Gerardo Calvo, María Laura Arias, Heriberto Fernández

Centro de Investigación en Enfermedades Tropicales y Facultad de Microbiología, Universidad de Costa Rica.

Instituto de Microbiología Clínica. Universidad Austral de Chile, Valdivia, Chile

RESUMEN. En las últimas tres décadas, se han identificado gran número de enfermedades emergentes que afectan al ser humano, la mayoría de las cuales son de origen infeccioso e incluyen enfermedades bacterianas, virales, parasitarias, entre otras. Muchas de éstas son de origen zoonótico, tal es el caso de algunas especies de Arcobacter, actualmente consideradas bacterias emergentes y, también, asociadas a transmisión alimentaria y de creciente importancia en salud pública. El incremento en los datos de prevalencia e incidencia de casos asociados a esta sugiere que la infección en humanos y animales ha sido subestimada, debido a la carencia de conocimientos al respecto y de un protocolo estándar, universalmente aceptado, para el aislamiento primario de este organismo y al uso de correctos métodos y técnicas de identificación. El incremento en el hallazgo de Arcobacter en alimentos derivados de animales y en muestras tomadas durante el proceso de producción de alimentos, hace que aumente la preocupación en materia de salud pública, ya que aún se conoce muy poco del potencial patogénico de las especies Arcobacter y los pocos estudios que se han llevado a cabo, muestran una gran cantidad de especies hospederas y rutas de transmisión. Dado lo anterior, el objetivo de la presente revisión es el actualizar al lector en las características más destacadas de esta bacteria en cuanto a su morfología, distribución, clasificación, transmisión, asociación con aguas, alimentos, mascotas y animales de crianza, como también sobre su aislamiento en laboratorio, factores de virulencia y patrones de sensibilidad a antibióticos.

Palabras clave: Arcobacter, zoonosis, emergente, alimento

Arcobacter: a foodborne emerging pathogen.

SUMMARY. In the last three decades, several emergent diseases affecting human beings have been identified, most of them from infectious origin including bacterial, viral, parasitic and even difficult to classify as spongiform encephalopathy. Most of these are zoonotic as it is the case of Arcobacter, currently considered as an emerging and food borne pathogen, of growing importance for public health. The increase in the prevalence and incidence of cases associated to this bacteria as well as in the number of actual researches and reports, suggest that the infection in human beings and animals has been underestimated due to a lack in knowledge about this bacteria and of a standardized isolation protocols, as well as the use of correct identification methods and techniques. Increasing trends in the isolation of Arcobacter from animal derivates used as food and from samples taken during production processes, cause an augment in public health awareness, since there is little knowledge about the pathogenic potential of Arcobacter species and the few focused in this bacterial group, show many different transmission routes and host species. Given this, the objective of the present review is to actualize the reader in the most important characteristics of this bacterium, including its morphology, distribution, classification, transmission, association with water, food, pets and animals, as well as the laboratory isolation techniques, virulence factors and their antibiotic susceptibility patterns.

Key words: Arcobacter, zoonosis, emergent, food

Recibido: 01-04-2013 Aceptado: 27-06-2013

En las últimas tres décadas, se han identificado gran número de enfermedades emergentes que afectan al ser humano, la mayoría de las cuales son de origen infeccioso e incluyen enfermedades bacterianas, virales, parasitarias y hasta de difícil clasificación, como las encefalopatías espongiformes. Muchas de éstas son de origen zoonótico, resultado de la transmisión a humanos de patógenos de otras especies animales (1). Tal es el caso de Arcobacter¸ una bacteria emergente, asociada a alimentos y de gran importancia en salud pública.

Características del género Arcobacter.

Es un bacilo Gram negativo curvo, en forma de S cuando está en cultivos jóvenes y de forma cocoide o esférica en cultivos viejos. Es una bacteria no esporulada y su tamaño oscila entre 0,2 y 0,9 μm de ancho, con un largo entre 0,5 y 3,0 μm. Es móvil debido a la presencia de flagelos polares simples (2).

Las colonias de Arcobacter usualmente carecen de pigmentos, todas las especies tienen actividad oxidasa, presentan reacción negativa con el rojo de metilo y con el Voges-Proskauer, no producen indol, excepto A. mytili y A. molluscorum. La mayoría de las especies reducen nitratos y no hidrolizan el hipurato. Son quimioorganotróficas y utilizan una gran variedad de fuentes de carbono como ácidos orgánicos y aminoácidos (2,3).

