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Saber

versión impresa ISSN 1315-0162

Saber vol.28 no.4 Cumaná dic. 2016

 

CARACTERÍSTICAS CLÍNICAS Y EPIDEMIOLÓGICAS DE ENTEROBIASIS EN NIÑOS ESCOLARIZADOS DE UNA ZONA RURAL DEL ESTADO FALCÓN, VENEZUELA

DALMIRO CAZORLA-PERFETTI,MARÍA ACOSTA-QUINTERO ,PEDRO MORALES-MORENO

Universidad Nacional Experimental Francisco de Miranda (UNEFM), Decanato de Investigaciones, Centro de Investigaciones Biomédicas (CIB), Laboratorio de Entomología, Parasitología y Medicina Tropical (LEPAMET), Coro, Venezuela.E-mail: lutzomyia@hotmail.com / cdalmiro@gmail.com

RESUMEN

El entero-helminto Enterobius vermicularis es el agente causal de la enterobiasis u oxiuriasis, la cual se encuentra con mayor prevalencia en niños. Se realizó un estudio para determinar la prevalencia y los parámetros clínicos y epidemiológicos de la enterobiasis en niños escolarizados de la población rural El Paso Acurigua, estado Falcón, Venezuela. El estudio de tipo descriptivo, prospectivo y transversal, se llevó a cabo entre noviembre 2006 y abril de  2007,  en  un  total  de  82  niños.  Para  la  identificación  de  los  probables  factores  de  riesgo  asociados  a  la enterobiasis se usó una ficha encuesta-epidemiológica. El diagnóstico parasitológico se realizó con el método de la  cinta  adhesiva.  Los  síntomas  asociados  a  oxiuriasis  se  determinaron  mediante  evaluación  clínica.  La prevalencia global de enterobiasis fue 40,2% (33/82), con porcentajes de infección significativamente mayores en varones (p = 0,001). Los síntomas significativamente asociados a enterobiasis fueron el prurito anal (p = 0,001), la  intranquilidad  (p  =  0,002),  el  bruxismo  (p  =  0,000)  y  el  dolor abdominal  (p  =  0,02).  Con la  aplicación  del análisis de regresión logística múltiple (ARLM) se determinó como potenciales factores de riesgo independientes significativamente involucrados en la transmisión de la enterohelmintiasis: el prurito anal [Odds Ratio (OR) = 3,6], la onicofagia (OR = 2,8), tener uñas sucias (OR = 6,3), jugar con mascotas (OR = 2,0), defecar en pozo séptico (OR = 2,3) y el hacinamiento  (≥ 6 personas/casa: OR = 19,8; ≥ 3 personas/habitación: OR = 1,8). En conclusión se determinó una elevada prevalencia de enterobiasis (40,2%) en niños escolarizados de la comunidad rural  El  Paso  Acurigua, estado Falcón,  Venezuela.  Por  ello,  se  recomienda  mejorar  las  condiciones  socio-sanitarias del sector, y mantener campañas de promoción y educación para salud.
 
PALABRAS CLAVE: Oxiuriasis, epidemiología, manifestaciones clínicas, niños.

