Armando Gómez-Guerrero ¹, Griselda Chávez-Aguilar ², Mark E. Fenn ³, Jesús Vargas-Hernández ⁴ y William R. Horwath ⁵

¹ Ph. D. Universidad de California (UC), Davis, EEUU. Profesor, Colegio de Postgraduados (COLPOS), México. Dirección: Km. 36.5 Carr. México-Texcoco, Montecillo, Edo. de México. CP 56230, México. email: agomez@colpos.mx

²  Maestra en Ciencias Forestales, COLPOS, México. Estudiante Postgrado COLPOS, México. e.mail: grischavez@colpos.mx

³  Ph.D. UC, Riverside, EEUU. Investigador, Pacific Southwest Research Station, USDA Forest Service, Riverside, California. EEUU. e-mail: mfenn@fs.fed.us

⁴ Ph.D. Universidad del Estado de Oregon. EEUU. Profesor, COLPOS, México. e-mail: vargashj@ colpos.mx

⁵ Ph.D. Universidad Estatal de Michigan. EEUU. Profesor. UC, Davis. EEUU. e-mail:wrhorwath@ escurrimiento tuvo dos variantes, con y sin el

RESUMEN

Se evaluó la absorción foliar de nitrógeno inorgánico por depósito húmedo simulado en Abies religiosa, en un experimento factorial en vivero con plantas de tres años de edad y diseño al azar. Ocho tratamientos combinaron dos formas de N (NO3- y NH4 +), dosis aplicada (alta o baja) y escurrimiento del sustrato (con y sin). Se utilizó 15N para medir absorción de N. Las plantas se cosecharon y follaje nuevo, follaje con >1 año, ramillas, tallo principal y raíz fueron separados. La forma y dosis de N tuvieron efecto (p=0,001) en todos los componentes de las plantas, mostrando mayor absorción de N con NO3 - en dosis alta. Con escurrimiento hubo mayor absorción en ramillas, tallo y raíz. La mayor absorción de N fue en follaje nuevo. La absorción de NO3 - fue nueve y tres veces mayor que la de NH4 + en follaje >1 año y raíz, respectivamente. La absorción de N en tallo fue afectada por todos los factores e interacciones, pero en follaje >1 año solo afectó la forma y dosis de N. La cantidad promedio de 15N recuperada fue 1,8mg N por planta. La recuperación de N-NO3 - en la parte aérea alcanzó 57% pues las plantas no estuvieron expuestas a lluvia que lavase el N-NO3 - retenido en follaje y ramas. Los resultados sugieren un alto potencial de absorción por el follaje de A. religiosa. Los síntomas iniciales de saturación de N documentados en el Valle de México podrían acentuarse con aumentos de contaminación atmosférica. Los efectos del depósito de N pueden ocurrir por vía foliar antes que el N del suelo sea afectado.

SUMMARY

To evaluate foliar absorption of inorganic nitrogen by simulated wet deposition in Abies religiosa, a greenhouse factorial experiment was established with three-year old seedlings using a randomized design. Eight treatments resulted from the combination of N form (NO3 - or NH4 +), dose (high or low) and runoff to the substrate (with and without). 15N was used to evaluate N absorption. Plants were harvested and current year foliage, foliage >1 year old, twigs, stem and roots were separated. The form of N and dose had significant effects (p=0.001) in all plant components, showing higher recovery with NO3 - as source and at a high dose. Runoff increased recovery in twigs, stem and roots. Current-year foliage showed the highest N absorption. N absorption by the whole plant was nine and three times higher with NO3 - than with NH4 + for foliage >1 year and roots, respectively. N absorption was higher in the stem than in other plant components, whereas foliage >1 year was the least sensitive component to N absorption. The average amount of N recovered per plant was 1.8mg N. Aboveground N-NO3 - recovery reached 57%, probably because the plants were not exposed to rainfall that could wash NO3 - from the canopy. The results suggest a high potential of N absorption by the foliage and branches of A. religiosa. The initial symptoms of N saturation documented in the Valley of Mexico may worsen if air pollution remains uncontrolled. The effects of N deposition may occur via foliage before soil N is affected.

