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Revista de la Sociedad Venezolana de Microbiología

versión impresa ISSN 1315-2556

Rev. Soc. Ven. Microbiol. v.23 n.1 Caracas ene. 2003

 

Botriomicosis: Infección bacteriana granulomatosa poco frecuente. Revisión de la literatura.

Botriomycosis: Unusual bacterial granulomatosis infection. Review of literature.

Marcano MJ1, Landaeta JM2, Andrade RE2, Brito A2, Cerrada O2.

1. Médico Cirujano, Residente de Postgrado, Microbiología Médica, Universidad Central de Venezuela, Instituto de Biomedicina, Caracas, Venezuela.

2. Cátedra de Microbiología, Escuela de Medicina "José María Vargas", Universidad Central de Venezuela, Caracas, Venezuela.

RESUMEN

    Se designa como botriomicosis a la infección granulomatosa crónica causada por bacterias, que afectan piel y vísceras. Fue descrita por primera vez en 1870 por Bollinger. El primer caso en humanos se reportó en 1910, por Archibald. Clínicamente mimetiza patologías neoplásicas (Slootmaekers, 1997) e infecciones micóticas o por actinomicetos (Picou, 1979). Histológicamente puede presentarse con características comunes a micosis e infecciones bacterianas especificas. Staphylococcus aureus es el agente más frecuente (Wu, 1978), junto a Pseudomonas sp, E. coli y Neisseria sp, (Bishop 1976; Fain 1997; Washburn 1985). Se caracteriza macroscópicamente por lesiones nodulares de contenido purulento, con tendencia a fistulizar; y microscópicamente por granulomas con agrupaciones bacterianas, generalmente en racimos, embebidas en una matriz hialina eosinofílica (Shlossberg, 1998), contenida en una cápsula fibrosa, apariencia que semeja los gránulos actinomicóticos. La forma cutánea es la más frecuente y con mejor pronóstico, a diferencia de la forma visceral. Se asocia con fibrosis quística (Katnelsen, 1964), alteraciones en la inmunidad celular (Buckley, 1968), enfermedad granulomatosa crónica (Washburn, 1985), diabetes mellitus (Leibowitz, 1981), pacientes VIH-positivos (Toth, 1987) y como infección oportunista poco frecuente (Klassen, 1996). El diagnóstico se realiza por demostración del agente a través de coloraciones, cultivo y otras técnicas, y al excluir hongos y actinomicetos (Brown, 1990). El tratamiento es en base a antibioticoterapia prolongada, escisión quirúrgica (Chu, 1994) y otras técnicas complementarias (Leffell, 1989).

ABSTRACT

    Botryomycosis is a granulomatous chronic infection caused by bacteria that affect skin and viscera. It was described for the first time in 1870 by Bollinger, the first case in human was reported in 1910 by Archibald. Clinically it mimics pathologies as tumors (Slootmaekers, 1997) and fungal or actinomicetal infections (Picou, 1979). In histology, can be presented with characteristic common to fungal and bacterial infections very specific. Staphylococcus aureus is the most frequent agent (Wu, 1978), follow of Pseudomonas sp, E. coli, Neisseria sp, (Bishop 1976; Fain 1997; Washburn 1985). Macroscopically is characterized by nodule lesions, of contained dead white blood cells, with tendency to do fistula; and microscopically for granulomas with bacterial groupings in clusters generally absorbed in a main actinomycotical hialin eosinofílic (Shlossberg, 1998), contained in a fibrous capsule, appearance that looks like the granules. The cutaneous form is the most frequent and with better presage, contrary to the visceral form. The patology associates with cystic fibrosis (Katnelsen, 1964), alterations in the cellular immunity (Buckley, 1968), granulomatous chronic illness (Washburn, 1985), diabetes mellitus (Leibowitz, 1981), HIV positive patient (Toth, 1987), and as infection opportunistic (Klassen, 1996). The diagnosis is made done by the demonstration of the agent through stains, culture and other techniques; and excluding mycotic and actinomicetal infection (Brown, 1990). Treatment is with base to lingering antibiotics, surgical excision (Chu, 1994) and other complementary techniques (Leffell, 1989).

Palabras-clave: Botriomicosis, infección granulomatosa bacteriana.

OBJETIVOS

    • Revisar una entidad patológica bacteriana poco frecuente, con características clínicas, microbiológicas e histopatológicas especificas, y su similitud con otras entidades nosológicas.

