Presencia de aedes aegypti en el cementerio jobo liso de Ciudad Bolívar, Estado Bolívar, Venezuela

Presence of aedes aegypti in jobo liso cemetery from Ciudad Bolívar, Bolívar State, Venezuela

Rodolfo Devera, Zahory Devera, Virma Velásquez

Universidad de Oriente, Núcleo de Bolívar, Escuela de Ciencias de la Salud, Departamento de Parasitología y Microbiología, Ciudad Bolívar, Venezuela. E-mail: rodolfodevera@hotmail.com

RESUMEN

En febrero de 2013 se realizó un estudio trasversal en el cementerio Jobo Liso de Ciudad Bolívar, estado Bolívar, para determinar la presencia de Aedes aegypti y otros culicidios en recipientes empleados como floreros. Se revisaron 120 recipientes con agua en 77 tumbas. Un total de siete recipientes (5,8%) y siete tumbas resultaron positivos (9,1%). Con relación al tipo de recipiente empleado como floreros el más común fue el envase plástico de refrescos cortado a la mitad. Cinco de ellos tenían estadios inmaduros (larvas y/o pupas) de culicidios. Seis de los siete recipientes positivos tenían A. aegypti (índice de recipiente: 5,0%). De estos seis recipientes con Aedes, cuatro eran de material plástico, uno de vidrio y uno de granito. Dos de los recipientes (plástico y granito) positivos presentaron larvas de Culex sp. (28,6%). En un mismo envase (florero de granito) se encontraron simultáneamente A. aegypti y Culex sp. Se recolectaron 145 ejemplares, 97 (66,9%) eran larvas o pupas de A. aegypti y 48 (33,1%) larvas de Culex sp. En conclusión, se encontraron estadios inmaduros (larvas y pupas) de los culicidios A. aegypti y Culex sp. en floreros del cementerio Jobo Liso de Ciudad Bolívar; el índice de infestación de los recipientes por A. aegypti fue bajo (5,0%).

Palabras clave: Dengue, cementerios, floreros, culicidios.

ABSTRACT

In February 2013 a cross-sectional study was conducted in the Jobo Liso cemetery of Ciudad Bolívar, Bolívar State, to determine the presence of Aedes aegypti and other culicids in containers used as vases. One hundred and twenty containers with water were examined in 77 graves. A total of seven vases (5.8%) and seven tombs were positive (9.1%). Regarding the type of container used as vases, the most common was plastic soda bottle cut in half. Five of them had immature stages (larvae and or pupae) of culicidi. Six of the seven positive containers had A. aegypti (container index: 5.0%). Of these six containers with Aedes, four were plastic, one glass and one granite vase. Two of the positive containers (plastic and granite) showed larvae of Culex sp. (28.6%). In the same container (granite vase) there were simultaneously A. aegypti and Culex sp. From the 145 collected specimens, 97 (66.9%) were larvae or pupae of A. aegypti and 48 (33.1%) were Culex sp. larvae. In conclusion, we found immature stages (larvae and pupae) of culicids A. aegypti and Culex sp. in vases from Jobo Liso cemetery in Ciudad Bolívar. The rate of infestation of containers by A. aegypti was low (5.0%).

Key words: Dengue, cemeteries, vases, culicids.

Recibido: abril 2013. Aprobado: septiembre 2013. Versión final: octubre 2013.

INTRODUCCIÓN

El dengue es una enfermedad viral transmitida por mosquitos del género Aedes, y es un problema de importancia mundial en salud pública. Es considerada la principal virosis transmitida por artrópodos cuyo agente etiológico pertenece al género Flavivirus de la familia Flaviviridae y presenta 4 serotipos relacionados pero que son antigénicamente distintos (Gubler 1998, WHO 2000, Montes 2001).

El principal vector del virus dengue en las Américas es Aedes aegypti, un mosquito cuyos hábitos lo han llevado a un comportamiento domiciliar. Sus estadios inmaduros son acuáticos y se desarrollan en contenedores artificiales de poco volumen como los floreros, botellas y latas (Chavarria y García 2000) donde se alimentan de la materia orgánica allí presente; los adultos se alimentan de néctar dependiendo de la disponibilidad pero las hembras necesitan ingerir sangre para realizar el proceso de ovipostura (Consoli y Oliveira 1994).