Absorção foliar de nitrogênio por depósito úmido simulado em Abies Religiosa (h. B. K.) Schl. Et cham.

RESUMO

Avaliou-se a absorção foliar de nitrogênio inorgânico por depósito úmido simulado em Abies religiosa, em um experimento fatorial em viveiro com plantas de três anos de idade e desenho ao azar. Oito tratamentos combinaram duas formas de N (NO3 - e NH4 +), dose aplicada (alta ou baixa) e escorrimento do substrato (com e sem). Utilizou-se 15N para medir absorção de N. Realizada a colheita das plantas, a folhagem nova, folhagem com >1 ano, ramas, caule principal e raiz foram separadas. A forma e dose de N tiveram efeito (p=0,001) em todos os componentes das plantas, mostrando maior absorção de N com NO3 - em dose alta. Com escorrimento houve maior absorção em ramas, caule e raiz. A maior absorção de N foi em folhagem nova. A absorção de NO3 - foi nove e três vezes maior que a de NH4 + em folhagem >1 ano e raiz, respectivamente. A absorção de N no caule foi afetada por todos os fatores e interações, mas em folhagem >1 ano somente afetou a forma e dose de N. A quantidade média de 15N recuperada foi 1,8 mg N por planta. A recuperação de N-NO3 - na parte aérea alcançou 57% pois as plantas não estiveram expostas a chuva que lavasse o N-NO3 - retido na folhagem e ramas. Os resultados sugerem um alto potencial de absorção pela folhagem de A. religiosa. Os sintomas iniciais de saturação de N documentados no Vale do México poderiam acentuar-se com aumentos de contaminação atmosférica. Os efeitos do depósito de N podem ocorrer por via foliar antes que o N do solo seja afetado.

Recibido: 02/05/2007. Modificado: 24/04/2008. Aceptado: 29/04/2008.

El nitrógeno es un nutriente esencial que limita la producción primaria neta en ecosistemas forestales (Näsholm, 1998; Tomaszewski et al., 2003). Sin embargo, cuando coinciden espacialmente bosques y zonas urbanas se pueden presentar incrementos en el depósito de compuestos nitrogenados atmosféricos en zonas forestales. Cuando la capacidad de la vegetación y del suelo para retener los excedentes de N es sobrepasada, se presenta un síndrome de respuestas ecológicas conocido como saturación de N (Thomas y Miller, 1992; Aber et al., 1998; Fenn et al., 1998, 2003).

En el proceso de depósito de N predomina el depósito seco (Wilson, 1992); sin embargo, dependiendo del clima, condiciones meteorológicas, fuentes de emisión y la magnitud de entradas adicionales de N, el depósito húmedo puede ser importante para un ecosistema (Meyer et al., 1960). La absorción foliar de N depende principalmente de la especie, fisiología, concentración de N y turbulencia atmosférica, forma química y de depósito (Engels y Marschener, 1995). Dos formas importantes del depósito húmedo de N son (Meyer et al., 1960; Wilson, 1992; Lovett y Lindberg, 1993) el amonio (NH4 +) y el nitrato (NO3 -). Se estima que 60% del N que es depositado en el dosel de los árboles es transferido al piso forestal durante el lavado del follaje y escurrimiento del tronco, y 40% se distribuye en absorción foliar, adsorción física y consumo por microorganismos (Fenn y Bytnerowicz, 1997; Lovett y Lindberg, 1993).

Establecimiento del experimento Se estableció un experimento con plantas de Abies religiosa (H. B. K.) Schl. et Cham. de 3 años de edad, utilizando macetas de30cm de diámetro por 30cm dealtura. Para mantener condiciones adecuadas de humedad duranteel experimento y evitar escurrimientofuera de las macetas, se determinó la curva de retención de humedad del sustrato según(Hanks, 1992) en el intervalo de -0,03 y -1,5Mpa. Se aplicaron riegos en función de la demandapor transpiración, procurando que el suelo mantuviera al menos una humedad equivalentede -0,8MPa. Adicionalmente, enel sustrato de una planta extra,tratada en la misma forma que las restantes, se instaló un tensiómetro que indicara el momento de aplicar los riegos.