    • Realizar una revisión bibliográfica de los casos más importantes publicados sobre botriomicosis.

    • Revisar la evolución del concepto de enfermedad botriomicósica a través del tiempo y actualizarlo.

    • Enumerar los agentes etiológicos más frecuentes implicados en botriomicosis.

    • Enumerar las teorías sobre los probables mecanismos patogénicos implicados en el desarrollo de botriomicosis.

    • Describir las condiciones o asociaciones patológicas del hospedador con relación al desarrollo de la enfermedad botriomicósica.

    • Comentar los métodos diagnósticos y el tratamiento de la patología botriomicósica.

    • Reconocer la botriomicosis como una patología importante en el diagnóstico diferencial de las enfermedades granulomatosas.

DEFINICIÓN, SINONIMIA

    Botriomicosis: Inflamación crónica supurativa con lesiones granulomatosas y la presencia de gránulos micóticos arracimados; proviene de los términos "Botrio" (racimos como de uvas) y "Micosis" (relativo a la etiología fúngica) (1).

    Botriomicosis. Reconoce la etiología bacteriana (S. aureus) (2).

    Actinofitosis estafilocócica (3).

    Actinofitosis actinobacilar (4).

    Pseudomicosis bacteriana (5).

    "… Infección granulomatosa crónica de etiología bacteriana, que afecta tegumentos y vísceras, caracterizada clínicamente por mimetizar patologías neoplásicas, micóticas o infección por actinomicetos; histopatológicamente se presentan lesiones nodulares macroscópicas, de contenido purulento y con tendencia a fistulizar; microscópicamente hay granulomas con agrupaciones bacterianas generalmente en racimos embebidas en una matriz hialina eosinofílica contenida en una cápsula fibrosa, apariencia que asemeja a los gránulos actinomicóticos…"

    Pseudobotriomicosis (6), Granuloma pediculatum (6), Granuloma piogenicum (7), Granuloma telangiectasicum (8), Granuloma hipertrófico (9), son términos que se intentaron emplear para identificar patologías que macroscópicamente y en algunos aspectos microscópicos, se creían botriomicosis, pero el diagnóstico no fue confirmado, al no lograr demostrarse acúmulos arracimados de bacterias rodeados por una cápsula fibrosa o birrefringente (10).

AGENTES ETIOLÓGICOS

    Entre los microorganismos aislados con mayor frecuencia asociados a la génesis de la botriomicosis tenemos:

    • Staphylococcus aureus (2),

    • Staphylococcus sp (11),

    • Escherichia coli (3),

    • Pseudomonas aeruginosa (12),

    • Pseudomonas sp (13),

    • Corynebacterium jeikeium (antes Corynebacterium JK) (14),

    • Moraxella nonliquefaciens (15),

    • Propionibacterium acnes (16),

    • Neisseria mucosa (17),

    • Serratia marcescens (18),

    • Actinobacillus lignieresi (4),

    • Proteus vulgaris (19),

    • Streptococcus sp (5),

    • Actinobacillus actinomycetemcomitans (antes grupos CDC HB-3 y HB-4) (20).

TEORÍAS PATOGÉNICAS DE LA BOTRIOMICOSIS

    "…Existencia de un delicado balance entre la virulencia del microorganismo infectante y la resistencia de los tejidos del hospedador a la infección; una suerte de simbiosis desarrollada entre el microorganismo y el hospedador, que permite el desarrollo de granulomas bacterianos por bacterias comunes..."(2).

    "…La botriomicosis es el resultado de un decremento relativo en la virulencia del microorganismo y un incremento en la resistencia del hospedador…"(21, 22).

    "…Hipersensibilidad cutánea con una alteración en la reacción inflamatoria entre las formas supurativa y granulomatosa, que permite que bacterias "actinomicetoides" actúen como hongos…"(19).

    "…Los gránulos, membranas y agrupaciones bacterianas son el resultado de la coagulación o precipitación de sustancias proteicas alrededor de los agentes patógenos por la interacción entre el agente y sus toxinas con las proteínas que se encuentran en el medio, y esta interpretación permite cubrir también la formación de gránulos en los medios de cultivo…"(3, 4).

    "…Los cuerpos extraños (como por ejemplo huesos de pescado), pueden actuar como focos que ayudan a perpetuar la invasión tisular con pequeños números de Staphylococcus, formando gránulos como los encontrados en la botriomicosis…"(23).

