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<abstract abstract-type="short" xml:lang="en"><p><![CDATA[Malaria is endemo-epidemic in Bolívar state with frequent epidemic outbreaks occurring due to both natural and anthropic factors. The Sifontes municipality, located in the northeastern corner of the state, has reported a considerable increase in the number of cases over the last decade; with 46.610 cases registered during 2013. This represents 71% of the number of malaria cases reported for the state and 61% for the country in this same year. Sifontes municipality is a meso-endemic focus of unstable malaria, and transmission occurs throughout the year with epidemic outbreaks tightly linked to gold mining activities. Since 1988 the increase in the number of cases reported in Venezuela has been determined by the number of cases reported in Bolívar state which, in turn, is correlated with the number of cases reported in Sifontes. A review of malaria data between 1980 and 2013 reveals the existence of two epidemiological categories: a base level and an additional level, the latter associated with gold mining; nevertheless, there was not correlation whit the rainfall for basal (R = 0,41, P= 0,78) or additional level (R = 0,41; P = 0,32). In addition, a geographic plotting of the data revealed the focal nature of malaria in the municipality, which to gather all environmental, climatic, social and epidemiological factors that have produced conditions typical of a hot spot. The spatial and temporal characteristics of malaria in the Sifontes municipality demonstrates that this is the most important malaria focus in Venezuela, and must be prioritized when designing strategies for the control of this disease.]]></p></abstract>
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</front><body><![CDATA[ <p align="center"><b><font face="Verdana">Evolución espacial y temporal de la  malaria en el municipio Sifontes del estado Bolívar, Venezuela. 1980-2013</p> <i>     <p align="center">Spatial and temporal evolution of malaria in the municipality  of Sifontes, Bolívar State, Venezuela. 1980-2013</p> </i></font><font SIZE="2" face="Verdana">     <p align="center">Jorge E. Moreno<sup>1,2</sup>, Yasmin Rubio-Palis<sup>1,3</sup>,  Ángela R. Martínez<sup>4</sup> &amp; Porfirio Acevedo<sup>3,4</sup></p> </font></b>     <p align="justify"><font size="2"><font face="Verdana">1 Servicio Autónomo  Instituto de Altos Estudios &quot;Dr. Arnoldo Gabaldon&quot;, Ministerio del Poder Popular  para la Salud (IAE/MPPS), Maracay, estado Aragua, Venezuela.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">2 Centro de Investigaciones de Campo  &quot;Dr. Francesco Vitanza&quot; (IAE/MPPS). Tumeremo, estado Bolívar, Venezuela.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">3 Instituto de Investigaciones  Biomédicas (BIOMED), Universidad de Carabobo, Sede Aragua. Venezuela.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">4 Instituto de Salud Pública del Estado  Bolívar, Ciudad Bolívar, estado Bolívar. Venezuela.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">*Autor de correspondencia: <a href="mailto:jorermo@gmail.com">jorermo@gmail.com</a></font></p> </font>     <p align="justify"><font size="2"><font face="Verdana"><b>RESUMEN</b> </font> </p>     <p align="justify"><font face="Verdana">La malaria es endemo-epidémica en el  estado Bolívar, con brotes epidémicos frecuentes debido a causas naturales y  antrópicas. En el municipio Sifontes, ubicado en el noreste del estado, durante  el último decenio se ha registrado un aumento considerable de los casos,  cerrando 2013 con 46.610 casos, 71% % de la malaria del estado y 61% del país.  Este es un foco meso-endémico de malaria inestable donde la transmisión ocurre  durante todo el año, con brotes epidémicos estrechamente relacionados con la  minería aurífera. A partir de 1983, gran parte de la malaria en Venezuela  depende de la generada en el estado Bolívar, y esta a su vez de la generada en  el municipio Sifontes. La revisión de la data de malaria del estado en el  periodo 1980-2013 reveló la existencia de dos niveles epidemiológicos, uno basal  y otro adicional, este último ligado a la minería aurífera; sin embargo, no se  encontró correlación con la lluvia, para el nivel basal (R = 0,41, P= 0,78) ni  para el nivel epidémico (R = 0,41; P = 0,32). Asimismo, la proyección geográfica  de los datos reveló la naturaleza focal de la enfermedad en el municipio, el  cual reúne todas las condiciones epidemiológicas, ambientales, climáticas y  sociales para ser considerado un foco caliente. Las características espaciales y  temporales de la malaria en el municipio Sifontes lo configuran como el foco de  malaria más importante en Venezuela, el cual debe ser priorizado en los planes  de control de la enfermedad. </font></p> </font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><b>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify">Palabras clave: </b>epidemiologia, <i>Plasmodium vivax</i>, <i>Plasmodium falciparum</i>, foco caliente</p> </font>     <p align="justify"><font size="2"><font face="Verdana"><b>SUMMARY</b><i> </i> </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">Malaria is endemo-epidemic in Bolívar  state with frequent epidemic outbreaks occurring due to both natural and  anthropic factors. The Sifontes municipality, located in the northeastern corner  of the state, has reported a considerable increase in the number of cases over  the last decade; with 46.610 cases registered during 2013. This represents 71%  of the number of malaria cases reported for the state and 61% for the country in  this same year. Sifontes municipality is a meso-endemic focus of unstable  malaria, and transmission occurs throughout the year with epidemic outbreaks  tightly linked to gold mining activities. Since 1988 the increase in the number  of cases reported in Venezuela has been determined by the number of cases  reported in Bolívar state which, in turn, is correlated with the number of cases  reported in Sifontes. A review of malaria data between 1980 and 2013 reveals the  existence of two epidemiological categories: a base level and an additional  level, the latter associated with gold mining; nevertheless, there was not  correlation whit the rainfall for basal (R = 0,41, P= 0,78) or additional level  (R = 0,41; P = 0,32). In addition, a geographic plotting of the data revealed  the focal nature of malaria in the municipality, which to gather all  environmental, climatic, social and epidemiological factors that have produced  conditions typical of a hot spot. The spatial and temporal characteristics of  malaria in the Sifontes municipality demonstrates that this is the most  important malaria focus in Venezuela, and must be prioritized when designing  strategies for the control of this disease.</font></p> </font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><b>     <p align="justify">Key words: </b>epidemiology, Plasmodium vivax, Plasmodium  falciparum, hot spot.</font></p>     <p align="justify"><font SIZE="2"><font face="Verdana">Recibido el 29/07/2014  Aceptado el 25/11/2014</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana"><b>INTRODUCCIÓN</b> </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">La malaria es de naturaleza endemo-epidémica  en el estado Bolívar, los brotes epidémicos son frecuentes debido a causas  naturales y antrópicas. A partir de 1988 se instaló en el estado una epidemia la  cual, a pesar de algunos descensos, se mantiene hasta 2013 con una fuerte  tendencia al incremento [Dirección de Salud Ambiental del Estado Bolívar (DSAEB),  1995-2013; Ministerio del Poder Popular para la Salud (MPPS), 2013]. </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">El municipio Sifontes, ubicado en el  noreste del estado Bolívar, es considerado uno de los principales focos de  malaria en Venezuela. Durante el decenio 2004-2013, se ha registrado un aumento  considerable de los casos con una fuerte tendencia al incremento, superando la  casuística por mucho el nivel de epidemia. Durante el año 2013 se reportaron en  el municipio 46.610 casos, lo cual representó 70,6% de la malaria del estado y  60,8% del país, cifras record de malaria para este foco endémico (MPPS, 2013). </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">Esta región pertenece al área malárica  meridional de Venezuela, que incluye los estados Bolívar y Amazonas, situados  ambos al sur del país, en la frontera con Brasil, Colombia y Guyana (Gabaldon </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>et al.</i>, 1975). Este es un  foco meso-endémico de malaria inestable (Snow &amp; Gilles, 2002, Villegas <i>et al.