Se simuló un ambiente enriquecido de N fertilizando las macetas a una dosis de 160:100:80 (N:P:K). Algunos estudios indican que las concentraciones de K y P en lashojas no influyen en el comportamiento de la de absorciónfoliar de N (Flaig y Mohr, 1992; Wilson y Tiley, 1998).

Tratamientos y diseño experimental

Los ocho tratamientos probados resultaron de la combinación de dos niveles en cada uno de los siguientes factores: 1) forma de N (NO3 - o NH 4 +), 2) dosis aplicada de N (alta o baja), y 3) escurrimiento del follaje y tallo (con y sin el escurrimiento al sustrato). Como fuente de nitrato se utilizó al K15NO3 y de amonio al (15NH4)2SO4, con enriquecimientos de N de 56,7 y 49,2% en átomos, respectivamente. Lostratamientos se distribuyeron en un diseño completamente alazar con tres repeticiones. La unidad experimental consistió en dos árboles, tomando el promedio como repetición. Adicionalmente, se estableció un tratamiento testigo al que solo se le asperjó agua destilada para conocer el valor medio de la abundancia natural de 15N en componentes vegetales.

Dosis de aplicación de las soluciones

La aplicación de soluciones marcadas con 15N se realizó de febrero a julio de 2004. El número de aspersiones, fechas y concentración se muestra en la Tabla I. El incremento de las soluciones en las tres últimas fechas se hizo para asegurar con mayor confiabilidad la deteccióndel 15N ya que un estudio previode follaje nuevo así lo sugería (Chávez-Aguilar et al., 2006).

Tabla I

Masa promedio de N aplicada al folaje de cada planta de Abies rel igiosa por evento de dep ósito húmedo simulado

Escurrimiento de la solución al sustrato

La condición de escurrimiento tuvo dos variantes, con y sin el escurrimiento de la copa y tallo al sustrato. Las dos condiciones se identificaron con el sufijo ‘si’ y ‘no’, respectivamente. En la condición ‘no’ se protegió la parte superior de la maceta con papel filtro y se colocó un anillo de algodón en el tallo para evitar que la solución llegara al sustrato.

La cantidad de solución retenida en la copa se contabilizó por diferencia de masas del papel filtro y del algodón de acuerdo con la ecuación

MS = [(P_fa-P_ia)]-[(P_fp1-P_ip1)+(P_fp2-P_ip2)+(P_fa1-P_ia1)] (1)

donde MS: masa de la solución utilizada; P_fa, P_fp1, P_fp2, P_fal: peso final del atomizador, papel 1, papel 2 y algodón, respectivamente; y P_ia, P_ip1, P_ip2, P_ial: peso inicial del atomizador, papel 1, papel 2 y algodón, respectivamente.

El 16 de agosto 2004 (5 meses después de la primera aplicación) se cosecharon las plantas separando en los diferentes componentes de A religiosa, follaje nuevo, follaje de más de 1 año de edad, ramillas, tallo principal (con yema principal) y raíz. El follaje se enjuagó con agua destilada para remover el exceso de ¹⁵N superficial y las partículas de polvo. Los componentes vegetales se secaron en estufa a 65°C durante 72h. Posteriormente, se pulverizó el material vegetal con mortero y pistilo y molino de balines. El análisis de la composición isotópica (d¹⁵N) se realizó en el laboratorio de Isótopos de la Universidad de California, Davis (California, EEUU).

El porcentaje de átomos en exceso se calculó restando el porcentaje de átomos de ¹⁵N del testigo de aquel de la muestra (% átomos ¹⁵N_muestra - % átomos ¹⁵N_testigo). Con el % de átomos ¹⁵N_exceso de la muestra y el de la soluciónaplicada se calculó el N procedente de la fuente (Npf) en porcentaje, con la ecuación (Cabrera y Kissel, 1989).

La masa de N proveniente de la fuente (Masa Npf) en cada componente vegetal se calculó como

Masa Npf =[(Npf)(masa N en componente vegetal)(0,01)] (3)

Las estimaciones del porcentaje de N recuperado en cada tratamiento se hicieron con base en la cantidad de N que cada planta retuvo con la aplicación de las soluciones.

