Diagnóstico de infección por Helicobacter pylori en pacientes VIH-positivos. Eficacia de métodos serológicos vs. test de ureasa y biopsia de mucosa gástrica.

Diagnostic of infection of Helicobacter pylori in HIV-positive patients. Efectiveness of serological methods vs. ureasa test and biopsy of mucous gastric.

Chacón de Petrola M¹, Ramos J², Flores ME^2,3, Pinto A⁴, Pacheco M^2,3.

1. Unidad de Investigaciones en Inmunología Clínica. Facultad de Ciencias de la Salud, Universidad de Carabobo.

2. Post-Grado de Medicina Interna. Facultad de Ciencias de la Salud, Universidad de Carabobo. Ciudad Hospitalaria "Enrique Tejera", INSALUD, Valencia.

3. Unidad de Inmunología Clínica. Ciudad Hospitalaria "Enrique Tejera", INSALUD, Valencia.

4. Gastroenterología. Centro Médico Rafael Guerra Méndez, Valencia.

Trabajo realizado con financiamiento del Consejo de Desarrollo Científico y Humanístico de la Universidad de Carabobo.

 

RESUMEN

    Objetivo. Valorar la eficacia de detección de IgG anti-Helicobacter pylori (Hp), test de ureasa y biopsia de mucosa gástrica en diagnóstico de infección por Helicobacter pylori en pacientes VIH+.

    Metodología: 29 pacientes, VIH+ (ELISA-WB), IgG anti-Hp: ELISA. Biopsia mucosa gástrica. Endoscopia . Test de Ureasa. Colorimetría.

    Resultados: 79,3% masculinos, edad: X: 31,9 (± 10,76). 65,52% sintomáticos gastrointestinal. IgG anti-Hp: 75,86% +; (68,42% sintomáticos - 90% asintomáticos). Test de ureasa: 68,97%+, (63,58% sintomáticos - 80% asintomáticos). Bx+ : 89,66% (84,21% sintomáticos - 100% asintomáticos). No significancia estadística (test exacto de Fisher) entre contaje linfocitos T CD4+ y técnicas diagnósticas. (Nivel de riesgo: 0,05). No asociación entre presencia o no de síntomas digestivos, positividad o no de procedimientos y contaje de CD4+. Pacientes con CD4+ inferior a 200, serología positiva en 27,73%; 66,66% positivos por Bx.

    Conclusiones: Serología: método diagnóstico eficaz de infección por Hp en pacientes VIH+, títulos negativos en pacientes con menos de 200 linfocitos CD4+ no descarta el diagnóstico.

ABSTRACT

    Value the effectiveness of the serum detection of specific antibodies, urease test and biopsy of mucous gastric in diagnostic of H. pylori in patients HIV+. Methods: 29 patients, HIV+ (ELISA-WB). IgG anti-Hp: ELISA. Biopsy of mucous gastric: endoscopy. Urease Test: colorimetric methods. Results: 29 patients, 79.31% masculine. Average age: 31.9± 10.76 years, 65.52% symptomatic from gastrointestinal area. 75.86% positive for IgG anti-H.p: 68.42% symptomatic/90% asymptomatic. Urease Test Positive: 68.7% (63.58% symptomatic / 80% asymptomatic). Biopsy gastric: Positive for H.p: 89.66% (84.21% of the symptomatic and 100% without symptoms). No statistical significance among lymphocytes count CD4+ and diagnostic techniques (Risk level: 0.05%). No association was among digestive symptoms, the positivity or not of the diagnostic procedure and count of CD4+, patients with level of CD4+ less of 200, the serology was positive in 27.73% with 66.66% positive in anatomopathology studies. Serology is an effective diagnostic method for Hp in patients HIV, but the presence of negative titles in patients with less than 200 lymphocytes CD4+ doesn’t discard the diagnostic

Palabras-clave: Helicobacter pylori, Virus de la Inmunodeficiencia Humana (VIH), diagnóstico serológico.