El vector secundario de dengue en el continente americano es A. albopictus, una especie originaria del sudeste asiático que presenta una elevada plasticidad genética, fisiológica y ecológica. Ambas especies pueden diferenciarse morfológicamente pero a diferencia de A. aegypti el desarrollo de las fases inmaduras de A. albopictus ocurre principalmente en recipientes naturales como huecos de árboles, aunque también pueden adaptarse a hábitats artificiales tales como jarrones, macetas y neumáticos. Además de asociarse a la transmisión de los cuatros serotipos de dengue, esta especie también puede transmitir otros patógenos como los virus de la fiebre amarilla y encefalitis equina venezolana (Zorrilla et al. 2011, Álvarez et al. 2012). Fue reportado en el año 2009 por primera vez en Venezuela, específicamente en Caracas (Navarro et al. 2009) y luego en el estado Aragua (Álvarez et al. 2012), lo cual pudiera venir a influir en la epidemiología del dengue en nuestro país.

Hasta agosto de 2013 se habían registrado 30.489 casos probables de dengue en Venezuela, de los cuales 813 ocurrieron en el estado Bolívar. Los estados que informaron un mayor número de casos fueron Aragua, Barinas y Zulia con más de 2.000 cada uno. En general 12 entidades federales permanecen en estado de epidemia ya que los casos superan el promedio nacional esperado. Siguen circulando los cuatro serotipos virales en el territorio venezolano con predominio del serotipo 2 (MPPPS 2013).

En Venezuela se han realizado varios trabajos relacionados con estudios entomológicos en dengue (Barrera et al. 1979, Barrera et al. 1995, Neus y Ochoa 2002, Abe et al. 2005, Navarro et al. 2009). Pero en el estado Bolívar es poca la información disponible sobre la vigilancia entomológica. En 1996 se realizó un estudio en 105 viviendas del barrio Agua Salada de Ciudad Bolívar, determinando elevados índices aédicos, además se verificó la presencia de estadios inmaduros en botellas (33,7%), cauchos (29,3%) y barriles (19,5%) (González et al. 1996). Siete años después la misma comunidad fue reevaluada encontrándose índices aédicos mayores, incluso por encima del nivel de alarma sugerido por la OPS, esos hallazgos coincidieron con un brote de la enfermedad registrado en Ciudad Bolívar (Arriechi y Luces 2001).

En el ambiente urbano donde A. aegypti habita, los cementerios pudieran llenar los requerimientos como criaderos principales debido a la presencia de numerosos tipos de contenedores que sirven como floreros; además de la permanente fuente de sangre humana, así como de otras fuentes de alimentación (néctares de flores) (Vezzani et al. 2001, Vezzani 2007). Estudios realizados en Florida (O’Meara et al. 1992), Manila (Schultz 1989), Argentina (Vezzani et al. 2001, Vezzani y Schweigmann 2002, Vezzani et al. 2004) y Venezuela (Barrera et al. 1979, Abe et al. 2005) muestran elevados niveles de infestación de A. aegypti en cementerios.

Debido a ello y considerando la escasez de estudios analizando este problema en Venezuela y el estado Bolívar, se decidió realizar un estudio tendiente a determinar la presencia de A. aegypti y otros culicidios en un cementerio de Ciudad Bolívar.

METODOLOGÍA

Tipo de estudio

La investigación fue de campo y consistió en un estudio transversal para la búsqueda y captura de estadios inmaduros de culicidios en floreros presentes en las tumbas del cementerio Jobo Liso de Ciudad Bolívar, en febrero de 2013.

Área de estudio

De los cuatro cementerios de Ciudad Bolívar fue seleccionado para el estudio el de Jobo Liso por su fácil acceso y amplitud. Se ubica al noroeste de la ciudad, en su periferia.

Universo

Todos los floreros o recipientes empleados con esa finalidad, existentes en las tumbas del cementerio Jobo Liso de Ciudad Bolívar, estado Bolívar, realizando una visita por semana durante el mes de febrero.

Muestra

Estuvo formada por los floreros o envases que cumplían esa función y que contenían agua al momento de la visita, presentes en las tumbas del cementerio seleccionado, en el mes de febrero de 2013. Al final la muestra estuvo conformada por 77 tumbas y 120 recipientes que contenían agua.