CLINICAL AND EPIDEMIOLOGICAL CHARACTERISTICS OF ENTEROBIASIS IN RURAL SCHOLAR CHILDREN FROM FALCON STATE, VENEZUELA

ABSTRACT
 
The  enteric  helminth  Enterobius  vermicularis  is  the  causal  agent  of  enterobiasis  or  oxyuriasis,  which  is  most prevalent in children. A study was designed to determine the prevalence and clinical and epidemiological profiles of enterobiasis in preschool and elementary school children of El Paso Acurigua, Falcon state, Venezuela. The descriptive, prospective and cross-sectional survey was performed from November 2006 to April 2007, in a total of  82  children. Probable  risk  factors  for  enterobiasis  were  identified  by  using  epidemiological  questionnaires. Symptoms  associated  to  enterobiasis  were  determined  by  means  of  clinical  examination.  The  diagnosis  of pinworm  infection  was  made  by  adhesive  cellulose  tape.  The  overall  prevalence  of  enterobiasis  was  40.24% (33/82),  with  significantly  higher  percentages  of  infection  in  boys  (p  =  0.001).  Anal  pruritus  (p  =  0.001), restlessness (p = 0.002), bruxism (p < 0.000) and abdominal pain (p = 0.02) were the symptoms  significantly associated  with  enterobiasis.  Multiple  logistic  regression  analysis  allowed  the  determination  of  independent potential  risk  factors  for  transmission  of  this  enterohelminthiasis:  anal  pruritus  [Odds  Ratio  (OR)  =  3.6], onycophagy (OR = 2.8), dirty fingernails (OR = 6.3), pet playing (OR = 2.0), defecation on septic tank (OR = 2.3) and overcrowding (≥ 6 persons/household: OR = 19.8; ≥ 3 persons/room: OR = 1.8). Enterobiasis remains highly  prevalent  among  school  children  from  “El  Paso  Acurigua”.  Thus,  improving  standards  of  living  and personal-community hygiene as well as education campaigns, are advised.
 
KEY WORDS: Oxyuriasis, epidemiology, clinical manifestations, children.

Recibido: mayo 2016. Aprobado: julio 2016. Versión final: septiembre 2016.


INTRODUCCIÓN

La enterobiasis u oxiuriasis es ocasionada por el  entero-helminto  Enterobius  vermicularis (Nematoda-Chromadorea, Plectia-Rhabditida, Oxyuridae,  sensu  Ruggiero  et  al.  2015), comúnmente  conocido  como  oxiuro  (Botero  y Restrepo 2012). A pesar de que existen numerosas drogas  antihelmínticas  ampliamente  disponibles, la oxiuriasis aún continúa afectando a millones de seres  humanos  en  todo  el  globo  terráqueo, especialmente niños en edad preescolar y escolar (Cook 1994, Kucik et al. 2004, Botero y Restrepo 2012,  Kim  y  Yu  2014).  Estas  elevadas  tasas  de prevalencia  e  incidencia  se  explican  por  varias causas  (e.g.,  biológicas,  conductuales,  eco-epidemiológicas), incluyendo la facilidad con que E. vermicularis se adquiere individuo a individuo, ya  que  el  parásito  posee  hasta  cuatro  posibles mecanismos  de  transmisión;  además,  se  debe tener  presente  el  uso  inadecuado  de  las  drogas antihelmínticas  (Hugot  et  al.  1999,  Botero  y Restrepo 2012).
 
Como  se  ha  venido  insistiendo  (Cazorla-Perfetti 2014), en Venezuela a la oxiuriasis se le considera  como  una  patología  de  poco  interés, probablemente por el hecho de que por lo general la entero-helmintiasis no es fatal, además de que no es de reporte obligatorio (Cazorla et al. 2006a, Maniscalchi  et  al.  2010).  Sin  embargo,  aunque con  muy  poca  frecuencia,  las  migraciones ectópicas  de  E.  vermicularis  pueden  producir eventos  patológicos  de  consideración  (Botero  y Restrepo 2012, Cazorla-Perfetti 2014), e inclusive el  deceso  del  individuo  (Serpytis  y  Seinin  2012, Mizia-Stec  et  al.  2014);  y  de  forma  indirecta, principalmente  en  niños,  insomnio,  cansancio  e irritabilidad,  lo  que  posiblemente  lleve  a  la disminución  en  el  rendimiento  escolar  por  el déficit de atención (Cook 1994, Kucik et al. 2004, Botero  y  Restrepo  2012).  A  pesar  de  que usualmente no se le atribuía a este entero-helminto efectos  deletéreos  sobre  el  estado  nutricional  de los niños, en la actualidad se ha demostrado que E. vermicularis disminuye los niveles de macro y microelementos (cobre, hierro, zinc y magnesio), cuyas  deficiencias  por  lo  común  se  encuentran asociadas estrechamente al deterioro del crecimiento  y  desarrollo  pondoestatural,  la respuesta  inmune  y  de  la  capacidad  intelectual (Koltas  et  al.  1997,  Stephenson  et  al.  2000, Benítez y Amorós 2011, Cazorla-Perfetti 2014).
 
