1  Vicerrectorado Académico, Centro de Investigaciones Ecológicas de Guayacán, Laboratorio de Ambiente Terrestre, Universidad de Oriente.
2  Núcleo de Sucre, Escuela de Ciencias, Departamento de Biología, Cumaná, Venezuela. E-mail: velasquezarenas@hotmail.com .

RESUMEN

El objetivo del presente estudio fue comprobar si algunas variables morfológicas y bioquímicas de los frutos prolíficos  de  Cylindropuntia  caribaea  le  permiten  tener  una  estrategia  reproductiva  vegetativa  eficaz  ante  el fracaso de su reproducción sexual. El estudio se llevó a cabo en la localidad de Guayacán, península de Araya, estado Sucre. Se recolectaron 50 flores y 100 frutos de 20 plantas adultas. La variable analizada en las flores fue la cuantificación del número de óvulos, mientras que en los frutos se registró la biomasa fresca, número de cladodios o artejos, diámetro de cada fruto, número de semillas, concentración de humedad y carbohidratos totales. Las flores presentaron un ovario ínfero con un promedio de 19 óvulos, los frutos prolíferos mostraron un número de artejos que varió de dos a nueve. Los frutos de esta especie son más pequeños que los de otras especies de la misma familia, por lo tanto estos presentaron menor biomasa, menor contenido de humedad y carbohidratos totales. Este tipo de frutos ya se ha descrito con anterioridad en otras especies de los géneros Cylindropuntia y Opuntia; sin embargo, estos frutos se diferencian de los otros porque aunque en las flores hay formación de óvulos, éstos son abortados y no hay desarrollo de semillas. Esto permite concluir que la propagación de esta planta, en el área de estudio, es netamente vegetativa tanto por los cladodios que se desprenden fácilmente, como por el desarrollo de los frutos prolíferos, garantizándose así la supervivencia de la especie.

Palabras clave: Guayacan, carbohidratos, semillas, frutos.


ABSTRACT

The  objective  of  this  study  was  to  test  whether  some  morphological  and  biochemical  variables  of  the prolific fruits of Cylindropuntia caribaea allow the species to have an efficient vegetative reproductive strategy compensating the failure of its sexual reproduction. The study was conducted in the town of Guayacán, Araya Peninsula, Sucre state. Fifty flowers and 100 fruits were collected from 20 adult plants. The variables analyzed, in the flowers, was the number of ovules, while in the fruits were the fresh biomass, number of pads or knuckles, diameter of each fruit, seed number, humidity and total carbohydrate concentration. The flowers have an inferior ovary with an average of 19 (¿±DE?) ovules. The prolific fruits showed a number of knuckles that varied from two to nine. The fruits of this species are smaller than those of other species of the same family, so they had lower biomass, lower moisture content and of total carbohydrates. This type of fruit has been described previously in other species of the genera Cylindropuntia and Opuntia. However, these fruits differ from those detailed above because although there is formation of ovules, they are aborted and there is no seed development. This leads to conclude that the spread of this plant in the study area is purely vegetative, both through knuckles that detach easily and by the development of prolific fruit ,which guarantee the survival of the species.

Key  words : Guayacan, carbohydrates, seeds, knuckle.

Recibido: febrero 2013. Aprobado: mayo 2013. Versión final: mayo 2013.

INTRODUCCIÓN

La  familia  Cactaceae  se  encuentra  representada por  plantas  morfológicamente  distintivas,  fácilmente reconocibles  y  está  integrada  aproximadamente  por alrededor  de  2.000  especies  (Gibson  y  Nobel  1986, Prieto  et  al.  2008).    La  subfamilia  más  diversa  que presenta  la  familia  Cactaceae  es  la  Opuntioideae, conformada por especies distribuidas latitudinalmente desde Alberta (Canadá) hasta La Patagonia (Argentina) y longitudinalmente desde las islas del Caribe hasta las islas Galápagos en el Océano Pacífico (Anderson 2001, Reyes et al. 2006, Cota 2008); además, existen especies introducidas y naturalizadas en la cuenca del Mediterráneo, África,  Asia  y  Oceanía  (Kiesling  1998,  Reyes et  al. 2005, Reyes et al. 2006, Guillot y Der-Meer 2006). Las especies de esta familia se encuentran formando parte de ecosistemas xéricos que se distribuyen desde el nivel del mar hasta los 3.400 m de altitud; esta particularidad se debe a que posee adaptaciones morfológicas y fisiológicas como el metabolismo ácido crasuláceo (MAC); por ello comúnmente habitan, principalmente, en ambientes secos, ya sean zonas áridas, semiáridas o selvas caducifolias (Rebman y Pinkava 2001, Rzedowski 2006, Cota 2008, Peña et al. 2008).

