Macroalgas asociadas a neumatóforos del mangle negro (avicennia germinans (l.) l.) en laguna el morro, Isla de Margarita, Estado Nueva Esparta, Venezuela

Macroalgae associated to black mangrove (avicennia germinans (l.) l) pneumatophores in el morro lagoon, Margarita Island, Estado Nueva Esparta, Venezuela

Lorelys Valerio González¹, Yuraima García González¹, Alfredo Guilarte Bueno¹, Luis Troccoli-Ghinaglia², Juan López³

1 Universidad de Oriente, Nueva de Esparta, Escuela de Ciencias Aplicadas del Mar (ECAM), Departamento de Acuacultura, Isla de Margarita, Venezuela

2 Instituto de Investigaciones Científicas (IIC), Isla de Margarita, Venezuela

3 Centro Regional de Investigaciones Ambientales (CRIA), Isla de Margarita, Venezuela. E-mail: lorelysvalerio@gmail.com

RESUMEN

Se realizó un inventario de las macroalgas epífitas asociadas a los neumatóforos de Avicennia germinans (L.) L en laguna El Morro, Isla de Margarita, entre marzo 2011 y enero 2012 en cuatro estaciones. En cada estación, se denudaron in situ cinco neumatóforos para desprender las algas epífitas, las cuales fueron preservadas en formaldehido al 4%. Para la identificación, se realizaron cortes histológicos y observaciones morfo-anatómicas. Se identificaron 37 especies, de las cuales 20 correspondieron al phylum Chlorophyta (54%), 13 al Rhodophyta (35%) y 4 al Heterokonthophyta (11%). Las macroalgas foliosas y filamentosas presentaron el mayor número de especies en la laguna y esto podría ser debido a su amplia tolerancia a los cambios de salinidad e intermareales. Las algas verdes presentaron el mayor número de taxones, lo que podría atribuirse a las continuas descargas de aguas residuales que desembocan en este cuerpo lagunar. Las especies identificadas en este trabajo son típicas de sistemas tropicales y la laguna El Morro constituye un ambiente adecuado para el establecimiento de estas macroalgas marinas.

Palabras clave: Avicennia germinans, neumatóforos, macroalgas, laguna El Morro.

ABSTRACT

An inventory of epiphytic macroalgae associated to A. germinans pneumatophores in El Morro lagoon, Margarita Island, was conducted between March 2011 and January 2012 in four stations. In each station, five pneumatophores were stripped in situ to detach the epiphytic macroalgae, which were preserved in 4% formalin. For identification, histological sections and morphological-anatomical observations were made. Thirty seven species were identified, 20 of which corresponding to Phylum Chlorophyta (54 %), 13 to Rhodophyta (35 %) and 4 to Heterokonthophyta (11 %). Filamentary and foliar macroalgae constituted the greatest number of species, which could be linked to their broad tolerance to salinity and tidal changes. Green algae presented the higher number of taxons, which could be attributed to the continuous waste-water discharge that drains into this lagoon. The identified species in this study are typical of tropical systems and El Morro lagoon is a suitable environment for the settling of marine macroalgae.

Key words: Avicennia germinans, pneumatophores, macroalgae, El Morro lagoon.

Recibido: mayo 2013. Aprobado: septiembre 2013. Versión final: octubre 2013.

INTRODUCCIÓN

Las lagunas costeras, son consideradas un sistema semicerrado de poca profundidad que se encuentra conectada al mar temporal o permanentemente por uno o más canales y separada de él por una barrera física (Kjerve 1994).

Se caracterizan por una alta productividad, la cual varía de acuerdo al tipo de productores primarios presentes, así como la época del año y las características fisicoquímicas del agua (Trainor 1988). Los bosques de manglar representan la comunidad vegetal intermareal dominante en los cuerpos lagunares de las regiones tropicales y subtropicales (Thomas 2002), altamente productivas por la cantidad de organismos que forman intrincadas redes tróficas, entre las cuales están las poblaciones de macroalgas que se desarrollan en sus raíces (Kathiresan y Bingham 2001), las cuales juegan un papel ecológico importante, debido a que estas aportan su biomasa para la producción de carbono del ecosistema (Laursen y King 2000). También, sirven como fuente de alimento y protección a peces, crustáceos y moluscos en este ecosistema.