La  enterobiasis  es  altamente  frecuente  en  los escolares tanto rurales como de áreas urbanas de Venezuela,  dándose  prevalencias  en  algunas regiones  de  >  50%  (Cazorla-Perfetti  2014). Similar situación se observa en el estado Falcón, región  nor-occidental,  especialmente  en  áreas rurales  de  la  región  semiárida  (Monte  Espinoso Tropical) donde se han registrado cifras de hasta más  del  50%  (Acosta  et  al.  2002,  Cazorla  et  al. 2006a,b,  Humbría-Heyliger  et  al.  2012);  sin embargo,  en  las  otras  áreas  biogeográficas  de  la entidad  federal  como  el  sistema  montañoso coriano (sierra falconiana), existen pocos registros o estudios de la parasitosis intestinal aplicando el método de la cinta adhesiva en la región perianal.
 
Los  inconvenientes  planteados  acerca  de  la enterobiasis  como  problema  de  salud  pública  en Venezuela,  y  particularmente  en  la  región falconiana, ha motivado al equipo de investigación  multidisciplinario  del  Laboratorio de  Entomología,  Parasitología  y  Medicina Tropical (LEPAMET), Área Ciencias de la Salud,
Coro,  estado  Falcón,  Venezuela,  a  realizar  un estudio  para  determinar  la  prevalencia  y  los parámetros  clínicos  y  epidemiológicos  de  la infección por oxiuros en niños escolarizados de la población rural de El Paso Acurigua, enclavada en el  pie  de  monte  de  la  serranía  del  estado  Falcón (sistema  montañoso  coriano),  en  la  región  Nor-Occidental de Venezuela.
 
MATERIALES Y MÉTODOS
 
Área de estudio
 
El  estudio  de  tipo  descriptivo,  prospectivo  y transversal, se llevó a cabo entre noviembre 2006 y  abril  de  2007,  en  la  población  de  El  Paso Acurigua (11º19´48´´ de latitud norte y 69º26´55´´ de  longitud  oeste),  Municipio  Colina  del  estado Falcón, Venezuela (Fig. 1). La región posee  una zona bioclimática del tipo Bosque Seco Tropical (BST), con precipitación y temperatura promedio anual  entre  1.000-1.800  mm  y  22-29ºC, respectivamente (Ewel et al. 1976).

Muestra
 
De acuerdo a censo realizado, la población de El  Paso  de  Acurigua  estaba  integrada  por  493 habitantes.  La  muestra  estuvo  conformada  por todos  los  82  alumnos,  35  (42,7%)  del  sexo femenino, y 47 (57,3%) varones, que representaron  la  matrícula  de  la  Escuela Bolivariana de El Paso de Acarigua en el periodo escolar  2006-2007,  con  edades  comprendidas entre 3 y 14 años ( ± D.S = 7,3 ± 2,7).
 
Consideraciones bioéticas
 
A los habitantes, y a las autoridades sanitarias y educativas, se les notificó acerca de los objetivos del  estudio  antes  de  su  inclusión,  y  los  padres  y representantes  de  los  niños  firmaron  su consentimiento  de  participar.  Se  siguieron  las normas de bioética establecidas en la Declaración Helsinki de la Asociación Médica Mundial en su versión adoptada en la LII Asamblea General de Edimburgo del año 2000. Todos los resultados de los exámenes realizados fueron entregados a cada participante. Adicionalmente, se envió un informe a las autoridades sanitarias competentes para que aplicaran el tratamiento adecuado.
 
Determinación de factores de riesgo
 
A  la  comunidad  en  general,  se  les  dictaron charlas  informativas  y  educativas  sobre  todo  lo relacionado con la enterobiasis y su prevención. En la identificación de los probables factores de  riesgos  asociados  a  enterobiasis  se  usó  una ficha  encuesta-epidemiológica,  aplicada  a  los representantes  de  cada  niño  participante.  Se indagaron  datos  epidemiológicos  de  interés,  que fueron  anotados  en  ficha  ad  hoc.  Dicha  ficha epidemiológica estuvo estructurada de la siguiente manera:  datos  de  identificación,  hábitos  de higiene personal y familiar, estratificación social; tenencia de mascotas, consentimiento informado. El  estado  socio-económico  de  los  núcleos familiares se estableció por el método de Graffar modificado (Méndez-Castellano 1994).
 