INTRODUCCIÓN

    Entre los pacientes infectados por el VIH, la afectación del sistema digestivo es sumamente frecuente: se presenta con una sintomatología variable (1, 2), y la mayoría de las veces es producto del estado de inmunodeficiencia característico de la enfermedad, que permite formas atípicas y especialmente severas, de infecciones comunes. Helicobacter pylori (Hp) es un agente capaz de lesionar la mucosa gastrointestinal, y su infección es extraordinariamente común, particularmente en países en desarrollo (3); pero su comportamiento en los pacientes VIH-positivos, tanto desde el punto de vista clínico como laboratorial y anatomopatológico, no ha podido ser bien establecido, y su prevalencia ha sido reportada en forma muy variable por distintos investigadores (4-8). Se ha publicado la existencia de una relación inversa entre la infección por Hp y el estado inmunológico del paciente, siendo la prevalencia mucho menor en pacientes con deterioro severo del sistema inmune (CD4+<200 cél) (9); así mismo, la presencia de úlcera péptica en pacientes VIH-positivos con contajes de linfocitos CD4 por debajo de 200 es significativamente menor que entre la población sana (10).

    En relación con Hp, la mayoría de las personas infectadas nunca desarrollarán enfermedad sintomática; a pesar de esto, su presencia ha sido relacionada con numerosas condiciones clínicas, algunas de las cuales están suficientemente documentadas y otras no convincentemente sustanciadas (11-17). Debido a esto, y al hecho de ser una infección susceptible de tratamiento, su diagnóstico se hace necesario, existiendo procedimientos tanto de carácter invasivo como no invasivo De estas pruebas, lógicamente aquéllas que no precisan de maniobras invasivas son las mejor aceptadas por la población; sin embargo, los tests serológicos, como confirman diagnósticos en la medida en que evidencian la presencia de anticuerpos específicos en contra de un determinado patógeno, pueden ser cuestionados como procedimientos eficaces en pacientes con alteraciones de la respuesta inmune, como es el caso de los pacientes infectados por el VIH, por lo que en el presente estudio se valoró la eficacia de la detección sérica de anticuerpos específicos anti-Hp como método diagnóstico en pacientes VIH positivos, comparándolo con el test de ureasa y el estudio anatomopatológico por biopsia de mucosa gástrica.

METODOLOGÍA

    El presente estudio consiste en una investigación descriptiva comparativa de campo, de carácter transeccional, en donde se estudiaron pacientes de ambos sexos, con diagnóstico de infección por VIH, controlados en la Unidad de Inmunología de la Ciudad Hospitalaria "Enrique Tejera", Valencia, quienes cumplieron los siguientes criterios de inclusión: 1. Diagnóstico confirmado de infección por VIH, (ELISA y Western-Blot). 2. Fenotipaje celular, realizado en el momento de su inclusión. 3. Consentimiento informado por escrito del paciente. 4. Condiciones generales que permitieran estudio endoscópico de vías digestivas superiores. 5. Mayoría de edad. Se excluyó a los pacientes con diagnóstico previo de infección por Hp o que hubiesen recibido antibioticoterapia en los tres meses previos al estudio. A cada paciente se le realizó una historia clínica completa, y se clasificaron en dos grupos, dependiendo de la presencia o no de síntomas asociados con las vías digestivas: Grupo A: Asintomáticos. Grupo B: Sintomáticos. En relación con el fenotipaje celular, se establecieron dos categorías: aquellos pacientes con contaje de linfocitos T CD4+ por encima de 200 células, y aquéllos con cifras inferiores, considerándose a los primeros con un nivel de inmunocompetencia adecuado y los segundos inadecuado. En el momento de su inclusión en el estudio, se obtuvo una muestra de sangre de la vena del pliegue del codo, y el suero correspondiente fue almacenado a -70ºC, para su procesamiento posterior, en un período no mayor de tres meses. La detección de anticuerpos IgG anti-Hp se realizó por métodos inmunoenzimáticos (ELISA) a través de la prueba Platelia Hp, utilizando microplacas Pasteur, sensibilizadas con un extracto antigénico semipurificado, sin proteínas flagelares que pudieran provocar reacciones cruzadas. Para la interpretación de los resultados se utilizó la escala siguiente: Positivo: >1,10; intermedio (no significativo): > 0,90; negativo: <0,90.

    El estudio endoscópico se realizó en un lapso no mayor de diez días, y previa sedación del paciente con midazolam y bajo anestesia local con xilocaína en aerosol en la cavidad oral. Se obtuvieron dos muestras de mucosa gástrica, utilizando una en forma inmediata para la realización del test de ureasa. En el caso de existir colonización por Hp, la ureasa presente hidroliza la úrea, lo que se traduce en un incremento del pH, evidenciado por un cambio de coloración evidente en menos de una hora (15). La segunda muestra de mucosa gástrica se fijó con formalina al 10% y se introdujo en un bloque de parafina, según técnicas habituales. Se obtuvieron cortes de tres micras y se colorearon con hematoxilina eosina y Giemsa, siendo analizados por especialistas patólogos.