Dentro de sus características y por las cuales se diferencia del género Campylobacter se encuentra el que puede crecer en un rango de temperaturas que oscila entre los 15 - 42°C, en condiciones aerobias o anaerobias. Sin embargo, el crecimiento óptimo en el primo aislamiento ocurre bajo condiciones de microaerofilia (3-10 % O2) y no requiere hidrógeno para su crecimiento (2,4). Su Tm(e), o temperatura a la cual un 50% del ADN-ARNr híbrido es desnaturalizado es, en promedio, de 66 ºC (2) y poseen un contenido G + C entre un 27% y un 30% mol (4).

Esta bacteria fue aislada por primera vez a partir de fetos bovinos abortados de manera espontánea en 1977 y posteriormente fue también aislada a partir de fetos de cerdo (5, 6).

La bacteria fue inicialmente nombrada como Campylobacter aerotolerante por Neill et al. (7), no obstante su nombre fue cambiado luego a Campylobacter cryaerophila por Neill et al. en 1985 (8) y, finalmente, Vandamme et al. (2), propusieron la creación del género Arcobacter.

Actualmente, el género consta de 17 especies reconocidas: Arcobacter butzleri, A. cryaerophilus (Group 1A y 1B), A. skirrowii, A. nitrofigilis, A. cibarius, A. halophilus, y las especies recientemente descritas, A. molluscorum, A. defluvii, A. marinus, A. trophiarum, A. mytili, A. thereius, A. ellisii, A. bivalviorum, A. venerupis, A. cloacae y A. suis (3, 9-18).

En el año 2002 fue descrita una bacteria autotrófica marina sulfuro-oxidante que produce filamentos hidrofiílicos sulfurados como producto metabólico. Los análisis filogenéticos la ubican en el género Arcobacter y se le ha asignado el nombre de ¨Candidatus Arcobacter sulfidicus¨, pero aún no se cuenta con su descripción formal (19).

El género Arcobacter ha sido aislado a partir de ganado vacuno, porcino, ovino, caprino, en pollo y otras aves de corral, como también en fetos de abortos porcinos y bovinos, productos cárnicos, moluscos y leche.

Algunas especies de Arcobacter han sido aisladas en superficies de plantas procesadoras de carne, de agua potable, de alcantarillas, agua de río y de mar.

Sin embargo, su mayor prevalencia se encuentra en carne de pollo, seguida de cerdo y luego por carne de res (4, 20-23). Su aislamiento a partir de productos cárnicos ha sido reportado a nivel mundial, incluyendo estudios realizados en Tailandia (24), Irlanda del Norte (25), Turquía (26), México (27), Estados Unidos (28), en los Países Bajos (29) y en Costa Rica (30).

Los miembros de género Arcobacter no son parte de la flora intestinal y el humano se puede infectar por la presencia de este organismo en alimentos de origen animal o en agua, entre otras vías de transmisión que aún no están bien definidas (4).

Especies de Arcobacter descritas

La taxonomía del género Arcobacter, así como la de los otros géneros bacterianos se basa principalmente en el análisis del gen ARNr 16S (31). Para las 17 especies de Arcobacter descritas, se cuenta con similitudes interespecíficas desde 92,1% hasta un 98,9%. Las especies más relacionadas entre sí son A. cibarius y A. cryaerophilus, y las menos relacionadas son A. thereius y A. halophilus. A continuación, se describe brevemente cada una de las especies descritas hasta el momento:

Arcobacter nitrofigilis

Esta bacteria es la especie tipo del género y fue inicialmente aislada en el año 1983 por McClung et al. (10), en la costa este de Canadá. Es una bacteria fijadora de nitrógeno y fue encontrada en asociación con las raíces de Spartina alterniflora, una planta acuática. Esta bacteria ha sido aislada de diversas muestras tales como, heces, tractos reproductivos y fetos producto de abortos de muchos animales de granja, así como de muestras de leche de vaca que tenían mastitis (7).