En  Venezuela  el  género  Cylindropuntia  está representado  por  la  especie  C.  caribaea,  la  cual  se encuentra distribuida en algunas regiones de la costa norte del país (Hoyos 1985, Cumana 1999, Hokche et al. 2008).

Esta especie comúnmente se le conoce como guasábara, guasábano, guasábana o tuna guasábara; presenta un hábito arbustivo con ejemplares que alcanzan alturas entre los 0,60 a 1,5 m; sin embargo, hay sitios donde pueden llegar a medir 2 m ó más, llegando a formar densas colonias. Las ramas o cladodios tienen forma cilíndrica con artículos de 5 a 10 cm de largo, los apicales dispuestos generalmente de forma horizontal. Las hojas son alargadas, caducas, de 1 a 2 mm de largo, nacen en areolas y están provistas de pelos blancos caducos. En las areolas también nacen de 2 ó 3 espinas anaranjadas, aciculares, de 2 a 3 cm de largo y con una cubierta papirácea fácilmente desprendible.

Las Opuntias en general poseen facilidad para  formar nuevos individuos por vía vegetativa, en algunos casos ésta llega a ser la forma de reproducción predominante (Mandujano 1998). Desde el punto de vista ecológico esta  estrategia  permite  un  establecimiento  rápido en  ambientes  secos  (Palleiro  2001).  Las  estructuras vegetativas como tallos, bulbos, rizomas y esquejes que actúan como propágulos tienen mayores probabilidades de establecimiento que las plántulas procedentes de semillas, ya que provienen de genotipos seleccionados y sólo tienen que continuar con su crecimiento y desarrollo (Mandujano 1998, Palleiro 2001, Arizaga y Ezcurra 2002). Además, estos propágulos poseen una gran cantidad de reservas al ser mayores que las semillas, y no tardan tanto en crecer o establecerse y son menos susceptibles a la depredación (Mandujano 1998).

En  Cylindropuntia  caribaea  se  ha  observado  que además de la reproducción vegetativa a partir de cladodios que  se  desprenden  fácilmente,  los  frutos  en  algunos casos pueden formar nuevos cladodios o artejos (frutos prolíficos), que al desprenderse de la planta madre pueden actuar como nuevos propágulos. En tal sentido, el objetivo del presente estudio fue comprobar si algunas variables morfológicas y bioquímicas de los frutos prolíficos de C. caribaea permiten a esta planta tener una estrategia reproductiva  vegetativa  eficaz  ante  el  fracaso  de  la reproducción sexual.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El  estudio  se  llevó  a  cabo  en  el  año  2011  en  la localidad de Guayacán, península de Araya, estado Sucre, Venezuela, a los 10º 38’ 42” N y 63º 49’ 29” O (Fig. 1), en un arbustal xerófilo dominado por especies como Prosopis juliflora  (Sw.) DC., Lemaireocereus griseus (Haw.) Britt. y Rose y Castela erecta Turpin. El clima de la zona se caracteriza por una marcada aridez, con temperatura media anual de 27ºC y precipitación anual de 521 mm³, además de presentar fuertes vientos (Cumana et al. 2000).


Se seleccionaron 50 flores y 100 frutos que fueron recolectados de 20 ejemplares adultos de Cylindropuntia caribaea  (Britton  y  Rose)  F.M.Knuth  in  Backeb.  y F.M.Knuth, para su caracterización en los laboratorios de  Sistemática  y  Ecología  Vegetal  del  Centro  de Investigaciones Ecológicas de Guayacán y de Bioquímica del Departamento de Biología de la Universidad de Oriente en la ciudad de Cumaná, estado Sucre.

Cuantificación del número de óvulos

El contaje del número de óvulos presente en cada flor se realizó mediante cortes longitudinales y transversales del ovario observados en un microscopio estereoscópico.

Cuantificación del número de artejos y biomasa fresca (g) de cada fruto

Se contó el número de artejos que presentaba cada fruto; luego para determinar la biomasa del fruto (BF) y  artejos  (BA),  estos  fueron  pesados  en  una  balanza electrónica (1000 g ± 0,01 mg) y posteriormente se calculó la  biomasa  fresca  total  del  fruto  con  artejos  (BTFA) mediante la suma de la MF y MB.

Diámetro del fruto (cm)

Se midió el diámetro ecuatorial (DE) y polar (DP) de cada fruto con un vernier digital, marca Mitutoyo, 0-150 mm.

Número de semillas (NS)

Para el contaje de las semillas se procedió a realizar en los frutos un corte longitudinal, luego que fue observado con un microscopio estereoscópico.