</i>,  2011), donde la transmisión ocurre durante todo el año con brotes epidémicos  provocados principalmente por factores antrópicos. En efecto, la evidencia  indica que la actividad económica principal de la región, la minería aurífera,  está estrechamente relacionada con la morbilidad malárica, debido a la fuerte  intervención ambiental derivada del uso inadecuado de la tierra, lo cual  ocasiona alteración del suelo y la hidrología superficial y crea ambientes  propicios para la cría de anofelinos, e induce cambios en el patrón de  comportamiento de las especies de anofelinos (Moreno <i>et al.</i></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">,  2000; 2007; 2009). El área ha sido considerada de alto riesgo a malaria donde  ésta es considerada una enfermedad ocupacional, debido a su estrecha relación  con la mineria (Aché, 1998). Al igual que en otras regiones, la variabilidad de  la malaria de esta área, es el resultado de la conjugación de una serie de  factores ambientales y sociales tales como clima, vectores, parásitos y  poblaciones humanas (Haines &amp; McMichael, 1997; McMichael &amp; Haines, 1997).</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">De manera concomitante, las estrategias  clásicas de control de vectores, fundamentadas en el rociamiento  intradomiciliario y las aplicaciones </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2">espaciales de insecticidas, han resultado  insuficientes para resolver el problema. Esto es debido principalmente al  comportamiento exofílico de los vectores, al fenómeno de la resistencia a los  insecticidas y a graves problemas operativos en el programa de control (Cáceres,  2011; Molina <i>et al</i>., 1997). Adicionalmente, existen factores sociales  propios de las comunidades mineras, tales como la construcción de viviendas  provisionales que no poseen superficies adecuadas </font><font SIZE="2"> <font face="Verdana">para el rociamiento, hábitos laborales que exponen a las  personas a la picada de anofelinos y alta movilidad. En este trabajo, a partir  de la data anual generada por la Dirección General de Salud Ambiental (DGSA,  1936-2000) y la data semanal generada por el Servicio de Vigilancia  Epidemiológica de la DSAEB (1995-2013), se hace un análisis retrospectivo de la  malaria en el estado Bolívar y el municipio Sifontes durante el lapso 1980-2013,  con el objeto de describir sus variaciones temporales y espaciales, con lo cual  se pretende aportar nuevos elementos para el diseño de estrategias de control  ajustadas a las variaciones de la enfermedad. </font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><b><font face="Verdana">DESCRIPCIÓN DEL ÁREA ENDÉMICA </font> </b></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">El municipio Sifontes del estado Bolívar  abarca 24.392 km² y está ubicado en el extremo oriental del estado (lat 6º 00’ -  7º 54’ N, long 60º 44’ - 61º 39’ W). Geopolíticamente está dividido en tres  parroquias: Tumeremo al norte, donde se encuentra la capital del municipio del  mismo nombre; Dalla Costa en el centro, cuya capital es El Dorado y San Isidro  al sur, un conglomerado urbano formado por las comunidades de Las Claritas,  Ciudad Dorada y San Isidro (<a href="#fig1">Fig. 1</a>). Este territorio  coincide casi en su totalidad con la cuenca del </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2">Cuyuní-Yuruarí, formada por la confluencia de los  dos ríos y que tiene una extensión de 50.000 km², de los cuales aproximadamente  12.000 se encuentran fuera del territorio venezolano (<a href="#fig1">Fig. 1</a>).  Propiamente, se trata de tres cuencas: la del río Yuruarí, la del Cuyuní hasta  la confluencia con el Venamo y la del río Botanamo al norte (Hernández, 1987). </font></p>     <p align="center"><a name="fig1"> <img border="0" src="/img/fbpe/bmsa/v54n2/art12fig1.gif" width="541" height="435"></a></p> <font SIZE="2">     
<p align="justify"><font face="Verdana">El municipio Sifontes se encuentra  incluido dentro de la región Colinas, la cual representa una transición entre  los ecosistemas de tierra baja y los montanos, con un relieve suave y altitudes  inferiores a los 1.000 m, en la cual se distinguen dos subregiones del Escudo  Guayanés (Huber &amp; Oliveira-Miranda, 2010). La primera en el norte, denominada  Subregión C.2., correspondiente a la parroquia Tumeremo, está conformada por un  sistema de colinas y sierras bajas premontanas, caracterizada por una vegetación  heterogénea y una pluviosidad media anual que varía entre 1.200 y 2.000 mm.  Desde el punto de vista florístico y fisionómico, la cobertura vegetal varía </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2">desde bosques siempreverdes húmedos  (ombrófilos) hasta bosques ribereños deciduos (caducifolios), alternando con  sabanas ralas y vegetación saxícola sobre afloramientos rocosos. La segunda es  la Subregión C.3., que cubre al resto del municipio y está conformada por el  sistema de sierras bajas y colinas Imataca-Cuyuní, el cual pertenece a la  provincia fitogeográfica Guayana oriental, que abarca desde el río Amacuro bajo  en Venezuela, hasta el límite entre la Guayana Francesa y Brasil (Berry <i>et  al.</i></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">, 1995; Huber, 1995; Huber &amp;  Oliveira-Miranda, 2010). Esta subregión está cubierta por diferentes tipos de  bosques pluviales muy densos y altos (Huber &amp; Oliveira-Miranda, 2010). </font> </p>     <p align="justify"><font face="Verdana">Según la clasificación de Koeppen,  referida </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2">por Hernández (1987), esta  zona presenta un tipo climático de sabana con ocho a nueve meses de lluvia, una  temporada lluviosa entre abril y septiembre con un pico en junio y una temporada  seca o menos lluviosa entre octubre y marzo, el acumulado anual promedio  registrado en el en el decenio 1993-2005 fue de 1.276 mm para el área norte  (C.2.) y 1.472 mm para el sur (C.3.), mientras que la temperatura media mensual  para el mismo periodo fluctuó entre 22 y 26ºC [Ministerio del Ambiente y  Recursos Naturales Renovables (MARNR), 1993-2005]. Desde el punto de vista  eco-epidemiológico la zona entra en la categoría de malaria en bosques bajos  interiores (Osborn <i>et al.</i>, 2004; Rubio-Palis &amp; Zimmerman, 1997). El área  se encuentra considerablemente afectada por actividades antrópicas tales como la  minería, la explotación maderera y la ganadería, siendo sus principales  manifestaciones la disminución de cobertura vegetal, la fragmentación de  hábitats, la sedimentación de los ríos, la contaminación mercurial de sus  humedales, la erosión del suelo y la destrucción de la hidrología superficial  (Rodríguez, 1999). </p>     <p align="justify">Según el último censo del Instituto Nacional de Estadísticas  de Venezuela (INE, 2011) el municipio Sifontes tiene una población de 50.082  habitantes, de la cual 69% vive en las áreas urbanas de Tumeremo capital y en  las poblaciones de El Dorado y Las Claritas (<a href="#fig1">Fig. 1</a>). El  resto es población rural distribuida en los centros poblados criollos e  indígenas ubicados a lo largo de la carretera troncal 10, ó dispersa por todo el  territorio en pequeños campamentos improvisados ubicados en áreas boscosas  llamados <i>minas</i>. Las <i>minas </i>son conglomerados de tiendas  provisionales, precarias e incompletas construidas fundamentalmente de madera y  plástico, habitadas por un número que varía entre algunas decenas y cientos de  personas dedicadas exclusivamente a la explotación aurífera. Asimismo, según el  INE (2011), hay en el municipio 8.746 (17,5%) indígenas, la mayoría de la etnia  Pemón, quienes habitan en numerosos poblados ubicados a lo largo de la carretera  troncal 10 y ejes fluviales de las parroquias Dalla Costa y San Isidro, cuya  actividad principal es la agricultura de conuco. Hacia el norte, en la parroquia  Tumeremo, en la reserva forestal de Imataca habita un pequeño grupo indígena de  la etnia Kariña, los cuales viven en conglomerados de chozas de bahareque y se  dedican principalmente a la caza, pesca, recolección y a la agricultura de  subsistencia. Durante los últimos cinco años, se ha observado un incremento  importante de actividad minera en ambas etnias indígenas. </p>     <p align="justify">Acerca de los vectores de malaria en este foco, Moreno <i>et  al. </i>(2000), en un estudio de identificación de criaderos de anofelinos  reportaron la presencia de 12 especies de <i>Anopheles</i>, de las cuales han  sido involucradas en la transmisión <i>Anopheles darlingi </i>Root y <i>An.  albitarsis </i>Lynch Arribalzaga <i>sensu lato </i>(= <i>An. marajoara </i> Galvao &amp; Damasceno), teniéndose a <i>An. nuneztovari </i>Gabaldon <i>s.l. </i> como un vector potencial por su abundancia y ubicuidad y a <i>An.  neomaculipalpus </i>Curry como vector en áreas selváticas (Moreno <i>et al.