Anatomía e histología de los ciegos pilóricos en cinco especies de peces de la familia characidae

Anatomy and histology of the pyloric caeca in five species of fish of the characidae family

Zulamita Medina Perozo ¹, Teresa Martínez Leones ², Antonio Machado Allison ³, Ana Bonilla Rivero ⁴ y Héctor López Rojas ⁴

¹ Unidad de Investigaciones Ultraestructurales, División de Investigación, Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad del Zulia, Maracaibo, Zulia. E-mail: zulamitamedina@hotmail.com.

² Laboratorio de Histología, Departamento de Biología, Facultad de Humanidades y Educación, La Universidad del Zulia, Maracaibo, Zulia. E-mail: teramartinleones@yahoo.com.

³ Laboratorio de Biosistemática de Peces, Instituto de Zoología Tropical, Universidad Central de Venezuela, Caracas. E-mail: amachado@ciens.ucv.ve.

⁴ Laboratorio de Genética y Morfología Evolutiva de Peces, Instituto de Zoología Tropical, Universidad Central de Venezuela, Caracas. E-mail: abonilla@ciens.ucv.ve, helopez@ciens.ucv.ve 

RESUMEN

Se realizaron análisis macro y microscópicos de los ciegos pilóricos en las especies Mylossoma acanthogaster, M. duriventre, M. aureum, Pygocentrus cariba y Cynopotamus venezuelae, procedentes de los ríos Catatumbo, Orinoco, Apure y Cunaviche en Venezuela. P. cariba presentó mayor número ciegos pilóricos oscilando entre 14 a 34. Las especies de Mylossoma mostraron un número intermedio, mientras que el menor número se observó en C. venezuelae, con 9 a 11 ciegos. Partiendo desde el lumen hacia la capa más externa, la mucosa está constituida por pliegues largos y profundos revestidos de tejido epitelial cilíndrico simple con células caliciformes y chapa estriada; la submucosa está conformada por tejido conjuntivo laxo; la muscular está dispuesta en tres estratos de fibras musculares, excepto en M. aureum, la cual posee dos estratos y la serosa por un epitelio plano simple. La histomorfología de los ciegos pilóricos de estas especies es similar a la de la mayoría de los peces teleósteos.

ABSTRACT

Macro and microscopy analyzes on the pyloric caeca of the species Mylossoma acanthogaster, M. duriventre, M. aureum, Pygocentrus cariba and Cynopotamus venezuelae were performed. The specimens were captured in locations of the Catatumbo, Orinoco, Apure and Cunaviche rivers in Venezuela. P. cariba showed the bigger number of pyloric caeca varying with number from 14 to 34; the other studied species had a number in between, while C. venezuelae showed the smaller number varying from 9 to 11 caeca. Histologically from the lumen to the most external layer, the mucosa is formed by long and deep folds covered by single cylindrical epithelial tissue with caliciform cells, striated sheets; the submucosa is conformed by lax conjunctive tissue; the musculature consists of three strata of muscular fibers, except in M. aureum which has only two strata and the serous formed by a simple epithelial plane. The histomorphology of the pyloric caeca of these species is similar to that of the majority of teleosts.

Key words: Pyloric caeca, histology, teleosts, Characidae.

Recibido: 16 / 07 / 2008 · Aceptado: 04 / 12 / 2008.

INTRODUCCIÓN

El tracto digestivo de los peces óseos ha sido ampliamente estudiado con propósitos descriptivos y con fines de determinar la función de algunas estructuras anatómicas especializadas en las diversas adaptaciones alimentarias [1, 6, 9, 27, 32, 36]. Una de las estructuras menos estudiada son los ciegos pilóricos, razón por la cual, el objetivo de esta investigación fue describir la anatomía macroscópica e histológica de los ciegos pilóricos en las especies Mylossoma acanthogaster (Valenciennes 1850), Mylossoma aureum (Agassiz, 1929), Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818), Pygocentrus cariba (Humboldt, 1821) y Cynopotamus venezuelae (Schultz 1944). Los resultados macroscópicos e histológicos constituyen información valiosa para futuras investigaciones de otras especies congéneres.

