportes recientes llevan a la diversidad de Culicidae del Ecuador a un estimado de 243 especies válidas aparte de la información eco-epidemiológica relacionada.

El género Aedes Meigen es uno de los mas diversos en el planeta con cerca de 800 especies a nivel mundial y por ende en Ecuador (Wilkerson et al., 2015). Este género incluye especies de gran importancia como Aedes aegypti (L.) y Ae. albopictus (Skuse) pertenecientes al subgénero Stegomyia, ambas introducidas en el continente americano desde Africa y Asia respectivamente. Estas especies son vectores comprobados de arbovirus de gran morbilidad y mortalidad en ambientes urbanos y rurales como dengue, chikungunya y Zika (Fontenille, D., Toto 2001; Paupy et al., 2010; Petersen and Powers 2016; Wearing et al., 2016; Weaver et al., 2016), siendo los dos últimos virus también de reciente introducción en el continente y en el país. Estos virus presentan actual co-circulación en las regiones Costa, Amazonía y partes bajas de la Sierra (http://www.salud.gob.ec/gaceta-epidemiologica-ecuador-sive-alerta/). Aunque Ae. albopictus no ha sido aún señalado para el país, Ae. aegypti presenta una distribución amplia en Ecuador en la Costa y Amazonía, y en la sierra por debajo de los 2.000 m de altitud, no obstante en países del área andina ha sido encontrado en alturas de 2.300 m en Colombia (Ruiz-López et al., 2016) y 2.600 m en Bolivia (información de prensa, http://www.eltiempo.com/estilo-de-vida/salud/virus-del-zika-el-Aedes-aegypti-se-esta-adaptando-a-2600-metros-de-altura-en-bolivia/16534211). Estas especies están estrechamente relacionadas con ambientes urbanos y rurales, en los cuales Ae. aegypti desarrolla su fase larval principalmente en recipientes antropogénicos de diversa utilidad (almacenamiento de agua, ornamentales, de desecho) (Barrera et al.,, 1995), mientras Ae. albopictus se desarrolla tanto en recipientes antropogénicos como en recipientes naturales en áreas verdes de las zonas urbanas y rurales (bromelias, internodos de bambú, espatas de palmas, etc.) (Vezzani 2007; Mocellin et al., 2009; Delatte et al., 2010; Zorrilla et al., 2011).

El género Aedes, adicionalmente presenta 38 subgéneros (Wilkerson et al., 2015), ocho de ellos en el Neotrópico (Knight & Stone, 1977) con variada bionomía y bioecología, encontrándose especies que se desarrollan tanto en criaderos naturales como en artificiales o antropogénicos. A partir del año 2004, se generó la propuesta de un cambio taxonómico y nomenclatural que permanecía bajo estabilidad desde el catálogo de Knigh & Stone de 1977. Estos cambios surgen a raíz de los trabajos de Reinert, Harbach & Kitching (Reinert et al., 2004; Reinert et al., 2006; Reinert et al., 2008; Reinert 2009), los cuales con base en una profunda y detallada revisión morfológica pero con débil apoyo filogenético estricto, propiciaron una confusión taxonómica en la tribu al incrementar los géneros de Aedini hasta 74 taxa, por elevación de diferentes subgéneros previamente establecidos y creación de otros nuevos. Muchos autores, en su mayoría sistemáticos, no aceptaron dichos cambios, mientras otros publicaron artículos con los nuevos géneros propuestos. No es hasta los recientes trabajos de Wilkerson y colaboradores (Wilkerson et al.,, 2015; Wilkerson & Linton, 2015) que se re-establece la clasificación previa basada en la correcta interpretación filogenética y clasificación acorde a ésta, apoyando entre otros subgéneros a Howardina como entidad taxonómica reconocida.

Howardina ha sido reconocido como una entidad taxonómica distintiva desde la clasificación de Dyar (Dyar, 1928) como género basado principalmente en la ornamentación del mesotórax de los adultos. Su historia taxonómica es relativamente sencilla debido probablemente a lo distintivo de su morfología y sus ambientes de desarrollo como larvas, a excepción de confusiones iniciales con algunos taxa como Finlaya, Haemagogus, y Stegomyia, los cuales son detallados por Berlin (Berlin, 1969) quien realiza la primera y única revisión del subgénero con 35 especies divididas en las Secciones Fulvithorax (cinco especies), Walkeri (11 especies en cinco grupos) y Sexlineatus (19 especies en seis grupos). El subgénero tiene una distribución con límite al norte entre la Sierra Madre de México al oeste y las Bahamas al este, y el norte de Argentina como límite sur del continente.