Arcobacter skirrowi

Arcobacter butzleri

Inicialmente fue aislada de muestras humanas y de animales con diarrea (34). Las infecciones causadas por esta bacteria se caracterizan por una diarrea acuosa con dolor abdominal, náuseas y vómito y, en algunas ocasiones, también se presentan casos con fiebre (35), lo cual contrasta con la diarrea sanguinolenta asociada a C. jejuni.

El mecanismo por el cual esta bacteria produce la diarrea acuosa no está bien dilucidado. No obstante, se ha descrito que tiene capacidad de adherencia al epitelio, que causa una disfunción de la barrera epitelial induciendo cambios en las proteínas de unión estrecha (tight junction proteins), además de inducir la apoptosis epitelial, con lo cual produce una diarrea tipo fuga de flujo (36-37).

Se ha sugerido que este microorganismo tiene el potencial de invadir otras partes del cuerpo y producir complicaciones, ya que se ha aislado de pacientes con cirrosis hepática y apendicitis gangrenosa aguda (38).

Esta bacteria se ha asociado a diarrea crónica y a casos de diarrea del viajero; en un estudio realizado por Teague et al. (39) en Tailandia se aisló A. butzleri en un 13% de los platillos servidos en los mejores cinco restaurantes en Bangkok. También Jiang et al (40) en Guatemala, México e India, encontraron un 8% de casos positivos de diarrea por A. butzleri en visitantes de estas ciudades.

Arcobacter cryaerophilus

A. cryaerophilus es la especie de Arcobacter predominantemente asociada a casos de aborto en animales. Se ha aislado también de pacientes con cáncer, fallo renal y hasta en pacientes con hiperuricemia y alcoholismo (41). También se ha aislado en Suiza a partir de muestras de heces de trabajadores de mataderos, sin síntomas de infección (42).

Dentro de esta especie se encuentran dos grupos denominados 1A y 1B o 1 y 2, los cuales se han separado mediante diferentes RFLP (restriction fragment length porlymorfisms) de los genes 16s y 23s (34), además del contenido total de proteínas celulares y ácidos grasos (9). El grupo 1A es el más prevalente (3, 42-43). No obstante, ambos grupos han sido aislados simultáneamente en muestras de alimentos y en muestras clínicas de animales y humanos (3, 42). Algunos estudios han planteado la necesidad de separar estos dos grupos en dos especies distintas pero, estudios recientes realizados por Debruyne, L. et al. (41), basándose en AFLP y secuencias del gen hsp60, rechazan esta separación.

Arcobacter cibarius

Arcobacter halophilus

Es una especie que fue recuperada en una laguna hipersalina en Hawaii en el año 2005, siendo la única especie halofílica obligada del género (12).

Arcobacter mytili

Fue aislada de mejillones y de muestras de agua salobre en Cataluña, en el Noreste de España y presenta la característica de ser incapaz de hidrolizar el indoxil acetato (3).

Arcobacter thereius

Aislado en el año 2009 en Dinamarca por Houf. y colaboradores (17) , se ha recuperado de hígados y riñones de cerdos con abortos espontáneos y en muestras de las cloacas de patos. No se ha detectado en muestras humanas (45).

Arcobacter marinus

Esta especie ha sido descrita con base a una sola cepa. Fue aislada de una mezcla de agua marina, estrellas de mar y algas en Corea. Aún no se ha encontrado en mamíferos (15). Difiere fenotípicamente de A. halophilus por su capacidad de crecer en condiciones aerobias a 10 ºC y por su incapacidad de crecer bajo condiciones anaerobias (15).

Arcobacter trophiarum

Arcobacter molluscorum

Aislada de muestras de ostras y mejillones. Esta bacteria tiene una similitud del 97,6% con A. marinus, seguido de un 95,6% con A. halophilus y un 94,7% con A. mytili. Esta especie es incapaz de hidrolizar la urea y el indoxil acetato (13).

Arcobacter defluvii

Aislado en el año 2010 de muestras de aguas residuales; presenta la mayor similitud del gen 16S ARNr con A. nitrofigilis (95,6%) (14).

Arcobacter ellisii Esta especie fue aislada de tres muestras de mejillones en España y debe su nombre a W.A. Ellis, quien hizo la descripción de los primeros aislamientos de Arcobacter a partir de fetos bovinos abortados (46).

Arcobacter bivalviorum

Descrito en el año 2012, por Levicán et al. (18) a partir de muestras de bivalvos, provenientes de muestras recolectadas en el delta del río Ebro, en Cataluña, España.