FACTORES ASOCIADOS AL DESARROLLO DE BOTRIOMICOSIS

    • Fibrosis quística (24),

    • Enfermedad Granulomatosa Crónica (GCD) (17),

    • Síndrome de Inmunodeficiencia Adquirida (SIDA) (25),

    • Diabetes mellitus (26, 27),

    • Terapia esteroidea (27),

    • Hepatitis crónica activa (26),

    • Cuerpos extraños (23, 28),

    • Transplante cardíaco (29),

    • Hiperinmunoglobulinemia E (30, 31),

    • Déficit de inmunidad celular (32),

    • Infección por Herpesvirus (27).

PRESENTACIONES CLÍNICAS DE LA BOTRIOMICOSIS

    La botriomicosis se describe por primera vez durante el siglo pasado, en animales (1). Es una patología que se identifica con cierta frecuencia en veterinaria (33), pero sus lesiones clásicas son granulares ("actinomycosis - like") y se identificaron en la piel de seres humanos (34).

    La forma de presentación clínica más frecuente de la botriomicosis es la cutánea (3, 28) y puede involucrar mucosas (35, 36), donde se evidencian lesiones nodulares, que pueden confundirse fácilmente con expresiones micóticas de enfermedad (37, 38) ; está es la forma que tiene mejor respuesta al tratamiento y, por ende, mejor pronóstico. La enfermedad visceral (12) se presenta con menor frecuencia. Los primeros casos se describieron asociados a procesos osteomielíticos (39), y posteriormente se han evidenciado patologías con daño a distintos órganos y tejidos -pulmón (40, 41, 42), riñón (43, 44), hígado (8), tejido graso(45), corazón (29), estómago (46), cerebro (16, 47, 48), lengua (49), amígdala (50) e inclusive recto (51), entre otros; donde se ha logrado demostrar los gránulos botriomicóticos y se han descartado otras patologías granulomatosas crónicas micóticas y actinomicetales.

    Hay asociación de botriomicosis con distintas condiciones patológicas preexistentes del hospedador, como fibrosis quística (24), alteraciones de la inmunidad celular (32) y humoral (30, 31), enfermedad granulomatosa crónica (17), diabetes mellitus (26), infección por el virus de la inmunodeficiencia humana (52) como infección oportunista poco frecuente (52), y como patología emergente en estos pacientes (25, 53, 54, 55, 56). Es frecuente que la botriomicosis se confunda con patologías neoplásicas (45, 57, 58, 59, 60), por lo cual es necesario descartar la infección bacteriana en casos donde se ha excluido la etiología micótica(61).

CARACTERÍSTICAS DE LA BOTRIOMICOSIS

    Macroscópicas: Lesiones nodulares crónicas (62), solitarias o múltiples, a nivel cutáneo (2) y/o visceral (10); purulentas y con presencia de fístulas internas (40) y externas (63); pueden presentarse además placas induradas (64), masas vegetantes (65), osteomielitis (39), entre otras. La botriomicosis puede mimetizar lesiones neoplásicas (45, 57, 59, 60), infección micótica subcutánea o profunda (66), infección actinomicetal (37, 50), entre otras.

    Microscópicas: Granulomas con agrupaciones bacterianas generalmente en racimos, embebidas en una matriz amorfa hialina eosinofílica, conocidos como fenómeno de Splendore-Hoeppli (35, 67), cuya periferia puede presentar estructuras radiadas, similares a una corona, y que se identifica también como un anillo acidófilo, contenidas en una cápsula fibrosa (con reacción inflamatoria crónica circundante), apariencia que semeja los gránulos actinomicóticos (2). Es de hacer mención a una característica presente en la botriomicosis, como es el desarrollo del fenómeno de Splendore-Hoeppli, y que se puede verificar en patologías causadas por agentes inorgánicos, como los cuerpos extraños que quedan secundariamente insertos en el tejido posterior a una traumatismo, lo que refuerza teorías a favor de una reacción inmunológica de encapsulación no mediada directamente por sustancias orgánicas (bacterias).

    Existen reportes en los que inicialmente se describieron las lesiones botriomicóticas como causadas por otra patología, por ejemplo, tuberculosis pulmonar y/o micosis sistémicas con daño pulmonar (17), neoplasias de tejidos blandos (56) y cualquier enfermedad que curse con formación de lesiones granulomatosas y/o presencia de gránulos actinomicetiformes ("sulfurosos"); y hay que enfatizar en la necesidad de descartar esta entidad en las patologías ya mencionadas, pues la terapéutica y el pronóstico variaran al realizar este diagnóstico.