    Los datos fueron analizados a través de una técnica estadística porcentual (SPSS ver. 7.5) y aplicación del Chi cuadrado de homogeneidad.

RESULTADOS

    Se estudió a un total de 29 pacientes, 23 (79,31%) del sexo masculino y 6 (20,69%) femeninos, con edades comprendidas entre 17 y 61 años (media aritmética: 31,9 ± 10,76 años), 82,75% menores de 40 años. 34,48% -10 pacientes- asintomáticos (grupo A) desde el punto de vista gastrointestinal y 65,52% (19) sintomáticos (grupo B). El síntoma referido con mayor frecuencia fue la diarrea (52,62%), seguido de náuseas (15,79%), dolor abdominal y acidez (10,53%, respectivamente). El 75,86% de los pacientes fueron positivos para anticuerpos IgG anti Hp (90% en el grupo A y 68,42% del grupo B). En relación con el test de ureasa, 68,97% fueron positivos (80% del grupo A y 63,58% en el grupo B), y en el estudio anatomopatológico de la mucosa gástrica, el 89,66% fue positivo para Hp (100% en el grupo A y 84,21% positivos del grupo B). Entre el estado inmunológico del paciente, evaluado a través del contaje de linfocitos T CD4, y las tres técnicas diagnósticas utilizadas (cuadros 1, 2 y 3), se observó que no existe asociación entre la detección de anticuerpos específicos anti Hp y el contaje de linfocitos CD4+, así como tampoco entre el test de ureasa y el estudio anatomopatológico con el estado inmune adecuado o inadecuado inmune, medido a través de linfocitos CD4+ (test exacto de Fisher, nivel de significancia 0,05). Tampoco se demostró asociación entre la presencia o no de síntomas de las vías digestivas y la positividad o no de las tres técnicas diagnósticas utilizadas, tanto en el grupo de pacientes con un nivel de competencia inmune adecuado como en aquéllos con valores de CD4+ por debajo de 200 células. En el cuadro 4 se observa que la diferencia entre los porcentajes de positividad diagnóstica de los tres métodos utilizados no es significativa al 5% (estadístico de decisión "t" de Student; p>0,05).

Cuadro 1. Distribución según detección de anticuerpos IgG anti-Helicobacter pylori, en comparación con el contaje de linfocitos TCD4.

Cuadro 2. Distribución según test de ureasa, en comparación con el contaje de linfocitos TCD4.

Cuadro 3. Distribución según biopsia de mucosa gástrica, en comparación con el contaje de linfocitos TCD4. 2001.

Cuadro 4. Distribución según resultados de la detección de anticuerpos IgG anti-Helicobacter pylori, test de ureasa y biopsia de mucosa gástrica.

DISCUSIÓN

    La presencia de sintomatología digestiva es una observación frecuente entre la mayoría de los pacientes infectados por el VIH, (10, 18); el virus ha sido identificado en los linfocitos de la lámina propia del intestino delgado y grueso (19), y se ha demostrado que puede lesionar directamente la mucosa digestiva, con la consecuente activación de citocinas y mediadores inflamatorios que pudieran estar directamente relacionados con la aparición de determinados síntomas, como por ejemplo la diarrea; sin embargo, es importante tener presente que infecciones por otros gérmenes pueden ser causantes de muchas de las patologías digestivas en estos pacientes. En relación con la existencia de sintomatología asociada a Hp, en el presente estudio se demuestra que el comportamiento entre los pacientes VIH-positivos es similar al de la población negativa, en la cual el porcentaje de individuos con síntomas atribuibles a su presencia es pequeño. En todos los pacientes del grupo A (asintomáticos) se demostró infección por Hp por estudios de anatomía patológica, y el 90% de ellos presentó anticuerpos anti -Hp.