Las especies estudiadas son peces de agua dulce incluidos en la familia Characidae; Mylossoma (palometas) y P. cariba (caribe) pertenecientes a la subfamilia Serrasalminae y C. venezuelae (dientón) ubicado en la subfamilia Characinae [20, 24]. La subfamilia Serrasalminae está constituida por una ictiofauna ampliamente distribuida en América del Sur, varios de ellos de importancia comercial [22, 23, 24]. Es importante reseñar que los peces ubicados en esta subfamilia presentan diversos tipos de hábitos alimentarios: M. acanthogaster, M. duriventre y M. aureum pueden ser herbívoros e insectívoros, mientras que P. cariba es carnívoro e insectívoro [21]. C. venezuelae presenta hábitos carnívoros [24, 25].

MATERIALES Y MÉTODOS

Los ejemplares de las especies M. acanthogaster y C. venezuelae fueron recolectados mediante redes de 4 pulgadas de abertura de malla en el río Catatumbo, estado Zulia; M. aureum en el río Orinoco, en el estado Amazonas; M. duriventre en el río Apure y P. cariba en el río Cunaviche, en el estado Apure. A cada ejemplar se le midió la longitud total, que es la medida que va desde el hocico hasta el extremo posterior de la aleta caudal y la longitud estándar es la distancia que va desde el hocico hasta el extremo posterior del pedúnculo caudal [10]; además se les extrajeron los ciegos pilóricos, los cuales fueron fijados en formalina neutra y Bouin, previo conteo y medición en cada especie. El material se deshidrató pasándose por una batería en orden creciente de alcohol isopropílico; posteriormente se aclararon con Xilol, se incluyeron en parafina. Se realizaron cortes de 5 y 6 micras (µm) con un micrótomo de deslizamiento (Optical American, 620, New York, EUA); dichos cortes se colorearon con hematoxilina – eosina (H-E), tricrómico de Masson y ácido periódico de Schiff. (PAS). Las láminas histológicas se observaron bajo un microcopio óptico compuesto (Olympus, CX31, Japón), se describieron y se tomaron microfotografías con cámara digital (Olympus, DP12, Japón).

Anatomía macroscópica

Los ciegos pilóricos, únicos en los peces entre todos los vertebrados, son apéndices tubulares, variables en tamaño, número y forma, que se encuentran localizados entre la región pilórica del estómago y la región proximal del intestino anterior [1, 2, 5, 9, 18]. La presencia de ciegos en un 60% de las especies de peces [19, 33], además de las variaciones en su número, forma, longitud y ubicación anatómica entre y dentro de especies [17, 33], son consideradas adaptaciones del sistema digestivo [28]. En relación a su función, en la literatura se describen varias de ellas: incremento del área de superficie intestinal, tanto para la absorción y secreción, como órganos accesorios de reserva de alimentos y lugar de reproducción de la flora y fauna intestinal [8, 9, 12, 29-31].

En las especies estudiadas se pudo constatar que la ubicación anatómica de los ciegos pilóricos se mantiene entre el estómago y el intestino, al igual que en otras especies de peces [1, 5, 9]. En la TABLA I se reportan los datos morfológicos de 16 ejemplares (7 adultos y 9 juveniles) de la especie M. acanthogaster. En referencia a la longitud total, los adultos presentaron tallas entre 20,5 a 32,4 cm, mientras que en juveniles varió entre 7,25 a 13,0 cm; en relación al número total de ciegos pilóricos (FIG. 1) se registran valores entre 12 a 20, siendo más numerosos en el lado derecho que en el izquierdo, para todos los estadios. Del total de ciegos cuantificados se midieron los más largos y los más cortos: en los juveniles, los ciegos más cortos oscilaron entre 1 a 4 mm, mientras que en los adultos varió de 6 a 8 mm; en referencia a los ciegos más largos se observa que en adultos está entre 12 a 18 mm, en cambio en los juveniles van de 6 a 9 mm; esto podría indicar que la longitud de los ciegos está en proporción a la talla de los ejemplares; es decir que a mayor talla, mayor es la longitud de los ciegos.

