¹ Laboratorio de Biología de Vectores y Reservorios (LBVR) -Centro de Estudios de Enfermedades Endémicas y de Salud Ambiental (CEEESA), Servicio Autónomo Instituto de Altos Estudios "Dr. Arnoldo Gabaldon" (IAE). *Autor de Correspondencia: cjsilvasanchez@gmail.com

² Cátedras Trabajo de Investigación y Proyecto de Investigación, Escuela de Bioanálisis Lcda. Omaira Figueroa, Facultad de Ciencias de la Salud (FCS) - Universidad de Carabobo (UC).

RESUMEN

Los parásitos sanguíneos son transmitidos por vectores hematófagos y pueden ocasionar impactos negativos en los hábitos del hospedador y como consecuencia, desbalances en la diversidad biológica de las especies de vida silvestre. El objetivo de este estudio fue estimar la prevalencia de hemoparásitos en aves silvestres de la zona oriental del estado Falcón, Venezuela entre 2013-2015. Para ello, se seleccionaron siete localidades, con características de pasos migratorios que presentaban vegetación fragmentada, considerando los dos períodos climáticos. Para la captura de las aves se emplearon redes de neblinas y su clasificación taxonómica se basó en los caracteres físicos en campo y en los registros fotográficos en el laboratorio. La población estudiada consistió de 797 individuos de 85 especies y 25 familias. Se tomaron muestras sanguíneas de la vena ulnar, para la posterior realización de extendidos que fueron coloreados con la solución de Giemsa. El diagnóstico parasitológico se realizó por microscopía de luz (1000x), identificándose 144 individuos positivos con una prevalencia general del 18,07%; para el género Plasmodium 9,66 %, Haemoproteus 8,66%, Trypanosoma 0,75% y microfilarias 1,00%; siendo la familia más afectada Columbidae y los individuos susceptibles fueron Thryothorus rutilus y Nemosia pileata. En esta encuesta se incluyeron 8 nuevos registros de hospedador-hemopárasito, se evidenció la periodicidad estacional, además de infecciones en aves residentes y juveniles, cuyo rango de vuelo son cortos por lo que se infiere que en las localidades en estudio están presentes los elementos de la triada epidemiologia, hospedador, vectores y parásitos.

Palabras claves: Aves, Plasmodium, Haemoproteus, Trypanosoma, microfilaria, prevalencia.

Prevalence of hemoparasites in wild birds, in the eastern zone of the Falcon state, Venezuela 2013-2015

SUMMARY

Blood parasites are transmitted by hematophagous vectors and can cause negative impacts on host habits and as a consequence, imbalances in the biological diversity of wildlife species. The objective of this study was to estimate the prevalence of hemoparasites in wild birds of eastern Falcon state, Venezuela between 2013-2015. For this, seven localities were selected, with characteristics of migratory steps that presented fragmented vegetation, considering the two climatic periods. For the capture of the birds, mist networks were used and their taxonomic classification was based on the physical characters in the field and the photographic records in the laboratory. The study population consisted of 797 individuals from 85 species and 25 families. Blood samples were taken from the ulnar vein, for the later realization of stretches that were colored with the solution of Giemsa. The parasitological diagnosis was performed by light microscopy (1000x), identifying 144 positive individuals with a general prevalence of 18.07%; for the genus Plasmodium 9.66%, Haemoproteus 8.66%, Trypanosoma 0.75% and microfilariae 1.00%; Being the family most affected Columbidae and the susceptible individuals were Thryothorus rutilus and Nemosia pileata. In this survey, 8 new host-hemopatraase registers were included, seasonal periodicity was evidenced, as well as infections in resident and juvenile birds, whose ranges of flights are short so it is inferred that in the study sites are present the elements of The triad epidemiology, host, vectors and parasites.

Recibido el 05/09/2016  Aceptado el 28/12/2016

INTRODUCCIÓN

El parasitismo representa una de las formas de vida más exitosa sobre el planeta (Matta & Rodríguez, 2001), siendo objeto de numerosos estudios para identificar agentes etiológicos, interacciones y afectación con la calidad de vida del hospedador.Debido a su biodiversidad, se han clasificado según el tejido que afectan; así, los hemoparásitos son un grupo de helmintos y protozoarios que usan la sangre para su reproducción y crecimiento (Costamagna, 2008). En las aves, se han reportado microfilarias, Trypanosoma y esporozoarios intracelulares (Filo: Apicomplexa, Clase: Haemosporida), siendo Plasmodium, Haemoproteus y Leucocytozoon los principales géneros descritos, en casi todas las regiones geográficas (Fecchio, 2011, Matta & Rodríguez, 2001 Valkiūnas, 2003 y Londoño et al., 2007).