    Se ha publicado que la prevalencia de Hp en pacientes VIH-positivos es inferior a la reportada entre la población no infectada (10); sin embargo, en el presente trabajo se demostró su presencia en un alto porcentaje de los pacientes, independientemente del método diagnóstico utilizado. Dado que entre los pacientes con estudio histopatológico positivo para Hp, el 84% presentó anticuerpos anti Hp y el 76,92% un test de ureasa positivo, se puede concluir que la serología anti Hp sigue siendo de utilidad diagnóstica, aun en pacientes con compromiso del sistema inmune, siempre y cuando la detección de los mismos se efectúe por métodos inmunoenzimáticos convencionales, pues los test denominados de serología rápida para la detección de anticuerpos anti Hp poseen una deficiente exactitud diagnóstica en nuestro medio (8, 20, 21). Sin embargo, el número de casos con serología positiva para Hp fue menor entre los pacientes con un nivel de inmunocompetencia inadecuado (CD4<200cel) que entre aquéllos con contajes de linfocitos CD4 por encima de 200; pero, en el 66,66% de los casos serológicamente negativos con menos de 200 linfocitos CD4+, se demostró la presencia de Hp por estudios histopatológicos. La ausencia de anticuerpos puede ser debida a fallas en el clono de células inmunocompetentes específicas para Hp, como consecuencia de la acción del VIH. Por lo tanto, en pacientes VIH-positivos y severo compromiso del sistema inmune, una serología negativa para Hp no descarta esta infección, y cuando su diagnostico sea fundamental se hace necesario la realización de técnicas diagnósticas invasivas que permitan la realización de estudios histopatológicos, ya que la biopsia de mucosa gástrica y el estudio anatomopatológico posterior representan un método altamente efectivo para el diagnóstico de infección por Hp (22-24).

    El hecho de que al aumentar el grado de inmunosupresión disminuya el porcentaje de infección por Hp (10, 25, 26), podría estar relacionado con la necesaria presencia de células CD4+ para la colonización por Hp. En apoyo de dicha hipótesis se ha demostrado, en pacientes VIH-negativos, la selectividad de los linfocitos CD4+ para agruparse en la zona antral de la mucosa gástrica, donde se desarrolla la gastritis asociada a Hp, lo que contrasta con el predominio que normalmente tienen los linfocitos CD8 en la mucosa gástrica intraepitelial en personas no infectadas por Hp. Las investigaciones apuntan hacia la existencia de una estrecha relación entre la capacidad de Hp para colonizar y lesionar la mucosa gástrica, y los fenómenos inflamatorios inducidos por los linfocitos CD4+, y experimentalmente se ha demostrado que las alteraciones en la mucosa gástrica inducidas por Hp están relacionadas con una activación y proliferación de células CD4 a través de respuestas tipo Th1 (27, 28). Se ha establecido que existe una compleja interacción entre la capacidad inmune del huésped y las lesiones anatomopatológicas producidas en la mucosa gástrica por Hp (29). La disminución de las respuestas tipo Th1 a nivel de la mucosa en cuestión, ejerce un efector protector a ese nivel, como se ha evidenciado en pacientes infectados por determinados parásitos intestinales, capaces de desviar la respuesta hacia el tipo Th2: la infección por ascaris puede polarizar la respuesta hacia la vía de citoquinas Th2, ejerciendo así el mencionado efecto protector (30, 31). Se ha postulado que las lesiones de la mucosa gástrica mediadas inmunológicamente permiten la trasudación de componentes del suero que aumentan la eficacia colonizadora de Hp y, de esta forma, todos los mecanismos que atenúen las respuestas tipo Th1 reducirían la intensidad de la colonización y la patología producida (30, 32). En el presente trabajo se evidencia una vez mas la importancia de la respuesta inmune en el establecimiento de la infección por Hp, por lo cual es fundamental continuar los estudios en este sentido, pues en la medida en se comprenda mejor esta interrelación, mejorará la capacidad terapéutica ofrecida a los pacientes, al mismo tiempo que se podrán prevenir patologías cuyo probable inicio esté ligado a la infección por este bacilo.

CONCLUSIONES

    La serología es un método eficaz para el diagnóstico de infección por Hp en pacientes VIH +, pero títulos negativos en pacientes con menos de 200 linfocitos T CD4 positivos no descartan el diagnóstico.