DIAGNÓSTICO

    El diagnóstico de la botriomicosis es difícil de realizar, ya que no es investigada inicialmente, debido a sus similitudes clínicas con otras patologías granulomatosas crónicas micóticas (38) o actinomicetales (37); neoplasias óseas y de tejidos blandos, incluso a nivel de imagenología (57); y en otras oportunidades sólo es diagnosticada en piezas de anatomía patológica (10) o estudios retrospectivos de casos (19). Para realizar este diagnóstico hay que excluir la infección fúngica o actinomicótica, y recuperar al agente bacteriano implicado.

    La mejor manera de realizar el diagnóstico de botriomicosis es mediante la demostración del agente bacteriano a nivel de las lesiones granulares, en las cuales éste se encuentra agrupado en forma compacta ("arracimados") y rodeado por una cápsula o cutícula (2), que puede rodear una matriz hialina con radiaciones, donde están embebidos los gránulos (65). Son particularmente útiles las muestras de secreción purulenta que drena a través de fístulas (63), además de las biopsias de los órganos afectados -piel (64) y/o vísceras (20, 41). También pueden demostrarse bacteremias que contribuyen a la diseminación hematógena del agente (29). Se debe descartar la presencia de hongos (38) o actinomicetos (50), ya que son morfológicamente similares, tanto a nivel macroscópico, como en algunos aspectos microscópicos.

    La demostración del agente patógeno debe iniciarse con la identificación de las lesiones granulomatosas ("granos"), procediendo a realizar métodos que van desde el examen "al fresco" (lavado con solución fisiológica), por aclaramiento (KOH al 10%), examen con luz polarizada, las diferentes tinciones que abarcan desde la coloración de Gram (y la modificación de Brown-Breen), Ziehl-Neelsen (y la modificación de Fite), azul de metileno, Giemsa, hematoxilina-eosina, azul alciano, Tricrómico de Masson; Krajian y magenta-picro-índigo-carmín (para determinar la matriz hialina donde están los microorganismos), Pappenheim (para demostrar capas de membranas), ácido periódico de Schiff (PAS), tinta china, Gomori metenamina-plata, Gridley, y Grocott (específica parar hongos). Estas coloraciones se realizan a las piezas obtenidas de biopsia. La demostración del fenómeno de Splendore-Hoeppli permite aproximarse al diagnóstico (67).

    El diagnóstico definitivo se obtiene por el cultivo (38), previa exclusión de actinomicetos y hongos; pueden utilizarse otras técnicas como inoculación en animales de experimentación. Es de gran utilidad la microscopía electrónica (48), para definir ultraestructura y otros elementos relacionados a la botriomicosis.

TRATAMIENTO

    El tratamiento de la patología botriomicósica se basa en un correcto diagnóstico del agente etiológico, pues la antibioticoterapia empírica falla, debido a la multiplicidad de patógenos causantes de esta enfermedad. La escisión quirúrgica es un tratamiento de elección (64), ya que muchas veces se realiza para diagnóstico y realiza el acto curativo; aunque a veces la patología puede recurrir aún luego de la exéresis de la lesión (68). La antibioticoterapia prolongada es básica para el tratamiento adecuado de la botriomicosis (12,17,69). Se pueden emplear otras técnicas complementarias, que incluyen la utilización de oxígeno hiperbárico (17) y láser de dióxido de carbono para la vaporización de lesiones que no respondan a tratamiento quirúrgico ni antibiótico (70).

    El tratamiento combinado (71) en pacientes donde se conocen factores predisponentes para el desarrollo de botriomicosis se refiere a la utilización simultánea de varios regímenes terapéuticos, que incluyen escisión de la lesión, cobertura de los patógenos sospechados con antibióticos de amplio espectro y con duración prolongada; además, se pueden incluir aquí el mejoramiento de la patología de base que presenta el paciente, por ejemplo, diabetes mellitus (26), SIDA (72), fibrosis quística (24), entre otras; mediante adecuadas medidas como el control glicémico, uso de terapia antirretroviral de amplia eficacia (HAART por sus siglas en inglés), y uso de sustancias surfactantes y antibioticoterapia profiláctica, respectivamente.

    Para algunos autores la botriomicosis es resistente a la antibioticoterapia por la presencia de fibrosis, y la compactación tan importante dentro de los gránulos, lo que evita que lleguen a las bacterias concentraciones adecuadas de las drogas; postulándose necesaria la extirpación completa de las lesiones para así garantizar la curación (73, 74), aunque en algunos casos las biopsias tienen únicamente fines diagnósticos, ya que la terapéutica médica puede resolver la enfermedad (75).