Las Haemosporidas, integran el orden de parásitos protistas heteroxenos (Valkiūnas et al., 2005). Desarrollándose en el vertebrado una fase asexuada o esquizogónica y en el hospedador invertebrado el ciclo sexuado esporogónico (Botero & Restrepo, 2012). En el caso de las filarias, la etapa sexuada ocurre en el ave hospedadora. A pesar de las similitudes en cuanto al ciclo biológico que puedan tener los hemoparásitos aviarios, se señalan diferencias muy importantes como es la especificidad de los vectores, de esta manera para Haemoproteus se han incriminado a los culicoides e hypoboscidos, este último también ha sido señalado como responsable de la transferencia de Trypanosoma, conjuntamente con los simúlidos y para microfilarias, se han inculpado principalmente a ceratopogónidos y simúlidos (Campbell & Ellis, 2007; Martínez, 2010).

A su vez, la patología producida varía según la especie de parásito y de hospedador (Romero, 2011), asociándose a Plasmodium, Haemoproteus y Leucocytozoon diversas alteraciones como la deformación de los hepatocitos, produciendo hepato-esplenomegalia. Además, en los eritrocitos causa distorsión morfológica, disminuyendo su vida media, trayendo como consecuencia hemólisis intravascular, hemoglobinuria y finalmente una anemia severa (Fox et al., 1996; Valkiūnas, 2005). Mientras, las infecciones causadas por filarias y Trypanosoma, son consideradas no patógenas (Gabaldon, 1998); pero, pueden causar inflamación de las venas y arterias.

tanto, los hemoparásitos, ocasionan impactos negativos en los hábitos del hospedador (Londoño et al., 2007) y como consecuencia, decrecimiento o desbalance en la diversidad biológica de las especies de vida silvestre (Molyneux et al., 1983; Apanius, 1991).

En la región neotropical, se han realizado investigaciones sobre las interacciones hemoparásito-ave, dando indicios epidemiológicos de la infección (White et al., 1978, Young et al., 1993; Valkiūnas, 2003; Matta et al., 2004; Londoño et al., 2007). Sin embargo, en Venezuela a pesar del potencial avifaunistico, son pocos los reportes acerca de la prevalencia, la distribución de estos parásitos y las aves afectadas (Gabaldon, 1998; Mijares et al., 2012; Belo et al., 2012; Silva et al., 2015, Praderes, 2016).

En este estudio se consideró la variación climática anual en Venezuela, caracterizada por dos períodos: uno seco, que va desde noviembre hasta abril, y otro de lluvia, a partir de mayo hasta octubre (INAMEH, 2011), muestreándose en tres meses de cada período. La población estuvo conformada por 797 individuos capturados (537 Passeriformes y 260 No Passeriformes), pertenecientes a 85 especies de aves.

Para la captura, se emplearon mallas de neblina con orificios de diferentes tamaños (1,5; 2,5 y 3,5 cm), de nylon N° 1 y 2, colocadas en zigzag y horizontales, adecuadas a las condiciones ecológicas del sitio de muestreo, lo que permitió capturar el mayor número de aves, con un esfuerzo de muestreo de 2.054 h/red. Una vez capturada el ave, fue retirada de la malla y colocada en bolsas de tela fresca con microporo, acorde a la talla del individuo (Ralph, et al., 1996), para su traslado a la estación de trabajo de campo; donde se realizó lo siguiente: 1) Registro fotográfico cámara digital marca Sony de 16.1 megapixeles, de 5 o más caracteres taxonómicos; 2) Sexaje y estimación de edad; y 3) Clasificación taxonómica.

La categorización en machos y hembras se pudo realizar en aquellas especies en las cuales se constató el dimorfismo sexual de caracteres morfológicos. Mientras que en las especies sin características físicas diferenciales evidentes, las aves se clasificaron como monomórficas (Hilty, 2003). Para determinar la edad de las aves, se emplearon como criterios las características del plumaje y la comisura del pico considerándose como jóvenes, aquellas que presentaron tanto plumas de textura más suelta y débil, esto es, con menos barbas, bárbulas y conexiones; y con una comisura del pico hinchada y más brillantemente coloreada. En caso contrario a lo mencionado, se consideró el ave como adulta (Ralph et al., 1996; Hilty, 2003).