BIBLIOGRAFÍA:

1. SHARPSTONE D, GAZZARD B. Gastrointestinal Manifestation of HIV Infection. Lancet, 1996; 348 (9024): 379-383.        [ Links ]

2. BJARNASON I, SHAPRPSTONE DR, FRANCIS N, MARKER A, TAYLOR C, BARRET M, et al. Intestinal inflammation, ileal structure and function in HIV. AIDS, 1996; 10(12): 1385-91.        [ Links ]

3. MAHERZI A, BOUAZIZ ABED A, FENDRI C, OUBICH F, KOUBAA J, FAUCHERE JL, et al. Infection à H.p: étude prospective chez les enfants tunisiens asymptomatiques. Archives de Pédiatrie, 2003; 10(3): 204-207.         [ Links ]

4. BARUA RL, SEMINARIO RB, ARCE SR, GILMAN RH. Geographics Factors Probably Modulating Alternative Pathways in Helicobacter pylori Associated Gastroduodenal Pathology: A Hypothesis. Clin Infect Dis. 1997; 25: 1013-1016.        [ Links ]

5. SUD A, RAY P, BHASIN DK, WANCHU A, BAMBERY P, SINGH S. Helicobacter pylori in Indian HIV infected patients. Trop Gantroenterol. 2002; 23(2): 79-81.        [ Links ]

6. FRANCIS N, LONGAN R, WALKER M, POLSON RJ, BOYISTAN AW, HARRIS JRW, et al. Campilobacter Pylori in the Upper Gastrointestinal Tract of the Patients with HIV-1 Infection J Clin Pathol. 1997; 43: 60-62.        [ Links ]

7. ACETTI A, CELESTINO D, PENNICA A, LERI O, CAFERRO M. Antibodies to Helicobacter Pylori in HIV-1 Infection. Lancet, 1990; 1: 57 (letter).        [ Links ]

8. VAIRA D, MIGLIOLI M, MENEGATTI M, HOLTON J, BOSCHINI A, VERGURA M, el al. Helicobacter pylori Srtatus, Endoscopic Findings and Serology in HIV-1-Positive Patients. Dig Dis and Sciences, 1995; 4.8: 1622-1626.         [ Links ]

9. ALIMOHAMED F, LULE GN, NYONG´O A, BWAYO J, RANA FS. Prevalence of H.p and endoscopic findings in HIV seropositive patients with upper gastrointestinal tract symptoms at Kenyatta National Hospital, Nairobi. East Afr Med J. 2002; 79(5): 226-31.        [ Links ]

10. CACCIARELLI A, MARANO B, GUALTIERE N, ZURETTI A, TORRES R, STARPOLI A, et al. Lower H.p Infection and Pectic Ulcer Disease Prevalence in Patients with AIDS and Supressed CD4 Counts. Am J Gastroenterol. 1996; 91 (9): 1783-1784.        [ Links ]

11. KURATA JH, NOGAWA, AN. Meta-analysis of Risk Factors for Peptic Ulcer. Nonsteroidal antiinflamatory drugs, H.p and smoking. J Clin Gastroenterol. 1997; 24(1) 845-850.        [ Links ]

12. PARSONNET J, HANSEN S, RODRÍGUEZ L, GELB A, WARNKE R, JELLUM E, el al. Helicobacter pylori Infection and Gastric Lymphoms. N Engl J Med. 1994; 330(18): 1267-1271.        [ Links ]

13. SCHIELE F, BATUR MK, SERONDE MF, MENEVEAU N, SEWOKE P, BASSIGGNOT A, el al. Cytomegalovirus, Chlamidea pneumoniae and Helicobacter pylori IgG antibodies and restenosis after implantation: an angiographic and intravascular ultrasound study. Heart, 2001; 85(3): 304-311.        [ Links ]

14. TIRAN A. Helicobacter pylori and Cytomegalovirus Infection and Atherosclerosis: An Assessment of Current Status. Wien Med Wochenschr. 2001; 151(24): 587-9.        [ Links ]

15. MARTÍNEZ TORRES A, MARTINEZ GAENSLY M. Hp: ¿Un nuevo factor de riesgo cardiovascular? Rev Esp Cardiol, 2002; 55(6) :652-6.        [ Links ]

16. LÓPEZ PÉREZ G, ALCÁNTARA RODRÍGUEZ F. Relación entre la infección por H.p y las enfermedades atópicas. Revista Alergia México, 2002; 49(5):157-162.        [ Links ]

17. CORRADO G, LUZZI I, LUCARELLI S, FREDIANI T, PACCHIAROTTI C, CAVALIERE M, el al. Positive association between H.p infection and food allergy in children. Scand J Gastroenterol,1998; 33(11): 1135-9.        [ Links ]

