Key words: Anopheles spp, larval habitats, malaria, Venezuela.

Recibido el 03/01/2009 Aceptado el 22/04/2010

A pesar de la importancia epidemiológica de este municipio, son pocos los estudios publicados sobre vectores, los cuales se refieren a trabajos realizados en la parte baja de la cuenca del río Caura en el área habitada principalmente por criollos (Osborn et al., 2004; Rubio-Palis, 1995; Rubio-Palis et al., 1997), desconociéndose totalmente la fauna de anofelinos en el territorio indígena. El presente trabajo constituye el primer reporte sobre Culicidae del territorio indígena de las etnias Ye’kwana y Sanema, el cual abarca parte del bajo, el medio y alto río Caura.

La descripción eco-epidemiológica del área de estudio ha sido previamente publicada (Bevilacqua et al., 2009). Durante el mes de octubre de 2005, correspondiente al periodo de lluvias en la región, se realizaron colectas de mosquitos en cuatro localidades: Boca de Ninchare (Wunküyadiña) (06º 34’N, 64º 49’W), Surapire (Kadajiyuña) (06º 28’N, 64º 45’W), El Playón (02º 59’N, 61º 12’W) e Ikutú (Sukutuu) (05º 55’N, 64º 51’W) (Fig. 1). Las dos primeras están habitadas por indígenas de la etnia Ye’kwana, El Playón es un campamento turístico administrado por indígenas Ye’kwana y la localidad de Ikutú está habitada por indígenas Sanema. Estas localidades fueron seleccionadas de mutuo acuerdo con la Organización Indígena de la cuenca del Caura "Kuyujani" y líderes de las comunidades, previa información y consentimiento, con base en sus necesidades de salud así como características ecológicas y epidemiológicas de interés para el estudio.

En cada localidad de estudio se realizaron reuniones, con amplia participación de ancianos, adultos, adolescentes y niños, a fin de explicar y demostrar las actividades a realizar. Las comunidades seleccionaron tres personas como contraparte local del equipo de entomología, las cuales se entrenaron en las técnicas de colecta de mosquitos adultos con trampas de luz y con cebo humano, así como la colecta de estadios inmaduros e identificación de criaderos. Posteriormente, se les entrenó en la identificación a nivel de subfamilia en Anophelinae y Culicinae.

En cada localidad, se colocaron simultáneamente en el interior de seis casas seleccionadas, tres trampas de luz del tipo CDC y tres trampas de luz ultravioleta, entre las 1800 y 0600 hrs, durante tres noches consecutivas en el mes de Octubre de 2005. Simultáneamente se realizaron colectas con cebos humanos en el peridomicilio de casas seleccionadas entre las 1800 y 2200 hrs; solamente fue posible hacer colectas de 12 horas (1800-0600 hrs) en la localidad de Boca de Nichare durante una noche. Cada noche se rotaba la ubicación de las trampas y del cebo. Además, durante las colectas de larvas, se procedía a capturar culicinos adultos atraídos hacia los colectores. Al día siguiente se procedía a montar en alfileres e identificar a nivel de especie los especímenes colectados utilizando las claves de Cova García & Sutil (1977), Faran & Linthicum (1981), Rubio-Palis (2000) y Wilkerson & Sallum (1999). Para la identificación de culicinos se utilizaron las claves de Forattini (1965), Lane (1953) y Liria & Navarro (2009). Los especímenes colectados se hallan depositados en la colección del Centro de Investigaciones de Campo "Dr. Francesco Vitanza" en Tumeremo, estado Bolívar, Servicio Autónomo Instituto de Altos Estudios "Dr. Arnoldo Gabaldon", Ministerio del Poder Popular para la Salud.

- Arroyo. Son corrientes de agua con escaso caudal, de flujo lento y régimen estacional intermitente. Se encuentran en lugares total o parcialmente sombreados en terrenos con plano inclinado y sustrato areno-franco-limoso. Las aguas son cristalinas, poco profundas (10-50 cm) y pH 5,5-7,0. Se encuentra hojarasca flotante, mientras que en las márgenes se observan gramíneas de bajo porte y arbustos. Este tipo de criadero se encontró en todas las localidades, excepto en Surapire. Las especies de anofelinos y culicinos colectados en arroyos se muestran en la Tabla I; las especies mas abundantes en este tipo de criadero fueron Anopheles (Anopheles) mediopunctatus (Lutz) y Chagasia bathana. La densidad de anofelinos fue de 0,33 larvas/cucharón.