Arcobacter venerupis

Al igual que A. bivalviorum, se aisló en muestras de moluscos recolectadas en el delta del río Ebro, en Cataluña (18).

Estas especies fueron aisladas a partir de muestras de ostiones, carne de pollo y aguas negras. Dados su patrón de 16S rDNA-RFLP y su secuenciación genética, fueron clasificadas como dos especies diferentes a las anteriormente descritas (18).

Candidatus Arcobacter sulfidicus

En el año 2002 fue descrita una bacteria marina, microareofílica, autotrófica y sulfuro-oxidante que produce filamentos hidrofílicos sulfurados como producto metabólico. Se ha propuesto como una nueva especie potencial. No obstante, aún no se cuenta con su descripción oficial ni con su reconocimiento formal como entidad taxonómica (19).

Importancia clínica y prevalencia de Arcobacter en humanos El rol de las especies de Arcobacter como causantes de patología humana y animal no ha sido totalmente establecido y sólo tres especies, A. butzleri, A. cryaerophilus y A. skirowii, han sido asociadas con padecimientos gastrointestinales, siendo la diarrea el principal síntoma reportado (21, 45, 47-49). También se ha reportado en varios estudios la existencia de portadores asintomáticos de especies de Arcobacter con lo cual aumentan las dudas sobre el potencial patogénico de este género bacteriano (32, 42, 48).

La infección con Arcobacter puede ocurrir por contaminación cruzada en la manipulación de alimentos, el consumo de alimentos de origen animal contaminados, consumo de agua contaminada o por contaminación directa con materia fecal, tanto animal como humana y se ha postulado la infección por el contacto con humanos infectados (21, 42). Es posible que en la transmisión hídrica tengan participación amebas de vida libre, como Acanthamoeba castellanii con la cual, A. butzleri puede establecer endosimbiosis sobreviviendo al interior del protozoo al menos por 10 días (50).

La gravedad del cuadro clínico en las infecciones de Arcobacter es muy variada, presentándose desde infecciones asintomáticas (32, 42, 48), diarreas leves, diarreas crónicas y abundantes, hasta casos entéricos graves que ameritan hospitalización, como en el caso de un brote en una escuela en Italia en el año 1992, en el cual diez niños fueron afectados por A. butzleri, tres de los cuales fueron hospitalizados, el síntoma principal fue calambres abdominales sin diarrea (51).

La prevalencia de las especies de Arcobacter depende de muchos factores propios de la metodología de detección (33). Existe una carencia de un protocolo oficial y un método de aislamiento que actué como estándar de oro para la identificación de Arcobacter (22, 35, 48), lo cual ha causado que los valores de la prevalencia de los distintos estudios no puedan ser comparados entre sí (22). Sin embargo, el reporte de casos y prevalencia evidencia que existe un impacto importante por parte de especies de Arcobacter en la salud humana y animal.

Usando métodos de cultivo, la prevalencia reportada de Arcobacter en muestras de heces diarreicas en los estudios poblacionales puede variar entre 0,1% en África hasta un 2,4% en Tailandia. Sin embargo, usando métodos moleculares (m-PCR) se encuentra una prevalencia mayor, que oscila entre un 1,2% en Francia hasta un 12,9% en Sudáfrica (21).

Algo que es común en todos los estudios, ya sea que utilicen métodos de aislamiento o moleculares, es que A. butzleri presenta la mayor prevalencia, seguido por A. cryaerophilus y luego A. skirrowii (32, 33).

En los últimos años y a partir de estudios realizados en México, Guatemala e India, se logró demostrar que especies de este género han actuado como agentes causales de diarrea del viajero (40) y en muy pocas situaciones se ha asociado a bacteremia (38).

Arcobacter en animales

El género Arcobacter ha sido aislado de muestras del tracto intestinal y muestras de heces de diferentes animales de granja tales como pollos, vacas y cerdos (33), también en otros animales domésticos y salvajes, como perros, peces, moluscos, tortugas, avestruces, monos, mapaches y alpacas (33, 47, 49, 53, 55, 56). En los animales los efectos más serios de la infección varían desde abortos, mastitis y diarrea. Sin embargo, al igual que en los humanos, esta bacteria se ha aislado de animales asintomáticos (33).