Mientras que la identificación taxonómica, en las áreas de estudio, se tomó en atención las características corporales externas (plumaje, pico, patas y tamaño), mientras que el material fotográfico obtenido, se empleó para constatar con la bibliografía, la especie del ave (Ralph et al., 1996; Hilty, 2003).

La toma de muestra de sangre periférica, se realizó inicialmente inmovilizando el cuello, extendiendo una de las alas, eliminando parte del plumaje y aplicando asepsia con alcohol, se visualizó y se palpó la vena ulnar (Rose et al., 2007). Con un estilete estéril, se le realizó una punción, la primera gota sanguínea se descartó, las sucesivas, se colocaron sobre una lámina portaobjeto, previamente rotulada e identificada, se realizaron tres (03) extendidos finos por ave (Brown & Neva, 1991; Wide et al., 2011). Posteriormente, se realizó compresión en el sitio de venopunción del individuo, con el objeto de detener el sangrado del ave capturada, para su posterior liberación (Ralph et al., 1996).

Los extendidos se dejaron secar a temperatura ambiente, aproximadamente 5 minutos, luego se fijaron con metanol durante 3 minutos y una vez secos, se almacenaron en caja porta láminas. Los mismos fueron trasladados al Laboratorio de Biología de Vectores y Reservorios (LBVR) en el Centro de Estudios de Enfermedades Endémicas y Salud Ambiental (CEEESA), perteneciente al Instituto de Altos Estudios "Dr. Arnoldo Gabaldon" (IAE), ubicado en la ciudad de Maracay, estado Aragua, Venezuela.

La coloración de los extendidos sanguíneos fue realizada con una dilución 1:20 de solución de Giemsa (Sigma), en agua destilada (pH 6,8) a razón de 3 mL/lámina (Silva et al., 2015). La sistemática empleada consistió en realizar la dilución, colocando sobre un soporte de vidrio las láminas portaobjetos invertidas y levemente inclinadas, para proveer un ligero espacio entre el soporte y las mismas. Por capilaridad se agregó la preparación del colorante evitando formar burbujas; se dejó actuar durante 30 minutos; posteriormente, se lavó con agua, dejándose secar a temperatura ambiente (Flores & Cabello, 2004).

La evaluación parasitológica, se realizó empleando un microscopio marca Óptima, modelo XSZ-207 con aumento de 1000x, recorriendo de izquierda a derecha todos los campos del extendido. Al visualizar el hemoparásito, se consideraron aspectos anatómicos particulares de los diferentes géneros, cuya identificación de especies generalmente se basa en las características morfológicas del mismo (Gabaldon, 1998). En el caso de Plasmodium, la clasificación se realizó hasta subgénero. Para ello se precisaron al menos tres (03) formas parasitarias y una de ellas debía ser esquizonte. Posteriormente, se procedió a fotografiar empleando una cámara digital marca SONY de 16.1 megapixeles.

Los 797 individuos fueron clasificados taxonómicamente en el orden Passeriformes (14 familia; 66 especies) y no Passeriformes (11 familias; 19 especies) (Tabla I), siendo Sporophila intermedia seguida de Columbina talpacoti las aves capturadas en mayor abundancia. Del examen microscópico se obtuvo prevalencia global de 18,07% (IC: 15,33-20,80) afectando 25 especies de aves. Entre los passerinos las familias más prevalentes fueron Parulidae 27,27% e Icteridae 20,00%; y en los no Passseriformes, la familia Columbidae 44,79%. Mientras los individuos suceptibles fueron Thryothorus rutilus y Nemosia pileata (100%). Así mismo se evidenció 12,4% (18/144) infección mixta siendo la combinación de los géneros de Plasmodium y Haemoproteus, los más frecuentes (Tabla I).

Además se calculó la prevalencia especifica por hemoparásito, para Trypanosoma sp. 0,75% (6/797), microfilaria 1,00% (8/797), Plasmodium sp. 9,66% (77/797) y Haemoproteus sp. 8,66% (69/797). Para Plasmodium, se clasificó en subgénero en P. (Novyella) 45,45%; P. (Giovannolaia) 9,09%, y P. (Haemamoeba) 1,30%. En cuanto Haemoproteus, se identificaron en 44,93% de los casos para H. columbae (Fig. 2).