- Caño. Los ríos o caños en esta área son tributarios menores del río Caura, que se encuentran en zonas boscosas de altura y cobertura media, con el dosel interrumpido frecuentemente; parcialmente sombreados y sobre terrenos en plano inclinado. Son corrientes de aguas cristalinas, de caudal regular, régimen permanente, flujo de moderado a alto dependiendo de las precipitaciones estacionales y profundidad variable (30-50 centímetros hasta tres metros), sustrato arenoso con escaso aporte de hojarasca. El pH medido varía entre 5,5 y 7,0. Por lo general, carecen de vegetación hidrofita, pero donde penetra la luz pueden encontrarse cúmulos de Mayaca sp. y gramíneas. Se caracterizan por la acumulación de grandes cantidades de detrito en los recodos y otros lugares donde la corriente disminuye, constituyendo excelentes criaderos de larvas de mosquitos. Este tipo de criadero se encontró en las localidades de Boca de Nichare, Surapire e Ikutú, donde se colectaron cuatro especies de anofelinos y dos especímenes del género Culex Linnaeus (Tabla I). La densidad de anofelinos fue superior a la encontrada en arroyos (0,72 larvas/cucharón).

- Manantial. Son surgencias de aguas subterráneas, constituidos por flujos lentos de agua cristalina, de dinámica permanente, que emergen a la superficie desde corrientes subterráneas, sobre sustrato arenoso con aporte de hojarasca y profundidad variable (15-50 cm). Sólo se identificó un manantial en Boca de Nichare, el cual se encuentra en una zona boscosa de cobertura media, parcialmente sombreado y carece de vegetación macrofita; sin embargo, en lugares donde inciden los rayos del sol se pueden observar pequeñas cantidades de alga verde-filamentosa en las márgenes. El pH medido fue de 6,0. En este criadero sólo se colectaron tres especimenes de Anopheles del subgénero Sthetomyia, siendo la densidad de 0,1 larvas/cucharón. Además, se colectaron dos larvas de culicinos del género Trichoprosopon Theobald (Tabla I).

- Laguna. Cuerpos de agua en depresiones naturales del terreno sobre suelos poco permeables de sustrato limo-arcilloso con régimen estacional variable (intermitente o permanente), de profundidad variable, pero siempre inferior a 2 metros, color variable de cristalino a ámbar, pH de 5,5 a 6,0. Las lagunas están ubicadas en zonas donde el dosel del bosque se interrumpe, por lo que están expuestas casi totalmente al sol, permitiendo la proliferación de plantas acuáticas entre las cuales destacan hidrofitas y heliofitas tales como gramíneas, Mayaca sp., Utricularia sp., Pistia sp. y algas verdes-filamentosas en abundancia, con mucho aporte de hojarasca. Este tipo de criadero fue localizado solamente en Surapire. Los nichos formados por cúmulos de vegetación hidrófila, alga verde-filamentosa y detrito, a pleno sol, son criaderos excelentes para larvas de mosquitos, especialmente para Anopheles (Nyssorhynchus) triannulatus (Tabla I). Este tipo de criadero presentó la densidad más alta de anofelinos (1,27 larvas/cucharón). En cuanto a culicinos, sólo se colectaron dos especímenes de Culex (Melanoconion) sp.

- Pantano. Con la denominación de pantanos se identifican cuerpos de agua muy similares a las lagunas en cuanto a atributos físicos y dinámica hídrica, pero se diferencian de estos últimos en el origen. Los pantanos están formados por acumulaciones de agua de lluvia o desborde, sobre suelos poco permeables de sustrato areno-arcilloso, con abundante aporte de hojarasca producida por el dosel del bosque. Son poco profundos (<50 cm), de color marrón a ámbar, con pH medio de 6,5. Tienen una dinámica estacional y al estar profusamente sombreados, carecen de cualquier tipo de vegetación hidrofita, pero si abundante detrito, materia orgánica y sólidos en suspensión. En este tipo de criadero se encontraron estadios inmaduros de An. (Nyssorhynchus) oswaldoi (Peryassú) y An. (Anopheles) mediopunctatus (Tabla I), reportándose una densidad de 0,51 larvas/cucharón. En cuanto a culicinos, se colectaron sólo larvas del género Culex. Este tipo de criadero se encontró en las localidades de Boca de Nichare, Ikutú y El Playón.