</i>,  2004; 2005; 2007).</p> <i>     <p align="justify">Comportamiento anual de la malaria en el estado Bolívar en el  lapso 1980-2013 </p> </i>     <p align="justify">Las tasas de prevalencia de malaria más elevadas en Venezuela  se registraron en el periodo que va de 1936 a 1945, desde la fundación de la <font SIZE="2">Dirección de Malariología hasta la introducción del DDT en la  campaña de erradicación (Gabaldon, 1949). Durante ese periodo, la tasa de  prevalencia anual se mantuvo entre 200 y 500 casos de malaria por cien mil  habitantes, comenzando un pronunciado declive a partir de 1945, y manteniéndose  por debajo de 100 a partir de 1948 (DGSA, 1936-2000). Casi toda la malaria  registrada en Venezuela en ese periodo hasta 1970, estuvo ligada a los focos  ubicados al norte del río Orinoco, pero ese año se registra el primer brote  epidémico de importancia en el estado Bolívar, en la región de Guaniamo en el  municipio Cedeño, el cual eleva las tasas de prevalencia nacional nuevamente por  encima de 200 casos por cien mil habitantes. A partir de allí la malaria se hace  endemo-epidémica en el estado Bolívar, y es mantenida bajo control hasta 1987,  cuando ocurre el brote de El Dorado en el municipio Sifontes (actualmente Las  Claritas, Parroquia San Isidro), que junto con el brote del estado Sucre, elevan  la tasa de malaria nacional por encima del umbral de 200 por cien mil habitantes  una vez más (DGSA, 1936-2000). </p>     <p align="justify">La <a href="#fig2">Fig. 2</a> resume la evolución anual de  los casos de malaria en Venezuela, el estado Bolívar y el municipio Sifontes  entre 1980 y 2013. En el estado Bolívar la malaria se mantiene alrededor de 200  casos durante los tres primeros años. A partir de 1984 el número de casos se  eleva abruptamente por encima de 3.000, mostrando desde entonces un </font> </font><font FACE="Times New Roman,Times New Roman" SIZE="2"> <font FACE="Verdana" SIZE="2">comportamiento que refleja claramente dos  patrones: </font><font SIZE="2" face="Verdana">un nivel basal endémico  representado por aquellos años en los cuales la malaria se mantiene por debajo  de 10.000 casos anuales (1993-2003), y un nivel de malaria adicional  representado por los años en que hubo brotes epidémicos. El primer brote ocurrió  entre 1988 y 1991, cuando se produjo en el estado una epidemia que tuvo en  promedio más de 26.000 casos anuales, con un pico superior a 30.000 casos en  1988 y un tope de 23 muertes en 1989. En el decenio 1993-2002 hubo un descenso  significativo en la casuística, </font><font SIZE="2" face="Verdana">con un  promedio anual ligeramente superior a 7.000 casos, de los cuales en promedio  60,2% correspondió a <i>Plasmodium vivax</i></font><font SIZE="2" face="Verdana">,  40,8% a <i>P. falciparum </i></font><font SIZE="2" face="Verdana">y 0,4% a  infecciones mixtas (<i>P. vivax </i></font><font SIZE="2" face="Verdana">+ <i>P.  falciparum</i></font><font SIZE="2" face="Verdana">). Durante este periodo se  inicio una estrategia de control basada en la coordinación intersectorial  mediante un convenio entre la Gobernación del Estado Bolívar, la Corporación  Venezolana de Guayana y el entonces Ministerio de Sanidad y Asistencia Social (=  MPPS), lo cual podría haber incidido en el descenso de la </font></font> <font SIZE="2" face="Verdana">casuística. Una segunda epidemia se inicia a  partir de 2004 manteniéndose hasta 2013, registrándose en promedio más de 31.000  casos anuales en el lapso, de los cuales en promedio 74,0% correspondió a <i>P.  vivax</i>; 26,0% a <i>P. falciparum </i>y menos de 2,0% a infecciones mixtas (DSAEB,  1995-2013). Al final del periodo, el año 2013 el estado Bolívar cerró con 65.980  (86,0%) casos de 76.621 registrados en Venezuela, cifras record para el estado y  el país (MPPS, 2013).</font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="center"><font SIZE="2"><a name="fig2"> <img border="0" src="/img/fbpe/bmsa/v54n2/art12fig2.gif" width="545" height="313"></a></p>     
<p align="justify"><font face="Verdana">En el periodo completo, entre 1980 y  2013, se reportaron en Venezuela 997.884 casos acumulados de malaria, de los  cuales 586.350 (58,8%) se originaron en el estado Bolívar (DGSA, 1936-2000;  DSAEB, 1995-2013). En ese periodo hubo en el estado un promedio general de poco  más de 17.000 casos anuales de malaria, promedio sesgado debido al  comportamiento variable de la malaria expuesto anteriormente, lo cual queda  evidenciado en los valores del rango y promedios obtenidos por nivel. En el  nivel basal endémico se reportaron en promedio 7.769 casos anuales, con un rango  que va de 3.682 a 13.146; mientras que en el nivel epidémico hubo en promedio  28.179 casos anuales de malaria, con un rango de 21.340 a 65.980. No obstante,  al hacer una revisión exhaustiva de los datos, se revelan algunas  particularidades en la evolución de la malaria, que hacen sospechar la  existencia de más casos de los reportados en el periodo bajo ínter epidémico que  va </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2">de 1993 a 2002. Al estratificar  por clasificación de </font><font SIZE="2"><font face="Verdana">casos de este  periodo, se evidencia como en los años 1995 a 1998, los casos autóctonos  representan sólo una proporción menor del total anual, llegando los casos  importados de otros estados del país y del exterior, a alcanzar cifras que van  de 36% en 1998 a 65% en 1997, valores que sugieren un manejo espurio de los  datos (DSAEB, 1995-2013). </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">En cuanto a la fórmula parasitaria, hubo  en el estado durante el lapso 1980-2013 un promedio anual de 12.010 (66,4%)  casos de </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>P. vivax </i>y 4.683  (32,8%) casos de <i>P. falciparum</i>, mientras que los casos mixtos  representaron en promedio sólo 1,2% de la casuística total en el periodo. De  nuevo, al realizar el análisis estratificando por niveles de malaria, la formula  parasitaria en el lapso se altera notablemente, siendo los promedios en el nivel  endémico para <i>P. vivax </i>y <i>P. falciparum</i>, 5.091 (62,1%) y 2.731  (38,6%) casos respectivamente, mientras que en el nivel epidémico los promedios  se elevan a 23.296 (73,3%) y 8.210 (24,2%) casos para ambas especies, lo cual  representa un incremento de 11,2 puntos porcentuales de <i>P. vivax </i>y una  disminución de 14,4 para <i>P. falciparum</i>. La relación proporcional de los  casos de <i>P. falciparum </i>con respecto al total de los casos, cambia según  la condición de la malaria; ésta especie tiende a aumentar cuando hay menos  casos y disminuye marcadamente durante las epidemias, tal es el caso del periodo  1983-1987, al comienzo de la serie, cuando los casos de <i>P. falciparum </i> llegaron a ser hasta seis veces más que los de <i>P. vivax</i>, en una  casuística siempre inferior a 5.000 casos (<a href="#fig3">Fig. 3</a>).  Asimismo, la variación en la proporción interanual de <i>P. falciparum </i> tiende a ser menor que la de <i>P. vivax</i>, por cuanto los incrementos y  decrementos de <i>P. falciparum </i>son menos bruscos, con excepción del periodo  señalado, 1983 a 1987, cuando la proporción de esta especie supero la cifra de  50% del total de los casos, alcanzado un pico de 84% durante 1984. Entre los  años 1980 a 2013, se reportaron 264 muertes por malaria, distribuidas en un  rango de una a 26 personas fallecidas por año, estas últimas en el año1998 (DGSA,  1936-2000; DSAEB, 1995-2013).</font></p>     <p align="center"><font SIZE="2"><a name="fig3"> <img border="0" src="/img/fbpe/bmsa/v54n2/art12fig3.gif" width="544" height="297"></a></p>     
<p align="justify"><font face="Verdana">A partir de 1983 hasta 2013, la mayor  parte de los casos anuales de malaria reportados en el estado Bolívar se  originaron en el municipio Sifontes. En el lapso 1990-2013 el municipio sumó  279.649 casos acumulados, con un promedio anual de 11.652, lo que representó  56,4% de la malaria total producida por todos los municipios del estado en ese  lapso (<a href="#tab1">Tabla I</a>). Los municipios con más malaria acumulada  después de Sifontes en el lapso fueron Angostura (= Raúl Leoni) (9,3%), Cedeño  (8,8%), Piar (7,8%), Sucre (7,7%), y Gran Sabana (7,2%), cuya suma alcanza a  40,8% del total, mientras que los demás municipios en conjunto representan menos  de 3% de la malaria del estado (<a href="#tab1">Tabla I</a>). </font></p>     <p align="center"><a name="tab1"> <img border="0" src="/img/fbpe/bmsa/v54n2/art12tab1.gif" width="529" height="235"></a></p> </font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>     