    La clave del éxito en el tratamiento radica en realizar un adecuado diagnóstico de la patología y demostrar el agente causal, para indicar la terapéutica a seguir y lograr la curación o mejoría de una patología crónica que puede mimetizar múltiples entidades nosológicas, y por lo cual representa una dificultad diagnóstica y terapéutica para el equipo de salud.

CONCLUSIÓN

    La botriomicosis es una patología granulomatosa crónica de etiología bacteriana, de presentación poco frecuente, de gran dificultad diagnóstica y terapéutica, lo que se traduce de la revisión de la literatura publicada desde finales del siglo pasado hasta la actualidad. Es importante recordar la importancia de la etiología bacteriana de la entidad, pues ello implica un nuevo elemento de diagnóstico diferencial y permite instaurar una terapéutica adecuada,

    El diagnóstico de la botriomicosis se basa en la demostración de los acúmulos bacterianos en forma compacta que forman racimos, contenidos en una matriz hialina y rodeados por una cápsula, y que pueden presentar o no radiaciones en forma de corona, lo que define la diferenciación con patologías micóticas o por actinomicetales. La presencia del fenómeno de Splendore-Hoeppli, permite una aproximación al diagnóstico, pero esta reacción es inespecífica, y puede verse también en lesiones causadas por cuerpos extraños, implicados en la patogénesis de la botriomicosis. Esta es una de las patologías que no suelen ser incluida como diagnóstico diferencial de granulomatosis, lo que se evidencia al realizar la cuidadosa revisión del caso o el análisis retrospectivo de las evidencias.

    Debido a que la curación de la botriomicosis requiere de un tratamiento quirúrgico con escisión de la lesión y de antibioticoterapia prolongada, además del control de las patologías preexistentes, para evitar las recidivas de la enfermedad; es importante tomar en cuenta estas premisas en el momento en que se realiza el diagnóstico. Es necesario mencionar la relación inversamente proporcional existente entre pronóstico y forma de presentación, donde la manifestación más frecuente de inicio es la cutánea y está asociada con evolución benigna y buena respuesta al tratamiento; opuesto a la forma visceral, infrecuente en la presentación clínica pero con evolución tórpida y respuesta limitada a la terapéutica.

    Muchas condiciones clínicas, cada vez más frecuentes, se han asociado a la botriomicosis, entre ellas la infección por virus de la inmunodeficiencia humana (VIH), donde puede ser la primera manifestación clínica de SIDA, y donde puede adquirir diversas presentaciones. Puede responder a las modalidades terapéuticas adecuadas. Su aparición en otras condiciones clínicas como la fibrosis quística, la diabetes mellitus y las deficiencias de la inmunidad celular, ilustra la relación entre una respuesta inmunitaria alterada del hospedador con la patogenia de microorganismos que pueden ser inclusive flora habitual.

    El personal del equipo diagnóstico de salud debe conocer esta entidad infecciosa y reconocerla como diagnóstico en el caso de patología granulomatosa infecciosa, ya que tiene pronóstico y respuesta terapéutica variable, de acuerdo a su ubicación anatómica, etiología y asociaciones a otras patologías. Esperamos contribuir con esta revisión al mejor conocimiento de la patología granulomatosa de origen bacteriano y mejorar la calidad de vida de los afectados.

BIBLIOGRAFIA:

1. Bollinger O. Mycosis der lunge beim pferde. Arch Pathol Anat 1870; 49: 583-586.        [ Links ]

2. Magrou J. Les formes actinomycotiques du staphylococque. Ann Inst Pasteur 1919; 33: 344-374.        [ Links ]

3. Berger L, Vallee A, Vezina C. Genital staphylococcic actinophytosis (botryomycosis) in human beings. Arch Pathol 1936; 21: 273.        [ Links ]

4. Auger C. Human actinobacillary and staphylococcic actinophytosis. Am J Clin Pathol 1948; 18: 645.        [ Links ]

5. Greenblatt M, Heredia R, Ruberstein L. Bacterial pseudomycosis (botryomycosis). Am J Clin Pathol 1964; 41: 188.        [ Links ]