Se consideró que existía hacinamiento cuando habitaban más de seis personas por casa, más de tres personas por habitación y más de dos personas
por cama (Acosta et al. 2002).

Figura  1.  Ubicación  geográfica  de  la  población  de  El  Paso  de  Acurigua  (11º19´48´´  de  latitud  norte  y  69º26´55´´  de longitud oeste), municipio Colina, estado Falcón, Venezuela.

 
Evaluación clínica
 
La  evaluación  clínica  se  realizó  con  especial énfasis en la búsqueda de síntomas generalmente asociados  con  la  infección  por  E.  vermicularis, incluyendo,  entre  otros,  prurito  anal,  enuresis, lesiones  perianales,  bruxismo,  vulvovaginitis, intranquilidad  (Botero  y  Restrepo  2012).  Es importante señalar que tanto la evaluación clínica y parasitológica fue realizada bajo la supervisión y  ejecución  de  la  médico  especialista  del  grupo (MAQ).
 
Examen parasitológico oviscópico

Se  aplicó,  una  vez  a  primeras  horas  de  la mañana (alrededor 6-7 am) antes del aseo personal y  defecación,  la  técnica  oviscópica  de  la  cinta adhesiva transparente de Graham (Graham 1941, Botero y Restrepo 2012), como se ha descrito en trabajos previos (Acosta et al. 2002, Cazorla et al. 2006a,b, Humbría-Heyliger et al. 2012).
 
Análisis estadístico
 
La asociación univariante entre las manifestaciones clínicas y los posibles factores de riesgo  con  la  presencia  de  los  oxiuros,  se  hizo mediante  las  pruebas  estadísticas  de  Ji  cuadrado (χ2) y χ2 de Mantel-Haenczel y la de χ2 de la razón de verosimilitud, respectivamente. Se consideró p ≤  0,05  como  nivel  de  significación.  En  aquellos casos  donde  se  encontró  una  asociación significativa en el análisis univariado, la fuerza se determinó  mediante  los  Odds  Ratio  (OR)  o productos  de  la  razón  cruzada  o  de  momios. Mientras  mayor  sea  un  OR  indicará  un  riesgo elevado  (≥  1).  En  lo  referente  a  las manifestaciones  clínicas,  los  OR  se  obtuvieron por las tablas de contingencia (análisis bivariante simple), y para los factores de riesgo por análisis de regresión logística múltiple (ARLM) utilizándose  como  método  de  estimación  de parámetros  el  de  Máxima  Verosimilitud,  y calculándose su bondad de ajuste con la prueba de Hosmer-Lemeshow,  a  fin  de  poder  controlar  las variables  de  confusión  (confounding  variables). Los  datos  se  analizaron  mediante  paquete estadístico  SIGMAPLOT  versión  12.5  (Systat Software  Inc.),  y  página  Web  para  cálculos estadísticos Simple Interactive Statistical Analysis (SISA).

RESULTADOS
 
Del  total  de  82  niños  examinados,  se encontraron  parasitados  con  E.  vermicularis    33 (Fig.  2)  para  una  prevalencia  de  la  infección  de 40,2%;  de  éstos,  7  (21,2%)  correspondieron  al sexo  femenino  y  26  (78,8%)  al  masculino,  para una  diferencia  significativa  en  relación  con  el género [χ2 = 10,2; p = 0,001], resultados éstos que se  muestran  en  la  Tabla  1.  En  lo  referente  a  los grupos  etarios,  los  niños  en  edad  escolar presentaron los mayores porcentajes de infección por E. vermicularis (72,7 vs. 27,3%), sin embargo estas  diferencias  no  fueron  estadísticamente significativas (χ2 = 14,8; p = 0,19) (Tabla 1).
 