Por primera vez se incriminaron cinco (5) especies de hospedadores, Nemosia pileata (2/2); Thraupis episcopus (3/4); Thryothorus rutilus (1/1); Crotophaga ani (1/11) y Forpus passerinus (1/10) a Plasmodium. Asimismo a Trypanosoma las especies Coryphospingus pileatus (1/9); Leptotila verreauxi (1/10); Forpus passerinus (1/10) y Tiaris bicolor (1/24) (Tabla II).

Por otra parte, se consideraron factores intrínsecos de las aves para estratificar la prevalencia; el sexaje, en la muestra estudiada se precisó que el 47,18% fueron individuos monomórficos, (376/797) sin embargo, la mayor prevalencia se obtuvo en hembras 23,08% (42/144); Asimismo, en cuanto a la edad, el 82,56% (688/797) de las aves capturadas fueron adultas, arrojando una prevalencia 19,33% (133/144). Además, en cuanto al estatus, lógicamente el 95,48% (761/797) fueron aves residentes a quienes se les precisó una prevalencia de 18,66% (142/797) (Tabla III).

Respecto a la época climática, se observó prevalencia de 13,24% para el época de sequia y 21,95% para el período lluvioso, con relación estadísticamente significativa (c²: 9,5; p: 0,002) (Tabla III).

La prevalencia global para este estudio 18,07%, es consistente con investigaciones realizadas en Colombia (15,9 a 24,0%) (Rodríguez & Matta, 2001; Bastos et al., 2006), Brasil (10,7-35,3%) (Fecchio et al., 2011, La Corte et al., 2013) y Venezuela (16,6 a 41,0%) (Gabaldon, 1998, Belo et al., 2012; Praderes, 2016). Demostrando la circulación de los patógenos hemáticos en las localidades de estudio; aunado a que el 98,61% de los casos se da en hospedadores residentes, hace inferir que los casos son autóctonos, generando alarma epidemiológica, por estar presentes los elementos de la triada de la infección, hospedador, vectores y parásitos.

Se evidenció diversidad parasitaria principalmente Plasmodium, Haemoproteus, Trypanosoma y microfilarias. Resultados comparables con investigaciones realizadas en reportados por Valkiuna et al., (2003); Londoño et al. (2007); Basto et al. (2006) y Praderes (2016), estableciendo a los mencionados géneros como los más frecuentes en la zona neotropical.

Es importante señalar, que de las 25 especies hospedadoras halladas positivas en este estudio se evidenció presencia de Plasmodium en el 92% de los casos, siendo mayor en aves Passeriformes, familia Emberezidae, evidenciándose de esta manera que este hematozoario es francamente eurixeno, el cual se ha incriminado afectando a 97 familias de aves hospedadoras (Bishop & Bennett, 1992; Bennett et al., 1994; Valkiūnas, 2005). Mientras que la mayor prevalencia a Haemoproteus se precisó en Columbidae, hallazgos similares a los descritos por Merino et al., (2012), quienes señalan que las especies del género Haemoproteus se encuentran típicamente en estas aves (Columbiformes).

En cuanto a las variables intrínsecas de los hospedadores, se observó mayor prevalencia en aves hembras, sin embargo debido a la diversidad de especies positivas, no se establecieron asociaciones estadísticas entre el sexaje y la infección, ya que varios factores intervienen en la susceptibilidad de un hospedador, como por ejemplo, aspectos de su fisiología o de su sistema inmunitario, pueden ocasionar que la prevalencia del parasitismo varíe de una especie a otra (Rodríguez et al., 2009 y Rodríguez, 2013) , e incluso condiciones alométricas diferentes (Hamilton & Zuk, 1982); y, a consecuencia de sus vectores que son atraídos de manera distinta (Fecchio et al., 2011).