Recolección, montaje e identificación de estadios inmaduros

La búsqueda y captura de formas inmaduras (larvas y pupas) de culicidios se realizó en el mes febrero, el cual corresponde a la época seca. Para ello, el cementerio se dividió en cuatro cuadrantes, realizando la búsqueda de estadios inmaduros en cada uno de ellos, previa selección de las tumbas. Para ello todas las tumbas fueron inspeccionadas en busca de floreros con agua; siendo entonces examinados visualmente y con ayuda de una pipeta para determinar la presencia de larvas y/o pupas. Las capturas se realizaron entre las 8 am y 12 am. Todos los hallazgos fueron anotados en una ficha de control diseñada para ese fin. Para realizar las visitas y actividades de campo se solicitó el permiso y colaboración de las personas encargadas de vigilar las instalaciones del cementerio.

El agua de los floreros con los estadios inmaduros fue transferida a un beaker de 500 mL para realizar la captura manual de cada ejemplar empleando un gotero o una pipeta. Los mismos fueron colocados en viales de 15 mL conteniendo 50% de agua destilada y 50% de agua del criadero. En aquellos casos donde existía gran cantidad de larvas, el agua fue transferida a un envase adecuado y llevado al laboratorio para su posterior separación e identificación.

Los ejemplares muertos (larvas y/o pupas) fueron colocados en viales con 10 mL de etanol al 70% v/v. En el laboratorio, cada ejemplar fue montado individualmente entre lámina y laminilla en agua destilada para su identificación genérica con ayuda del microscopio estereoscópico y/o compuesto de acuerdo a claves taxonómicas (Consoli y Oliveira 1994, Brown y Scorza 1995).

Las larvas vivas fueron sacrificadas colocándolas en alcohol isopropílico al 70% v/v, posteriormente fueron montadas entre lámina y laminilla en solución salina como descrito arriba e identificadas según claves. Todos los ejemplares identificados como Aedes fueron clarificados en solución Nesbit y montados en solución de Berlesse para su identificación específica empleando claves taxonómicas (Consoli y Oliveira 1994, Silva et al. 1998).

RESULTADOS

Se revisaron 120 recipientes que cumplían la función de floreros, siendo la media de recipientes por tumba de 1,56 ± 0,77. Esos recipientes estaban distribuidos en 77 tumbas examinadas. Un total de siete recipientes resultaron positivos para un índice de recipientes de 5,8%. Se encontró un porcentaje de tumbas positivas (índice de tumbas) de 9,1% (7/77). En cada una de las 7 tumbas positivas solo se encontró un recipiente positivo en cada caso.

Con relación al tipo de recipiente empleado como floreros se constató una amplia gama de materiales como se observa en la Tabla 1. Es de resaltar que suelen emplearse envases que no son floreros propiamente dichos pero que cumplen dicha función. Aquí destacaron los envases de refrescos los cuales fueron los más comúnmente empleados. En cuanto al tipo de material de los recipientes positivos, hubo predominio de envases de plástico, con cinco positivos.

Seis de los siete recipientes positivos tenían Aedes, para una frecuencia de recipientes positivos con Aedes de 85,7%. Mientras que la prevalencia de recipientes positivos con Aedes (índice de recipiente) fue de 5,0%. De los seis recipientes con Aedes, cuatro eran de material plástico, uno de vidrio y uno de granito. Dos de los recipientes (botella plástica y florero de granito) presentaron larvas de Culex (28,6%). Cabe destacar que en un mismo envase (florero de granito) se encontraron simultáneamente Aedes y Culex.

Con relación a los ejemplares capturados, se obtuvo un total de 145, 97 (66,9%) pertenecieron al género Aedes y 48 (33,1%) a Culex. De Aedes se recolectaron 83 larvas y 14 pupas mientras que de Culex solo se obtuvieron 48 larvas (Tabla 2). Todos los ejemplares de Aedes fueron identificados como pertenecientes a la especie A. aegypti.

DISCUSIÓN

Pocos estudios han evaluado la presencia de estadios inmaduros de mosquitos, principalmente A. aegypti en cementerios. En todos ellos el porcentaje de recipientes positivos encontrados fue mayor al 5,8% aquí determinado (Barrera et al. 1979, Schulz 1989, O´Meara et al. 1992, Vezzani et al. 2001, Abe et al. 2005, Barja-Simon et al. 2009). Varios factores pudieran estar influenciando este resultado; el factor principal posiblemente estaría relacionado con la época del año del estudio (periodo seco) y en segundo lugar al esfuerzo de captura, ya que se evaluó apenas un mes del año mientras que en otros estudios suelen evaluarse periodos mayores. Sin embargo, este porcentaje no es despreciable y representa un riesgo para transmisión del dengue en estos lugares. Los cementerios son sitios adecuados para la reproducción de culicidios, especialmente A. aegypti porque hay disponibilidad de contenedores llenos de agua (floreros), flores, pocos edificios y abundante vegetación alrededor, además de la permanente fuente de sangre humana debida a los visitantes (Vezzani et al. 2001). Es por ello que deberían incluirse en los programas de control de dengue a ser desarrollados (Abe et al. 2005).