Contenido de humedad del fruto

Este se obtuvo por la diferencia entre la biomasa fresca (BF) de los frutos recién cosechados y la biomasa seca, luego de secarlos en estufa a 60ºC, durante 72 horas o hasta que la biomasa fuera constante.

Cuantificación de carbohidratos totales presentes en el fruto

El  contenido  de  carbohidratos  totales  del  fruto  se determinó por el método de Antrona (Van Handel 1965) a partir de 0,5 g de muestra. La absorbancia (620 nm) fue medida en espectrofotómetro Jenway® (6405 UV/VIS) y contrastada con una curva estándar de glucosa.

Análisis estadístico

La  evaluación  de  las  variables  bióticas  se  realizó mediante  la  prueba  estadística  no  paramétrica  de Kruskal-Wallis (Siegel y Castellan 1995), gráficamente representadas en diagramas de cajas y bigotes de acuerdo a la recomendación de Boyer et al. (1997).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Cylindropuntia  caribaea  forma  parte  del  arbustal xerófilo, creciendo agrupada, formando densas colonias, en algunos casos impenetrables y generalmente expuesta a la luz solar. El tipo de sustrato que prefiere es arcillo-arenoso, con poca materia orgánica y florece durante el mes de junio (Velázquez, obs. pers.).

Las  flores  de  C.  caribaea  son  diurnas,  amarillas, hermafroditas, de 2 a 3 cm de largo, estilo delgado, de 10 a 11 mm de largo, con estigmas tri- ó tetralobulados, de 1 mm de largo. El ovario es ínfero y posee numerosos óvulos (Fig. 2). La flor permanece abierta un solo día y su hora de antesis es de 11:00 am a 9:00 pm (Velázquez, obs. pers.).

Los frutos son rojo-anaranjados, de 2 cm de diámetro polar y 2,5 cm de diámetro ecuatorial, ovoides, globosos hasta piriformes, carnosos, mucilaginosos, cubiertos por gloquídeos (Fig. 3). Aunque los frutos prolíficos contados presentaron entre dos a nueve artejos el promedio de estos fue de 5,09 (Tabla 1).

Los frutos de esta especie son más pequeños que los frutos de otras especies de la misma familia: en Opuntia ficus-indica  estos miden 6,17 cm de largo y 7,51 cm de diámetro (Domínguez-López 1995), en Opuntia elatior 6,84 cm de largo y 2,75 cm de diámetro (Moreno et al. 2008),  mientras  que  los  frutos  de  Opuntia  imbricata oscilan entre 2,5 y 4,5 cm de largo y entre 2 y 3 cm de diámetro (Núñez y García 2008), estos además de poseer mayor tamaño también presentan mayor peso que los frutos en estudio.

El contenido de humedad del fruto de C. caribaea (77,17%) es inferior a los señalados en otras especies (Tabla  2),  como  por  ejemplo:  O.  ficus-indica  donde se  reportó  un  contenido  de  humedad  entre  85-95% (Domínguez 1995), O. elatior con 88,17% (Moreno et al. 2008), O. boldinghii y O. streptocantha con 88,40% y 87,0%, respectivamente (Mohamed-Yansseen et al. 1996).

En  la  Tabla  2  se  observa  que  el  porcentaje  de carbohidratos  totales  (11,42%)  de  C.  caribaea  fue menor  al  presentado  por  otras  especies,  como:  O. amylacea (16,0%) (Mohamed-Yansseen et al. 1996), O. streptacantha (20,92%), O. hyptiacantha (21,71%), O. megacantha (21,67%), O. albicarpa (21,24%),  O. ficus-indica (23,17%), O. lasiacantha (22,23%)  y O. chavena (16,03%) (Núñez y García 2008).


Muestra BFTA (g) BF (g) BA (g) NA DP(cm) DE (cm) C. caribaea 6,61 ± 3,31 3,12 ± 1,06 3,49 ± 2,25 5,09 ± 1,50 2,34 ± 0,37 1,56 ± 0,87 BTFA: Biomasa fresca total del fruto con los artejos, BF: Biomasa del fruto, BA: Biomasa de los artejos, NA: Número de Artejos, DP: diámetro polar y DE: diámetro ecuatorial. En cada variable se describe el promedio ± la desviación estándar.

A pesar que C. caribaea presenta frutos vistosos como otras especies típicas de esta familia, en la zona de estudio no se observó depredación de los mismos por parte de la fauna típica de estos ambientes (aves, mamíferos y reptiles). Estas particularidad pudiera ser atribuida al bajo contenido de azúcares y agua presentes en los mismo, que lo pudieran hacer menos apetecible para la fauna frugívora de la zona; sin embargo, en ambientes similares ubicados en el extremo noroccidental de la península se evidenció que estos frutos eran consumidos por reptiles (Cnemidoforus lemnicatus).