- Charco. Tipo de criadero formado por pequeños depósitos de agua estancada, turbia, de color ámbar, producidos por la acumulación de lluvia en depresiones naturales del terreno o en el lecho de líneas de drenaje secas. Son de carácter temporal, pero al estar ubicadas en zonas boscosas profusamente sombreadas, permanecen el tiempo suficiente para permitir el desarrollo de larvas de mosquitos. Tienen pocos centímetros de profundidad (< 5 cm) y se forman sobre suelos de sustrato arenoso y limoso, con abundante aporte de hojarasca proveniente del dosel. En este tipo de criadero sólo se colectó An. mediopunctatus en baja densidad (0,07 larvas/cucharón) en Boca de Nichare. No se colectaron culicinos.

Además se inspeccionaron recipientes naturales (fitotelmata y huecos en las rocas) y artificiales. En la localidad de El Playón se colectaron larvas de Toxorhynchites haemorrhoidalis (Fabricius) y Wyeomyia sp. en brácteas de Heliconia sp., mientras que en huecos del lecho rocoso del río Caura se colectaron especímenes de Aedes sp. (Tabla I). En cuanto a las colectas en recipientes artificiales, tenemos que en agua acumulada en una canoa en Ikutú se encontraron dos larvas de Tx. haemorrhoidalis y en un pipote de 200 litros de capacidad encontrado en Boca de Nichare se colectaron larvas de Psorophora (Janthinosoma) lutzii (Theobald) y Culex spp. (Tabla I).

En Surapire se identificaron dos lagunas y un caño, donde se colectaron cinco especies de anofelinos, siendo esta localidad la segunda con más especies después de Boca de Nichare. Se colectó la mayor cantidad de larvas, duplicando el número colectado en Ikutú. Este superávit en la abundancia de larvas se debe fundamentalmente a An. triannulatus, que fue la especie más abundante de todas. Esta especie fue colectada en lagunas junto con An. oswaldoi s.l. y An. darlingi, siendo este el único sitio donde se colectaron tres especies del subgénero Nyssorhynchus y el único donde se colectaron estadios inmaduros de An. darlingi. En Surapire también se colectó An. mediopunctatus en el caño (Tabla I). En tanto que sólo se colectaron especímenes de Cx. (Mel.) sp. (Tabla II).

El Playón fue la localidad donde se colectó la menor cantidad de especies, sólo fueron colectadas An. oswaldoi s.l. y Ch. bathana en criaderos tipo arroyo (2) y un pantano. Esto contrasta con los hallazgos para otros culicidos, donde se colectó la mayor diversidad de especies en diversos tipos de criaderos (naturales y artificiales): Aedes sp., Culex spp., Cx. (Cul.) sp., Cx. (Mel.) sp., Tx. haemorrhoidalis y Wyeomyia sp.

Por ultimo, en Ikutú al igual que en Surapire, se colectaron cinco especies, siendo esta localidad la segunda en abundancia de larvas de anofelinos (Tabla II). Aquí la colecta estuvo constituida mayoritariamente por An. oswaldoi s.l., especie colectada abundantemente en el criadero tipo pantano. También se colectaron algunas larvas de An. mediopunctatus s.l., An. squamifemur y Ch. bathana en criaderos tipo arroyo. En cuanto a culicidos, se colectaron larvas de Cx. (Cul.) sp., Cx. (Mel.) sp. y Tx. haemorrhoidalis.