En  la  Tabla  2,  se  muestran  los  signos  y síntomas.  El  prurito  anal  se  presentó  en  22 (66,67%) de los niños parasitados y 15 (30, 61%) de los no parasitados (χ2 = 10,32; OR = 3,6; p = 0,001);  la  intranquilidad  se  detectó  en  15 (45,46%) de los niños parasitados y 7 (14,29%) de los no parasitados (χ2 = 9,6; OR = 5; p = 0,001); mientras  que  el  bruxismo  se  presentó  en  20 (60,61%) de los niños parasitados y 10 (20,41%) de  los  no  parasitados  (χ2  =  13,6;  OR  =  6;  p  = 0,001), y el dolor abdominal en 8 (24,24%) de los niños parasitados y 3 (6,12%) delos no parasitados (χ2 = 5,5; OR = 4,9; p = 0,001) (Tabla 2). Dentro de  los  hábitos  de  higiene  personal  y  familiar (Tablas  3  y  4)  se  encontraron  significativamente asociados a oxiuriasis, la onicofagia (χ2 = 4,6; p = 0,03), uñas sucias (χ2 = 16,8; p = 0,001), jugar con mascotas (χ2 = 5,2; p = 0,02), no lavar las manos antes (χ2 = 22,0; p = 0,000) y después (χ2 = 5,5; p =  0,02)  de  comer  y  al  defecar  (χ2  =  10,4;  p  = 0,001), colgar la ropas juntas (χ2 = 6,8; p = 0,01), defecar  en  pozo  séptico  (χ2  =  5,6;  p  =  0,02),recolectar la basura en bolsas plásticas (χ2 = 13,9; p = 0,000), el hacinamiento (≥ 6 personas/casa: χ2 =  30,4;  p  =  0,000); ≥  3personas/habitación:  χ2  = 5,2; p = 0,02); y en lo referente a las condiciones socio-económicas  (Graffar),  pertenecer  a  un núcleo  familiar  con  un  bajo  nivel  de  pobreza relativa o crítica (χ2 = 12,0; p = 0,001) (Tabla 4).
 
Los  Odds  Ratio  (OR;  95%  intervalo  de confianza) de los factores de riesgo significativamente asociados con la infección por E. vermicularis, tal como lo sugieren sus OR ≥1, fueron:  padecer  de  prurito  anal  (OR  =  3,6), practicar la onicofagia (OR = 2,8), poseer las uñas sucias (OR = 6,3), jugar con mascotas (OR = 2,0), defecar  en  pozo  séptico  (OR  =  2,3)  y  vivir  en hacinamiento (≥ 6 personas/casa: OR = 19,8; ≥ 3 personas/habitación: OR = 1,8) (Tabla 5).
 
De  acuerdo  a  la  prueba  de  Hosmer  y Lemeshow, se obtuvieron valores no significativos (χ2 = 3,03, p = 0,8917), con lo cual se  considera  que  el  modelo  cuenta  con  buen ajuste.
 
Tabla  1.  Prevalencia  de  enterobiasis  por  grupos  de  edades  y  sexo,  en  niños  de  El  Paso  de  Acurigua,  estado  Falcón,Venezuela.


Tabla 2. Manifestaciones clínicas asociadas con enterobiasis en niños de El Paso de Acurigua, estado Falcón, Venezuela.


Tabla 3. Hábitos de higiene personal y familiar y su asociación con enterobiasis en niños de El Paso de Acurigua, estado Falcón, Venezuela.


Tabla 4. Hábitos de higiene personal y familiar y condición socio-económica (Graffar) y su asociación con enterobiasis en niños de El Paso de Acurigua, estado Falcón, Venezuela.


Tabla 5.  Odds  Ratios  (OR)  obtenidos  del  análisis  de  regresión  logística  múltiple  (ARLM)  para  factores  de  riesgo potencialmente asociados a enterobiasis en niños de El Paso de Acurigua, estado Falcón, Venezuela.


Figura  2.  Huevos  de  Enterobius vermicularis  sobre  la superficie de cinta adhesiva. A: 50X; B: 100X; C: 400X.