Los frutos prolíficos de esta especie pueden formar nuevos artejos (Fig. 3), siendo esta una de las estrategias de propagación vegetativa ya reportada en otras especies de los géneros Cylindropuntia y Opuntia de la familia Cactaceae (Mandujano et al. 1996), destacando entre estas  a  Cylindropuntia  leptocaulis  (DC.)  F.M.Knuth, especie  nativa  de  México,  que  además  de  utilizar  la reproducción sexual mediante semillas, aunque no está claro si por embriones adventicios formados a partir de la nucela, también se propaga vegetativamente mediante la formación de frutos prolíficos (Vázquez et al. 2005). 

C. caribaea se diferencia de C. leptocaulis en que la reproducción sexual por semillas es nula, porque a pesar de que hay formación de flores y óvulos (Fig. 2), al disecar los frutos en el extremo distal se evidenciaron los óvulos abortados (Fig. 4), lo que indica que en el área estudiada la propagación de esta planta es netamente vegetativa.

Figura 4. (A) Corte longitudinal del fruto de Cylindropuntia caribaea donde se observan los óvulos abortados en el círculo y donde no hay formación de semillas, (B) acercamiento de la zona señalada.

La supresión de la reproducción sexual en esta especie puede ser el resultado, ya sea de la falta de polinizadores, depresión endogámica o limitaciones en el metabolismo debido a las condiciones estresantes de escasez de agua, altas temperaturas y tipo de sustrato (Mandujano et al. 1996, Palleiro 2001, Plasencia 2003). Frente a esta situación, el desarrollo de frutos prolíferos es una alternativa a la ausencia de la reproducción sexual, garantizando ellos la permanencia de la especie en el área. Esto se ve facilitado porque el pericarpelo, el tejido que envuelve al ovario, es parte del tallo modificado, y en él todavía persisten areolas en donde hay tejido meristemático activo (Bravo-Hollis 1978, Fuentes-Pérez et al. 2009).

Con  relación  a  las  variables  determinadas,  se encontraron diferencias significativas ( p < 0,05) entre el número de artejos formados y el peso de los mismos y, diferencias significativas ( p < 0,05) entre el peso del fruto y el número de artejos formados. Esto significa que mientras mayor sea el peso de los frutos, el número de artejos que puede soportar el fruto será mayor (Fig. 5 y 6). Sin embargo, cuando se compara el peso de los frutos con el peso de los artejos no se encontraron diferencias significativas (p > 0,05), esto demuestra que dependiendo del número de artejos que presenta el fruto habrá una estabilidad entre el peso de ambas estructuras.

Vázquez et al. (2005) encontraron que en Cylindropuntia leptocaulis, a medida que disminuye el número de semillas mayor  es  el  número  de  artejos  que  se  forman;  en  C. caribaea se observa que a medida que aumenta el tamaño del fruto mayor es el número de artejos que se forman,pareciera que al no haber formación de semillas parte de los carbohidratos del fruto son utilizados para crear más artejos y de esa manera asegurar las probabilidades de supervivencia (o mejorar la eficiencia de la reproducción vegetativa). En este caso se infiere que los frutos al no poseer semillas actúan como reservorio de agua y energía que favorece la formación de los artejos.

Los artejos no forman raíces cuando están pegados al fruto o la planta; posiblemente, una vez que los frutos con los artejos caen al suelo, bien sea por acción del viento o por depredadores, los frutos funcionan como sustento de los artejos, que al culminar de reabsorber por completo el agua y nutrientes del fruto, empiezan a enraizar y formar nuevas plantas.

Otro  de  los  comportamientos  que  presenta  esta especie es que al no desprenderse el fruto de la planta con el tiempo éste vuelve a asumir nuevamente funciones fotosintetizadoras y se transforma en otra rama, debido a que adopta la forma y color característicos de la misma (Velázquez, obs. pers.). Esto permite afirmar que cuando el fruto está unido a la rama actúa como reserva de agua o energía (Vázquez et al. 2005) y las ramas incrementan la superficie fotosintéticamente activa, mientras que cuando éste se desprende y cae al suelo sirve de reserva energética para formar raíces y sostener el crecimiento de los artejos.

CONCLUSIÓN

A pesar que las flores de  Cylindropuntia caribaea presentaron numerosos óvulos, los frutos maduros no presentaron formación de semillas, pero se observó en la parte superior del mismo los óvulos abortados. La formación de artejos que hubo en todos los frutos, nos indica  que  la  reproducción  vegetativa,  a  través  de  la formación de los frutos prolíficos es la que garantiza la sobrevivencia de la especie en la zona y evidencia que la reproducción sexual en esta planta es nula.

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