Este trabajo tiene el objetivo de registrar por primera vez la presencia de Aedes eleanorae Berlin del subgénero Howardina en Ecuador, discutir algunos aspectos de su distribución, bionomía e importancia en la biodiversidad del país, así como actualizar la taxonomía y diversidad del género Aedes para Ecuador.

Los resultados forman parte del proyecto de artrópodos en áreas intervenidas y naturales que se realiza en seis localidades de la Amazonía ecuatoriana. Los ejemplares aquí reportados fueron colectados entre el 9 y 13 de Febrero de 2015 a una altitud entre 1.200-1.330 m, en la Reserva Biológica Colonso-Chalupas (RBCCh) ubicada en la Provincia amazónica de Napo, una de las áreas de mayor diversidad del país (Fig. 1), a la cual se accedió en expedición por caminata en senderos establecidos por el Ministerio de Ambiente (MAE) solo para investigación (Navarro et al., 2015a). El área de muestreo limita con la ciudad de Tena entre los municipios de Archidona y Cotundo, y rodeada por las montañas de Misahualli, La Cruz y Monte Verde. La Reserva cubre un área de 1.192 ha, siendo el área protectora de los ríos Colonso, Tena, Shitic e Inchillaqui. El clima es moderadamente frío en las zonas altas, y caliente en los valles, con un intervalo de temperatura entre 16-22ºC. Un período menos húmedo se encuentra entre junio y diciembre y lluvioso de diciembre a junio, con una precipitación entre 2.185-4.103 mm, media de 3.635 mm con máximos en marzo y noviembre. La localidad presenta bosques montanos siempre verde, lluviosos y nublados de la cordillera nor-oriental andina (Ministerio del Ambiente 2012; Navarro et al., 2015a).

Los ejemplares fueron colectados en fase inmadura mediante succionadores plásticos de 300 ml de capacidad en bromelias epífiticas y terrestres del género Aechmea sp. El material biológico fue almacenado en bolsas Whirl-Pack® las cuales fueron trasladadas al laboratorio una vez finalizada la expedición. Con las larvas se realizaron crías asociadas hasta la fase adulta según protocolos ya establecidos y utilizados previamente (Belkin, 1965; Navarro et al., 2007; Navarro et al., 2015a). Larvas y adultos (macho y hembra fueron identificados mediante las claves y descripciones de Berlin, op.cit.). El material fue debidamente rotulado, montado, y depositado en la Colección Nacional de Referencia de Artrópodos de Importancia Zoonótica (CoNRAZ) del Centro Internacional de Zoonosis. Las abreviaturas del material de colección son las siguientes: macho (M), genitales de macho (GM), Hembra (H), pupa (P), exuvia de pupa (Pe), 4th instar de larva (L4 ), exuvia larval (l4), Col.: Colector (es), Det.: identificación por. Información de la localidad, fecha, región biogeográfica, número de ejemplares examinados, depositados, colectores y actual distribución son incluidos para los ejemplares.

Identificación y ubicación de las muestras revisadas y depositadas Colección Nacional de Referencia de Artrópodos de importancia Zoonótica (CoNRAZ):

EC-N-CCH-BR-16-10, (l4, Pe, H). Aedes (Howardina) eleanorae Berlin

Localidad: ECUADOR, Napo, Reserva Biológica Colonso-Chalupas, 1.230 m, Coord: 00˚ 56’ 25.2" S - 77˚ 54’ 00" W.

Ambiente y método: Succionador plástico en bromelias, (Aechmea sp.).

Distribución geográfica: Colombia

Coord: 00˚ 56’ 09.8" S - 77˚ 54’ 12.3" W, Succionador plástico en bromelias (Aechmea sp.), Col.: JC. Navarro, Y. Campaña y Paul Duque.

EC-N-CCH-BR-12-10, (l4, Pe, M). Aedes (Howardina) eleanorae Berlin

Localidad: ECUADOR, Napo, Reserva Biológica Colonso-Chalupas, 1.230 m, Coord: 00˚ 56’ 25.2" S - 77˚ 54’ 00" W.