La cantidad de Nr en masa para cada uno de los componentes de las plantas se empleó como va r iable indicadora de la absorción. Se realizó un análisis de varianza con el procedimiento GLM del paquete SAS (1988) con diferencias significativas al 5%. Los factores considerados fueron, forma de N, dosis, escurrimiento al sustrato e interacciones. Se emplearon contrastes para hacer las siguientes comparaciones predeterminadas: 1) formas de N, 2) dosis dentro de cada forma de N, 3) escur r imiento en cadaforma de N y 4) el efecto del escurrimiento dentro de cada forma y dosis de N.

Nitrógeno recuperado (Nr) en los diferentes componentes de Abies religiosa

La absorción de N en fol laje nuevo indicó que,al incrementar la dosis, laabsorción en cada plant a incrementó en forma proporcional, por lo que se deduce que el compor tamiento en absorción de N en las plantas fue similar antes y despuésdel cambio en la dosis. Por lo anterior, el cambio de dosis no inf luyó en los resultados y conclusiones del t rabajo (Figura 1) . Al aumentar la dosis aplicada en~20 veces, la recuperación de N en las plantas se incrementó proporcionalmente ~35 veces por cada unidad de cambio porcentual respecto a la dosis inicial (Figura 1).

El Nr en masa en todos los componentes veget ales fue mayor en forma de NO₃ - que en NH₄ + (Figura 2). La cantidad de Nr fue, en orden decreciente: follaje nuevo> tallo pr incipal>follaje de más de 1 año de edad> ra íz> rami l las. El Nr de toda la planta reflejó en general la tendencia delos componentes individuales(Figura 3), con mayor absorción bajo la forma de NO₃ -, en los t ratamientos con dosis alta y con escur r imiento al sust rato. Los factores individuales y sus interacciones fueron significativos para el tallo, en tanto que para el follaje >1 año solo fueron significativos los efectos de forma y dosis de N (Tabla II).

Figura 2. Masa de N recuperado en diferentes componentes de Abies religiosa sometidas a depositación húmeda simulada. NO₃ -: nitrato, NH₄ +: amonio, B: dosis baja, A: dosis alta, SI: se permitió o NO: se evitó el escurrimiento al sustrato.

Figura 3. Masa de N recuperado en plantas de Abies religiosa sometidas a depósito húmedo simulada. NO₃ -: nitrato, NH₄ +: amonio, B: dosis baja, A: dosis alta, SI: se permitió o NO: se evitó el escurrimiento al sustrato.

Tabla II

Niveles de probabilidad de los efectos simples e interaciones de N recuperado en masa neta (mg) en los diferentes componentes de Abies religiosa

Los contrastes preestablecidos corroboraron mayor absorción de N en forma de NO₃-, con dosis alta y con escurrimiento (Tabla III ) . El efecto de la dosis y del escurrimiento asociado a la forma de NH₄ + fue evidente solo en los componentes de tallo y raíz. Sin embargo,es posible que se haya presentado un efecto de escala,ya que el cuadrado mediodel er ror del exper imentocompleto pudo haber afectadola significación de losefectos en los tratamientos con NH₄ +. Esto se infiere de las diferencias grandes que resultaron en las dos formasde N probadas ya que en la mayoría de los componentes son aproximadamente t res veces mayor con NO₃- que con NH₄ +.

Contrastes prestablecidos para probar efectos de diferencias en la recuperaci ón de nitr ógeno Componente Contraste* Conclusión

Aunque las dosis aplicadas de N no fueron constantes durante el experimento, fueevidente que esto no influyó en la comparación de factores de interés. La mayor absorción por vía foliar enforma de NO₃ - encont rado en este estudio es cont radictor ia con lo repor tadoen algunos estudios previos,donde se indica que el NH₄ + es el ión que más se absorbepor las hojas (Brummeet al., 1992; Lumme, 1994; Fenn and Leininger, 1995;Boyce et al., 1996; Harrisonet al., 2000) . Sin emba rgo, también existen estudios donde no se ha encontrado una preferencia cla ra del NH₄ + sobre el NO₃- en algunos componentes de la planta. Por ejemplo, Wilson y Tiley (1998) no encontraron diferencias significativas en la absorción de N en forma de NH₄ + en todos loscomponentes de los árboles de Picea abies (L.) Karst. Thomas y Miller (1992) midieron la absorción foliar de N en plántulas de Picea sitchensis (Bong) Carr. y tampoco encont raron diferencias significativas (p<0,05) ent re las dos forma de N.