<p align="justify">Comportamiento de la malaria en el municipio Sifontes en el  lapso 1980-2013 </p> </i>     <p align="justify">La evolución de la malaria anual en el municipio Sifontes en  el lapso 1980-2013 mostrada en la <a href="#fig2">Fig. 2</a>, sigue un patrón  muy similar al observado para el estado Bolívar (DGSA, 1936-2000; DSAEB,  1995-2013). La casuística en el municipio salta de tres casos (1,4%) en 1982 a  391 (61,0%) en 1983, pasando a 2.855 (77,5%) casos al año siguiente. La primera  epidemia se produce en el lapso 1988-1991, con un pico en el primer año de  20.070 casos, generándose en promedio 16.141 casos anuales en el lapso. La  segunda epidemia se produce en 2004, cuando la casuística salta de 5 a 15.000  casos, manteniéndose así hasta 2008 con un promedio de 13.850 casos anuales en  el lapso. Nuevamente, en 2009 hay un incremento importante con un registro de  19.408 casos, generándose en promedio 28.656 casos anuales durante el último  quinquenio (2009-2013), contra 13.850 reportado en el quinquenio anterior  (2004-2008), lo que representa un incremento de 2,7 veces en el quinquenio,  cerrando el año 2013 con un pico histórico para el municipio de 42.981casos,  según la data del estado Bolívar (<a href="#fig2">Fig. 2</a>). No obstante,  según la data del MPPS (2013), adicionando los casos de malaria diagnosticados  en otros lugares del país procedentes de Sifontes, para este año hubo en el  municipio 46.610 casos, para un total de 65.980 en el estado, representando esto  70,6% de la malaria del estado y 60,8% del país. El acumulado en el estado  Bolívar en el quinquenio 2009-2013 fue de 219.636 casos de malaria, de los  cuales 147.773 (67,3%) fueron reportados por el municipio Sifontes, distribuidos  en 102.767 (69,5%) para la parroquia San Isidro, 38.696 (26,2%) para la  parroquia Dalla Costa y 6.310 (4,3%) para la parroquia Tumeremo. Durante 2013 la  parroquia San Isidro, incluyendo los casos diagnosticados en otros estados,  reportó 33.385 casos, 71,6% de la malaria del municipio y 50,6% de la del  estado, mientras que Dalla Costa reportó 11.881 (25,5%) casos (MPPSS, 2013).  Espacialmente la malaria en el municipio se distribuye a lo largo de los ejes  fluviales y caminos, fundamentalmente en las parroquias San Isidro y Dalla  Costa, pero en los últimos cinco años las localidades con mayor prevalencia de  malaria se han concentrado en el área de Las Claritas, un área muy pequeña de la  parroquia San Isidro, dedicada exclusivamente a la minería aurífera,  convirtiéndola en el foco caliente más importante en Venezuela (<a href="#fig4">Fig.  4</a>). </font></p>     <p align="center"><font SIZE="2"><a name="fig4"> <img border="0" src="/img/fbpe/bmsa/v54n2/art12fig4.gif" width="265" height="436"></a></p>     
<p align="justify"><font face="Verdana">En promedio, la malaria anual del  municipio representó 59,3% de la malaria del estado durante los lapsos  epidémicos. En el lapso intermedio inter-epidémico 1992-2003, en promedio se  originaron en el municipio 3.185 casos anuales de malaria, siendo los valores  extremos 5.330 casos durante 1992 y 1.228 en 2001, representado esto en promedio  40,5% de la malaria anual del estado. La proporción más elevada de malaria en el  municipio con respecto al estado registrada en la serie completa fue 77,5%  (2.855 casos) en 1984, mientras que la proporción más elevada en un periodo  epidémico fue 68,5% (18.473 casos) en 1990, siendo la proporción más baja 25,3%  durante 2001 cuando solo se reportaron 1.228 casos. Es importante señalar que  entre 1980 y 1982 solo se reportaron cuatro casos de malaria en el municipio  Sifontes, cifra que se incrementó a 391 durante 1983. </font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="Verdana">En cuanto a la casuística por especie de  plasmodio en el municipio Sifontes, durante el lapso 1995-2013, se reportaron  100.715 (44,4%) casos acumulados de </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"> <i>P. vivax</i>, 27.267 (12.0%) casos de <i>P. falciparum </i>y 2.408 (1,1%) de  infecciones mixtas. En este lapso la proporción anual promedio para <i>P. vivax </i>y <i>P. falciparum </i>fue de 66,4% y 32,8% respectivamente, mientras que  los casos mixtos representaron sólo 1,2 % de la casuística anual en el municipio  (DSAEB, 1995-2013). A partir de 2003 se comenzaron a reportar en el municipio  casos de <i>P. malariae</i></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">,  contándose 219 casos hasta 2010, con un rango que va de 1 a 53 por año, mientras  que en el estado Bolívar se reportaron 243 entre 2001 y 2010 (DSAEB, 1995-2013). </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">La serie de tiempo anual, permite ver un  claro patrón de comportamiento de la malaria en el </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2">municipio, que está definido por periodos  epidémicos seguidos de periodos inter-epidémicos intercalados (<a href="#fig2">Fig.  2</a>). La tendencia y la diferencia marcada en la casuística entre los dos  periodos en el municipio, se puede apreciar con más facilidad al graficar la  serie mensual de malaria en el lapso 1995-2013 (<a href="#fig5">Fig. 5</a>). La  serie mensual evidencia con mayor exactitud el patrón endemo-epidémico de la  malaria en el municipio caracterizada por agudos picos mensuales, y confirma </font><font SIZE="2"><font face="Verdana">la tendencia de los últimos años a un  pronunciado incremento a partir del año 2004, el cual se ha acelerado en los  últimos cuatro años y la cual ajusta bien a una línea de tendencia exponencial.  En esta serie, el primer pico mensual se presenta en enero de 2005 con 2.421  casos, el segundo pico más elevado superó los 3.000 casos y ocurrió en  septiembre de 2009, luego entre mayo y agosto de 2011 la malaria se mantuvo  siempre por encima de 3.000 casos con un pico en junio cuando alcanzo la cifra  de 3.725. Este evento fue un preludio del pico epidémico que se dispara a partir  de noviembre de 2011, cuyo pico supero los 6.000 casos en enero de 2013 (<a href="#fig5">Fig.  5</a>). Esta situación se sostuvo durante todo el año 2013 con un promedio  cercano a 5.000 casos mensuales. Sin embargo, tanto la serie anual como la </font><font FACE="Verdana" SIZE="2">serie mensual, grafican un perfil endemo-epidémico </font><font face="Verdana">de la malaria en el municipio con bajadas y subidas  abruptas, si bien la tendencia en los últimos años es al </font> <font FACE="Verdana" SIZE="2">incremento. Al realizar una estratificación  temporal del </font><font face="Verdana">promedio mensual de los casos  acumulados de malaria en el lapso 1990-2013, separando los años epidémicos  (1990-1991 y 2004-2013) de los no epidémicos (1992-</font><font FACE="Verdana" SIZE="2">2003),  se confirman los dos niveles epidemiológicos </font><font face="Verdana"> diferentes, el basal y el epidémico, derivados de las diferencias en los  promedios mensuales de malaria de los años en que hubo epidemia con respecto a  los demás años de la serie (<a href="#fig6">Fig. 6</a>). El periodo de malaria  basal </font><font FACE="Verdana" SIZE="2">es aquel cuyos valores mensuales  promedio fluctúan </font><font face="Verdana">entre 200 y 400 casos  aproximadamente, mientras que en el periodo epidémico están entre 1.600 y 2.000  casos mensuales. En promedio hubo 1.078 casos mensuales de malaria en el lapso  completo, 285 en el nivel basal y 1.872 en el nivel epidémico, lo cual  representa un incremento de 6,7 veces durante las epidemias de malaria. En  cuanto a la relación de la casuística mensual de malaria con la lluvia en el  municipio mostrada en la <a href="#fig6">Fig. 6</a>, el análisis de correlación  de Pearson (Statistica for Window, 1996), demuestra </font> <font FACE="Verdana" SIZE="2">la ausencia de correlación significativa entre  ambas </font><font face="Verdana">variables para el nivel basal (</font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>R </i></font><font face="Verdana">= 0,41, </font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i> P</i></font><font face="Verdana">= 0,78) y para el nivel epidémico (</font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>R </i></font><font face="Verdana">= 0,41; </font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i> P </i></font><font face="Verdana">= 0,32). </font></font></p>     <p align="center"><a name="fig5"> <img border="0" src="/img/fbpe/bmsa/v54n2/art12fig5.gif" width="540" height="302"></a></p>     