DISCUSIÓN
 
A pesar de su ubicuidad, las tasas de infección por  E.  vermicularis  pueden  variar  de  región  en región y dentro de un mismo país, dependiendo de varios factores como los de tipo climático, socio-económicos, demográficos, culturales e inclusive del  método  de  diagnóstico  (Deĝerli  et  al.  2009 Maniscalchi et al. 2010, Botero y Restrepo 2012). En  este  sentido,  la  prevalencia  de  40,2% encontrada  en  niños  matriculados  en  la  Escuela Bolivariana  de  El  Paso  de  Acarigua,  estado Falcón, Venezuela, es comparativamente mayor o menor que las detectadas en estudios realizados en otros  estados  del  país,  incluyendo  Trujillo (46,5%)  (Oropesa  et  al.  2010);  Mérida  (4,8  y 24,7%)  (Scorza  et  al.  1974);  Zulia  (8,6  y  55%) (Romero de Olaria 1979, Páez de Mourad y Calchi 1994,  Simoes  et  al.  2000,  Rivero  et  al.  2001); Bolívar  (4,7-45,8%)  (Devera  et  al.  1998, Requena-Certad et al. 2002, Requena et al. 2007, Cañas  et  al.  2013);  Anzoátegui  (11,2-49%) (Greatty  et  al.  1994,  González  et  al.  1995, Maniscalchi et al. 2010, Martínez y Batista 2011); Lara (17,7-39,1%) (Pérez et al. 2011, Cervantes et al.  2012);  Miranda  (19,2%)  (Arencibia  et  al. 2013). Esta cifra de 40,2% se encuentra dentro del rango  encontrado  en  la  región  falconiana  (23-57,8%) (Acosta et al. 2002, Cazorla et al. 2006a,b, Humbría-Heyliger et al. 2012), confirmando una vez más que esta entero-helmintiasis es altamente prevalente  en  preescolares  y  escolares  de  la entidad, especialmente en su área rural.
 
A diferencia de los hallazgos hechos en otras áreas  de  Venezuela  (e.g.,  Devera  et  al.  1998, Maniscalchi  et  al.  2010,  Requena-Certad  et  al. 2002, Requena  et al. 2007) y particularmente de la zona semiárida del estado Falcón (Acosta et al. 2002, Cazorla et al. 2006a,b, Humbría-Heyliger et al.  2012),  en  los  preescolares  y  escolares  del presente  estudio,  se  determinó  que  los  varones exhibieron prevalencias de oxiuriasis significativamente  mayores  que  las  de  sus contrapartes  del  sexo  femenino.  Como  posible explicación a estas diferencias, se ha indicado que las  niñas  adquieren  hábitos  de  higiene  más temprano,  además  de  que  los  varones  son  más hiperactivos (Requena-Certad et al. 2002, Lee et al. 2011). En relación con los grupos de edades, no  se  encontró  una  asociación  estadísticamente significativa entre esta variable y la infección por E.  vermicularis,  lo  que  sugiere  que  todos  los individuos  se  encuentran  expuestos  en  similares condiciones  de  riesgo;  esto  coincide  con  varios estudios  hechos  en  otras  regiones  de  Venezuela (e.g.,  Devera  et  al.  1998,  Requena-Certad  et  al. 2002,  Requena  et  al.  2007,  Maniscalchi  et  al. 2010,),  y  el  estado  Falcón  (Acosta  et  al.  2002, Cazorla  et  al.  2006a,b,  Humbría-Heyliger  et  al. 2012). Sin embargo, es necesario acotar que otros investigadores  han  observado  tasas  de  infección significativamente  mayores  en  niños  en  edad escolar, considerando que los preescolares reciben cuidados  especiales  de  sus  cuidadores,  y  se encuentran  confinados  en  las  aulas  de  clase durante  las  actividades  de  recreo  y  merienda (Norhayati et al. 1994, Song et al. 2003).
 