6. Poncet A, Dor L. XI Congr Francais de Chirurgie Lyon Méd 1897; 43: 213.        [ Links ]

7. Hartzell A. Journ Cutan Dis 1904; 22: 520.        [ Links ]

8. Küttner A. Beitr J Klin Chir 1905; 62:1.        [ Links ]

9. Jacquet, B. Ann de Derm et de Syph 1909; 10: 574.        [ Links ]

10. Opie EL. Human botryomycosis of the liver. Arch Intern Med 1913; 11: 25-34.        [ Links ]

11. Fain O, Mathieu E, Ciapel F, Guettier K, Thomas M. Botryomycosis. Clin Inf Dis 1997; 24: 717.        [ Links ]

12. Winslow DJ, Chamblin SA. Disseminated visceral botryomycosis. Am J Clin Pathol 1960; 33: 43-47.        [ Links ]

13. Bishop GF, Greer KE, Horwitz DA. Pseudomonas botryomycosis. Arch Dermatol. 1976; 112(11): 1568-1570.        [ Links ]

14. Jucgla A, Sais G, Carratala J, Moreno A, Fernandez-Sevilla A, Peyri J. A papular eruption secondary to infection with Corynebacterium jeikeium with histopathological features mimicking botryomycosis. Br J Dermatol 1995; 133(5): 801-4.        [ Links ]

15.Feldman SR, Petersen MJ. Botryomycosis caused by Moraxella nonliquefaciens. Cutis 1989; 43(2): 140-142.        [ Links ]

16. Schwartz DA, Finkelstein SD. Propionibacterium acnes cerebral botryomycosis. The role of plastic embedding in the diagnosis of grain-producing infections. Am J Clin Pathol. 1986; 86(5): 682-685.        [ Links ]

17. Washburn RG, Bryan CS, DiSalvo AF, Macher AM, Gallin JI. Visceral botryomycosis caused by Neisseria mucosa in a patient with chronic granulomatous disease. J Infect Dis 1985; 151(3): 563-564.        [ Links ]

18. Valainis GT, Foster MT. Botryomycosis caused by Serratia marcescens. South Med J 1984; 77(3): 396-399.        [ Links ]

19. Winslow DJ. Botryomycosis. Am J Pathol 1959; 35: 153-167.        [ Links ]

20. Kathir K, Dennis C. Primary pulmonary botryomycosis: an important differential diagnosis for lung cancer. Respirology. 2001; 6(4): 347-350.        [ Links ]

21. Drake, CH; Sudler, MT, Canuteson, RI. A case of staphylococcic actinophytosis (botryomycosis) in man: The tenth reported human case. JAMA 1943; 123: 339-341.        [ Links ]

22. Brunken RC, Lichon-Chao N, van der Broek H. Immunologic abnormalities in botryomycosis. A case report with review of the literature. J Am Acad Dermatol 1983; 9(3): 428-434.        [ Links ]

23. Kimmelstiel P, Easley CA. Experimental botryomycosis. Am J Pathol 1940; 16: 95.         [ Links ]

24. Katnelsen D et al. Botryomycosis, A complication of cystic fibrosis. J Pediatr 1964; 65: 25.        [ Links ]

25. Katapadi K, Pujol F, Vuletin JC, Katapadi M, Pachter BR. Pulmonary botryomycosis in a patient with AIDS. Chest 1996; 109(1): 276-278.        [ Links ]

26. Leibowitz MR, Asvat MS, Kalla AA, Wing G. Extensive botryomycosis in a patient with diabetes and chronic active hepatitis. Arch Dermatol 1981; 117(11): 739-742.        [ Links ]

27. Daoust PY, Taylor RG, Greenlaw BL. Herpesvirus in botryomycotic lesions from a harp seal (Phoca groenlandica). Vet Pathol 1994; 31(3): 385-387.        [ Links ]

28. Olmstead PM, Finn M. Botryomycosis in pierced ears. Arch Dermatol 1982; 118(11): 925-927.        [ Links ]

29. Defraigne JO, Demoulin JC, Pierard GE, Detry O, Limet R. Fatal mural endocarditis and cutaneous botryomycosis after heart transplantation. Am J Dermatopathol 1997; 19(6): 602-605.        [ Links ]

30. Bulengo-Ransby SM, Headington JT, Cantu-González G, Rasmussen JE. Staphylococcal botryomycosis and hyperimmunoglobulin E (Job’s) syndrome in an infant. J Am Acad Dermatol 1993; 28(1): 109-111.        [ Links ]