Ambiente y método: Succionador plástico en bromelias, (Aechmea sp.).

Distribución geográfica: Colombia

Localidad: ECUADOR, Napo, Reserva Biológica Colonso-Chalupas, 1.230 m, Coord: 00˚ 56’ 25.2" S - 77˚ 54’ 00" W.

Ambiente y método: Succionador plástico en bromelias, (Aechmea sp.).

Distribución geográfica: Colombia

Ejemplares de Aedes (How.) sexlineatus Theobald y Aedes grupo Terrens también fueron colectados, así como las dos nuevas especies de Sabethes previamente reportadas (Navarro et al.,, 2015a). El material (H, M, GM, l4, Pe) de las colecciones asociadas fueron revisados e identificados mediante la observación exhaustiva, y uso de la clave y descripciones de Berlin (Berlin, 1969). Aedes (Howardina) eleanorae es la especie mas fuertemente diferenciada en el Grupo Eleanorae de la Sección Sexlineatus del subgénero Howardina. La fase mas distintiva está representada por la hembra, con su ornamentación del mesonoto y disposición de las setas acrosticales, y las escamas blancas en forma de anillos en la porción basal de los tarsos posteriores 1 y 3 (T1 y T4) exclusivamente (Figs. 2a y 2b), mientras que dos especies endémicas y descritas para Ecuador como Ae. brevivittatus y Ae. ecuadoriensis presentan los anillos en T1 y T4.

La larva de IV estadío (revisada en l₄) posee la seta sifonal 1-S ubicada dentro del peine de dientes y la seta 5-C con mas de cinco ramas. En los genitales del macho la espina del clasper es de 0,5 la longitud del clasper (gonoestilo y espina), lo cual no es posible diferenciarlo de Ae. aurivittatus Cerqueira. Por esta razón la morfología de la hembra es la fase distintiva.

La revisión de la literatura existente (op.cit.) y la incorporación de Aedes (Howardina) eleanorae

de la Reserva Colonso-Chalupas, Napo, permiten actualizar la lista de especies para el Ecuador desde la última revisión de Levi-Castillo (Levi-Castillo, 1958) más reciente de (Linton et al., 2013) con énfasis en el este de la Amazonia ecuatoriana (Parque Nacional Yasuní), de Anophelini (Arregui et al., 2015) y los recientes nuevos reportes para país (op.cit.).

Un total de 24 especies de Aedes incluyendo Ae. eleanorae, aquí registrada y Aedes fulvithorax (Lutz) recientemente señalada también para la Provincia de Napo en la Amazonía (Navarro et al.,, 2015b), representa la alfa-diversidad para Ecuador de este importante género, incluyendo cinco subgéneros: Ochlerotatus (12 spp.), Howardina (8 spp.), Protomacleaya (3 spp.) y Stegomyia con Aedes aegypti, la especie introducida de mayor distribución en el país y en el continente, sin ningún reporte hasta la fecha para Ae. albopictus (ver Tabla I para detalles). Sin embargo, muy probablemente la diversidad de Aedes y de Culicidae en general en Ecuador está aún subestimada, de acuerdo a los recientes y continuos nuevos reportes debido a las investigaciones en marcha.

Aedes eleanorae ha sido identificado con base en las descripciones y claves morfológicas de la única revisión del subgénero realizada hasta la actualidad (Berlin, 1969), siendo la fase adulta-hembra la etapa más distintiva y característica. Berlin señala que aún resultan desconocidas ciertas fases de desarrollo de algunas especies y los criaderos y ambientes particulares de muchas especies hacen de este subgénero un taxón poco colectado y estudiado aún en la actualidad. Varios autores han corroborado su asociación estrecha con bromeliáceas como sitios de cría (Navarro et al., 2007; Frank & Lounibos, 2009). Algunas especies de Howardina, como Ae. sexlineatus representa un taxón de amplia distribución mientras otros como Ae. ecuadoriensis Berlin, Ae. brevivittaus Berlin (ambos con localidad tipo en Ecuador) presentan un patrón endémico o mas restringido. Sin embargo, algunas especies pueden tener un registro geográfico subestimado, como lo señala Berlin (op.cit.).