La  mayoría de los investigadores concuerdan en  que  el  prurito  anal  es  el  síntoma  más comúnmente relacionado con la presencia de los oxiuros  (Gilman  et  al.  1991,  Botero  y  Restrepo 2012, Zhao et al. 2013, Cazorla-Perfetti 2014), tal como  se  detectó  en  los  niños  estudiados  (OR  = 3,6),  así  como  también  en  estudios  similares hechos en la región falconiana (Acosta et al. 2002, Cazorla  et  al.  2006a,b,  Humbría-Heyliger  et  al. 2012).  Éste  se  origina,  especialmente  en  horas nocturnas, cuando la hembra del entero-helminto sale por el ano y al arrastrarse libera una sustancia pegajosa que ocasiona la alergia local (Cook 1994, Gilman et al. 1991, Botero y Restrepo 2012). Este rascado  durante  las  horas  de  pernocta,  perjudica las  actividades  de  aprendizaje  de  los  niños  en  la escuela,  debido  a  que  el  insomnio  con intranquilidad  los  estresan  y  les  disminuye  su capacidad de atención (Botero y Restrepo 2012), como en los preescolares y escolares del presente estudio (OR = 5). Además, debe tenerse en cuenta de  que  la  “vergüenza  de  tener  gusanos”  puede influir en la salud mental de los niños (Chang  et al.  2009).  Contrastando  con  otros  trabajos realizados  en  la  zona  semiárida  falconiana (Cazorla  et  al.  2006a,b,  Humbría-Heyliger  et  al. 2012),  el  bruxismo  (OR  =  6)  fue  otro  de  los síntomas  de  la  alteración  del  comportamiento significativamente  asociado  con  la  infección  por E.  vermicularis  en  los  niños  de  El  Paso  de Acurigua, estado Falcón, Venezuela. Tal como se observó  en  el  presente  trabajo  (OR  =  4,9),  los oxiuros  se  encuentran  entre  otro  de  los  posibles agentes de origen parasitario que ocasionan dolor abdominal  en  los  humanos  (Botero  y  Restrepo 2012, Giorgio et al. 2012, Thomassen et al. 2012, Yazgan et al. 2015). No obstante lo discutido, es necesario  que  se  realicen  estudio  clínicos  más controlados y aleatorizados, especialmente los de tipo caso-control, para determinar más fehacientemente la relación causa-efecto entre los oxiuros  y  las  manifestaciones  clínicas  que potencialmente  ocasionan  (Gilman  et  al.  1991, Rodríguez-Morales 2009); esto debido a que no se analizó la presencia de otros parásitos intestinales y de que muchas de estas manifestaciones clínicas no son patognomónicas de las infecciones por E. vermicularis.
 
El  éxito  de  E.  vermicularis  para  diseminarse dentro  de  las  poblaciones  humanas,  depende  en gran  medida  de  su  capacidad  de  poseer  hasta cuatro mecanismos de transmisión, siendo el más común  y  ampliamente  reconocido  el  de  “mano-ano-boca” (Cook 1994, Hugot et al. 1999, Botero y Restrepo 2012). El hecho de haberse encontrado que el prurito anal (OR = 3,6) y la onicofagia (OR = 2,8) con uñas sucias (OR = 6,3) se presentaron en  los  niños  de  El  Paso  de  Acurigua,  estado Falcón,  Venezuela,  significativamente  asociados a la presencia de E. vermicularis y en una elevada frecuencia,  conduce  a  sugerir  que  la  vía    oral “mano-ano-boca”  debe  estar  jugando  un  papel importante  en  la  diseminación  de  los  huevos  del entero-helminto  en  la  zona.  La  denominada “diseminación  aerosol”  también  se  encuentra dentro de los mecanismos que utilizan los oxiuros

para trasmitirse, la cual consiste en aprovechar la facilidad  de  flotación  de  los  huevos  cuando  son esparcidos  por  el  viento,  pudiendo  contaminar todo  tipo  de  superficies  (fomites)  (e.g.,  enseres, alimentos,  agua)  (Hugot  et  al.  1999).  Esta característica ayuda a explicar la asociación entre la presencia de oxiuros y el “jugar con mascotas” (OR = 2), pudiendo de esta manera entrar por vía oral  los  huevos  del  parásito,  que  potencialmente se  encuentran  en  el  pelo  de  sus  mascotas  (e.g., perros, gatos) (Hugot et al. 1999, Tavassoli et al. 2012), cuando los niños se llevan de una manera deliberada o no las manos a la boca.
 