TABLA I. DATOS MORFOLÓGICOS DE Mylossoma acanthogaster (Valenciennes 1850) / MORPHOLOGICAL DATES OF Mylossoma Acanthogaster (Valenciennes 1850).

A: adulto.  J: juvenil. Nº EJ: número del ejemplar. Est: estadío.

Tanto en ejemplares juveniles como en adultos de M. acanthogaster se registró una variación entre 12 a 20 ciegos pilóricos, de los cuales el mayor número se localizó en el lado derecho (7-13) y en menor cuantía en el lado izquierdo (2-8).

La TABLA II exhibe los datos morfológicos de cinco ejemplares (dos juveniles y 3 adultos) de la especie M. aureum cuyas longitudes totales variaron de 135 a 182 mm; el número total de ciegos estuvo entre 9 a 13 (FIG. 2) localizados de 7 a 11 en el lado derecho y de 2 a 4 en el lado ventral; los más cortos oscilaron entre 5 a 10 y los más largos estuvieron entre 9 a 15 mm. M. aureum presentó de 9 a 13 ciegos pilóricos localizados en los lados derecho y ventral, siendo más numerosos del lado derecho (7-11).

TABLA II. DATOS MORFOLÓGICOS DE Mylossoma aureum (Agassiz, 1929) / MORPHOLOGICAL DATES OF Mylossoma aureum (agassiz, 1929).

A: adulto. J: juvenil. Nº EJ: número del ejemplar. Est: estadío.

TABLA III. DATOS MORFOLÓGICOS DE Mylossoma duriventre (Cuvier, 1818) / MORPHOLOGICAL DATES OF Mylossoma Duriventre (Cuvier, 1818).

J: juvenil. Nº EJ: número del ejemplar. Est: estadío.

En la TABLA IV se reportan los datos morfológicos de trece ejemplares (7 juveniles y 6 adultos) de la especie P. cariba. La longitud total varió de 96 a 243 mm. El número total de ciegos pilóricos osciló de 14 a 34 (FIG. 4), distribuidos de 7 a 20 en el lado derecho y de 6 a 14, en el lado izquierdo; los más cortos midieron de 5 a 11 mm y los más largos de 11 a 25. De todos los peces estudiados, esta especie fue la que presentó el mayor número de ciegos pilóricos. En P. cariba, los ciegos oscilaron de 13 a 34, ubicándose los más numerosos en el lado derecho (7-20) y en menor cuantía, en el lado izquierdo (6-14).

A: adulto.  J: juvenil. Nº EJ: número del ejemplar. Est: estadío.

En referencia a los datos morfológicos registrados en la TABLA V para cuatro adultos de la especie C. venezuelae, la longitud total varió entre 23,2 a 35,1 cm; en relación al número de ciegos pilóricos (FIG. 5), el total obtenido estuvo entre 9 y 11 estando localizados mayor número de ciegos a la derecha (5-6) que a la izquierda (4-5); en cuanto a la longitud de los ciegos se observa que los más cortos oscilan entre 2 y 3 mm, mientras que los más largos entre 9 y 12 mm. En C. venezuelae el número de ciegos pilóricos fue menor, oscilando entre 9 y 11, en comparación con el resto de las especies.

TABLA V. DATOS MORFOLÓGICOS DE Cynopotamus venezuelae (Schultz 1944) / MORPHOLOGICAL DATES OF Cynopotamus Venezuelae (Schultz 1944).

A: adulto. Nº EJ: número del ejemplar. Est: estadío.