Aedes eleanorae, hasta este reporte, en su artículo de descripción original y distribución de Berlin, es señalado solo para Colombia (Antioquia y Meta). Sin embargo, la presencia de esta especie en la alta Amazonía ecuatoriana demuestra, por una parte, el subregistro de algunas especies de Howardina, y por otra, que esta especie no solo está restringida a Colombia y sus estribaciones andinas como en el caso de Buritica, Antioquia a 1.500 m (Berlin 1969), sino también en el piedemonte de transición entre las estribaciones de los andes orientales y la amazonía del Ecuador, aumentando así su distribución a ambos países.

Dos de las 24 especies de Aedes representan dos tercios de las especies introducidas en la bioregión Insular (Galápagos): Aedes aegypti y Ae. taeniorhynchus Wiedemann, ambas de importancia como vectores de patógenos al humano y para las aves endémicas, siendo de importancia como posible factor de pérdida de biodiversidad en Galápagos (Bataille et al., 2009b; Eastwood et al., 2014). La tercera especie de Culicidae introducida en la zona Insular es Culex quinquefasciatus Say.

Ochlerotatus es un subgénero de amplia distribución geográfica y altitudinal, sus inmaduros se crían en cuerpos de agua en el suelo (charcas y pequeños recipientes) preferentemente en zonas bajas de la Costa y Amazonía por debajo de los 500 m., sin embargo, Ae. milleri Dyar es la especie predominante de este subgénero en la zona metropolitana de Quito (2.800 m), (ejemplares en CoNRAZ) y hasta la fecha se desconoce su importancia en salud pública o animal. Por su parte, Ae. taeniorhynchus Wiedemann es una especie costera cuyos criaderos son áreas de manglares y también ha sido introducida en Galápagos (Bataille et al., 2009b; Eastwood et al., 2013).

El subgénero Protomacleaya con tres especies, incluye ejemplares poco colectados y representados en Colecciones, sus fases inmaduras se crían en huecos de árboles y han sido reportadas

para la Costa, la vertiente occidental de la Sierra y en la Amazonía, sin contar aún con registros en la Sierra alta ecuatoriana. Finalmente, el subgénero Stegomyia, de origen africano está representado por una única especie, Ae. aegypti, introducida en el continente durante la época colonial y de mas amplia distribución en el país, abarcando todas las bio-regiones y no reportada aún a niveles superiores a los 2.000 m, siendo una de las tres especies de mosquitos presentes e introducidas en Galápagos (Bataille et al., 2009a; Eastwood et al., 2011).

Las recientes investigaciones realizadas en el país demuestran que la diversidad de Culicidae, una familia importante en salud pública y animal, está aún subestimada en Ecuador. Aedes eleanorae es la octava especie reportada del subgénero Howardina representando una cuarta parte de la diversidad total de este subgénero, presente en tres de las cuatro bioregiones de Ecuador. Solo cuatro años de recientes trabajos en Ecuador y los nuevos registros publicados han incrementado la diversidad de este grupo, por lo que siguientes avances en la investigación en la Amazonía deberá proporcionar un acercamiento mayor a una mejor estimación de la diversidad y de los riesgos en salud ambiental. Consideraciones e investigaciones paralelas en la biodiversidad de patógenos de potencial transmisión y sus vectores se encuentra en desarrollo (UISEK y CIZ-UCE) como parte de una evaluación extensiva de los riesgos y vulnerabilidad ambiental en salud ambiental.

A las autoridades del Ministerio del Ambiente (MAE-Dirección Provincial de Napo, Tena) y la Reserva Biológica Colonso-Chalupas (RCCh) MSc. José Onofa, Ing. Gabriel Orozco y Ronald Grefa por permisología y apoyo logístico en la RCCh. Profs. Leonardo Ortega (IKIAM) por apoyo logístico. A Yesenia Campaña, Paul Duque, Ernesto Villacrés, Cristina Pérez y Aitor Navarro Arrivillaga por su apoyo en campo durante el proyecto de investigación. Programa Prometeo (JCN y JA). Proyecto financiado por DGIP de la Universidad Central del Ecuador: No. 374044 "Utilización de Biología Molecular para la identificación de enfermedades en vectores de la Amazonía Ecuatoriana", y No. 377773 "Artrópodos vectores silvestres y reservorios domésticos como indicadores de vulnerabilidad a enfermedades re-emergentes zoonóticas en la Amazonía Ecuatoriana" (WB-O y SE).

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