Estos últimos autores sugieren que la absorción preferencial de NH₄ + podría ser de carácter específica. Por su parte, Fenn y Leininger (1995) observaron que las tasas de absorción de N en el follaje de Pinus ponderosa Laws. no presentaron di ferencias signi f icat ivas entre las formas de NO₃ - y NH₄ +, explicando en parte los resultados por la absorción foliar poco perceptible de ambos iones.

Para explicar el comportamientopreferencial de lasformas de absorción foliar de N (NO₃ - y NH₄ +) en los bosques, Lovett y Lindberg (1993) propusieron un índicede intercambio neto de lacopa, el cual indica que, en términos absolutos, el NO₃ -se consume en un mayor grado que el NH₄ + en diferentes especies forestales, ensu mayoría coníferas (Pinus strobus L., Pseudotsuga menziesii (Mi rb.) Franco, Pinus taeda L., Picea rubens Sarg., Picea abies (L.) Karst., Abies balsamea (L.) Mill., Alnus rubra Bong. y Betula papyrifera Marsh.). Sin embargo, expresando los datos en términos relativos, como porcentaje de las entradas atmosféricas, se deduce que hasta el 50% de cada ión puede ser consumido en la copa. Debe considerarse que los resultados de estos autores no provienen de un experimento bajo condiciones controladas, pero sugieren que en algunos casosen los bosques naturales el consumo de NO₃ - puede dominar sobre NH₄ +, en términos absolutos.

Otra posible razón de los resultados en este estudio es la condición del experimento en invernadero, sin exposición de los árboles a la lluvia, por lo que no hubo lavado de los iones aplicados en el fol laje. En condiciones naturales el NO₃ - es más fáci lmente lavadodel follaje, demostrando su alta movi l idad y la carga dominantemente negativa en la zona de intercambiode la cutícula (Schönher r, 1982). Al respecto, Garten y Hanson (1990) encontraron que el lavado del follaje con agua destilada remueve el 87 y 73% del NO₃ - aplicadoen follaje de Acer rubrum(L.) y Quercus alba (L.),respectivamente. Un factor que pudo haber inf luido enla absorción preferencial deNO3- es que las soluciones de N apl icadas en fol laje de A. religiosa no fueron acidificadas. En contraste, a lgunos autores (Bowden et al., 1989; Eilers et al., 1992; Wilson, 1992; Wilson y Ti ley, 1998) acidifica en las soluciones aplicadas a valores de pH de 3,5- 4,0 para simular efectos combinados de lluvia ácida sobre la cutícula. Bajo condiciones ácidas se promueve la disoluciónde ceras de la cutícula y se favorece la absorciónde NH₄ + por el follaje. Noobstante, el pH reportado en áreas de distribución natural de A religiosa cercanas a la ciudad de México varía de 4,6 a 5,7 (SIMAT, 2001)mient ras que las soluciones de este estudio tenían valores de pH entre 5,06 y 6,50.

Al transformar los valores de Nr (Figura 4) como porcentaje de la masa de N aplicado, resalta que las cantidades del % de Nr en forma de NO₃ - son extremadamente altas comparadas con las repor tadas en estudios similares, donde en general estos valores f luctúan ent re el 0,76 y 14% en follaje (Brumme et al., 1992; Fenn y Leininger, 1995; Boyce et al., 1996; Lumme y Smolander, 1996; Garten et al., 1998; Wilson y Tiley, 1998). Un valor de 26% Nr fue repor tado por Ga r ten et al. (1998) para bosques deciduos en bajas y altas altitudes del centro de Europa.