Se ha aislado Arcobacter en muestras fecales de ganado vacuno (23, 33, 56), en cerdos (33, 42), pollos (33), ovejas y caballos (23). La prevalencia de las distintas especies de Arcobacter en animales sanos varía de país a país, pero se observa una menor prevalencia en ganado vacuno que en cerdos (20).

A pesar de que en la carne de pollo se aísla con mucha frecuencia Arcobacter spp., la bacteria no se aísla con la misma frecuencia en su tracto intestinal (31). La posible explicación a esta situación sería que la bacteria solamente pasa a través del tracto digestivo sin colonizarlo, posiblemente debido a que la alta temperatura corporal de los pollos (41ºC) no contribuiría a crear un hábitat favorable para las especies de Arcobacter (31).

La edad de los animales también se ha asociado con la prevalencia de Arcobacter. Wesley y Baetz(31), observaron mayores prevalencias en pollos de 56 semanas de edad (57%) con respecto a los pollos de 8 y 16 semanas (1% y 3% respectivamente). En cerdos se observó el mismo fenómeno en Bélgica (56), esto quizá por una mayor tiempo de exposición a un ambiente contaminado, aunque este aspecto está todavía en discusión (20), especialmente porque en algunos estudios en ganado se ha reportado un fenómeno similar al encontrar mayor prevalencia de A. butzleri en vacas que en terneros (28), contrastando con otros, en los que la mayor prevalencia se encuentra en terneros y no en vacas adultas (56).

Rutas de transmisión de Arcobacter Arcobacter es un patógeno potencial de transmisión alimentaria y por vía hídrica (41, 57-59). Además, las especies de Arcobacter han sido definidas como agentes de potencial zoonótico debido a su rol patogénico en humanos y animales (20, 60).

Arcobacter spp. es frecuentemente aislado en muestras de origen animal, tales como pollo, cerdo, res y ovejas, la mayor incidencia se encuentra en pollos, seguido de cerdos y luego res (20). La alta prevalencia de Arcobacter en los tractos intestinales y muestras fecales de los animales de granja y en muchos productos de carne apoya la hipótesis de que los alimentos son una de sus principales rutas de transmisión (33), planteando que el mal manejo de los alimentos crudos o el consumo de alimentos mal cocidos contaminados de origen animal como carne, leche, mariscos o comida marina son la vía más probable de transmisión de Arcobacter (3, 23).

Por otro lado, el agua tiene un rol importante en la transmisión de las especies de Arcobacter, tanto para los animales como para los humanos. Se ha estimado que cerca del 63% de las infecciones en humanos se debe al consumo o contacto con agua contaminada (20, 34, 60). Esta bacteria también ha sido recuperada de muestras de aguas ambientales como ríos, lagos, aguas subterráneas y aguas marinas, así como en plankton (47).

La transmisión se ve favorecida por características propias de la bacteria que la hacen resistente a ambientes adversos, incluyendo su tolerancia a altas concentraciones de hipoclorito de sodio, a metales pesados, su capacidad de crecer a bajas temperaturas, en ambientes secos y de adherirse a diversas superficies (61). En este sentido, también debe tenerse en cuenta su capacidad para establecer endosimbiosis con amebas de vida libre, las cuales, además de servirle de transporte, pueden proteger a la bacteria de factores ambientales adversos (50).

Aislamiento y detección

No existe un medio ni un procedimiento estandarizado de referencia para el aislamiento de Arcobacter (21) y los medios ensayados para su aislamiento no son de uso cotidiano en los laboratorios clínicos y en algunas ocasiones en los laboratorios de alimentos, por lo que se dificulta aún más el hallazgo e identificación de esta bacteria. Aunado a esto, el uso de antimicrobianos en los medios de aislamiento es de vital importancia para poder aislar Arcobacter en muestras de heces, agua y alimentos, ya que la presencia de este microorganismo raramente ocurre como la bacteria dominante en las muestras (22).

Uno de los protocolos más utilizados para el aislamiento de esta bacteria incluye la utilización de un caldo de enriquecimiento suplementado con cefoperazona, anfotericina B y teicoplanina (caldo CAT). Este paso de enriquecimiento es seguido por un aislamiento selectivo, el cual puede realizarse por filtración pasiva en membrana de 0,45 um colocada sobre agar sangre (21) o utilizando medios con agar y antibióticos, tales como el agar Arcobacter y el medio semisólido de Ellinghausen-McCullogh-Johnson-Harris.