18. VARSKY C, CORREA MC, SARMIENTO N, BONFATI M, PELUFFO G, DUTACK A, el al. Prevalence and Etiology of Gastroduodenal Ulcer in HIV Positive Patients: A Comparative Study of 497 Symptomatic Subjets evaluated by Endoscopy. Am J Gastroenterol, 1998; 93(6):935-940.        [ Links ]

19. KOTLER DP. Characterization of intestinal disease associated with Human Immunodeficiency Virus infection and response to antiretroviral therapy. J Inf Dis. 1999; 179(Suppl 3): S454-6.        [ Links ]

20. GISBERT JP, VÁZQUEZ MA, CANTERO J, PAJARES M. Estudio de la validez de la Serología Rápida para el diagnóstico de la infección por H.p. Aten Primaria, 2002; 30(8): 501-506.        [ Links ]

21. VALLE LM, VALDEPÉREZ J, TIRADO M, VERDURAS D, YUS C, GOMOLLON F. Fracaso de la serología rápida para Helicobacter pylori como método diagnóstico en la consulta de atención primaria. Aten Primaria, 2001; 28(2):126-128.         [ Links ]

22. KROSER JA, FAIGEL DO, FURTH EE, METZ DC. Comparison of Rapid Office Based Serology with Formal Laboratory Based ELISA Testing for Diagnosis of H.p Gastritis. Digestive Dis and Sciences. 1998; 43(1): 103-108.        [ Links ]

23. LUTHRA GK, DINUZZO AR, GOURLEY WK, CROWE SE. Comparation of Biopsy and Serological Methods of Diagnosis of H.p Infection and the Potencial Role of Antibiotics. Am J Gastroenterol. 1998; 93 (8): 1291-1296.        [ Links ]

24. BLECKER U, MENTHA DI. Diagnosis of H.p. Indian J Pediatr. 1997; 64(6):815-27.        [ Links ]

25. BLECKER U, KEYMOLEN K, LANCIERS S, BAHWERE P, SOUAYAH H, LEVY J, et al. The Prevalence of Helicobacter pylori in Human Immunodeficiency Virus-infected children. J Pediatr Gastroentero Nutr. 1994; 19(4): 417-20.        [ Links ]

26. VALDÉS ALONSO L, GONZÁLEZ CARVAJAL M, RUIZ PÉREZ A, ARTEAGA HERNÁNDEZ E, BORBOLLA BUSQUETS E, RICARDO FONSECA M. Infección por H.p en un grupo de pacientes VIH/SIDA. Rev Cubana Med Trop, 2001; 53(3):199-203.        [ Links ]

27. MATAPALLIL J, DANDEKAR S, CANFIELD R, SOLNICK V. A predominant Th1 type of immuneresponse is induced early during acute H.p infection in rhesus macaques. Gastroenterology, 2000; 118:307-315.        [ Links ]

28. CHEN W, SHU D, CHADWICK VS. Helicobacter pylori infection in interleukin-4-deficient and transgenic mice. Scand J Gastroenterol, 1999; 34(10): 987-92        [ Links ]

29. FABRIS P, PILOTTO A, BOZZOLA L, TOSITTI G, SOFFIATI G, MANFRIN V, el al. Serun pepsinogen and gastrin levels in HIV positive patients: relationship with CD4+ cell counto and H.p infection. Aliment Pharmacol Ther, 2002; 16(4):807-11.        [ Links ]

30. FERNANDO N, HOLTON J, ZULU I, VAIRA D, MWABA P, KELLY P. H.p Infection in an Urban Africum Population. J of Clin Microb. 2001; 39(4): 1323-1327.        [ Links ]

31. COOPER P, CHICO ME, SANDOVAL C, ESPINEL I, GUEVARA A, KENNEDY M, et al. Human Infection with Ascaris lumbricoides is Associated with a Polariced Cytokine Response. J Infect Dis. 2000; 182: 1207-1213.        [ Links ]

32. ELLIOT A, NARLYINGI J, QUIGLEY M, FRENCH N, GILKS CF, WHITWORTH JA. Inverse Association between BCG Immunization and Intestinal Infestation among HIV-1 positive Individual in Ugand. Lancet. 1999;354: 1000-1001.        [ Links ]