<p align="center"><font SIZE="2"><a name="fig6"> <img border="0" src="/img/fbpe/bmsa/v54n2/art12fig6.gif" width="540" height="345"></a></p>     
<p align="justify"><font face="Verdana"><b>DISCUSIÓN</b> </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">Al observar la curva de evolución de la  malaria en Venezuela esta parece estar estrechamente relacionada con fenómenos  políticos y socioeconómicos nacionales y mundiales. La historia de la malaria en  Venezuela claramente puede dividirse en tres etapas: la primera de 1936 a 1945,  desde fundación de la </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2">Dirección de  Malariologia hasta el fin de la Segunda </font><font SIZE="2"> <font face="Verdana">Guerra Mundial y la aparición del DDT, durante la cual se  establecen las bases de la campaña de erradicación y se logran avances  importantes, a pesar de las elevadas tasas de morbilidad en los llanos y región  central del país (Gabaldon, 1949; Bouma &amp; Dye, 1997); la segunda entre 1945 y  1970, marcada por la consolidación y el éxito de la campaña de erradicación,  durante la cual se registra una caída drástica de la morbilidad y mortalidad  nacional por malaria (Gabaldon, 1969; Gabaldon </font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>et al.</i></font><font face="Verdana">, 1975;  Bouma &amp; Dye, 1997); y la tercera, desde 1970 hasta el presente, la cual coincide  con una etapa de desmejoramiento socioeconómico sostenido y progresivo del país.  Esta situación trajo como consecuencia el aumento de las migraciones hacia el  sur del rio Orinoco y el comienzo de las explotaciones de minerales preciosos en  esta área, principalmente oro y diamantes, y el resurgimiento de la malaria en  el país. </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">Al analizar la evolución anual de la  malaria en el estado Bolívar, lo primero que se evidencia en los datos es que a  partir de 1983 la malaria en el estado depende en gran medida de la malaria  generada en el municipio Sifontes, excepto en el periodo 1993-2002, cuando el  estado Sucre tenia la incidencia más elevada del país (Cáceres, 2011). En  términos proporcionales la malaria producida por el municipio Sifontes en ese  lapso, supera ampliamente toda la malaria producida por el resto de los  municipios del estado en conjunto. Al revisar la distribución espacial de los  casos de malaria en los diez municipios del estado Bolívar, se observa que entre  1990 y 2013 más de la mitad de la malaria acumulada se produjo en el municipio  Sifontes, particularmente en la parroquia San Isidro. Esta distribución  demuestra claramente la naturaleza focal de la enfermedad en el estado,  probablemente condicionada por factores humanos y ambientales, </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2">confirmando la hipótesis de que el patrón espacial  de la malaria es heterogéneo y de naturaleza focal, lo que a la vez condiciona  la aparición de nuevos focos (Grillet <i>et al.</i>, 2009). Situaciones  similares han sido descritas en Perú, donde se reportaron brotes de malaria en  la jungla norte asociados a los patrones de movimiento de los comerciantes de  madera, en el sur vinculados a la extracción de oro, y en la costa a la  producción de arroz debido a deficiencias en el drenaje de los sistemas de  irrigación (Chowell <i>et al.</i>, 2009). En el caso del municipio Sifontes, ha  sido suficientemente documentado que la malaria está claramente asociada a la  minería artesanal de oro, actividad que combina la presencia de personas  susceptibles provenientes de áreas no endémicas, presencia de mosquitos vectores  y alteración medioambiental (Aché, 1998; Cáceres, 2011; 2013; Moreno <i>et al.</i></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">,  2000; 2007). </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">La serie de tiempo mensual de malaria en  el lapso también revela el carácter endemo-epidémico de </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2">la enfermedad en el municipio. El perfil de la  malaria aquí, definido por periodos epidémicos de picos abruptos, seguidos de  largos periodos inter-epidémicos intercalados, es el característico de una zona  de malaria inestable de baja endemicidad (Bruce-Chwatt, 1980). La endemicidad de  la malaria en esta área se establece en 1983, debido a factores socioeconómicos  ligados a la explotación artesanal de oro, lo cual provoca la migración masiva  de personas de diferentes lugares del país hacia esta zona, muchos de ellos  provenientes de otras regiones endémicas del país y del exterior, lo que  constituye un ejemplo de cómo los factores demográficos de las poblaciones  humanas juegan un rol determinante en la transmisión de la malaria (Bouma, 2003;  Chaves, 2007; Hay <i>et al.</i>, 2002; Shanks <i>et al.</i>, 2005). En esta zona  se ha configurado un foco de malaria muy particular, propio de áreas de frontera  económica donde el factor humano es preponderante sobre el factor ambiental o  climático, de tal manera que, tal como lo demuestran los resultados de  correlación en este trabajo, los casos no necesariamente están relacionados con  la lluvia, a diferencia de la malaria del norte del rio Orinoco antes de 1945,  la cual presentaba una marcada estacionalidad, claramente asociada a los picos  de lluvia, y en menor grado la de los estados Amazonas y Sucre (Gabaldon, 1949;  Bouma &amp; Dye, 1997; Grillet <i>et al.</i>, 2014). Esta situación coincide con lo  que Gabaldon (1969, 1971), definió como <i>malaria inaccesible </i>o <i> inabordable</i>, configurado por poblaciones humanas tales como mineros e  indígenas, cuyas principales características son la alta movilidad, la carencia  de residencia fija y viviendas provisionales e incompletas construidas con  materiales perecederos que los exponen a la picada de los mosquitos; por lo  tanto, la malaria se debe más a aspectos culturales que a factores entomológicos  o ambientales (Gabaldon, 1969; Gabaldon <i>et al.</i></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">,1975). </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">La observación de la evolución de la  malaria en el municipio Sifontes, evidencia la existencia de dos niveles  epidemiológicos, un nivel basal no epidémico representado por aquellos años en  los cuales la malaria se mantiene alrededor de 300 casos mensuales y un nivel  epidémico, con años en los que el promedio mensual esta alrededor de 2.000  casos. El comportamiento endemo-epidémico de la malaria en esta zona pudiera  estar relacionado con el concepto de </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>malaria adicional </i>definida por Gabaldon  (1949), como la malaria producida por vectores que se reproducen en habitats  creados por el hombre, en adición a la malaria basal producida por vectores que  se reproducen en criaderos de origen natural. En esta área, los criaderos  artificiales, y en consecuencia la <i>malaria adicional</i>, pueden estar siendo  generados por la alteración del paisaje y de la hidrología superficial  ocasionada por la actividad minera que se inicia a principios de la década de  los 80’s. Esta actividad, que se ha incrementado desproporcionadamente en la  última década, ha propiciado la aparición de charcas y lagunas con  características adecuadas para la reproducción de <i>An. darlingi </i>el  principal vector de malaria en este foco, y otras especies oportunistas  adicionales tales como <i>An. albitarsis s.l. </i>y <i>An. nuneztovari s.l. </i> (Moreno <i>et al.</i>, 2000; 2004; 2007). Sin embargo, la existencia de  criaderos adicionales no explica por sí sola la situación de malaria; esta  condición ambiental, combinada con factores climáticos y las migraciones humanas  temporales y compulsivas ocasionadas por las actividades mineras llamadas <i> bullas</i>, origina una <i>malaria adicional </i>en forma de brotes epidémicos  que caracterizan el perfil epidemiológico de la malaria en este foco. Este  fenómeno se ve reflejado en el perfil de la serie de tiempo mensual (<a href="#fig5">Fig.  5</a>), cuyos picos epidémicos no son cíclicos, lo que sugiere que hay factores  antrópicos que alteran la forma cíclica característica del perfil endemo-epidémico;  por tal motivo, la </font><font SIZE="2"><font face="Verdana">malaria en esta  zona ha sido catalogada como una enfermedad ocupacional (Aché, 1998).</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">En cuanto a la casuística de malaria por  especie de </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Plasmodium</i>, en el  área coexisten las tres especies de parásitos humanos que hay en América, con  una clara predominancia de <i>P. vivax </i>con respecto a <i>P. falciparum</i>.  