En este mismo orden de ideas, se observó mayor prevalencia en las aves adultas y residentes que, estará influenciada por la desproporción poblacional, sin embargo, es un dato atrayente considerando que las aves presentan un sistema inmunológico muy competente, que pueden desarrollar períodos de latencia o infección crónica (Gabaldon, 1998), manteniendo parasitemias bajas por el resto de su vida, y considerando que en la etapa reproductiva aumenta la intensidad parasitaria, por tanto, la probabilidad de infección para el vector y por ende un riesgo de transferencia a los pichones (Valkiūnas, 2005). Aunado a esto, debido al compromiso metabólico que implica en el hospedador, sustentado en estudios previos donde señalan que la infección por hemoparásitos pueden acortar la esperanza de vida, provocar la disminución del número de descendientes hasta esterilidad, impactos en la dinámica de la población, abundancia relativa, dispersión y diversidad (Hamilton & Zuk, 1982; Young et al., 1993; Atkinson & Van Riper, 1991; Merino, 2002; Hamer & Muzzall, 2013).

Considerando las variables ambientales, en este estudio, el tipo de vegetación no demostró ser un factor influyente en la transmisión de hemopárasitos aviares. No obstante, el periodo climático estadísticamente se obtuvo asociación entre la infección aviaria y la época lluviosa. Al respecto, el clima, sus componentes (Temperatura, Precipitación y Humedad) y su variabilidad (Frecuencia, Duración, Intensidad y Estacionalidad) tienen una relación directa sobre los vectores y por ende sobre la dinámica de las enfermedades metaxénicas como la malaria.

En las infecciones por Plasmodium, Gabaldon (1990), realizó un estudio en Gallus gallus, durante el periodo seco, reportó menor incidencia en pollos (6,4%) (Infección aguda), mientras en adulto la prevalencia fue 43,5%, lo que consideró una infección residual, es decir que fue adquirida en época de lluvia, este comportamiento de la infección fue denominado periodicidad estacional, caracterizada por reportes de prevalencias mayores en época de lluvia, originada por el incremento de la población de Culícidos (Gabaldon, 1990; Campbell & Ellis, 2007). Es importante señalar que, en la zona para-ecuatorial la humedad relativa media no desciende de 60%, ni la temperatura alcanza limites nocivos para los esporozoitos durante todo el año (Gabaldon, 1990), por tanto se confirma que la pluviosidad influye en la transmisión de enfermedades metaxénicas a consecuencia de la abundancia de los vectores (Gullan et al., 2005). Asimismo, se infiere que mencionados factores (Precipitación, humedad relativa y temperatura) favorecen la proliferación de vectores involucrados en la transferencia de parásitos sanguíneos aviares (culicoides e hypoboscidos, ceratopogónidos y simúlidos) (Campbell & Ellis, 2007; Martínez, 2010).

Del mismo modo, en el marco de cambio global, resulta importante monitorizar la ecología del parasitismo, así los cambios ambientales, tal como el uso del terreno por la intervención antrópica. En este sentido, Gimenes & Anjos (2003) señalan que el cambio climático, la urbanización, las prácticas agrícolas están implicadas en el aumento de la propagación de los agentes infecciosos. Al respecto Vittor et al. (2006), señalaron que en zonas deforestadas o degradadas aumenta la tasa de picaduras y por ende un aumento de la incidencia de enfermedades metaxénicas. En relación a lo mencionado, Marzal et al. (2013) demostraron mayor diversidad y prevalencia de haemosporidios en áreas deforestadas; pero Belo et al. (2012), señalaron que la prevalencia a Plasmodium y Haemoproteus en aves es independiente a la conservación del ambiente.

La prevalencia global de hemoparásitos obtenida en aves silvestres de la zona oriental del estado Falcón, fue de 18,07%, identificándose como la familia de aves más afectada Columbidae mientras que los individuos más susceptibles fueron Thryothorus rutilus y Nemosia pileata, por tanto las diferencias interespecíficas en prevalencia de infección (es decir, proporción de individuos infectados) puede estar influenciada por variables ecológicas y conductuales de las aves.

Se evidenció mayor prevalencia en el periodo lluvioso, indicando que la pluviosidad proporciona condiciones idóneas para la abundancia vectorial, demostrándose la periodicidad estacional descrita principalmente para Plasmodium.

En base a los resultados, se sugiere realizar otras investigaciones en visión de establecer modelos epidemiológicos de la infección, que tomen en consideración la biología de los vectores y poblaciones específicas de aves.

Los autores mencionan no tener conflictos de intereses.

Es importante señalar, que el presente estudio está financiado por la Dirección de Investigación del IAE, cumpliendo con los lineamientos de bioética del Ministerio del Poder Popular para la Salud (MPPS) y el Ministerio Popular para la de Educación Superior, Ciencia, y Tecnología (MPPESCT).

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