Entre las cinco especies estudiadas, P. cariba fue la que registró mayor número de ciegos, seguido por M. acanthogaster; el que presentó menor número de ciegos fue C. venezuelae. Es importante destacar que las especies del género Mylossoma tienen en común la herbivoría, mostrando diferencias en el patrón anatómico de los ciegos, mientras que M. acanthogaster, P. cariba y C. venezuelae, pertenecientes a diferentes géneros y subfamilias, exhibieron igual patrón de ubicación anatómica de los ciegos (derecho e izquierdo). Pérez-Espan y Abitia-Cárdenas [28] ya habían señalado estas diferencias entre especies congéneres.

Eslava y col. [13] reportaron de 25 a 32 ciegos pilóricos en ejemplares juveniles de Piaractus brachypomus, mientras que Machado [21] registró de 20 a 25 ubicados en posición paralela al eje anteroposterior del cuerpo, cubriendo la superficie dorsal y anterior del estómago. Goulding y Carvalho [14] contabilizaron de 41 a 75 ciegos pilóricos en ejemplares adultos de Colossoma macropomun, en tanto que Machado [21] detectó en juveniles de 30 a 40 ciegos distribuidos perpendicularmente al eje corporal, cubriendo las superficies dorsal, anterior y ventral anterior del estómago. Las especies antes mencionadas tienen en común la herbivoría, no obstante, el número de estas estructuras digestivas incrementan con la edad, incluso pueden llegar hasta 75 [16]. En otras investigaciones, también se corrobora la variación del número de ciegos, por ejemplo en Leporinus friderici, sólo existen 12 ciegos pilóricos localizados ventral y lateralmente, mientras que en Leporinus taenofasciatus se registraron 10 ciegos pilóricos ubicados sólo en el lado derecho [2]; en Girilla tricuspidata existen entre 100 y 150 ciegos [3]. En los peces carnívoros, el número de ciegos puede ser variable; las especies Coccorella atlantica y Coccorella atrata presentan un solo ciego que se extiende desde la región ventroanterior del intestino hasta la porción inferior de la cavidad orobranquial [35]. Seriola dumerili exhibe alrededor de 250 ciegos [15].

Histología

M. acanthogaster (Valenciennes 1850)

La FIG. 6 muestra un corte transversal de ciego pilórico de M. acanthogaster teñidos con H-E. De adentro hacia fuera, se distinguen la capa mucosa, conformada por múltiples pliegues ramificados, algunos de ellos se unen en la luz, estos pliegues están revestidos por epitelio cilíndrico simple con chapa estriada y células caliciformes, las células cilíndricas del epitelio poseen núcleo en posición basal y en su cara apical una modificación de la membrana citoplasmática llamada chapa estriada, dichas células presentan vacuolas citoplasmáticas infra y supranucleares que contienen pigmento amarillo dorado (FIG. 7). El epitelio se asienta sobre una línea, la membrana basal, que lo separa del tejido conectivo laxo areolar infiltrado por glóbulos blancos mononucleares y polimorfonucleares, que recibe el nombre de lamina propia, la cual se continua con una capa más gruesa de tejido conectivo, la capa submucosa, más hacia afuera se observa la capa muscular conformada por tres estratos de fibras musculares lisas, siendo éstas de disposición circular en las capas interna y externa, mientras que la capa media presenta fibras musculares orientadas en forma longitudinal; por fuera de esta capa se observa una delgada capa de células planas, la capa serosa.

M. aureum

En las FIGS. 8 y 9 se observan cortes transversales y longitudinales de M. aureum donde se aprecian estructuras apendiculares tubulares, en su interior se observa una luz delimitada por proyecciones alargadas de la capa mucosa, las cuales están revestidas por una capa de células epiteliales cilíndricas cuya cara apical presenta modificaciones de la membrana citoplasmática en esa zona denominada chapa estriada; además de estas células epiteliales intercaladas a ellas, se observan otras células globulosas y llenas de material de aspecto mucoso, las células caliciformes, formando el tallo de las proyecciones antes descritas y en la base del epitelio se aprecia la lamina propia constituida por tejido conectivo laxo areolar, que se confunde hacia la porción inferior con una capa más gruesa del mismo tipo de tejido, la capa submucosa. Circunscrita a esta última se observa la capa de músculo liso distribuido en tres estratos: el interno y el más externo, de orientación circular, mientras que el estrato medio, de orientación longitudinal, más hacia afuera se observa una capa de células planas que constituye la serosa.