También se han desarrollado varios métodos moleculares para la detección de este microorganismo, los cuales han mejorado la sensibilidad y reducido el tiempo requerido por los métodos convencionales para la detección de Arcobacter pero, aún no existe consenso en los protocolos a utilizar (21). El más más utilizado es el m-PCR usando como blanco los genes 16S o el 23S ARN ribosomal, desarrollado por Houf et al. (22).

Factores de virulencia y patogenicidad

La patogenicidad y los mecanismos de virulencia de Arcobacter no han sido estudiados a profundidad y aun no son comprendidos en su totalidad, a pesar de que varios estudios han intentado demostrar la capacidad de adherencia, de invasión y la citotoxicicidad de esta bacteria en varias líneas celulares (4, 20, 21).

En general, estos estudios han encontrado que las cepas de A. butzleri mostraron un 50% (36/72) y un 100% (78/78) de adherencia, 13% (4/30) de invasión y un 83% (133/161) citotoxicidad (4, 20, 21, 37).

Por otro lado, en el caso de A. cryaerophilus se ha demostrado que un 64% (14/22) de las cepas mostraron en los cultivos celulares la capacidad de adherencia, invasión un 50% (5/10) y un 100% (14/14) causó citotoxicidad (4, 20, 21). Esta es la especie que presenta mayor capacidad de invasión. La virulencia de esta especie fue de las primeras que se describió cuando se observó que las cepas investigadas inducían la acumulación de fluidos y electrolitos en ensayos en intestino de rata y mostró invasión en cultivos celulares en las células Hep-2 (21).

Resistencia a antibióticos

La mayoría de los casos de enteritis causada por Arcobacter son autolimitadas y no requieren de terapia antimicrobiana, aunque la severidad y prolongación de los síntomas pueden justificar la antibioticoterapia. Para el caso de Arcobacter no se han estandarizado los test de susceptibilidad y se han ensayado E-test, dilución en agar, difusión en agar por discos, métodos de microdilución en caldo (11, 47, 48, 62), los cuales han revelado que algunas cepas de A butzleri son resistentes a la clindamicina, azitromicina, ciprofloxacina, metronidazole, carbenicillina, a la cefoperazona, al cloranfenicol y ampicilina (11, 39, 62).

El tratamiento con fluoroquinolonas y tetraciclina se ha propuesto para el tratamiento de las infecciones por Arcobacter tanto en animales como en humanos (48) ya que estos presentan una buena actividad contra las cepas de Arcobacter (47, 48).

CONCLUSIONES

A pesar de que Arcobacter sp. no es el microorganismo de mayor importancia para la salud pública ni cuente con la importancia que se le brinda a otros enteropatógenos de transmisión alimentaria, el incremento en los datos de prevalencia e incidencia de casos y el aumento de reportes e investigaciones sugiere que la infección en humanos y animales ha sido subestimada, debido a la carencia de un protocolo estándar para el aislamiento primario de este organismo y al uso de correctos métodos y técnicas de identificación.

La tendencia en el incremento en el hallazgo de Arcobacter en alimentos derivados de animales y en muestras tomadas durante el proceso de producción de alimentos, hace que aumente la preocupación en materia de salud pública, ya que aún se conoce muy poco del potencial patogénico de las especies de Arcobacter y los pocos estudios que se han llevado a cabo, muestran una gran cantidad de especies hospederas y muchas rutas distintas de transmisión.

Es necesario el desarrollo de métodos y protocolos de aislamiento e identificación para Arcobacter, uniformes eficientes, robustos y fáciles de implementar. La utilización de métodos moleculares, se plantea como una opción de alta sensibilidad y especificidad para la identificación de Arcobacter en diferentes matrices.

En Costa Rica, ya se ha reportado la presencia de Arcobacter en carne de pollo, pero aún se desconoce la prevalencia, tanto en pollo como en otros alimentos de origen animal, al igual que en agua de consumo, mataderos, animales y en humanos sanos y sintomáticos, etc. Es evidente la creciente importancia de esta bacteria en la salud pública, no obstante, aún hay mucha investigación que realizar al respecto.

AGRADECIMIENTOS

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