En el caso particular de Venezuela, además del trabajo pionero de Barrera et al. (1979), en la última década se han desarrollado dos estudios en cementerios: uno en Caracas y otro en Trujillo. En el Cementerio General del Sur en Caracas además de encontrase varias especies de Aedes, también se encontraron Culex y Toxorhynchites (Navarro et al. 2009). En un cementerio de Trujillo se halló un elevado porcentaje (46,9%) de recipientes positivos con estadios de A. aegypti entre todos los envases con agua que fueron examinados (Abe et al. 2005). En el presente estudio, a pesar que el índice de recipientes positivos con estadios inmaduros de Aedes fue bajo el riesgo de transmisión está presente.

En esta investigación, como en otros estudios, los recipientes positivos en su mayoría eran de plástico, principalmente envases pequeños como mitades de botellas plásticas de refrescos. Excluyendo a los neumáticos, los envases de plástico pequeños son reconocidos como sitios preferenciales para que las hembras de Aedes depositen sus huevos (Barrera et al. 1979, Bisset Lazcano et al. 1985, Kittayapong y Strickman 1993, Focks y Chadee 1997, Arriechi y Luces 2001, Stein et al. 2002), incluso en cementerios (Barja-Simon et al. 2009). Estos mismos recipientes también son usados por Culex (Lopes et al. 1993, Lopes 1997, Stein et al. 2002). En el caso de los cementerios estos resultados son coincidentes con los obtenidos por Vezzani y Schweigmann (2002) que encontraron que los recipientes plásticos eran los que presentaban mayor porcentaje de positivad con 77%. Borja-Simon et al. (2009) también señalaron a los recipientes de plástico como los más frecuentes (31,2% de floreros y el 20,5% de botellas). Cabe destacar que el plástico fue tipo de material más común para los recipientes empleados como floreros en el presente trabajo.

En Venezuela en un cementerio de Trujillo el recipiente que presento el mayor índice de positividad fue el contenedor de cemento (Abe et al. 2005). La diferencia de porque en una región el mosquito prefiere algún tipo particular de recipiente pudiera depender, además de la época del año, de condiciones microambientales que afectan la disponibilidad de cada tipo de contenedor para la oviposición de las adultas (Vezzani y Schweigmann 2002).

Pareciera que en el caso de los cementerios los recipientes clave que deberían ser eliminados para reducir la formación de criaderos y consecuentemente disminuir la población de Aedes y de Culex son los contenedores plásticos, lo cual parece difícil de hacer debido a su bajo costo, tamaño y comodidad de uso por parte de los familiares de los difuntos que visitan los cementerios.

Aedes fue el género más abundante coincidiendo con otros estudios (Barrera et al. 1979, Arriechi y Luces 2001, Vezzani y Schweigmann 2002). Cuando se estudian cuidadosamente estos ejemplares se puede afirmar que se trata de A. aegypti. Similar a otros estudios además de Aedes se encontraron estadios inmaduros de Culex (Stein et al. 2002, Abe et al. 2005, Barja-Simon et al. 2009, Navarro et al. 2009). Aunque generalmente en los recipientes donde se cría Aedes no suele encontrase simultáneamente Culex, esto puede ocurrir tal como sucedió en el presente estudio. Esto permite sugerir que en el caso del cementerio evaluado, ambos géneros pueden emplear los mismos criaderos. Generalmente Aedes prefiere agua limpia mientras que Culex prefiere agua con abundante materia orgánica en descomposición. Esto implica que ambas especies puedan co-existir en un mismo criadero ya que las hembras de Aedes pueden depositar sus huevos en agua limpia recién colocada y posteriormente cuando se deposita la materia orgánica producto de las flores colocadas en el florero, ocurre la llegada del género Culex para oviponer (Barrera et al. 1979, Vezzani et al. 2001, Vezzani et al. 2004, Abe et al. 2005, Vezzani 2007).