La proporción promedio de <i>P. vivax </i>es de 60% en condiciones de malaria  basal, pero durante los brotes epidémicos la proporción de esta especie aumenta  a 70%, lo cual significa que las epidemias ocurren a expensas de <i>P. vivax</i>.  La otra especie de parásito, <i>P. malariae </i>tiene una presencia marginal en  el área, entre 1990 y 2000, solo cinco casos de esta especie fueron  diagnosticados en el estado Bolívar, todos ellos considerados importados del  estado Amazonas y de Guyana. En 2001 Pacheco <i>et al. </i>(2001) reportaron la  aparición de seis casos autóctonos en el municipio Sifontes, y desde entonces se  diagnosticaron 219 casos hasta 2011 (DSAEB, 1995-2013). Posiblemente debido a  que la mayoría de los casos de esta especie son asintomáticos y a las bajas  parasitemias detectadas, es muy probable que la baja casuística reportada en  Sifontes sea debida a fallas en el diagnóstico, tal como ha sido reportado por  Magris <i>et al. </i>(2007a) en el Alto Orinoco, estado Amazonas. En general, la  prevalencia de esta especie es baja en casi todos los focos donde ha sido  reportada, estando en el municipio Sifontes siempre por debajo de 0.1%; sin  embargo, Magris <i>et al. </i>(2007b) reportaron una prevalencia de 17% en el  municipio Alto Orinoco del estado Amazonas. <i>Plasmodium malariae </i>es una  especie de zonas boscosas acerca de la cual se sabe muy poco en cuanto a su  prevalencia real y su dinámica de transmisión, requiriéndose de mayor  investigación al respecto, debido a que las infecciones por esta especie  parecieran estar incrementándose en diversas áreas de su distribución geográfica  en la cuenca amazónica (Galardo <i>et al.</i>, 2007; Magris <i>et al.</i>,  2007a; Pacheco <i>et al. </i>2001). Sobre su dinámica vectorial, Galardo <i>et  al. </i>(2007) reportaron tasas de infección de <i>P. malariae </i>inferiores a  1,0% en varias especies de mosquitos, mientras Magris <i>et al. </i>(2007a)  reportaron 25,0% de <i>An. darlingi </i>positivo a proteína circumesporozoíto de <i>P. malariae </i></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">en el estado  Amazonas. </font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="Verdana">La estacionalidad de la malaria ha sido  descrita como la acumulación de la mayoría de los casos en unos pocos meses, y  que ocurre en áreas </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2">donde la  transmisión tiene un comienzo y un final en el lapso de un año, definiéndose  picos estacionales de malaria usualmente asociados a factores ambientales (Roca-Feltrer <i>et al.</i>, 2009). Desde este punto de vista, hay sitios que no presentan  estacionalidad, sitios con leve estacionalidad y otros con marcada  estacionalidad. Según Roca-Feltrer <i>et al. </i>(2009), en los sitios sin  estacionalidad, 50% de la malaria ocurre en seis meses del año, mientras que en  los sitios de marcada estacionalidad 75% de los casos de malaria ocurren en el  mismo lapso o menos; en el caso del municipio Sifontes, los casos están  uniformemente distribuidos durante todo el año, sin acumulaciones y sin  diferencias notables entre las estaciones del año. Esta distribución uniforme de  la casuística de malaria a lo largo del año representa una contradicción, ya que  según Smith <i>et al. </i>(1993), esta es una característica de sitios donde hay  altas tasas de transmisión, y donde en consecuencia la prevalencia de malaria no  varía por estación. En este sentido, según Roca-Feltrer <i>et al. </i>(2009) las  zonas de alta transmisión son aquellas que tienen tasas entomológicas de  inoculación (TEI’s) superiores a 100 picadas infectivas por persona por año  (pipa), mientras que Griffin <i>et al.</i>, (2010) han descrito zonas de alta  transmisión en África cuyas TEI’s varían entre 586 y 675 pipa. En el caso del  municipio Sifontes fue reportada una TEI de 4,2 pipa (Moreno <i>et al.</i>,  2009), similar a la de 3,0 pipa reportada por Griffin <i>et al. </i>(2010) para  una zona de baja transmisión. Esta contradicción puede ser explicada al  considerar que, si bien la abundancia de <i>An. darlingi </i>es muy baja, las  tasas de infección reportadas por Moreno <i>et al.</i>. (2009) para el municipio  son similares a las reportadas para el municipio Alto Orinoco, un área  considerada de alta transmisión (Magris <i>et al.</i>, 2007a). Esto también  significa, que debe haber otros factores diferentes </font><font SIZE="2"> <font face="Verdana">a las tasas de transmisión que expliquen la elevada  prevalencia de malaria en el municipio, tales como la concentración de grandes  grupos de personas en áreas muy pequeñas por mucho tiempo. </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">Las características espaciales y  temporales de </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2">la malaria en el  municipio Sifontes, lo configuran como el foco más importante en Venezuela, ya  que reúne todas las condiciones epidemiológicas, ambientales, climáticas y  sociales descritas por Grillet <i>et al. </i>(2009) para un foco caliente en el  cual se está originando constantemente malaria durante todo el año. Si bien en  este trabajo solo se hace un análisis descriptivo de la malaria en el municipio  Sifontes, constituye una aproximación valida y necesaria que resume su evolución  desde que aparecieron los primeros casos en el estado Bolívar en 1980 hasta el  año 2013. En este se describe el perfil endemo-epidémico de la malaria en el  estado Bolívar y el municipio Sifontes y se resaltan sus principales  características, como la carencia de estacionalidad y la existencia de dos  niveles epidemiológicos, uno basal y el otro adicional, ligado este último a la  minería. Asimismo, el trabajo revela la naturaleza focal de la enfermedad y la  predominancia de factores antrópicos por encima de variables entomológicas y  ambientales. También demuestra, como a partir de 1983 gran parte de la malaria  en Venezuela depende de la malaria generada en el estado Bolívar, y esta a su  vez de la del municipio Sifontes, lo cual constituye unos sus principales  aportes, dada la importancia de este hecho en la toma de decisiones y la  implementación de planes de control eficaces y eficientes. </p>     <p align="justify">Por último, es importante subrayar una limitación importante  que tiene el trabajo, y es que este fue realizado con la base de datos de  malaria del estado Bolívar (DSAEB), que contiene solo los casos que se  diagnostican en el estado, excluyendo los casos del estado y del municipio que  son diagnosticados en el resto del país, incluidos en la base de datos de la  DGSA, a la cual los autores no tuvieron acceso. Sin embargo, si bien es cierto  que hay una diferencia entre la data local y la nacional esto no invalida el  análisis, debido a que la diferencia no es tan grande como para cambiar  significativamente los resultados en cuanto a la formula parasitaria,  distribución porcentual de la malaria entre municipios, tendencias temporales ni  distribución espacial. A pesar de la diferencia en las dos bases de datos, las  estadísticas siguen siendo consistentes y en consecuencia, se puede afirmar que  con cualquiera de las dos las conclusiones del trabajo serian las mismas.</p> <i>     <p align="justify">Conflicto de Intereses </p> </i>     <p align="justify">Los autores declaramos que no se presentó ningún conflicto de  intereses durante la realización </font><font SIZE="2"><font face="Verdana">del  presente trabajo.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana"><b>AGRADECIMIENTOS</b> </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">A la Dirección de Salud Ambiental del  Estado Bolívar por el suministro de la data epidemiológica de malaria regional y  nacional correspondiente al periodo de estudio. Este trabajo </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2">fue posible gracias al financiamiento parcial del </font><font SIZE="2"><font face="Verdana">Servicio Autónomo Instituto de Altos  Estudios &quot;Dr. Arnoldo Gabaldon&quot; y del Inter-American Institute for Global Change  Research (CRN-048).</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana"><b>REFERENCIAS</b></font></p>     <!-- ref --><p align="justify"><font face="Verdana">1. Aché A. A. (1998). Situación actual de  la malaria en Venezuela. </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Bol. Dir.  Malariol. San. Amb. </i><b>38: </b>68-72.