El  hacinamiento  se  encuentra  dentro  de  los factores  más  importantes  que  contribuyen  en  la diseminación  intradomiciliar  persona-persona  de los  oxiuros,  cuyos  huevos  no  necesitan,  a diferencia de la mayoría de los geohelmintos, de las  condiciones  microambientales  para  su desarrollo (Requena et al. 2002, Wang et al. 2009, Botero  y  Restrepo  2012,  Cazorla-Perfetti  2014). Esta afirmación se ha demostrado fehacientemente  en  los  estudios  hechos  en  el semiárido falconiano (Acosta et al. 2002, Cazorla et al. 2006a,b, Humbría-Heyliger et al. 2012), y se reafirma  una  vez  más  en  los  niños  escolarizados del  presente  trabajo,  en  donde  se  encontró porcentajes de infección de oxiuriasis significativamente mayores en niños provenientes de  núcleos  familiares  con  un  elevado  grado  de hacinamiento (≥ 6 personas/casa, OR = 19,8; ≥ 3 personas/habitación, OR = 1,8).
 
El  hecho  de  que  exista  en  la  comunidad  la costumbre  de  colgar  la  vestimenta  juntas  en  la familia, habla a favor que esta sea otra de las vías de  diseminación  intradomiciliar  persona-persona (Botero  y  Restrepo  2012,  Cazorla-Perfetti  et  al. 2015),  aunque  su  asociación  con  el  helminto intestinal fue débil (OR = 0,4).
 
En  algunas  regiones  a  E.  vermicularis  se  le denomina  comúnmente  como  “gusano  de  los asientos”  (thread  worm),  esto  debido  a  que  a través  de  los  inodoros  contaminados  cuando  los individuos  se  sientan  pueden  servir  vía  fómite para la transmisión (Botero y Restrepo 2012). Esto ayudaría  a  explicar  el  hallazgo  de  mayores porcentajes de infección por oxiuros en los niños de  El  Paso  de  Acurigua,  estado  Falcón, Venezuela, que defecaban en pozo séptico (OR = 2,3), en comparación con aquellos que lo hacían a campo raso.
 
Varios autores han encontrado una asociación significativa  entre  el  estrato  socio-económico familiar  y  la  infección  por  oxiuros  (Changsap  et al. 2002, Chang et al. 2009, Keskin y Ay Bektaş 2014).  En  los  estudios  realizados  en  la  región falconiana,  se  ha  detectado  una  relación  directa entre  el  entero-nematodo  y  el  bajo  grado  de instrucción  de  las  madres,  como  variable  socio-económica  (Cazorla  et  al.  2006a),  las  cuales necesitan de un conocimiento básico de educación para  la  salud  en  parasitosis  intestinales  y particularmente  en  enterobiasis,  para  reducir  las tasas  de  infección  (Kang  et  al.  2012,  Kim  y  Yu 2014). La mayoría de los preescolares y escolares de  El  Paso  de  Acurigua,  estado  Falcón, Venezuela,  provenían  de  hogares  con  grado  alto de  pobreza  relativa  y  crítica;  sin  embargo,  esta característica no se encontró fuertemente asociada a  la  presencia  de  los  oxiuros  (OR  =  0,3).  Sin embargo, el hecho de presentarse en la comunidad tasas de prevalencia de enterobiasis > 40%, es por sí  solo  un  indicativo  de  serios  problemas  de higiene comunitaria y familiar, insalubridad y los de tipo socio-económico (Botero y Retrepo 2012).
 
CONCLUSIONES
 
La  enterobiasis  es  altamente  prevalente (40,2%) en los niños escolarizados de El Paso de Acurigua  de  la  sierra  falconiana.  Los  deficientes hábitos de higiene personal  y condiciones socio-económicos  limitadas  contribuyen  con  la transmisión  y  mantenimiento  endémico  de  E. vermicularis.
 
AGRADECIMIENTOS
 
Comunidad  y  Autoridades  educativas  y sanitarias  de  El  Paso  Acurigua,  estado  Falcón, Venezuela.
 
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