En la FIG. 10 se muestra un corte histológico de ciegos pilóricos coloreados con hematoxilina y eosina donde se observa una capa mucosa que se pliega hacia la luz de cada ciego, constituida por epitelio cilíndrico simple con chapa estriada y células caliciformes que se aprecian disminuidas en su número si se toma en cuenta las especies del presente estudio. Subyacente al epitelio se encuentra la membrana basal y más externamente formando los tallos de los pliegues, la lamina propia, luego se continúa con la submucosa, tejido conectivo laxo areolar, posteriormente se localiza la capa de músculo liso, muy delgada constituida por dos estratos, uno interno de ubicación longitudinal y el otro externo de localización circular, finalmente tapizando al órgano se visualiza la capa serosa conformada de células planas.

P. cariba

En las FIGS. 11 y 12 se observan cortes histológicos transversales y longitudinales de apéndices de ciegos pilóricos del P. cariba, teñidos con hematoxilina y eosina, cada uno constituido por una estructura tubular, de luz central circunscrita por los pliegues de la mucosa revestida por epitelio cilíndrico simple con chapa estriada y células caliciformes en cantidades moderadas, formando parte de la mucosa; en los centros de cada pliegue se observan tabiques de tejido conectivo de aspecto laxo, la lámina propia, ésta se confunde más hacia la región inferior y afuera con una capa más gruesa del mismo tejido conectivo, la capa submucosa; más subyacente a esta última se observa la capa de músculo liso dispuesta también en tres estratos, circular externa, circular interna y estrato medio longitudinal; rodeando a la capa muscular se encuentra una capa de células planas, la serosa. Alrededor de algunos ciegos pilóricos se observa tejido adiposo unilocular de relleno, tejido conectivo laxo areolar y vasos sanguíneos rodeados por células de aspecto isodiamétricas semejantes a hepatocitos, ya que en el corte se observó un fragmento de tejido hepático.

C. venezuelae

En las FIGS. 13 y 14 se distinguen los cortes histológicos de ciegos pilóricos coloreados con H-E, tricrómico de Masson y PAS. En la observación de varios apéndices, se identifica un mayor número de proyecciones y células caliciformes en la porción proximal, que en la distal; estos ciegos presentan una capa mucosa con pliegues largos profundos e irregulares, tapizados por epitelio cilíndrico simple, cuyas células presentan núcleos basales en empalizada. En las mismas se muestran las células caliciformes y microvellosidades, además se observa que el epitelio está soportado por una membrana basal. La FIG. 15 exhibe la lámina propia y la submucosa constituidas por tejido conectivo laxo areolar, conteniendo infiltrado leucocitario mononucleados y polimorfonucleados. Por otro lado, en la FIG. 16 se observa que la capa muscular es medianamente delgada en esta especie, constituida por tres estratos de fibras musculares lisa; los estratos externos e interno están dispuestos en forma circular y el estrato medio dispuesto longitudinalmente. La serosa está constituida por mesotelio o células ligeramente aplanadas que descansan sobre una membrana basal, subyacente a ella existe abundante tejido conjuntivo y moderados vasos sanguíneos.

Mylossoma duriventre

Desde el punto de vista histológico, los ciegos pilóricos de las especies de Mylossoma, en C. venezuelae y en P. cariba presentaron igual patrón de distribución de las proyecciones a lo largo del eje anteroposterior de los apéndices; así mismo, las células caliciformes presentaron una disminución desde la porción proximal a la distal, resultados que coinciden con la mayoría de los peces teleósteos, como es el caso de las especies del género Chana, que presentaron patrones similares [34]. La topografía histológica fue similar a la de otros peces teleósteos, presentando las cuatro capas, desde la luz del tubo hacia la capa más externa, la mucosa, submucosa, muscular y la serosa.