&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=2854613&pid=S1690-4648201400020001200001&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><p align="justify">2. Berry P. E., Huber O &amp; Holst B. K. (1995). Floristic Analysis  and Phytogeography. pp. 161-191. En: <i>Flora of the Venezuelan Guayana. Vol. 1  Introduction. </i>Eds. Berry P. E., Holst B. K. &amp; Yatskievych K. Missouri  Botanical Garden. St. </font><font SIZE="2"><font face="Verdana">Louis. Timber  Press. Portland. Oregon, USA. </font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<!-- ref --><p align="justify"><font face="Verdana">3. Bouma M. J. (2003). Methodological  problems and amendments to demonstrate effects of temperature on the  epidemiology of malaria. A new perspective on the highland epidemics in  Madagascar, 1972-1989. </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Trans.  Roy. Soc. Trop. Med. Hyg. </i><b>97: </b></font><font SIZE="2"> <font face="Verdana">133-139.</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=2854615&pid=S1690-4648201400020001200002&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="Verdana">4. Bouma M. J. &amp; Dye C. (1997). Cycles of  malaria associated with El Niño in Venezuela. </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>JAMA. </i><b>278: </b></font><font SIZE="2"> <font face="Verdana">1772-1774. </font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=2854616&pid=S1690-4648201400020001200003&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><p align="justify"><font face="Verdana">5. Bruce-Chwatt L. J. (1980). </font> </font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Essential Malariology</i></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">.  London: Williams Heinemann Medical Books Ltd. </font></p>     <!-- ref --><p align="justify"><font face="Verdana">6. Cáceres G. J. L. (2011). La Malaria en  el estado Bolívar, Venezuela: 10 años sin control. </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Bol. Mal. Salud Amb. </i><b>51: </b></font> <font SIZE="2"><font face="Verdana">207-214</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=2854618&pid=S1690-4648201400020001200004&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="Verdana">7. Cáceres G. J. L. (2013). Récord de  incidencia malárica en Venezuela. </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"> <i>Bol. Mal. Salud Amb. </i><b>53: </b></font><font SIZE="2"> <font face="Verdana">88-98 </font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=2854619&pid=S1690-4648201400020001200005&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><p align="justify"><font face="Verdana">8. Chaves L. F. (2007). </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Casas Muertas and Oficina Nº 1: </i>internal  migrations and malaria trends in Venezuela 1905-1945. <i>Parasitol. Res. </i> </font><font SIZE="2"><font face="Verdana">Doi 10.1007/s00436-006-0427-1.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">9. Chowell G., Munayco C. V., Escalante A.  A. &amp; Mckenzie F. E. (2009). The spatial and temporal patterns of falciparum and  vivax malaria in Peru: 1994-2006. </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"> <i>Malaria Journal. </i><b>8: </b></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">142  doi:10.1186/1475-2875-8-142</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">10. Dirección de Salud Ambiental del Estado  Bolívar [DSAEB] (1995-2013). Servicio de Vigilancia Epidemiológica del Estado  Bolívar, Registros epidemiológicos, Ciudad Bolívar, Venezuela.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">11. Dirección General de Salud Ambiental [DGSA]  (1936-2000). Coordinación de Vigilancia </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">12. Epidemiológica, </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Registros epidemiológicos</i></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">,  Maracay, Venezuela.</font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<!-- ref --><p align="justify"><font face="Verdana">13. Gabaldon A. (1949). The nationwide  campaign against malaria in Venezuela. </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Trans. Roy. Soc. Trop. Med. Hyg. </i><b>43: </b> </font><font SIZE="2"><font face="Verdana">113-164.</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=2854625&pid=S1690-4648201400020001200006&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="Verdana">14. Gabaldon A. (1969). Global eradicacion  of malaria: changes of strategy and future outlook. </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Am. J. Trop. Med. Hyg. </i><b>18: </b></font> <font SIZE="2"><font face="Verdana">641-656.</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=2854626&pid=S1690-4648201400020001200007&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="Verdana">15. Gabaldon A. (1971). Metodología para  programas de erradicación de la malaria. </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Bol. Dir. Malariol. San. Amb. </i><b>11: </b> </font><font SIZE="2"><font face="Verdana">285-313.</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=2854627&pid=S1690-4648201400020001200008&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="Verdana">16. Gabaldon A., Guzmán G. M. &amp; Sifontes R.  (1975). Necesidades en el campo de la investigación del programa nacional de  erradicación y control de la malaria. </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Bol. Dir. Malariol. San. Amb. </i><b>15: </b> 263-285.&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=2854628&pid=S1690-4648201400020001200009&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify">17. Galardo A. K. R., Arruda M., D’Almeida A. A. R., Wirtz R.,  Lounibos L. P. &amp; Zimmerman R. H. (2007). Malaria vector incrimination in three  rural riverine villages in the Brazilian Amazon. <i>Am. J. Trop. Med. Hyg. </i> <b>76: </b>461-469.&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=2854629&pid=S1690-4648201400020001200010&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><p align="justify">18. Griffin J. T., Hollingsworth T. D., Okell L. C., Churcher T.  S., White M., <i>et al. </i>(2010). Reducing <i>Plasmodium falciparum </i> </font><font SIZE="2"><font face="Verdana">Malaria Transmission in Africa: A  Model-Based Evaluation of Intervention Strategies. PLoS Med. 7: e1000324. doi:10.1371/journal.pmed.1000324</font></p>     <!-- ref --><p align="justify"><font face="Verdana">19. Grillet M-E., Martínez J. E. &amp; Barrera  R. (2009). Focos calientes de transmisión de malaria: Implicaciones para un  control orientado y efectivo en Venezuela. </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Bol. Mal. Salud Amb. </i><b>49: </b></font> <font SIZE="2"><font face="Verdana">7-22.</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=2854631&pid=S1690-4648201400020001200011&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><p align="justify"><font face="Verdana">20. Grillet M-E., El Souki M., Laguna F.,  León J. R. (2014). The periodicity of </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Plasmodium vivax </i>and <i>Plasmodium  falciparum </i>in Venezuela. <i>Acta Tropica. </i><b>129: </b></font> <font SIZE="2"><font face="Verdana">52-60.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">21. Haines A. &amp; McMichael A. J. (1997).  Climate change and health: implications for research, monitoring and policy. </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>BMJ. </i><b>315: </b></font> <font SIZE="2"><font face="Verdana">870-874.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">22. Hay S. I., Rogers D. J., Randolph S. E.,  Stern D. I., Cox J., Shanks G. D. </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"> <i>et al.</i></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">. (2002). Hot tropic or  hot air? Climate change and malaria resurgence in </font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="Verdana">23. East African highlands. </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Trends in Parasitol. </i><b>18: </b></font> <font SIZE="2"><font face="Verdana">530-534.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">24. Hernández G. R. (1987). </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Geografía del estado Bolívar. </i>Academia  Nacional de la Historia, CVG Siderúrgica del Orinoco, C. A. Italgráfica, S. R.  L. </font><font SIZE="2"><font face="Verdana">Caracas, Venezuela. </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">25. Huber O. (1995). Vegetation. pp. 97-160.  En: </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Flora of the Venezuelan  Guayana Vol. 1: Introduction. </i>Eds. Berry P. E., Holst B. K. &amp; Yatskievych K. </font><font SIZE="2"><font face="Verdana">Missouri Botanical Garden: St. Louis,  Missouri &amp; Timber Press. Portland, Oregon, USA.