31. Buescher ES, Hebert A, Rapini RP. Staphylococcal botryomycosis in a patient with the hyperimmunoglobulin E-recurrent infection syndrome. Pediatr Infect Dis J 1988; 7(6): 431-433.        [ Links ]

32. Buckley RH, Lucas ZJ, Hattler BG Jr, Zmijewski CM, Amos DB. Defective cellular immunity associated with chronic mucocutaneous moniliasis and recurrent staphylococcal botryomycosis: immunological reconstitution by allogeneic bone marrow. Clin Exp Immunol 1968; 3(2): 153-169.        [ Links ]

33. Rivolta S. Del micelio e delle varietá e specie di discomiceti patogeni. Giorn. di anat. fisiol. e. patol. d. animali 1884; 16: 181-198.        [ Links ]

34. Archibald RG. Human botryomycosis. Brit M J 1910; 2: 971.        [ Links ]

35. Font RL, Hunts JH. Botryomycosis of limbal conjunctiva with Splendore-Hoeppli phenomenon. Arch Ophthalmol 1996; 114(8): 1006-8.        [ Links ]

36. Altini M, Peters E, White B, Lello G. Botryomycosis of the oral regions. J Oral Pathol 1986; 15(5): 297-299.        [ Links ]

37. Neuhauser EB. Actinomycosis and botryomycosis. Postgrad Med 1970; 48(5): 59-61.        [ Links ]

38. Picou K, Batres E, Jarratt M. Botryomycosis. A bacterial cause of mycetoma. Arch Dermatol 1979; 115(5): 609-610.        [ Links ]

39. Masson P. Plaie de guerre botryomycosique. Lyon Chir 1918; 15: 230-241.        [ Links ]

40. Fink AA. Staphylococcal actinophytotic (botryomycotic) abscess of the liver and pulmonary involvement. Arch Path 1941; 31: 103.        [ Links ]

41. Bersoff-Matcha SJ, Roper CC, Liapis H, Little JR. Primary pulmonary botryomycosis: case report and review. Clin Infect Dis 1998; 26(3): 620-624.        [ Links ]

42. de Montpreville VT, Nashashibi N, Dulmet E. Actinomycosis and other bronchopulmonary infections with bacterial granules. Ann Diagn Pathol 1999; 3(2): 67-74.        [ Links ]

43. Richmond I, Mene A. Renal botryomycosis. Histopathology 1992; 20(1): 67-69.        [ Links ]

44. Charles AK, Hunt JB, Walker JM. Renal botryomycosis. Histopathology 1993; 22(3): 293-294.        [ Links ]

45. Slootmaekers V, Schrijvers D, Somville J, de Roeck F, van Marck E, van Oosterom A. Botryomycosis mimicking a liposarcoma. Scand J Infect Dis 1997; 29(5): 524-525.        [ Links ]

46. Viala I, Taillan B, Heudier P, Garnier G, Dumas R, Dujardin P. An unusual cause of digestive hemorrhage: gastric botryomycosis [letter]. Rev Med Interne 1993; 14(7): 738-739.        [ Links ]

47. Wu WQ, Cattaneo EA, Lapi A, Halde C. Botryomycosis: first report of human brain involvement. South Med J 1978; 71(12): 1530-1533.        [ Links ]

48. Gillock CB, Sahni KS, Mumaw VR, Meier FA. Cerebral botryomycosis: case study. J Infect Dis 1990; 162(3): 765-767.        [ Links ]

49. Small IA, Kobernick S. Botryomycosis of the tongue. Report of a case. Oral Surg Oral Med Oral Pathol 1967; 24(4): 503-509.        [ Links ]

50. Martins RH, Heshiki Z, Luchesi NR, Marques ME. Actinomycosis and botryomycosis of the tonsil. Auris Nasus Larynx 1991; 18(4): 377-381.        [ Links ]

51. Rao SN, Sridhar K, Pai R, Rau A. Rectal botryomycosis mimicking carcinoma. Indian J Gastroenterol. 2002; 21(5): 202-203.        [ Links ]

52. Toth IR, Kazal HL. Botryomycosis in acquired immunodeficiency syndrome. Arch Pathol Lab Med 1987; 111(3): 246-249.        [ Links ]

53. Ahdoot D, Rickman LS, Haghighi P, Heard WU. Botryomycosis in the acquired immunodeficiency syndrome. Cutis 1995; 55(3): 149-152.        [ Links ]

54. Salvemini JN, Baldwin HE. Botryomycosis in a patient with acquired immunodeficiency syndrome. Cutis 1995; 56(3): 158-160.        [ Links ]