Se colectaron en total 242 anofelinos (Tabla III); 105 (43,4%) de ellos con cebo humano y 137 (56,6%) con trampas CDC. Las trampas de luz ultra violeta resultaron inefectivas para colectar anofelinos y culicinos en esta región de Venezuela, sin embargo resultaron positivas para las colectas de flebotominos. Se colectaron picando sobre cebo humano y en trampas de luz CDC, cuatro especies de anofelinos, todas pertenecientes al subgénero Nyssorhynchus distribuidos de la siguiente manera: An. darlingi 88,4%, An. nuneztovari 7,02%, An. oswaldoi s.l. 3,7% y An. braziliensis 0,8% (Tabla III). La localidad con mayor número de anofelinos fue Surapire con 207 mosquitos (87%), seguida de Ikutú (7%) y Boca de Nichare (5,4%), mientras que en El Playón se colectaron sólo cinco mosquitos (2,1%). A excepción de El Playón, se colectaron hembras adultas de An. darlingi en todas las localidades, siendo Surapire la localidad donde presentó mayor abundancia. La cantidad de especímenes de esta especie colectados con trampas CDC duplico la cantidad colectada con cebo humano. En Ikutú, tan sólo dos mosquitos se colectaron con la trampa CDC. En Boca de Nichare e Ikutú se colectaron 10 y 5 especímenes de An. darlingi respectivamente, mientras que en El Playón no se colectaron hembras adultas de esta especie. La segunda especie en importancia, An. nuneztovari, estuvo presente en tres de las localidades muestreadas en cantidades más o menos similares, estando ausente únicamente en Ikutú, localidad donde su lugar fue tomado por An. oswaldoi s.l., siendo esta la única localidad donde se colectó esta especie picando a las personas. No obstante, hay que aclarar, que ocho mosquitos de los nueve An. oswaldoi s.l. de Ikutú, fueron colectados de día, dentro del bosque, en la orilla de un criadero positivo a esta especie. Además de estas especies, también se colectó un ejemplar de An. braziliensis, en colectas nocturnas en Surapire e Ikutú.

En cuanto a culicinos tenemos que se colectó un total 75 hembras adultas sobre cebos humanos solamente en las localidades de Boca de Nichare, El Playón e Ikutú (Tabla IV), ya que ambos tipos de trampas de luz resultaron ineficientes para culicinos. La mayor diversidad de especies (13) se registró en El Playón.

El presente estudio constituye el primer reporte sobre la fauna de anofelinos y otros culícidos que se encuentran en el área indígena del Bajo Caura. Se identificaron un total de ocho especies de anofelinos y siete de culicinos. La mayor diversidad de anofelinos se reportó en los estadíos inmaduros (Tabla I), mientras que en las capturas de hembras adultas se colectaron sólo cuatro especies (An. darlingi, An. nuneztovari, An. oswaldoi s.l. y An. braziliensis) (Tabla II). Estudios previos realizados en el área de criollos del Bajo Caura (Las Majadas) reportaron la presencia de An. argyritarsis Robineau-Desvoidy, An. marajoara, An. darlingi y An. braziliensis (Rubio-Palis, 1995; Rubio-Palis et al., 1997), las dos primeras no colectadas en este estudio. Es importante resaltar la presencia de An. nuneztovari, no reportada anteriormente en los estudios de Rubio-Palis (1995) y Rubio-Palis et al. (1997) y la cual aparentemente ha colonizado recientemente las áreas con deforestación del estado Bolívar (Moreno et al., 2004). Esta especie es un importante vector de malaria en el occidente de Venezuela (Rubio-Palis et al., 1992, Rubio-Palis, 1994) y en otros países de sur América como Brasil (Arruda et al., 1986; Galardo et al., 2007; Pòvoa et al., 2001; Tadei et al., 1998), Colombia (Fajardo & Alzate, 1987), Perú (Hayes et al., 1987) y Surinam (Panday, 1977).

En el área de estudio se identificaron seis tipos de criaderos naturales de anofelinos: arroyo, caño, manantial, laguna, pantano y charco (Tabla I). Se observó variación en cuanto al tipo de criadero y la riqueza de especies entre localidades. El criadero tipo caño y la especie An. oswaldoi s.l. fueron identificados en todas las localidades. Anopheles oswaldoi s.l. la encontramos en diversos criaderos: arroyo, caño, laguna y pantano (Tabla I). Estudios previos en la cuenca amazónica, reportan la presencia de esta especie en charcos y pantanos, prefiriendo criaderos usualmente ubicados en lugares bien sombreados en el interior del bosque (Faran & Linthicum, 1981). Esta especie ha sido colectada en pozos y pantanos densamente sombreados en el municipio Sifontes del estado Bolívar (Moreno et al., 2000), mientras que en el estado Amazonas fue colectada en lagunas asociadas a macrofitas sumergidas y detrito (Rejmánková et al., 1999; Rubio-Palis et al., 2005). Cabe señalar que An. oswaldoi s.l. ha sido incriminada en la transmisión de malaria en el occidente de Venezuela (Rubio-Palis et al., 1992), por lo que de encontrarse en altas densidades, eventualmente podría actuar como vector secundario en el Bajo Caura.