Cabe mencionar que las compa raciones ent re estudios en la l iteratura es complicado porque algunos refieren sus datos en porcentaje del N recuperado (Lumme, 1994), en % átomo 15N (Boyce et al., 1996; Wilson y Tiley, 1998), o bien, en masa neta de N (Brumme et al., 1992). Asimismo, los componentes vegetales estudiados no son siempre los mismos, y las especies, dosis y tiempos de exposición también varían. Si los resultados mostrados en la Figura 4 se hubieran expresado en porcentaje de recuperaciónde N, las conclusionessobre el efecto de dosis y escurrimiento hubieran sidoen forma inversa, mostrandolos mayores porcentajes derecuperación de N en dosis baja y cuando se evitó el escurrimiento. Pero los resultados de N recuperado en este trabajo se expresan en unidades de masa de N que se absorbió, ya que la masade N apl icado sobre cada planta varió con la masa de follaje.

A diferencia de otros estudios, en este trabajo se llevó a cabo un balance de masas para cada árbol, permitiendo cuantificar el excesode la solución de N que no fue retenida por el follaje. En cambio, en otrosestudios no se ha considerado la corrección de pérdidas de las soluciones asperjadas(Boyce et al., 1996; Gartenet al., 1998), o bien los cálculosse realizan con basea la masa de N por unidadde á rea (Wi lson y Ti ley, 1998). Como consecuencia, los procedimientos mencionados podr ían conduci r a estimaciones menores en la recuperación de NO₃ -.

El orden de los componentes respecto a la absorción de N fue follaje nuevo> tal lo> fol laje de más de 1 año> raíz> ramillas,lo cual corroboró que el follaje nuevo es el pr incipal componente demandante de N (Har r ison et al., 2000). La absorción de N vía tal lo pa rece ser tan importante como la de follaje >1 año. Las ramil las jóvenes pueden de hecho supera r algunas porciones de follaje en el nivel de absorción vía follaje del dosel. Al respecto,Boyce et al. (1996)encontraron que en árboles maduros de Picea rubens Sarg., la absorción de N fue mayor por vía ramillas que vía fol iar. Por otra parte, el tallo de los árboles jóvenes de este experimento aún no est aba complet ament e suber i f icado y es posible que esto haya favorecido la absorción de N en el tallo. Es importante observar que el tallo fue el componente que mostró mayor respuesta a los factores probados. Este comportamiento sugiere que en bosques de A religiosa las ramas jóvenes no suberizadas representa r ían unimportante destino para la depósito atmosférico de N.

El incremento atribuido al

factor escurrimiento correspondió al 28% de la masa de N, indicando que el principal efecto de absorción se presentó en la par te aérea de la planta en compa ración con la ra íz. Cont rariamente, Fenn y Leininger (1995) encont raron que el 92% de la absorción de N fue atribuido a la raíz. Una explicación del bajo efectodel escurrimiento es que alexistir una alta disponibilidad de N en el sustrato, por efecto de la fertilización, el trazador aplicado se diluyó y consecuentemente los valores de N recuperado fueron menores a los de otros estudios. Alternativamente, la absorción vía foliar pudo haber supr imido la absorción vía raíz (Har r ison et al., 2000).

La absorción fol ia r de NO3 - fue mayor que la de NH4 + en todos los componentes de la planta de Abies religiosa. La absorción de NO3- fue nueve veces mayor que la de NH4 + en el follaje >1 año y tres veces mayor en raíz. Independiente de la forma de N, el follaje nuevo fue el componente que más absorbió N. Después del follaje nuevo, el componenteque absorbió mayor cantidad de N fue el tallo. El % de N recuperado en toda la planta fue de hasta de 57,9%, que represent a a un valor alto comparado con otros estudios. Los resultadossugieren un a lto potencial de absorción deN vía dosel en A religiosa; por lo tanto, de continuar el depósito crónico en el Valle de México, las entradas adicionales de N vía foliar en el mediano plazo conducirána la formación de biomasacon mayor contenido de N, a lterando procesos como mineralización, nitrificación y lixiviación.

Los autores reconocen el financiamiento recibido del programa UC Mexus-CONACYT, Collaborative Grants Programs.

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