Las macroalgas epífitas del manglar están expuestas a factores dinámicos (ciclos de emersión-inmersión generados por la marea), físicos (disposición y competencia por el sustrato, temperatura e iluminación), químicos (salinidad y nutrientes), biológicos (interacción de las algas epífitas, parásitas o endófitas, presencia de herbívoros) y del hombre como modificador del ambiente (Santelices 1977, Dawes 1986, Darley 1987), lo que demuestra su amplio rango de tolerancia.

 Los estudios a nivel mundial de macroalgas epífitas asociadas a sistemas de manglar, han sido realizados principalmente en raíces del mangle rojo Rhizophora mangle, entre los que se pueden citar: Yokoya et al. (1999) en Brasil, Moreira et al. (2003) en Cuba, Baos y Morales (2007) y Peña-Salamanca (2008) en el Pacifico colombiano. En Venezuela destacan los estudios de Ríos (1972) en la bahía de Mochima, Lobo y Ríos (1985) y González y Vera (1994) en el Parque Nacional Morrocoy, Barrios et al. (2003) en el Golfo de Santa Fe y Fernández y Pérez (2009) en la laguna La Restinga. Sin embargo, son limitadas las investigaciones generadas sobre la asociación de estas macroalgas a las raíces del mangle negro en el país. Por esta razón, se planteó realizar un inventario de las macroalgas epífitas asociadas a los neumatóforos del mangle negro Avicennia germinans en la laguna El Morro, Isla de Margarita, estado Nueva Esparta, Venezuela.

MATERIALES Y MÉTODOS

La laguna El Morro, se encuentra ubicada en la zona sur-este de la Isla de Margarita y en la costa nor-este de Porlamar, entre las coordenadas 10º57’25,52’’ Lat. N y 63º49’’25,82” Lon. O (Fig. 1). Se encuentra dividida en dos porciones que tienen comunicación entre sí; una desemboca a la bahía de Guaraguao conocida como Laguna Negra, mientras que otra porción más interna y extensa es Laguna Blanca (López 2012). Esta laguna es considerada una albúfera, posee terrenos de especial protección y fue declarada zona protegida en el año 1992 (Bevilacqua et al. 2006).

Se realizaron siete salidas bimensuales entre los meses de marzo 2011 y enero 2012 en cuatro estaciones (La Boca, El Puente, Laguna Blanca y Laguna Negra), tomando cinco porciones de neumatóforos del mangle negro en cada estación, para un total de 28 muestras. Cabe señalar que cinco raíces por estación conformaron una muestra. Los neumatóforos se denudaron in situ para desprender las algas epífitas; seguidamente fueron colocadas en bolsas plásticas y preservadas en una cava con hielo. En el laboratorio de Botánica Acuática del Instituto de Investigaciones Científicas (IIC) de la Universidad de Oriente, Núcleo de Nueva Esparta, las muestras fueron lavadas con agua de mar y preservadas en formalina al 4% para su posterior estudio morfoanatómico e histológico. Para la identificación, se utilizaron las claves de Taylor (1960), Joly (1967), Ríos (1972), Littler y Littler (2000), Dawes y Mathieson (2008) y Littler et al. (2008). Asimismo, las especies y los diferentes tipos morfo-funcionales fueron establecidos taxonómicamente según el criterio propuesto por Wynne (2011).