En cuanto a las demás especies de anofelinos reportadas en este estudio tenemos que no ha sido posible identificar la especie de la Serie Arribalzagia del subgénero Anopheles presente en el área de estudio, identificada preliminarmente como An. mediopunctatus, puesto que no fue posible contar con crías asociadas. En efecto, la Serie incluye An. mediopunctatus (Lutz), An. forattinii Wilkerson & Sallum y An. costai (Fonseca & Ramos), cuyos hembras adultas y larvas son indistinguibles; sólo

es posible diferenciar entre estas tres especies por caracteres en las bolsas alares de la pupa y en algunas disimilitudes en la forma y posición de los apéndices de los lóbulos dorsal y ventral de la claspeta en la genitalia del macho (Sallum et al., 1999; Wilkerson & Sallum, 1999). La revisión de algunas especies de la Serie Arribalzagia de Venezuela mostró que en el municipio Sifontes del estado Bolívar esta presente An. costai, mientras que en Amazonas se encuentra An. forattinii (Moreno & Rubio-Palis, 2003), poniéndose en duda la presencia de An. mediopunctatus en Venezuela puesto que la presencia de esta especie hasta el presente sólo ha sido verificada en la región costera de algunos estados del sur-oeste de Brasil (Wilkerson & Sallum, 1999). Resulta indispensable realizar mas colectas y obtener crías asociadas para la identificación precisa de las especies presentes.

En cuanto a los culicinos, se colectaron especies pertenecientes a seis géneros en criaderos naturales y artificiales, cuya identificación a nivel de especies merece particular atención para estudios futuros, en especial las especies del subgénero Melanoconion Theobald del género Culex. Estas especies resultaron las más abundantes en criaderos tipo pantano, mientras que las del subgénero Culex Linnaeus fueron más abundantes en el criadero artificial tipo pipote de 200 L.

Este estudio preliminar de la fauna de anofelinos adultos muestra que hay tres especies picando a la gente en las localidades seleccionadas, exceptuando An. braziliensis, especie de la cual sólo se colectaron dos especímenes. Anopheles darlingi, principal vector de malaria en los estados Bolívar, Amazonas y Delta Amacuro (Rubio-Palis, 2000), se encontró en tres de las localidades seleccionadas para el estudio. Con respecto a esta especie, se deben resaltar dos aspectos. En primer lugar, su notoria superioridad en abundancia en Surapire, con respecto a las otras localidades, hecho que puede estar asociado a la presencia en este lugar de lagunas

completamente expuestas al sol; si bien este no es el hábitat característico de esta especie, hay que tener en cuenta que An. darlingi también puede comportarse como una especie oportunista que explota estos ambientes. Al respecto, existen numerosos ejemplos de cómo las alteraciones ambientales incrementan las oportunidades para las poblaciones de mosquitos antropofílicos, aumentando su rango de distribución e incrementando el riesgo epidemiológico (Póvoa et al., 2003; Tadei et al., 2000; Vittor et al., 2006). El segundo hecho, es el éxito de colecta con trampas CDC en comparación al método de cebo humano en la misma localidad, de lo cual se pueden derivar dos interpretaciones, no excluyentes. La primera es metodológica, hay antecedentes de que las trampas de luz pueden sustituir a los cebos humanos como método de colecta en condiciones de alta densidad de mosquitos (Moreno et al., 2002; Rubio-Palis & Curtis, 1992; Rubio-Palis et al., 1999). La segunda interpretación es epidemiológica, sugiriendo que este es un hecho derivado de la ubicación de las trampas con respecto a la ubicación del criadero. Estos resultados indican que se debe realizar un análisis espacial para verificar la relación entre la colocación de las trampas y el criadero, así como las características de las viviendas. Más allá de estas interpretaciones queda claro que, de haber transmisión de malaria en esta zona, An. darlingi es sin duda el vector principal aun cuando, An. nuneztovari y An. oswaldoi s.l. pudiesen estar involucrados como vectores secundarios. Estas especies han sido incriminadas como vectores de malaria en el occidente de Venezuela (Rubio-Palis et al., 1992).