En suma, éste como otros cementerios, puede ser considerado un sitio crítico para el desarrollo de mosquitos, debido a la existencia de gran cantidad de recipientes (floreros) que acumulan o pueden acumular agua y eso los convierte en sitios potenciales para la transmisión del dengue. Por ello es necesario considerar posibles medidas a implementar para que ello no suceda. Además de la educación a la población existen medidas puntuales tendientes a evitar la formación de criaderos. Éstas pasan por la prohibición de uso de flores naturales o sustitución por artificiales, empleo de recipientes especiales, uso de insecticidas contra los estadios inmaduros o estrategias de control biológico, estas ultimas más costosos (Vezzani et al. 2004, Nyamah et al. 2011). Sin embargo, todas ellas requieren tanto de la participación de la comunidad como de las autoridades para lograr que los cementerios de la ciudad no se conviertan en focos de transmisión del dengue.

CONCLUSIONES

En el cementerio Jobo Liso de Ciudad Bolívar, en el 5,8% de los floreros examinados se encontraron estadios inmaduros de culicidios (Aedes y/o Culex), siendo más común el género Aedes con un bajo índice de infestación de recipientes de 5%. Los tipos de envases en los cuales se encontró mayor porcentaje de infestación fueron los recipientes de plástico, especialmente las botellas plásticas de refrescos cortadas a la mitad.

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS

1. Abe M, McCall PJ, Lenhart A, Villegas E, Kroeger A. 2005. The Buen Pastor cemetery in Trujillo, Venezuela: measuring dengue vector output from a public area. Trop. Med. Int. Health. 10(6):597- 603.         [ Links ]

2. Álvarez R, Estrada Y, Guzman H. 2012. Primer registro para el estado Aragua de Aedes (Stegomyia) albopictus Skuse, 1894 (Diptera: Culicidae). Bol. Mal. Salud Amb. 52(2):307-309.

3. Arriechi Z, Luces YI. 2001. Estudio epidemiológico retrospectivo de los casos de dengue y dengue hemorrágico en Ciudad Bolívar. 1997-2001. II. Determinación de índices aédicos en la localidad de Agua Salada, municipio Heres, Ciudad Bolívar. Julio 2001. Trabajo de Grado, Dpto. Bioanálisis. Esc. Cs. Salud. UDO, Bolívar. pp. 66.

4. Barja-Simon Z, Le Goff G, Callata R, Walter A, Bremond P. 2009. Infestación de los cementerios de Santa Cruz de la Sierra por los mosquitos vectores del dengue. Rev. Enfer. Infec. Trop. 1(1):29-32.

5. Barrera R, Machado-Alison CE, Bulla LA. 1979. Criaderos, densidad larval y segregación de nicho en tres culicidae urbanos (Culex fatigans Wied., C. corniger Theo, y Aedes aegypti L.) en cementerios de Caracas. Acta Cient. Venez. 30(4):418-424.

6. Barrera R, Navarro JC, Mora Rodríguez JD, Domínguez D, González García JE. 1995. Deficiencias en servicios públicos y cría de Aedes aegypti en Venezuela. Bol. Ofic. Sanit. Panam. 118(5):410- 422.

7. Bisset Lazcano J, Marquetti M, Gonzales B, Mendizábal ME, Navarro A. 1985. La abundancia larval de mosquitos urbanos durante la campaña de erradicación del Aedes aegypti (Linnaeus, 1762) y del dengue en Cuba (1981-82). Rev. Cubana Med. Trop. 37(2):161-168.

8. Brown E, Scorza JV. 1995. Faunula culicida en el área del estado Trujillo, Venezuela y su importancia vectora. Bol. Dir. Malariol. San. Amb. 35(1-2):25-29.

9. Chavarría F, García JD. 2000. Aedes, Dengue y la posibilidad de un enfoque diferente de lucha. Rev. Costarric. Salud Pub. 9(16):1409-1429.

10. Consoli RA, Oliveira RL. 1994. Principais mosquitos de importancia sanitária no Brasil. Edit. FIOCRUZ. 1ra. ed. Rio de Janeiro. pp. 226.

11. Focks DA, Chadee DD. 1997. Pupal survey: an epidemiologically significant surveillance method for Aedes aegypti: an example using data from Trinidad. Am. J. Trop. Med. Hyg. 56(2):159-67.