Los índices comunitarios de riqueza de Lloyd Geraldi y diversidad de Shannon-Wiener (Krebs 1999) se basaron en matrices de presencia y ausencia, fundamentados en la recomendación de García y Gómez (2004). Para establecer si hubo diferencias entre las estaciones y los meses de muestreo se realizó un análisis de Kruskal Wallis (Zar 1996). Asimismo, en el análisis de clasificación (Cluster) para establecer relaciones de afinidad entre las macroalgas, se consideró la distancia Euclidiana y la media no ponderada. Para establecer posibles diferencias entre la estructura comunitaria de las estaciones, se realizó un análisis multidimensional no paramétrico (MDS) Anosim, según la metodología de (Kruskal y Wish 1978, Clarke y Warwick 1994) utilizando el software Primer v.5.

RESULTADOS

Se identificaron un total de 37 especies de macroalgas marinas epifitas, de las cuales 20 correspondieron al Phylum Chlorophyta (54%), 13 Rhodophyta (35%) y 4 Heterokonthophyta (11%); siendo las familias mejor representadas: Ulvaceae y Rhodomelaceae con 7 especies cada una, Cladophoraceae 6 y Caulerpaceae 4. Igualmente, fueron totalizadas según su morfofuncionalidad, 13 macroalgas foliáceas, 12 filamentosas, 5 corticadas y 7 sifonales (Tabla 1).

Entre los índices comunitarios de riqueza por muestreos (meses) no se detectaron diferencias estadísticas significativas (K = 7,7; p > 0,05) así como para las estaciones (K = 12,76; p > 0,05). La diversidad de especies no mostró diferencias entre los meses (5,54; p > 0,05) y las estaciones (K = 7,95; p > 0,05). El análisis MDS anosim entre las comunidades por estaciones no detectó diferencias significativas (p > 0,05) entre las estaciones.

En el análisis del grado de asociación por especies de macroalgas se determinó a un nivel de corte del 50% dos agrupamientos, resaltando un primer grupo (Grupo I) con las especies más frecuentes en la laguna como: Polysiphonia atlantica, Caloglossa leprieurii, Ulva flexuosa, Polysiphonia schneideri, Cladophora catenata, Acantophora spicifera, Caulerpa sertularioides f. longiseta, Ulva reticulata, Heterosiphonia crispella, Caulerpa peltata, Polysiphonia scopulorum, Cladophora vagabunda, Chaetomorpha gracilis, Chaetomorpha linum, Ulva prolifera y Hypnea spinella, las cuales aparecen en todas las estaciones de muestreo; y el grupo II conformado por las especies poco frecuentes (Fig. 2).

DISCUSIÓN

Esta investigación es la primera evaluación para la ficoflora epífita asociada a las raíces de A. germinans en la laguna El Morro. Constituyendo el primer registro para la localidad; según los catálogos de macroalgas y macrofitas acuáticas del estado Nueva Esparta (Velásquez-Boadas y Rodríguez 2012) y macroalgas bénticas marinas (Ganesan 1989).

En comparación con otros trabajos realizados en raíces de Rhizophora mangle (Yokoya et al. 1999, Barrios et al. 2003, Moreira et al. 2003, Paul-Chávez y Riosmena-Rodríguez 2006, Peña-Salamanca 2008), la riqueza de especies en la laguna El Morro es mayor, pudiéndose explicar esta situación por la cercanía de las estaciones muestreadas a praderas de Thalassia testudinum y sustratos rocosos, los cuales ofrecen albergue a las macroalgas, beneficiando su propagación en el manglar.

En concordancia con lo expresado anteriormente, Barrios et al. (2003) señalan que es posible encontrar en las comunidades de algas asociadas a manglar, especies no típicas o también conocidas como accidentales; tal como la especie Ulva reticulata, la cual no se fija en las raíces, sino que es transportada por las corrientes desde el sustrato adyacente, para luego enredarse en las mismas, gracias a su talo que semeja una malla.