Otro aspecto a resaltar de los resultados, es la composición de las especies. En las localidades Nichare - Surapire - El Playón, ubicadas en eje fluvial del rio Caura, se colectaron las mismas especies, An. darlingi y An. nuneztovari, pero en Ikutú, ubicada a orillas del río del mismo nombre y relativamente alejada de este eje, aparece un nuevo elemento picando, An. oswaldoi s.l. Este hecho sugiere la necesidad de ampliar las colectas a fin de cubrir un área representativa del Bajo Caura y disponer de más elementos para caracterizar a la fauna de anofelinos presentes en este territorio, hasta ahora, inexplorado. En conclusión, con respecto a los anofelinos, los resultados de las colectas sugieren que de las cuatro localidades estudiadas, Surapire es la que presenta mayor riesgo de transmisión de malaria con base en la abundancia de An. darlingi capturados, junto con la presencia de casos de malaria confirmados, evidenciando un foco de transmisión. En esta oportunidad fue posible identificar un criadero tipo laguna próximo a las viviendas, donde es factible aplicar medidas de control mediante la aplicación de biolarvicidas, tales como Bacillus sphaericus.

1. Arruda M., Carvalho M. B., Nussenzweig R., Maracic M., Ferreira W. & Cochrane A. H. (1986). Potential vectors of malaria and their different susceptibility to Plasmodium falciparum and Plasmodium vivax in northern Brazil identified by immunoassay. Am. J. Trop. Med. Hyg. 35: 873-881.        [ Links ]

2. Belkin J. N., Hoge C. H. L., Galindo P., Aitken T. H. G., Schick R. X. & Powder W. A. (1965). Mosquito studies (Díptera, Culicidae) II. Methods for the collection, rearing and preservation of mosquitoes. Contrib. Amer. Ent. Inst. 1: 20-78.        [ Links ]

3. Bevilacqua M., Medina D. A., Cárdenas L., Rubio-Palis Y., Moreno J. & Martínez A. (2009). Orientaciones para fortalecer el programa de malaria en zonas remotas con población indígena en el Caura, Venezuela. Bol. Mal. Salud Amb. 49: 53-71.        [ Links ]

4. Bosch I., Herrera F., Navarro J. C., Lentito M., Dupuis A., Maffei J., et al. (2007). West Nile Virus, Venezuela. Emer. Infect. Dis. 4: 651-653.        [ Links ]

5. Cova-García P. & Sutil E. (1977). Claves gráficas para la clasificación de anofelinos de Venezuela. Publi. Div. End. Rurales, Dir. Malariol. SAn. Amb. Ministerio de Sanidad y Asistencia Social. Maracay. 65 pp.        [ Links ]

6. Fajardo P. & Alzate A. (1987). Anopheles nuneztovari como vector de malaria en el bajo calima, Buenaventura. Colombia Médica. 18: 14-18.        [ Links ]

7. Faran M. E. & Linthicum K. J. (1981). A handbook of the Amazonian species of Anopheles (Nyssorhynchus) (Diptera: Culicidae). Mosq. Syst. 13: 1-81.        [ Links ]

8. Forattini O. W. (1965). Entomología Médica. 3º Volume. Editora da Universidade de São Paulo. 504 pp.        [ Links ]

9. Galardo A. K. R., Arruda M., Dàlmeida Couto A. A. R., Wirtz R. A., Lounibos L. P. & Zimmerman R. H. (2007). Malaria vector incrimination in three rural riverine villages in the Brazilian Amazon. Am. J. Trop. Med. Hyg. 76: 461-469.        [ Links ]

10. Hayes J., Calderón G., Falcón R. & Zambrano V. (1987). Newly incriminated anopheline vectors of human malaria parasites in Junin Department, Perú. J. Amer. Mosq. Control Assoc. 3: 418-422.        [ Links ]