55. Patterson JW, Kitces EN, Neafie RC. Cutaneous botryomycosis in a patient with acquired immunodeficiency syndrome. J Am Acad Dermatol 1987; 16(1 Pt 2): 238-242.        [ Links ]

56. Philippot MP, Hill A, Gho B, Perrot H. Botryomycosis cutaneé au cour de l’ infection par le viru de l’immunodeficience humaine (VIH). Nouv. Derm 1993; 12: 700-703.        [ Links ]

57. Chu WO, Fruauff A, Rivas R, Donovan V. Cutaneous botryomycosis: MR findings. AJR Am J Roentgenol 1994; 163(3): 647-648.        [ Links ]

58. Omar T, Cooper K. Botryomycosis of the liver. Histopathology 1995; 27(1): 71-73.        [ Links ]

59. Yorukoglu K, Ozer E, Sade M, Biberoglu K, Kirkali Z. Renal botryomycosis mimicking renal cell carcinoma. J Urol 1998; 159(6): 2076.        [ Links ]

60. Destombes P, Tsoitis G, Renouvin M. 2 cases of pseudotumoral forms of botryomycosis. Bull Soc Pathol Exot Filiales 1973; 66(1): 66-74.        [ Links ]

61. Sampaio S, Castro R, Rivitti E. Infecções Bacterianas em Geral. En: Sampaio: Dermatología Básica, 3º Edición, Editorial Artes Médicas, São Paulo, 1983: 277.        [ Links ]

62. Simantov A, Chosidow O, Fraitag S, Feuilhade de Chauvin M, Prost C, Ravisse P, Revuz J. Disseminated cutaneous botryomycosis - an unexpected diagnosis after 20-years’ duration. Clin Exp Dermatol 1994; 19(3): 259-261.        [ Links ]

63. Kallet HA, McKenzie KS, Johnson FD. Bacterial pseudomycosis of the orbit. Am J Ophthalmol 1969; 504: 68.        [ Links ]

64. Brown MD, Headington JT. Botryomycosis. Solitary plaque on the foot. Arch Dermatol 1990; 126(6): 815-818.        [ Links ]

65. Conti-Díaz IA, Almeida EA, Rondan M, Algorta G, Otero M. Cutaneous botryomycosis. Report of the two first Uruguayan cases. Rev Inst Med Trop Sao Paulo 1996; 38(5): 375-378.        [ Links ]

66. McGinnis MR, Fader RC. Mycetoma: a contemporary concept. Infect Dis Clin North Am 1988; 2(4): 939-54.        [ Links ]

67. Schlossberg D, Pandey M, Reddy R. The Splendore-Hoeppli phenomenon in hepatic botryomycosis. J Clin Pathol 1998; 51(5): 399-400.        [ Links ]

68. Devaiah AK, Hoffman HT, Robinson RA, Carter K. Oral botryomycosis: a case report. J Laryngol Otol 1997; 111(1): 77-79.        [ Links ]

69. Ellerbe DM Parsons DS, Cook PR. Botryomycosis: improved therapy for a difficult infection. Int J Pediatr Otorhinolaryngol 1997; 41(3): 363-369.        [ Links ]

70. Leffell DJ, Brown MD, Swanson NA. Laser vaporization: a novel treatment of botryomycosis. J Dermatol Surg Oncol 1989; 15(7): 703-705.        [ Links ]

71. Maves MD, Aguiar SW, Massanari RM, Robinson RA. Botryomycosis of the oral cavity. Head Neck 1989; 11(3): 274-278.        [ Links ]

72. Weitzner JM, Dhawan SS, Rosen LB, Sparti P, Resnick L. Successful treatment of botryomycosis in a patient with acquired immunodeficiency syndrome. J Am Acad Dermatol 1989; 21(6): 1312-1314.        [ Links ]

73. Connor DP; Gibson DW. Infecciones Cutáneas Causadas por Bacterias. En: Rubin-Farber: Patología, Editorial Médica Panamericana, México, 1990: 346-347, 357.        [ Links ]

74. Karthikeyan K, Tapa DM, Jeevankumar B. Cutaneous botryomycosis in an agricultural worker. Clin Exp Dermatol 2001; 26(5): 456.        [ Links ]

75. Yencha MW, Walker CW, Karakla DW, Simko EJ. Cutaneous botryomycosis of the cervicofacial region. Head Neck. 2001; 23(7): 594-598.         [ Links ]