Al determinar el número de especies en cada una de las phyla estudiadas, se observó mayor porcentaje de algas clorofitas, seguidas por las rodofitas y por último las heterocontofitas, alterándose el patrón típico de distribución para la zona tropical y el resto de las costas caribeñas y venezolanas, el cual señala el siguiente orden rodofitas, clorofitas y heterocontofitas (Vera 2000, Gil 2001). Esta alteración podría atribuirse a las continuas descargas de aguas residuales no tratadas que desembocan directamente en este cuerpo lagunar. Tal como lo afirma López (2012), quien explica que uno de los aspectos que afectan las condiciones naturales de laguna El Morro, son las descargas de 2,6 L/s durante cinco minutos cada tres horas a través de tuberías provenientes de los complejos hoteleros y zonas residenciales vecinas en el extremo sur de la laguna, así como los aportes derivados del canal de desagüe de la estación de bombeo La Auyama.

En este trabajo, el género Ulva presentó el mayor número de especies. Los representantes de este género se encuentran ampliamente distribuidos a nivel mundial y tienden a ser organismos oportunistas que colonizan el sustrato, a su vez es utilizado como indicador de descargas de aguas domésticas y de encontrarse en zonas eutróficas (Bold y Wynne 1985, Van den Hoek et al. 1998, Lotze y Schranm 2000).

Por otro lado, la diversidad macroalgal estuvo representada principalmente por los géneros de algas filamentosas (Chaetomorpha, Cladophora y Polysiphonia) y foliosas (Ulva, Caloglossa, Bostrichia y Dictyota). Es posible observar dos tipos de poblaciones bien diferenciadas, la primera consta de formas filamentosas, las cuales parecen desarrollarse mejor en zonas de alta sedimentación y el segundo grupo constituido principalmente de formas foliosas, formando algunas de ellas (C. leprieurii y B. tenella) la asociación conocida como Bostrychietum (Tejada 2002).

Además, estas especies son tolerantes a amplios rangos de salinidad (Martins et al. 1999). Por su parte, Dawes y Mathieson (2008) reportan la tolerancia de estas macroalgas a cambios intermareales, incluyendo a esta lista las especies Caulerpa spp. y Acanthophora spicifera, tal como se pudo observar en este estudio. Es importante mencionar, que muchas de estas algas también se encontraron adheridas a otros sustratos como piedras y ramas muertas de mangle.

Durante la investigación se observaron varias especies de Polysiphonia, las cuales se encontraban como epífitas de las raíces del mangle negro. Según Guiry y Guiry (2012), las especies de Polysiphonia se encuentran en la mayoría de las regiones marinas del mundo, asociadas a rocas, manglares, algas más grandes, invertebrados e incluso sobre el caparazón de tortugas marinas.

Cabe destacar que, durante esta investigación las especies Caloglossa leprieurii y Bostrichia tenella (Rhodophyta), se desarrollaron en la zona externa de los neumatóforos del mangle negro, formando mechones; mientras que, los géneros de algas Chaetomorpha y Cladophora fueron abundantes en la zona interna, con grandes cantidades de lodo asociado, coincidiendo estas observaciones con lo registrado por Rodríguez et al. (2010). En tal sentido, probablemente estas asociaciones de macroalgas producen estratos finos sobre el sustrato, los cuales participan en la captura de sedimentos (Dawes 1986).

De acuerdo a los resultados obtenidos en este trabajo, se concluye que la mayoría de las especies encontradas en la laguna El Morro son de afinidad tropical y se encuentran distribuidas principalmente en las localidades donde existen zonas con bosques de manglares.

CONCLUSIONES

Se identificaron 37 especies de macroalgas marinas asociadas a los neumatóforos de A. germinans en la laguna El Morro, considerándose este un buen sustrato para las mismas. Además esta investigación constituye un aporte importante a la ficoflora del estado Nueva Esparta. Las especies Polysiphonia atlantica, P. scopulorum, Heterosiphonia crispella y Dictyota crispata son nuevos registros para el estado.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al proyecto “Gestión Ambiental para el Saneamiento de la Laguna Costera El Morro, Municipio Mariño, Isla de Margarita”, que fue desarrollado en el Centro Regional de Investigaciones Ambientales (CRIA) de la Universidad de Oriente, Núcleo de Nueva Esparta, financiado por PROYECTO LOCTI, código: P-016.

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