11. ISP (2008). Boletín Regional. Dirección Regional de Salud Ambiental y Contraloría Sanitaria. Reporte Epidemiológico de la División Epidemiológica Sanitaria Ambiental. Instituto de Salud Pública. Semana 52. Estado Bolívar.        [ Links ]

12. Lane J. (1953). Neotropical Culicidae. Volume I & II. University of São Paulo, São Paulo, Brazil. 648 p.        [ Links ]

13. Liria J. & Navarro J. C. (2009). Claves fotográficas para hembras de Haemagogus Williston 1826 (Diptera: Culicidae) de Venezuela, con nuevo registro para el país. Bol. Mal. Salud Amb. 49: 283-292.        [ Links ]

14. Liria J., Barrera R. & Navarro J. C. (2001). Nuevos registros de Psorophora Robineau-Desvoidy, 1827 (Diptera: Culicidae: Aedini) en Venezuela. Entomotropica. 16: 197-198.        [ Links ]

15. MPPS (2000-2008). Boletín Epidemiológico, Semana Epidemiológica Nº 52. Ministerio del Poder Popular para la Salud. República Bolivariana de Venezuela. Caracas.        [ Links ]

16. Moreno J. & Rubio-Palis Y. (2003). Primer reporte de Anopheles (Anopheles) costai y An. (Ano.) forattinii (Diptera: Culicidae) en Venezuela. Entomotropica. 18: 211-213.        [ Links ]

17. Moreno J., Rubio-Palis Y. & Acevedo P. (2000). Identificación de criaderos de anofelinos en un área endémica del estado Bolívar, Venezuela. Bol. Malariol. San. Amb. 40: 21-30.        [ Links ]

18. Moreno J., Rubio-Palis Y., Sánchez V. & Mariany D. (2004). Primer registro de Anopheles (Nyssorhynchus) nuneztovari Gabaldón, 1940 (Diptera: Culicidae) en el estado Bolívar, Venezuela y sus implicaciones eco-epidemiológicas. Entomotropica. 19: 55-58.        [ Links ]

19. Moreno J., Rubio-Palis Y., Pérez E., Sánchez V. & Páez E. (2002). Evaluación de tres métodos de captura de anofelinos em um área endêmica de malaria del estado Bolívar, Venezuela. Entomotropica. 17: 157-165.        [ Links ]

20. Navarro J. C. (1996). Actualización taxonómica de la tribu Anophelini de Venezuela, con nueva clave para la identificación de larvas de 4º estadio. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 35: 25-43.        [ Links ]

21. Osborn F. R., Rubio-Palis Y., Herrera M., Figuera A. & Moreno J. E. (2004). Caracterización Ecoregional de los Vectores de Malaria en Venezuela. Bol. Mal.Salud Amb. 44: 77-92.        [ Links ]

22. Panday R. S. (1975). Age structure of some mosquito populations in a coastal area in Suriname. Mosq. News. 35: 305-308.        [ Links ]

23. Póvoa M. M., Wirtz R. A., Lacerda R. N. L., Miles M. A. & Warhurst D. (2001). Malaria vectors in the municipality of Serra do Navio, State of Amapá, Amazon region, Brazil. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 96: 179-184.        [ Links ]

24. Póvoa M. M., Conn J. E., Schlichting C. D., Amaral J. C. O. F., Segura M. N. O., da Silva A. N. M. et al. (2003). Malaria vectors, epidemiology, and the re-emergence of Anopheles darlingi in Belém, Pará, Brazil. J. Med. Entomol. 40: 379-386.        [ Links ]

25. Rejmánková E., Rubio-Palis Y. & Villegas L. (1999). Larval habitats of anopheline mosquitoes in the Upper Orinoco River, Venezuela. J. Vector Ecol. 24: 130-137.        [ Links ]

26. Rubio-Palis Y. (1994). Variation in the vectorial capacity of some anophelines in western Venezuela. Am. J. Trop. Med. Hyg. 50: 420-424.        [ Links ]

27. Rubio-Palis Y. (1995). Observaciones sobre el patrón de actividad hematofágica del vector de la malaria Anopheles darlingi en las poblaciones del sur de Venezuela. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 35: 66-70.        [ Links ]