La capa más interna en las cinco especies estudiadas es la mucosa que se mostró tapizada por epitelio cilíndrico simple con chapa estriada, donde se visualizaron células caliciformes y células cilíndricas con vacuolas supranucleares y subnucleares. Estas últimas contienen en su interior un pigmento amarillo dorado detectado solo a través de la coloración de rutina H-E; observadas únicamente en M. acanthogaster. Igual descripción ha sido registrada en representantes de otras especies dulceacuícolas [2, 3, 7, 35]. Willians y Nickol [36] sólo detectaron células absortivas y caliciformes secretoras en el epitelio de la especie Lepomis cyanellus, sin embargo, en la especie Semaprochilodus insignis, la constitución histológica difiere de lo antes señalado, puesto que su mucosa está conformada por un epitelio estratificado simple, carente de estructuras glandulares y absortivas, sugiriendo funciones distintas a las mencionadas en la literatura [11]. Es conveniente destacar que a través de las coloraciones utilizadas no se pudo determinar con exactitud la presencia de los distintos tipos de células secretoras o absortivas presentes en los ciegos pilóricos de M. acanthogaster, M. duriventre, M. aureum, C. venezuelae y P. cariba; por lo tanto, no se pudo precisar si estos ciegos llevan a cabo función absortiva, secretiva o ambas. La segunda capa, la submucosa presentó tejido conectivo laxo con infiltraciones de leucocitos mononucleados y polimorfonucleados en todas las especies estudiadas.

En cuanto a la capa muscular, en M. acanthogaster, M. aureum, C. venezuelae y P. cariba, exhibieron igual caracterización histológica sólo difiriendo en su grosor: más gruesa en M. acanthogaster, M. aureum y P. cariba, moderada en C. venezuelae y muy delgada en M. aureum. Esta última sólo presentó dos estratos de fibras musculares, una interna longitudinal y la externa circular; mientras que el resto de las especies presentó tres estratos de musculatura lisa, la interna circular, la media longitudinal y la externa circular. Similares resultados se observan en otras especies [2, 7, 15, 35, 36].

Aunque existen variaciones en algunas especies, la capa muscular generalmente es delgada, y a menudo es difícil observarla en los peces [4]. Aunque podría esperarse que los peces carnívoros presentaran una capa muscular más gruesa, debido a que capturan presas de mayor tamaño, los resultados obtenidos en el presente trabajo indican, que el hecho que algunos peces tengan la capa muscular más delgada o más gruesa aparentemente no tiene relación con sus hábitos alimenticios, puesto que se encontró variación en el grosor de la capa muscular, tanto en los peces de hábitos herbívoros como en carnívoros. La capa más externa de los ciegos pilóricos, la serosa, presentó un grosor similar, tanto en las tres especies del género Mylossoma como en C. venezuelae y P. cariba. Estuvo constituida por un epitelio plano simple asentado sobre abundante tejido conjuntivo y con presencia de vasos sanguíneos. Evidencias similares fueron encontradas en otras especies [7, 35, 36].

CONCLUSIONES

La cantidad de ciegos pilóricos varío entre los géneros de peces estudiadas, el menor número lo presentó C. venezuelae y el mayor número se encontró en P. cariba. Desde el punto de vista histológico, todas las especies investigadas presentaron el mismo patrón morfológico en cuanto a las capas que los constituyen, vale decir, capa mucosa, capa submucosa, capa muscular y capa serosa. A través de esta investigación no se pudo determinar la función digestiva o secretora de los ciegos pilóricos, por tal razón, se sugiere llevar a cabo estudios de ultra estructura e inmunohistoquímica, con el objeto de profundizar sobre este aspecto.

Los autores expresan su agradecimiento al Consejo de Desarrollo Científico y Humanístico de la UCV por el financiamiento otorgado (Proyecto PG-140/2005) para el desarrollo de este trabajo.

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