12. González R, Devera R, González H, Sánchez C, Bravo R, Gómez L. 1996. Índice aédico en el barrio Agua Salada de Ciudad Bolívar. XII Jornadas Científicas, Tecnológicas y Educativas de Guayana. 31 de octubre-2 de noviembre de 1996. Ciudad Bolívar. Resúmenes. p. 9-10.

13. Gubler D. 1998. Dengue and Dengue Hemorrhagic Fever. Clin. Microbiol. Rev. 11(3):480-496.

14. Kittayapong P, Strickman D. 1993. Distribution of container-inhabiting Aedes larvae (Diptera: Culicidae) at a dengue focus in Thailand. J. Med. Entomol. 30(3):601-606.

15. Lopes J. 1997. Ecologia de mosquitos (Diptera: Culicidae) em criadouros naturais e artificiais de área urbana do Norte do Estado do Paraná, Brasil. V. Colecta de larvas em recipientes artificiais instalados em mata ciliar. Rev. Saúde Pública. 31(4):370-377.

16. Lopes J, Da Silva M, Borsato AM, Oliveira V, Oliveira FJ. 1993. Aedes ( Stegomyia) aegypti L. e a culicideo fauna associada em área urbana da região sul Brasil. Rev. Saúde Pública. 27(5):326- 333.

17. Montes T. 2001. Actualización en Dengue. Parte 1. Rev. Soc. Venezol. Microbiol. 21(1):26-33.

18. MPPPS (Ministerio del Poder Popular para la Salud). 2013. Boletín Epidemiológico No. 33. pp. 29.

19. Navarro JC, Zorrilla A, Moncada N. 2009. Primer registro de Aedes albopictus (Skuse) en Venezuela: Importancia como vector de dengue y acciones a desarrollar. Bol. Mal. Salud Amb. 49(1):161-166.

20. Neus MJ, Ochoa JE. 2002. Aspectos entomológicos relacionados con el dengue en el municipio José Félix Ribas, estado Aragua, Venezuela. Rev. Soc. Venezol. Microbiol. 22(1):64-67.

21. Nyamah MA, Sulaiman S, Omar B. 2011. Field observation on the efficacy of Toxorhynchites splendens (Wiedemann) as a biocontrol agent against Aedes albopictus (Skuse) larvae in a cemetery. Trop. Biomed. 28(2):312-319.

22. O’Meara G, Gettman A, Evans LJ, Scheel F. 1992. Invasion of cemeteries in Florida by Aedes albopictus. J. Am. Mosq. Control Assoc. 8(1):1- 10.

23. Schultz G. 1989. Cemetery vase breeding of dengue vectors in Manila, Republic of the Phillipines. J. Am. Mosq. Control Assoc. 5(4):508-513.

24. Silva HH, Silva IG, Lira K. 1998. Metodologia de criação, manutenção de adultos e estocagem de ovos de Aedes aegypti (Linnaeus, 1762) em laboratorio. Rev. Patol. Trop. 27(1):53-63.

25. Stein M, Oria GI, Almiron WR. 2002. Principales criaderos para Aedes aegypti y culicidios asociados, Argentina. Rev. Saude Publica. 36(5):345-349.

26. Vezzani D. 2007. Review: Artificial container-breeding mosquitoes and cemeteries: a perfect match. Trop. Med. Inter. Health. 12(2):299-313.

27. Vezzani D, Schweigman N. 2002. Suitability of containers from different sources as breeding sites of Aedes aegypti (L.) in a cemetery of Buenos Aires City, Argentina. Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 97(2):789- 792.

28. Vezzani D, Velázquez SM, Soto S, Schweigman N. 2001. Environmental characteristics of the cemeteries of Buenos Aires City (Argentina) and infestation levels of Aedes aegypti (Diptera: Culicidae). Mem. Inst. Oswaldo Cruz. 96(4):467-471.

29. Vezzani D, Velazquez S, Schweigmann N. 2004. Control of Aedes aegypti with temephos in a Buenos Aires cemetery, Argentina. Rev. Saúde Pub. 38(5):738- 740.

30. WHO (World Health Organization). 2000. Meeting report: scientific working group on Dengue. Geneva. pp. 84.

31. Zorrilla A, Quintero L, Del Ventura F, Muñoz M, Moncada N, Navarro JC. 2011. Aspectos ecológicos de Aedes albopictus (Skuse, 1894) en Caracas, Venezuela. Bol. Mal. Salud Amb. 51(2):229-236.