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">26. Huber O. &amp; Oliveira-Miranda M. E.  (2010). Ambientes Terrestres de Venezuela. pp. 29-89. En: </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Libro Rojo de los Ecosistemas Terrestres de  Venezuela 2010</i></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">. Eds. Rodríguez J.  P., Rojas-Suárez F. &amp; Hernández D.G. Documento en línea:  <a href="http://cmsdata.iucn.org/downloads/rodriguez_et_al_2010_lretv_2_.pdf">http://cmsdata.iucn.org/downloads/rodriguez_et_al_2010_lretv_2_.pdf</a>. (Consultado: 2014, Junio 18).</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">27. Instituto Nacional de Estadística [INE]  (2011). XIV </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Censo nacional de  población y vivienda 2011</i></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">.  Documento en línea: <a href="http://www.redatam.ine.gob.ve/Censo2011/Index.html">http://www.redatam.ine.gob.ve/Censo2011/Index.html</a>  (Consultado: 2014, abril 28).</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">28. Magris M., Rubio-Palis Y., Alexander N.,  Ruiz B., Galvan N., Frias D. </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>et  al.</i>. (2007b). Community-randomized trial of Lambdacyhalothrin-treated  hammock nets for malaria control in Yanomami comunities in the Amazon región of  Venezuela. <i>Trop. Med. Int. Health. </i><b>12: </b></font><font SIZE="2"> <font face="Verdana">1-12. </font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">29. Magris M., Rubio-Palis Y., Menares C. &amp;  Villegas L. (2007a). Vector bionomics and malaria transmission in the Upper  Orinoco river, Southern Venezuela. </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"> <i>Mem. Inst. Oswaldo Cruz. </i><b>102: </b></font><font SIZE="2"> <font face="Verdana">303-311.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">30. McMichael A. J., Haines A. (1997).  Global climate change: the potential effects on health. </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>BMJ. </i><b>315: </b></font><font SIZE="2"> <font face="Verdana">805-809.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">31. Ministerio del Ambiente y de los  Recursos Naturales Renovables [MARNR] (1993-2005) </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Registros climatológicos, estaciones de Anacoco  y Fuerza Aérea Venezolana. </i></font><font SIZE="2"><font face="Verdana"> Tumeremo, Venezuela.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">32. Ministerio del Poder Popular para la  Salud [MPPS] (2013). </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Boletín  Epidemiológico. </i></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">(Semana  epidemiológica Nº 52). Caracas, Venezuela.</font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="Verdana">33. Molina de Fernández D., Saume R. F.,  Bisset J., Hidalgo O., Castillo M., Anaya W. </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>et al.</i>. (1997). Establecimiento de una  línea de susceptibilidad de la fase adulta de <i>Anopheles </i>spp. a  insecticidas químicos. <i>Bol. Dir. Malariol. San. Amb. </i><b>37: </b></font> <font SIZE="2"><font face="Verdana">55-69.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">34. Moreno J., Rubio-Palis Y. &amp; Acevedo P.  (2000). </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2">Identificación de criaderos  de anofelinos en un área endémica del estado Bolívar, Venezuela. <i>Bol. Dir.  Malariol. San. Amb. </i><b>40: </b></font><font SIZE="2"><font face="Verdana"> 21-30.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">35. Moreno J. E., Rubio-Palis Y., Páez E.,  Pérez E. &amp; Sánchez V. (2007). Abundance, biting behavior and parous rate of  anopheline mosquito species in relation to malaria incidence in gold-mining  areas in southern Venezuela. </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Med.  &amp; Vet. Entomol. </i><b>21: </b></font><font SIZE="2"><font face="Verdana"> 339-349.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">36. Moreno J. E., Rubio-Palis Y., Páez E.,  Pérez E., Sánchez V. &amp; Vaccari E. (2009). Malaria entomological inoculation  rates in gold mining areas of southern Venezuela. </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Mem. Inst. Oswaldo Cruz. </i><b>104: </b> </font><font SIZE="2"><font face="Verdana">764-768.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">37. Moreno J., Rubio-Palis Y., Sánchez V. &amp;  Mariany D. (2004). Primer registro de </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Anopheles (Nyssorhynchus) nuneztovari </i> Gabaldon, 1940 (Diptera: Culicidae) en el estado Bolívar y sus implicaciones  eco-epidemiológicas. <i>Entomotrópica. </i><b>19: </b></font><font SIZE="2"> <font face="Verdana">55-58.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">38. Moreno J. E., Rubio-Palis Y., Sanchez  V., Mariani D. 2005. </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Anopheles (Anopheles)  neomaculipalpus: </i>a new malaria vector in the Amazon basin? <i>Med. &amp; Vet.  Entomol. </i><b>19: </b></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">329-333.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">39. Osborn F. H., Rubio-Palis Y., Herrera  M., Figuera A. &amp; Moreno J. E. (2004). Caracterización ecoregional de los  vectores de malaria de Venezuela. </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"> <i>Bol. Mal. Salud Amb. </i><b>44: </b></font><font SIZE="2"> <font face="Verdana">77-92.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">40. Pacheco M., Villegas L., Páez E. &amp;  Moreno J. (2001). Re-emergencia de </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2"> <i>Plasmodium malariae </i>en el estado Bolívar [Abstract]. <i>Bol. Vzlano.  Infectol. </i><b>11: </b></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">5.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">41. Roca-Feltrer A., Armstrong S. J. R. M.,  Smith L. &amp; </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2">Carneiro I. (2009). A  simple method for defining malaria seasonality. <i>Malaria Journal. </i><b>8: </b></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">1-14.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">42. Rodríguez A. R. (Comp.) (1999). </font> </font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Conservación de humedales de Venezuela.  Inventario, diagnóstico ambiental y estrategia. </i></font><font SIZE="2"> <font face="Verdana">Comité Venezolano de la UICN. Caracas, Venezuela.</font></p>     ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="Verdana">43. Rubio-Palis Y. &amp; Zimmerman R. H. (1997). </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2">Ecoregional classification of  malaria vectors in the neotropics. <i>J. Med. Entomol. </i><b>34: </b></font> <font SIZE="2"><font face="Verdana">499-510.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">44. Shanks G. D., Hay S. I., Omunbo J. A. &amp;  Snow R. </font></font><font FACE="Verdana" SIZE="2">W. (2005). Malaria in  Kenya’s western highlands. <i>Emerg. Infect. Dis. </i><b>11: </b>1425-1432.</p>     <p align="justify">45. Smith T., Charlwood J. D., Kihonda J., Mwankusye S.,  Billingsley P., Meuwissen J., <i>et al. </i>(1993). Absence of seasonal  variation in malaria parasitaemia in an area of intense seasonal transmission. <i>Acta Trópica. </i><b>54: </b></font><font SIZE="2"><font face="Verdana"> 55-72.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">46. Snow R. W. &amp; Gilles H. M. (2002). The  epidemiology of malaria. pp. 94-106. En: </font></font> <font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Essential Malariology. </i></font> <font SIZE="2"><font face="Verdana">Ed. Warrell D. A. &amp; Gilles H. M. 4ta. ed.  Arnold. London, New York, New Delhi.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">47. Statistica for Windows (1996). </font> </font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Release 5.1. StatSoft; Inc</i></font><font SIZE="2"><font face="Verdana">.  1984-1996. Tulsa.</font></p>     <p align="justify"><font face="Verdana">48. Villegas L., Hernández N. &amp; Guevara M.  E. (2011). Epidemiologia de la malaria en Venezuela. pp. 43-64. En: </font> </font><font FACE="Verdana" SIZE="2"><i>Fundamentos en el diagnóstico y control  de la malaria</i>. SA IAE &quot;Dr. Arnoldo Gabaldon&quot; Eds.</p> </font>       ]]></body>
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