28. Rubio-Palis Y. (2000). Anopheles (Nyssorhynchus) de Venezuela: taxonomia, bionomía, ecología e importáncia médica. Escuela de Malariología y Saneamiento Ambiental "Dr. Arnoldo Gabaldon" y Proyecto Control de Enfermedades Endémicas, Maracay, Venezuela.         [ Links ]

29. Rubio-Palis Y. & Zimmerman R. H. (1997). Ecoregional classification of malaria vectors in the neotropics. J. Med. Entomol. 34: 499-510.        [ Links ]

30. Rubio-Palis Y., Wirtz R. A. & Curtis C. F. (1992). Malaria entomological inoculation rates in western Venezuela. Acta Tropica. 52: 167-174.        [ Links ]

31. Rubio-Palis Y., Guzmán H. & Magris M. (1999). Evaluación de la eficiencia de trampas de luz vs cebo humano para capturar Anopheles darlingi Root. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 39: 30-32.        [ Links ]

32. Rubio-Palis Y., Menare C., Quinto A., Magris M. & Amarista M. (2005). Caracterización de criaderos de anofelinos (Diptera: Culicidae) vectores de malaria del Alto Orinoco, Amazonas, Venezuela. Entomotropica. 20: 29-38.        [ Links ]

33. Rubio-Palis Y., Manguin S., Ayesta C., Guzmán H., Arcia J. M., González J. & Pérez E. (1997). Revisión taxonómica de los anofelinos vectores de malaria en el sur de Venezuela. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 37: 35-48.        [ Links ]

34. Sallum M. A., Wilkerson R. C. & Forattini O. P. (1999). Taxonomic study of species formerly identified as Anopheles mediopunctatus and resurrection of An. costai (Diptera: Culicidae). J. Med. Entomol. 36: 282-300.        [ Links ]

35. Tadei W. P. & Dutary-Thatcher B. (2000). Malaria vectors in the Brazilian Amazon: Anopheles of the subgenus Nyssorhynchus. Rev. Inst. Med. Trop., São Paulo. 42: 87-94 .        [ Links ]

36. Tadei W. P., Thatcher-Dutary B., Santos J. M., Scarpassa V. M., Rodrigues I. B. & Rafael M. S. (1998). Ecological observations on anopheline vectors of malaria in the Brazilian Amazon. Am. J. Trop. Med. Hyg. 59: 325-335.        [ Links ]

37. Vittor A. Y., Gilman R. H., Tielsch J., Glass G., Shields T., Sánchez Lozano W., et al. (2006). The effect of deforestation on the human-biting rate of Anopheles darlingi, the primary vector of falciparum malaria in the Peruvian Amazon. Am. J. Trop. Med. Hyg. 74: 3-11.        [ Links ]

38. Weaver S. C., Ferro C., Barrera R., Boshell J. & Navarro J. C. (2004). Venezuelan Equine Encephalitis. Annu. Rev. Entomol. 49:141-174        [ Links ]

39. Wilkerson R. C. & Sallum M. A. (1999). Anopheles (Anopheles) forattinii: a new species in Series Arribalzagia (Diptera: Culicidae). J. Med. Entomol. 36: 345-354.         [ Links ] ]]> 1 1986 35 873-881 2 1965 1 20-78 3 2009 49 53-71 4 2007 4 651-653 5 1977 65 6 1987 18 14-18 7 1981 13 1-81 8 1965 3º 504 9 2007 76 461-469 10 1987 3 418-422 11 ISP 2008 12 1953 III 648 13 2009 49 283-292 14 2001 16 197-198 15 MPPS 2000 -2 00 16 2003 18 211-213 17 2000 40 21-30 18 2004 19 55-58 19 2002 17 157-165 20 1996 35 25-43 21 2004 44 77-92 22 1975 35 305-308 23 2001 96 179-184 24 2003 40 379-386 25 1999 24 130-137 26 1994 50 420-424 27 1995 35 66-70 28 2000 29 1997 34 499-510 30 1992 52 167-174 31 1999 39 30-32 32 2005 20 29-38 33 1997 37 35-48 34 1999 36 282-300 35 2000 São Paulo. 42 87-94 36 1998 59 325-335 37 2006 74 3-11 38 2004 49 141-174 39 1999 36 345-354